Limnetica 24 (3

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Limnetica 24 (3

Robert G. Wetzel, in memoriam
Photo taken from RG Wetzel cv
published in the internet
Bob Wetzel died from cancer at his home on April 18, 2005, at the age of 68. It is
hard to write about somebody admired and respected, both professionally and
personally. Bob Wetzel has left a tremendous void in our hearts. The complete
personality of this enthusiastic man, committed to excellence, was reflected in the many
facets of science he touched in the near 30 books and 400+ publications, as well as in
the wonderful paintings he created in his spare time (I was always intrigued how could
he find spare hours), his select musical taste, or his love for flowers, wild blossoms
included. Bob used to smile with his eyes as well. He was kind, although demanding.
His lab was exemplar in the sense that it was very well equipped and there was always
this productive atmosphere created by him, showing up often to help and see how things
were going. His habit of calling meetings to discuss work to his home (with total
connivance of Carol, his wife, who would prepare delightful brownies and “disappear”
for the whole evening, allowing us to discuss for hours experimental designs or the
latest papers on several ongoing research topics) was motivating and much more
relaxing than if the meetings were held in the department. Extremely careful in
preparing his talks in conferences or his classes, advising students and young
colleagues and always helping in both their personal and scientific lives; when writing
his masterpiece text book (“the book” for many of us) he was thoroughly looking for
bibliography and concerned about citing young scientists having done good, sound work
because this would help and encourage them. His permanent concern for helping young
scientists full of value but scarce in resources is reflected by the request of his family:
In lieu of flowers, friends and colleagues should make donations to the Robert G.
Wetzel Memorial Fund, in care of SIL through Ms. Denise Johnson, SIL Administrative
Assistant, The University of North Carolina at Chapel Hill, School of Public Health,
Department of Environmental Sciences & Engineering, CB # 7431, 124 Rosenau Hall,
Chapel Hill, NC 27599-7431. Contributions are still being accepted.
Bob was always inspiring by example. It is hard to believe we will not meet him at
the corner anymore, when attending professional meetings. Truly, he will never be gone;
he will always be among us and very much present in our minds and words – he simply
cannot leave!
M. J. Boavida
Univ. Lisboa
Limnetica, 24(3-4): 199-202 (2005)
© Asociación Española de Limnología, Madrid. Spain. ISSN: 0213-8409
199
First occurrence of Lepomis gibbosus (L.,1758) in the Segura river
basin (SE, Spain)
Francisco J. Oliva-Paterna, Asunción Andreu, David Verdiell & Mar Torralva
Department of Zoology. University of Murcia. 30100 Murcia. Spain. [email protected]
RESUMEN
Este trabajo constituye la primera cita de Lepomis gibbosus (L.,1758) en la Cuenca del río Segura (SE, España). La presente
comunicación amplía la distribución geográfica de L. gibbosus en la Península Ibérica con la inclusión de la Cuenca hidrológica del Segura en su rango de distribución. Este trabajo presenta la primera cita de la presencia de la especie en la Cuenca con
la detección de una población viable establecida en un sector del río Segura, si bien parece ser consecuencia de una introducción reciente. Proponemos tres hipótesis posibles en lo referente a la invasión de esta especie exótica: (1) Introducción deliberada o accidental por parte de pescadores deportivos; (2) Introducción de la especie en balsas de riego y la consecuente invasión del cauce principal debido al alto desarrollo agrícola característico del área donde se ha localizado la especie;
(3) Introducción en la Cuenca a través del trasvase Tajo-Segura. El establecimiento de esta incipiente población sugiere la
necesidad urgente de realizar estudios de seguimiento para el desarrollo de un Plan de Control de la misma.
Palabras clave: Lepomis gibbosus, Introducción, Exóticas, Segura, Península Ibérica.
ABSTRACT
This paper is the first reference of Lepomis gibbosus (L., 1758) in the Segura River basin (SE Spain). In this brief communication, the geographical distribution of L. gibbosus in Spain is widened to include the Segura River basin in its distribution rank.
This is the first report of its occurrence in this basin, with the detection of a viable population in a section of the Segura rive
although it seems to be a recent introduction. We propose three possible hypotheses concerning the invasion of this exotic species: (1) Deliberate or accidental introduction by anglers (Angling effect); (2) The introduction of the species into artificial
irrigation ponds and the subsequent invasion of the main channel due to the high level o agricultural development in the area
were the species was detectedft; (3) Introduction into the basin through the Tajo-Segura interbasin water transfer system. The
establishment of this incipient population suggests that monitoring studies are urgently needed to develop a protocol for its
control.
Keywords: Lepomis gibbosus, Introduction, Exotics, Segura, Iberian Peninsula.
Lepomis gibbosus (L., 1758) (Pisces, Centrarchidae) is a native fish from North America whose
introduction in Europe dates from around 1880
(Vooren, 1972). This exotic fish is nowadays
widespread in European waters (Welcomme,
1991). According to García-Berthou & MorenoAmich (2000a) the first confirmed record of the
species in the Iberian Peninsula (Lake Banyoles)
dates to between 1910 and 1913. Until the 1980’s
the species remained under control although
since then it has spread for a high number
of hydrological basins in the Iberian Peninsula
(De-Sostoa et al.,1987; Doadrio, 2002).
The aim of this note is to report the establishment
of L. gibbosus in the Segura river basin. A total
of 79 specimens were collected in seven out of a
total of 15 sampling sites on the Segura River.
The sample sites were located between
Las Minas (upstream, Albacete 30SXH427557)
and Azud de Ojós (downstream, Murcia
30SXH510469) (70 Km channel long). At each
sampling locality (100-150 m long), fishing was
performed with standard AC electrofishing
equipment using a 1800 W generator (working
voltage between 200 and 350 V, 2-3 A) between
May and June 2004. The specimens were fixed in
200
Oliva-Paterna et al.
neutralized formaldehyde solutions (10 %), sex
and standard length (LS ± 1 mm) were obtained
for each individual ex situ. Some of them are preserved in the ichthiological collections of The
Zoology and Anthropology Department of the
University of Murcia (LgiSE04-1 / LgiSE04-25).
There are no previous records of L. gibbosus
in the Segura River basin (Mas, 1986; García de
Jalón et al., 1992; Torralva & Oliva-Paterna,
1997; Torralva et al., 1999; Miñano et al., 2002
y 2003; Oliva-Paterna et al., 2002), however
some of its population parameters point to a viable establishment of the species: (1) High occurrence (46.6 % of sampling sites) in a long
strech of the Segura River (70 Km long channel); (2) Population size-structure and sex-ratio
(Figure 1), although in comparison to other
populations in the Iberian Peninsula (Zapata &
Granado-Lorencio, 1993; Godinho & Ferreira,
1996; García-Berthou & Moreno-Amich,
2000b; Gutiérrez-Estrada, 1997; GutiérrezEstrada et al., 2000), this seems to be an incipient population because of the lack of higher
sizes and consequently old individuals; and (3)
Confirmed reproduction, as seen by the capture
of juveniles and mature adults (determined by
visual observation of the gonads).
We hypothesize that the colonization of the
Segura River by L. gibbosus may be attributed to
either one or a combination of these three causes:
(1) Its deliberate or accidental introduction by
anglers since sport fishing is extremely popular
in the sector of the river where the species has
been detected (three intensive sport fishing preserves) and the popular use of the species as bait
for sport fishing; (2) The sampling area is one of
the most important irrigated agricultural areas of
the Murcia region, and a network of artificial
irrigation ponds has been developed. The anthropic introduction into such ponds of a variety of
fish species is a very common and traditional
practice; indeed agricultural activities have
recently been shown to act as significant landscape determinants of non-indigenous fish invasion (Ross et al., 2001); (3) Consequence of fish
dispersion along the Tajo-Segura interbasin
water transfer system, such as has been demonstrated in the case of other introduced fish species
in the Segura basin (García de Jalón et al., 1992;
Torralva & Oliva-Paterna, 1997).
The impact of biological invasions, particularly in the case of freshwater fish, is a worldwide ecological problem, which has not only been
neglected (García-Berthou & Moreno-Amich,
Figura 1. Distribución de frecuencias de longitud (LS, mm) y proporción de sexos (machos/hembras) de la población de L. gibbosus detectada en el río Segura. Size-frequency distribution (LS, mm) and sex-ratio (males/females) of L. gibbosus population detected in the Segura River.
Lepomis gibbosus in the Segura basin
2000a) but rather encouraged by the management activities of the administration (e.g. introduction of Oncorhynchus mykiss into intensive
sport fishing preserves). In the Iberian Peninsula
the negative effects of freshwater fish introduction has recently been demonstrated by several
studies (Elvira, 1998; García-Berthou & Moreno-Amich, 2000a; Godinho & Ferreira, 2000;
Elvira & Almodóvar, 2001; Vila-Gispert et al.,
2004). The most obvious potential impact of L.
gibbosus introduction involves egg and juvenile
fish predation (Gondinho et al., 1997; GarcíaBerthou & Moreno-Amich, 2000b; Domínguez
et al., 2002), which has been considered responsible for diminishing the reproductive capacity
of other coexisting species (Keith & Allardi,
1998). The detected population of L. gibbosus
showed a low-density in relative terms compared
with coexisting high-density species, such as
Barbus sclateri and Chondrostoma polylepis, but
this still represents a threat to other low-density
coexisting species like Squalius pyrenaicus
(= Leuciscus pyrenaicus). Moreover, some of
these types of exotic species have spread
quickly over extensive areas (Elvira, 1998).
In the last 25 years, eight non-autochthonous
freshwater fish have become established in the
Segura basin (García de Jalón et al., 1992;
Torralva & Oliva-Paterna, 1997 and 2003;
Miñano et al., 2002), which, together with previously established non-autochthonous fish species, represent 76.5 % of the current freshwater
fish fauna of this basin. The actual impact of
these non-autochthonous species, mainly exotic
species to the Iberian Peninsula, on autochthonous fish is very difficult to ascertain because of
the lack of previous (before introductions) and
continuous (after introductions) data. Nonetheless, the viable establishment of this incipient
population of L. gibbosus in the Segura River
suggests that monitoring studies are urgently needed to develop a protocol for its control. In recent
years, Spanish politics has become more environmentally conscious, but the Environmental services of the Autonomous Governments should now
be forced to act in the control of the introduction
and spread of exotic fish species.
201
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203
Production and decomposition in floating soils of the Iberá wetlands
(Argentina)
Patricia Gantes1,2, Ana Torremorell2
Programa de Investigación en Ecología Acuática, Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Nacional de
Luján. CC 221. (6700) Luján, Argentina. [email protected], [email protected]
ABSTRACT
Floating soils grow due to the deposition of dead material onto their surface as well as the increment in belowground biomass.
The imbalance between biomass production and decomposition is the source of organic matter accumulation. The Esteros del
Iberá wetland (Argentina) features extensive areas of floating soils, locally known as “embalsados”. The annual aboveground
biomass production, decomposition rate, and changes in nitrogen content in Thalia multiflora, a common species of Iberá,
were determined in order to assess the organic matter addition and the nitrogen dynamics in the floating soils dominated by
this species. The aboveground net primary production was estimated by measuring the standing crop at the peak registered
during the sampling period. The decomposition rates of leaves and stems were determined by the litterbag method. The litterbags were collected periodically during a year. The annual organic matter addition was estimated from the relation between
aboveground production and the amount of mass lost in a year. The maximum aboveground biomass was 1368 g/m2 (± 271
SD), 71 % stems and 29 % leaves. The loss of weight in the sampling period (399 days) corresponds to 78 % of the initial
mass: the total biomass exponential decay coefficient was significantly (ANCOVA; p<0.001) lower in stems (k = 0.0036) than
in leaves (k = 0.0040). Both the decomposition rate value as well as the P/D ratio = 1.37, indicate that in T. multiflora stands
the organic matter incorporated to the floating soil’s surface is small when compared to other peatlands. Initial nitrogen concentration in leaves and stems was 1.07 % and 0.32 %, respectively, this value increased to 1.76 % and 1.25 % in both substrates. Immobilization was observed in intermediate stages; by day 399, when leaves and stems lost nearly 2/3 of their initial
weight, N values were similar to the initials, in agreement with the low nutrient availability that is characteristic of peatlands.
Keywords: wetlands; decomposition; production; macrophytes; floating soils; nitrogen.
RESUMEN
Los suelos flotantes crecen tanto debido al deposito de materia orgánica muerta en su superficie como al incremento en la
biomasa subterránea. La acumulación de materia orgánica es el resultado de la diferencia entre la producción de biomasa
aérea y su descomposición. Esteros del Iberá es un humedal que posee grandes extensiones de suelos flotantes, localmente llamados “embalsados”. En este trabajo se determinaron la producción de biomasa aérea, la tasa de descomposición y los cambios en el contenido de nitrógeno de Thalia multiflora, una especie abundante en Iberá, con el propósito de estimar el agregado anual de materia orgánica y la dinámica del nitrógeno en los embalsados dominados por esta especie. La producción de
biomasa aérea anual fue estimada como la biomasa máxima registrada durante el período. Las tasas de descomposición
de hojas y tallos fueron determinadas mediante la recolección de bolsas con material muerto de la especie, periódicamente a
lo largo de un año. El agregado anual de materia orgánica al embalsado se estimó como la relación entre la producción de
biomasa aérea y el peso perdido en un año. La biomasa máxima fue de 1368 g/m2 (± 271 DE), 71 % de tallos y 29 % de hojas.
En el período de muestreo se perdió el 78 % del peso inicial, la tasa de descomposición fue significativamente (p<0.001) más
lenta para tallos (k = 0.0036) que para hojas (k = 0.0040). Tanto la tasa de descomposición como la razón P/D = 1.37 indican que T. multiflora incorpora en forma superficial a los embalsados una pequeña cantidad de materia orgánica si se compara con otros humedales. La concentración inicial de nitrógeno en hojas y tallos fue de 1.07 % y 0.32 % respectivamente,
aumentando hasta 1.76 % y 1.25 %. Se observó inmovilización en etapas intermedias del período de estudio, pero al final de
399 días cuando las hojas y tallos habían perdido cerca de 2/3 de su peso inicial, los valores de nitrógeno eran próximos a los
iniciales, lo que concuerda con la baja disponibilidad de nutrientes señalada para humedales con características de turbera.
Palabras clave: humedales; descomposición; producción; macrófitas; suelos flotantes; nitrógeno.
204
Gantes & Torremorell
INTRODUCTION
Floating soils comprise large areas in wetlands
of different latitudes. They originate from the
interlacing of aquatic plant roots and rhizomes,
and the accumulation of organic matter from the
decay of vascular plants. The mats grow both
due to the increments in belowground biomass
and to the deposition of dead material on their
surface (Denny, 1987; Hoog & Wein, 1987). As
is the case with other wetlands, floating mats
are detritus-based ecosystems (Wetzel, 1995) in
which decomposition is the most important process driving the mineral cycling, and nutrient
availability is low (Sasser & Gosselink, 1984;
Verhoeven, 1986; Aerts et al., 1999; Qualls &
Richardson, 2000); the imbalance between biomass production and decomposition is the source of organic matter accumulation.
The Esteros del Iberá wetlands feature extensive areas of these floating soils, locally known
as “embalsados”. They sustain a high vegetation biomass, and high species diversity whose
decomposition rate could determine the nutrient
availability to the vegetation. Since there is no
information on litter dynamics, overall decomposition and relation between production and
decomposition in Iberá floating mats, we determined the annual aboveground biomass production and decomposition rate of a common species of the embalsados, Thalia multiflora Horkel
(Fam. Marantaceae). Our goal was to assess the
annual organic matter addition and nitrogen
dynamics of dominant T. multiflora stands.
19.8 y 21.4°C, annual PPT between 1200 and
1700 mm (Ferrati et al., 2003)
This wetland has been characterized as a tropical peatland because of the organic matter
accumulation and the dominance of macrophyte
vegetation (Neiff, 1999). Iberá has high diversity, as well as several animal species of conservation interest. For that reason the area is protected since 1985. Human activities are mainly
constrained to rice fields, extensive livestock
raising, forestry exploitations, and tourism.
Sampling was carried out in the “embalsados”
around the littoral of the Iberá Lagoon. This
water body is located in the southeastern part of
the Esteros del Iberá (57°11’W - 57°04’W;
28°27’S - 34°24’S) (Fig. 1). Some characteristics of the interstitial water of the “embalsados” during the study were (mean ± SD): temperature: 18.8°C ± 4.8°C; pH: 5.76 ± 1.1 and
dissolved oxygen 1.46 mg /l ± 1.40. The organic
matter content in the embalsados’ sediment was
77 % ± 5 % and moisture was 90 % ± 2 %
The dominant species in this area were
Cyperus giganteus; Rhyncospora spp.; Thalia
multiflora, and Schoenoplectus californicus
STUDY AREA
The Esteros del Iberá wetland, is located in the
Corrientes Province (NE of Argentina) and has
an area of 13 000 km 2. Iberá is a complex
ecosystem developed in an inland depression,
and comprises lagoons, streams, marshes,
floating soils (embalsados) and rice fields, all
interconnected by shallow streams of slow-flowing water (Bonetto & Hurtado, 1998). The
annual mean air temperatures vary between
Figure 1. Location of the Iberá lagoon in the Corrientes province (Argentina) and location of sampling sites (a and b).
Ubicación de la laguna Iberá en la provincia de Corrientes
(Argentina) y de los sitios de muestreo (a y b).
Production and decomposition in wetlands
205
(Gantes et al., 2003). T. multiflora is a common
species in the Esteros del Iberá (Neiff, 1981). It is
a latifoliated perennial plant with rhizomes, that
looses all the aboveground biomass in winter.
MATERIALS AND METHODS
Aboveground net primary production was estimated using the peak of the standing crop registered during the sampling period (Westlake,
1965; Boyd & Vickers, 1971; Ibañez et al.,
1999; Venterink et al., 2002). T. multiflora aboveground biomass was measured in T. multiflora dominant stands, at six times during the year.
Each time, the total vegetation present in 3 quadrates (2500 cm2) was clipped, sorted between
leaves and stems, and oven-dried at 80°C to
constant weight; ash content was determined by
combusting sub-samples at 500°C. It was considered that the annual litter production could be
estimated from the aboveground net primary
production. This is possible because, T. multiflora turns over nearly all the aboveground biomass annually; but on the other hand, and
because an unknown portion of this production
is translocated to underground parts, it was estimated that the annual litter production is at
most, equivalent to the aerial production.
Standing dead material was harvested from
randomly chosen “embalsados” at several different locations in the Iberá lagoon. The litter was
rinsed, cut into 10 cm fragments and oven dried
at 40°C. Sixty litterbags (20 x 20 cm, 1 mm
mesh) filled with 10 g of this material (5 +/- 0.5 g
leaves and 5 +/- 0.5 g petioles and stems) were
placed lying horizontally on the “embalsado”.
The litterbag technique is probably not the ideal
method to study decomposition of emergent
plants (Newell, 1993). However it is still widely
used and it was applied for comparative purposes. The litterbags were collected after 39, 85,
123, 206, 275, 333 and 399 days. They were carefully rinsed and sediment was removed from
the litter by hand. Dry weight and ash free dry
weight of litter were determined here as in the
aboveground biomass samples. Leaves and stems
Figure 2. Changes in aboveground biomass (g dry weight/m2)
of Thalia multiflora (mean ± SD). Cambios en la biomasa
aérea (g peso seco /m2) de Thalia multiflora (media ± un desvío estándar).
were separated and the data analyzed separately.
The total nitrogen Kjeldhal (AOAC, 1984) was
determined for three sub-samples each date,
except for the second and last collections.
The decomposition data were evaluated with
a single exponential decay model (Olson, 1963).
The data were ln transformed and ANCOVA
was employed to compare the leaves and stems
weights’ remaining in the bags, using the elapsed time as a co-variable. The annual dead material addition was then estimated from the relation between aboveground production and the
amount of mass lost in a year (Thormann et al,
1999). Differences in the percentages of initial
nitrogen during the sampling period were determined by ANOVA and followed by Tukey’s test.
RESULTS
The maximum aboveground biomass reached
1368 g dry weight/m2 (± 271 SD), 71 % of
which corresponded to stems and 29 % to leaves; the minimum aboveground biomass was
53 g/m2 (± 46 SD) (Fig. 2). Maximum biomass
was achieved in February, whereas the minimum value was observed in September.
Stems of T. multiflora lost 74 % of their initial
mass in 399 days, whereas leaves lost 81 % of
their initial mass that corresponds to decay coef-
206
Figure 3. Mass remaining (g AFDW) of T. multiflora in the
litterbags. Exponential equations of mass remaining are: y =
4.200 exp(-0.004 t), r 2 = 0.75 for leaves and y = 5.172
exp(–0.0036 t), r2 = 0.82 for stems. Peso (g peso seco libre de
cenizas) de T. multiflora persistente en las bolsas de descomposición. Las ecuaciones exponenciales correspondientes son:
y = 4.200 exp(-0.004 t), r2 = 0.75 para las hojas e y = 5.172
exp(–0.0036 t), r2 = 0.82 para los tallos.
ficients of k = 0.0036 and 0.0040 for stems and
leaves respectively, being the difference significant at p< 0.001 (ANCOVA, Fig. 3).
Annually T. multiflora stands contribute a
maximum of 1208 g ash free dry weight
(AFDW)/m2 to the “embalsados”. In agreement
with the decay coefficients calculated, in the
same period, breakdown of the material was
73 %, and therefore a maximum of 326 g
(AFDW)/m2 of dead material is accumulated
annually on the “embalsado” surface. As a
result, the estimated relation between litter production and decomposition was 1.37 (Table 1).
Nitrogen concentration increased from 1.07 %
(± 0.07 SD) in leaves as well as from 0.32 %
Figure 4. Nitrogen concentration (% dry weight) in leaves and
stems remaining in litterbags (mean ± SD). Concentración de
nitrógeno (% del peso seco) en hojas y tallos persistentes en
las bolsas (media ± un desvío estándar).
(± 0.01 SD) to 1.76 % (± 0.25 SD) in stems and
1.25 % (± 0.05 SD) respectively at the end of the
study period (Fig. 4). Percentage of initial nitrogen in litterbags exceeded 100 % (immobilization) in intermediate stages in stems (p<0.008)
(Fig. 5); in leaves, the difference was significant only between the intermediate period and the
last record (p<0.03) (Fig. 6). Therefore, at the end
of approximately one year, the amount of nitrogen
in the material remaining in the bags was not significantly different from the initial content.
DISCUSSION
Decomposition rates of leaves have been related
to intrinsic factors such as leaf chemistry and to
environmental conditions such as temperature
Table 1. Aboveground production (mean ± SD), decomposition rate (standard error), dead persistent material (mean ± SD), non-persistent
material (mean ± SD), and Production/non-persistent material ratio of Thalia multiflora over a year period in Iberá. Producción de biomasa
aérea (media ± DE), tasa de descomposición (error típico), material muerto persistente (media ± DE), material no persistente
(media ± DE), y relación entre producción y material no persistente al cabo de un año para Thalia multiflora en Iberá.
Annual production
(g AFDW
m-2 yr -1)
Stems
Leaves
Total
855 (± 195)
353 (± 51)
1208 (± 239)
Exponential decay
coefficient
k (1/day)
0.0036 (± 0.0003)
0.0040 (± 0.0004)
0.0038 (±0.0002)
Mass remaining
(g AFDW
m-2 yr -1)
Mass lost
(g AFDW
m-2 yr -1)
Production / Mass lost
249 (± 57)
77 (± 11)
326 (± 66)
605 (±139)
277 (±40)
882 (±173)
1.41
1.28
1.37
207
Figure 5. Percentage of initial nitrogen in stems remaining in
litterbags (mean ± SD). Data points with the same letter are
not significantly different (Tukey, p<0.008). Porcentaje de
nitrógeno inicial en los tallos persistentes en las bolsas
(media ± un desvío estándar). Letras iguales no son significativamente diferentes (Tukey, p<0.008).
Figure 6. Percentage of initial nitrogen in leaves remaining in
litterbags (mean ± SD). Data points with the same letter are
not significantly different (Tukey, p< 0.03). Porcentaje de
nitrógeno inicial en las hojas persistentes en las bolsas
(media ± un desvío estándar). Letras iguales no son significativamente diferentes (Tukey, p< 0.03).
and availability of nutrients (Clymo, 1965;
Brinson et al., 1981; Verhoeven, 1986). Moreover, the results are also likely to be affected by
methodology (Boulton & Boon, 1991). Even
though there are no records of T. multiflora
decomposition rates, the results presented here
are in good agreement with other decomposition
studies performed with other emergent aquatic
plants and under similar conditions: the decay
coefficient (k) found in this study, overall
k=0.0038 1/day, is similar to the decomposition
rate found in floating soils for Scirpus cubensis
in Sao Paulo, Brazil, (k=0.0035 1/day)
(Nogueira & Esteves, 1993); and for Typha latifolia in other “embalsados” of the Paraná basin
(k=0.0040 1/day) (Zozaya Bruquetas & Neiff,
1991). According to data on wetlands published
by several authors, the decomposition rate presented here is not comparatively low: Typha latifolia (Brinson et al., 1981); Phragmites australis, Scirpus lacustris glaucus, Typha x glauca
(van der Valk et al., 1991); Nectandra falcifolia
(Leguizamón et al., 1992); Typha angustifolia,
T. latifolia, T. glauca (Mitsch & Gosselink,
1993); Typha spp, Lythrum salicaria (Emery &
Perry, 1996); Juncus effusus (Kuehn &
Suberkropp, 1998); Typha latifolia (Thormann
et al., 1999); Cyperus giganteus, Schoenoplectus californicus (Villar et al., 2001).
In this study, primary production was estimated from maximum aerial biomass measurements. This estimation does not take into
account the substances translocated between
aerial and belowground parts. Furthermore,
herbivory and mortality before the biomass
peak could then underestimate this maximum.
However, T. multiflora is not part of the capybara and marsh deer diets (Becassesi, pers.
comm.); moreover, we did not observed signs
of herbivory in T. multiflora during samplings.
Nevertheless, mortality previous to maximum
biomass could not be discarded, and therefore
biomass production, and then the litter production could have been underestimated.
The maximum litter accumulated in one
year during our study was about 326 g AFDW/
m2. This value was calculated from dead material remaining in the bags. However, it does
not take into account the loss of plant fragments passing through the 1 mm mesh size;
therefore, the rate of organic matter accumulation was partially underestimated.
There is no available data to compare with,
on the production /decomposition ratio (P/D)
from similar places. At higher latitudes,
Thormann et al. (1999) working in a gradient of
wetlands in Canada, found values for this ratio
ranging from 7.1 to 1.6, the highest in
208
Sphagnum dominant peatlands, with 4.5 m
thickness. The Iberá ratio is close to the lowest
value for Canada, and corresponds to a primary
production three times higher in Iberá.
Hoog & Wein (1987) pointed out that floating-mats originated in vascular perennial
plants, grow mainly from belowground organs.
The results of our study indicate that there is
annual organic matter accumulation on the
“embalsados’” surface. Nevertheless, if the total
floating mat weight is considered, the aboveground biomass contribution is small; the average dry weight of one m2 of floating mat, 30 cm
in thickness was 28.362 g (Gantes et al., in
press). Thus, the annual organic matter accumulated from the aerial biomass represents approximately 1.15 % of the total “embalsado” mass.
The absence of nitrogen mineralization after
nearly one year, indicates that nitrogen remains
as organic matter, in agreement with low
nutrient availability pointed out for peatlands
(Aerts et al., 1999; Mitsch & Gosselink, 1993).
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Fernando Momo, and Aníbal Sánchez
Caro for the constructive comments on earlier
versions of the manuscript and their help with
the English text. We thank also Roque
Boccalandro and Mario Sánchez for field assistance, and Justo Sánchez for assistance with
laboratory analysis.
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211
Interaction between cadmium and mercury accumulation
by Daphnia magna Straus (Crustacea, Branchiopoda)
Luis OlivaTeles1,2,*, Maria F. Alpendurada3, Maria N. Vieira1,2
1Dept.
Zoologia Antropologia, Faculdade de Ciências do Porto, Prç. Gomes Teixeira, 4099 002 Porto,
Portugal.
2,*Centro Interdisciplinar de Investigação Marinha e Ambiental, Rua dos Bragas 177, 4050-123 Porto,
Portugal.
3Faculdade de Farmácia do Porto, Rua Aníbal Cunha 164, 4050 Porto, Portugal.
* Corresponding author: [email protected]
ABSTRACT
The objective of this study was to evaluate the effects and interactions of various factors on the simultaneous accumulation of
cadmium and mercury contaminants. Two chemical forms of mercury (HgCl2 and CH3HgCl) were used in conjunction with
inorganic cadmium (as CdCl2). The effects of direct and trophic modes of accumulation were investigated.
Daphnids (Daphnia magna) were exposed for 5 days to cadmium (CdCl2) and mercury (HgCl2 or CH3HgCl) in different combinations and concentrations. Exposure was provided either directly via water, or indirectly by providing contaminated algae
(Chlorella vulgaris) as a food source. As it is often the case for aquatic organisms, methylmercury was found to be the form of
mercury most efficiently accumulated by D. magna. The way of exposure to mercury was also a determinant, with the results
depending on the chemical form used. Therefore, even though the preferential way of inorganic mercury accumulation was
through the water, the preferential way for D. magna contaminated with methylmercury was through contaminated algae.
However, accumulation of Cadmium was not significantly affected by the exposure way. Both cadmium and mercury were able
to inhibit each other accumulation. Even though HgCl2 was normally the mercury form that most efficiently inhibited cadmium accumulation, inhibition of CH3HgCl was more efficient in the presence of cadmium.
Keywords: metal pollution, cadmium, mercury, toxicity, bioaccumulation, Daphnia magna.
RESUMEN
El objetivo de este estudio fue evaluar los efectos e interacciones de varios factores sobre la acumulación simultánea de cadmio y mercurio. Se utilizaron dos formas químicas de mercurio (HgCl2 y CH3HgCl) junto con cadmio inorgánico (como
CdCl2), y se investigaron los efectos de la vía de contaminación (directa y trófica).
Se expusieron ejemplares de daphnias (Daphnia magna) durante 5 días a diferentes concentraciones de cadmio (CdCl2) y mercurio (HgCl2 y CH3HgCl) en varias combinaciones. La contaminación se efectuó directamente a través del agua, o indirectamente a través de algas previamente contaminadas (Chlorella vulgaris). Como suele observarse en organismos acuáticos, el
metilmercurio fue la forma de mercurio más eficientemente acumulada por D. magna. La vía de contaminación por mercurio
fue también determinante con resultados dependientes de la forma química usada. Por lo tanto, aunque el modo preferente de
acumulación de mercurio inorgánico fue a través del agua, en D. magna contaminada con metilmercurio el modo preferente
fue a través de algas contaminadas. Sin embargo, la acumulación de cadmio no se vio significativamente afectada por la vía
de contaminación. Tanto el cadmio como el mercurio fueron capaces de inhibir el proceso de acumulación del otro metal.
Aunque el HgCl2 fue normalmente la forma de mercurio que más eficientemente inhibía la acumulación de cadmio, la inhibición de CH3HgCl fue más eficientemente en presencia de cadmio.
Palabras clave: contaminación por metales, cadmio, mercurio, toxicidad, bioacumulación, Daphnia magna.
212
Teles et al.
INTRODUCTION
In the experimental model of contamination
proposed in this work, Daphnia magna Straus
represents a large group of zooplankton present in freshwater. This group, and especially
small crustaceans such as D. magna, is of particular interest because it forms the main
source of animal protein for carp (Michaels,
1988) - which is the object of study in other
projects carried out by our institution.
For ecotoxicologists, daphnids are particularly
interesting because they occupy a key position in
many freshwater food chains (Hartmann and
Kunkel, 1991) and constitute part of the diet of
most freshwater fishs (Muus and Dahlstrom,
1968). Most species of freshwater fish consume
plankton, obligatorily or facultatively, for at least
part of their life cycles (Vasconcelos, 1990). For
these reasons daphnids constitute an important
way of contamination that should be taken into
account, especially when it is considered that
they are essentially phytoplanktonophagous and
that phytoplankton are noted for their capacity to
accumulate certain metallic micro-pollutants
(Ting et al., 1989; Ilangovan et al., 1992).
Therefore, Daphnids are an essential link in the
study of the transfer of heavy metals in an experimental food chain (Vray et al., 1993).
In this test, daphnids were contaminated with
cadmium and mercury, combined at different
concentrations. The chemicals used were an inorganic compound of cadmium (CdCl2) and two
compounds of mercury, one inorganic (HgCl2),
and one organic (CH3HgCl). When dissolved,
these compounds give rise to the chemical species of cadmium and mercury which are most
common in freshwater: Cd2+, HgCl2, HgOHCl,
Hg(OH)2, CH3HgOH, and CH3HgCl (Lum,
1987; Haines et al., 1995; Mason et al., 1995).
Contamination of the daphnids was carried out
directly, by adding the toxics to the surrounding
water, or by feeding the daphnids with previously
contaminated algae (Chlorella vulgaris).
The object of this study was to simultaneously
evaluate the effects and interactions of various
contaminants on the concurrent accumulation of
cadmium and mercury, the chemical forms of
mercury (HgCl2 and CH3HgCl), and the mode of
contamination (direct and trophic). The simultaneous study of all experimental parameters allowed an overall vision of the mechanisms of
bioaccumulation of cadmium and mercury in
D. magna and resulted in a better approximation
of the complex functions of these mechanisms
that occur in the natural environment.
Material
All the chemicals used were of analytical quality. The water used in all experiments was double-deionised (resistivity specified as <2µS.
cm). The daphnids used in this study (D. magna)
were obtained by parthenogenetic multiplication
of second-generation parents, from a common
progenitor. The CBSC strain of the microalgae (unicellular alga) Chlorella vulgaris
(Beijerinck) was kindly donated by the Algal
Library of the Department of Botany “Dr Júlio
Henriques”, in the Faculty of Sciences and
Technology at the University of Coimbra,
Portugal. The synthetic freshwater (ASTM,
1980) used as the experimental medium was
prepared aseptically from double deionised
water with the addition of 192 mg L-1 NaHCO3,
120 mg L-1 CaSO4.2H2O and 8.0 mg L-1 KCl.
This medium, according to APHA (1992), has
the following physical-chemical characteristics:
pH 7.6-8.0; hardness 160-180 mg CaCO3 L-1,
and alkalinity 110-120 mg CaCO3 L-1.
Experimental Design
The basic Experimental Unit (EU) consisted of
200 daphnids, about 48 hours old, in an
Erlenmeyer glass vessel covered with aluminium foil containing 2 litres of synthetic freshwater (ASTM, 1980). The water was renewed
each day. The EUs so prepared were placed in a
shaded environment, which was maintained at
20±1 ºC. After a 4-day acclimatization period,
213
Interaction between cadmium and mercury accumulation by D. magna
during which the daphnids were fed daily with
7x105 cells mL-1 of C. vulgaris, the contamination of the EUs with metal pollutants was started as shown in Table 1. The experimental
design consisted of four factors (way of exposure, chemical form of mercury, initial cadmium
concentration and initial mercury concentration)
in a were completely randomised design. Each
of the factors consisted of two levels or conditions, giving a total of 16 experiments. In order
to maintain the experimental conditions as constant as possible, all experimental media were
replaced each day. Thus, the daphnids were
exposed daily to different combinations of cadmium and mercury using one compound of cadmium (CdCl2) and two compounds of mercury
(HgCl2 and CH3HgCl) as contaminants. The
type of exposure was either direct (tegumentary) or by algal food (trophic).
For direct contamination, daphnids were
transferred each day to new EUs to which two
litres of appropriately contaminated ASTM
medium had been added. The contamination was
performed by a single injection of concentrated
Cd and Hg, to obtain the concentrations shown
in Table 1. In order to minimize the amount of
contamination of these daphnids by the trophic
route, they were starved throughout the test.
For trophic contamination, the daphnids were
each transferred to new EUs containing contaminated algal suspensions. These suspensions were
prepared the previous day by inoculating glass
flasks (one for each contamination condition)
containing 6 L of ASTM medium with 2.5 mg L-1
of algal concentrate. In these culture media, the
algae were incubated in a controlled environment,
at 20±1 ºC, at a light intensity of about 2000 LUX
using two types of fluorescent lamps (Philips
TLD 36W and Sylvania GRO-LUX F 36W) and
aerated using filtered air bubbled through the cultures. After 2 hours of acclimatization under such
conditions, the algal suspensions were contaminated with Cd and Hg using the same combination of cadmium and mercury as mentioned
above for direct contamination (Table 1). The
concentration of algae in the inoculum was cho-
Table 1. Experimental design. Diseño experimental.
Initial level of contamination
Experiments
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
Way of
exposure
Chemical form
of mercury
Cadmium
(µg.L-1)
Mercury
(µg.L-1)
Trophic
Trophic
Trophic
Trophic
Trophic
Trophic
Trophic
Trophic
Direct
Direct
Direct
Direct
Direct
Direct
Direct
Direct
HgCl2
HgCl2
HgCl2
HgCl2
CH3HgCl
CH3HgCl
CH3HgCl
CH3HgCl
HgCl2
HgCl2
HgCl2
HgCl2
CH3HgCl
CH3HgCl
CH3HgCl
CH3HgCl
0.25
0.25
1.00
1.00
0.25
0.25
1.00
1.00
0.25
0.25
1.00
1.00
0.25
0.25
1.00
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
0.25
1.00
214
Teles et al.
sen in order to obtain, after 24-h growth, a final
concentration of algae close to that considered
ideal for the optimum development of daphnids
(7x105 cells mL-1, in Lee et. al., 1986).
The algal concentrate used in the experiments
was prepared aseptically from an inoculum of
100 mL of a logarithmic growth phase culture, inglass culture vessels containing 5 L of culture
medium Z8 (Kotai, 1972) incubated for 7 days
and maintained the same conditions as the contaminated algal suspensions. After this incubation
period the cultures were placed in the dark for 3
days at 4ºC to allow the cultures to settle, the culture medium was then decanted and the cells resuspended in synthetic freshwater (ASTM, 1980).
Taking into consideration the detection limits
imposed by the chemical analysis technique
used (see below) the levels of metal contamination chosen (Table 1) were as low as possible.
For the exposure period used, the concentrations
of Cd and Hg are considered, separately, to be
sub-lethal for D. magna (Delarche and Ribeyre,
1978; Ribeyre et. al., 1981; Kuhn et. al., 1989;
Barber et. al., 1994; Gordillo et. al., 1998).
Sampling times chosen were 1, 3 and 5 days.
Two EUs (duplicates) were used for each experimental condition and each sampling time.
To evaluate the background contamination,
two additional EUs (“trophic blanks”) for each
sampling time were prepared in which daphnids were fed with non-contaminated algae.
In addition, ten mortality tests were run in
which D. magna exposed to the same experimental conditions as the EUs but, lacking
direct contamination, were starved in parallel
with the test units (“direct blanks”).
Analytical methods
For each sampling time, daphnids from each EU
were collected, weighed and stored at -18±2 ºC in
3 mL of 65 % HNO3 (analytical quality). To avoid
the loss of mercury by evaporation, the dry
weight of daphnids was calculated indirectly
using the relationship: “dry weight”/”fresh
weight”=10 %, as proposed by Dumont et al.,
(1975). On the day of analysis of mercury, the
acid-stored samples were treated by acid digestion in a 95ºC oven for three hours and then diluted with 30 mL of double deionised water. From
each diluted sample a 5 mL aliquot was taken and
stored at 0ºC for subsequent determination of
cadmium concentration. The cadmium and mercury concentrations present in the samples were
estimated by atomic absorption spectrophotometry (Perkin Elmer 5100 PC). The mercury concentration was assessed, by the method of generation of hydrides, using a commercial FIAS system
(Perkin Elmer FIAS 100) under optimized conditions (Oliva Teles et al., 1996), and the cadmium
was atomized in a graphite oven (Perkin Elmer
HGA 600). Each sample was analysed twice. The
concentrations of cadmium and mercury in daphnids are expressed in terms of dry weight.
Quantification of the effects and interactions
of the various experimental factors was based
on saturated orthogonal multiple linear regression analysis (Box et al., 1978; Tomassone et
al., 1983). Mortality was treated statistically
through the analysis of variance (ANOVA) and
the Newman-Keuls test for homogeneity (Winer
et al., 1991). For the multiple regression analysis, a significance level (α ) of 0.01 was used.
For the ANOVA and Newman-Keuls Test, a significance level of 0.05 was used. All of the statistical analyses were carried out using STATISTICA for Windows Version 4.5 (Statsoft, 1993).
RESULTS
Mortality Test
After the five days of the experiment, the mortality rate in the direct “blanks” was rather high
(11 % - Table 2). This elevated death rate is probably related to the prolonged fasting to which
the daphnia had been subjected and this gravely
affected their physiological state. For this reason the test was terminated after 5 days.
All the toxins used in this study (CdCl2,
HgCl2, and CH3HgCl) were used at concentrations that are individually considered sub-lethal.
Despite this, and from the third day of the expe-
215
Table 2. Tests of variance of Daphnia magna mortality rate during the 5 days of the experiment, in controls and EUs grouped by way of exposure. Test de la varianza en la tasa de mortalidad de Daphnia magna durante los 5 días del experimento en unidades control y experimentales
agrupados por tipos de exposición.
Variance source
Sums of squares
d.f.
Mean squares
F
p-level
Between groups
Within groups
36991.220
7421.559
14
195
2642.230
38.059
69.425
0.0000
Test of homogeinity ( =0.05) - Newman-Keuls test
Groups
Grouping factors
Way of exposure
Day
Mean mortality
N
1
2
3
trophic
direct
controls (direct blanks)
1st
1st
1st
0.06 %
1.25 %
1.00 %
16
16
10
a
a
a
4
5
6
trophic
direct
controls
2nd
2nd
2nd
0.22 %
3.88 %
1.00 %
16
16
10
a
a
a
7
8
9
trophic
direct
3rd
3rd
3rd
0.66 %
6.34 %
1.00 %
16
16
10
a
a
a
10
11
12
trophic
direct
controls
4rd
4rd
4rd
0.72 %
11.72 %
1.67 %
16
16
10
a
13
14
15
trophic
direct
5rd
5rd
5rd
3.22 %
51.31 %
11.00 %
16
16
10
riments, the average rate of mortality in the
daphnids contaminated by the direct method was
higher than that in the controls (Table 2). This
excess in mortality most probably has its origin
in the simultaneous exposure to two toxic agents.
Some studies on D. magna and other organisms
have suggested that some components of a toxic
mixture may contribute significantly to the toxicity of the mixture, even though they are below
their toxic threshold (Hermens et al., 1985;
Biesinger and Christensen, 1972).
Accumulation of metals in D. magna
During the three sampling times, the concentrations of Cd and Hg in the “trophic blanks”
Homogeneous groups
b
b
a
a
c
b
(daphnids fed with uncontaminated algae)
were not detectable. Therefore, it may be concluded that the contribution to the study
metals by components other than the spiked
substances is not significant.
Cadmium
Despite the prolonged exposure time in relation
to the short life span of D. magna, the accumulation of cadmium did not reach saturation in
any of the tested conditions (Fig. 1).
In a much shorter time (40 h), in a study by
Penttinen et al., (1995) the accumulation of cadmium by D. magna reached saturation although
the initial level of contamination was higher
(20 µg L-1). There may be several reasons for
216
Teles et al.
Figure 1. Projection of the mean concentration values of cadmium and mercury in Daphnia magna in relation to exposure time
and experimental contamination conditions: exposure way (water, algae), chemical form of mercury (HgCl2, CH3HgCl), contamination level of mercury [Hg(0.25 µg L-1), Hg(1 µg L-1)] and cadmium contamination level [Cd(0.25 µg L-1), Cd(1 µg L-1)]. Valores
medios de la concentración del cadmio y del mercurio en Dapnhia magna de acuerdo con el tiempo de exposición y de las condiciones de contaminación experimental: vía de exposición (vía trófica, vía directa), forma química del mercurio (HgCl2,
CH3HgCl), nivel de la contaminación del mercurio [Hg(0.25 µg L-1), Hg(1 µg L-1)] y nivel de contaminación del cadmio [Cd(0.25
µg L-1), Cd(1 µg L-1)].
this difference, e.g. the physico-chemical characteristics of the water used and, most probably, the simultaneous contamination with
mercury, which features in the current work.
A total of 94.94 % of the variation in the concentration of cadmium in daphnids may be
explained by the significant variables (p<0.01)
in the multiple linear regression analysis (Table
3). The greater part of this variation (92.14 %)
may be explained by the variables associated
only with the time of exposure (T) and level of
contamination of cadmium (Cd): variables T, T2,
Cd, and Cd.T. As a result of these two factors
217
acting either together or independently, the
accumulation of cadmium by daphnids increases with the level of contamination of this metal
and with the time of exposure (Fig. 1).
The chemical form of mercury (F), acting
either independently or in conjunction with the
time of exposure (variables F and F.T), represents 1.43 % of the variation of concentration of
cadmium in these daphnids (Table 4). In general, as a result of this action and interaction,
daphnids accumulate less cadmium when contaminated with HgCl2 than when contaminated
with CH3HgCl (Fig. 1).
Table 3. Multiple linear regression analysis of the cadmium concentration in Daphnia magna. Análisis de regresión linear múltiple de la
concentración de cadmio en Daphnia magna.
Dependent variable: concentration of Cd in D. magna (µg.g-1 dry weight)
Independent variable
1
2
3
4
5
Mode
Way of exposure
Chemical form of mercury
Contamination level of Cd
Contamination level of Hg
Time of exposure
(W)
(F)
(Cd)
(Hg)
(T)
Regression
coefficient (b)
b0 = -9.421
b16 = -6.881
b4 = -3.331
b20 = -2.472
b32 = -0.812
b2 = -0.646
b18 = -0.703
b8 = -0.569
b28 = -0.546
b9 = -0.437
b24 = -0.499
b30 = -0.497
b12 = -0.396
b10 = -0.350
b14 = -0.318
Trophic and Direct
HgCl2 and CH3HgCl
0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1
0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1
1 day, 3 days and 5 days
Sums of squares
values cumulative %
Variable
T
3030.2
1065.0
391.4
126.6
40.0
31.6
31.1
19.1
18.3
15.9
15.8
15.0
11.8
9.7
60.5
81.8
89.6
92.1
92.9
93.6
94.2
94.6
94.9
95.3
95.6
95.9
96.1
96.3
Listed variables: F>F0.05=4.08 (d.f.:1,48)
Remaining variables
Residual
4821.4
74.3
110.9
96.3
01.5
02.2
Total
5006.6
100.0
Cd
Cd
T
T2
F
F
T
Cd
W
F
F
F
Cd
Cd
Cd
Hg
Hg
Hg
Hg
Hg
Hg
Hg
Hg
T
T
T
(Values in bold type - F values higher than the critical value for =0.01 (F0.01=7.3))
F
1311.1
460.8
169.3
54.8
17.3
13.7
13.5
8.2
7.9
6.9
6.8
6.5
5.1
4.2
218
Teles et al.
Table 4. Multiple linear regression analysis of the concentration of mercury in Daphnia magna. Análisis de regresión linear múltiple de la
concentración de mercurio en Daphnia magna.
Dependent variable: concentration of Cd in D. magna (µg.g-1 dry weight)
Independent variable
1
2
3
4
5
Mode
Way of exposure
Chemical form of mercury
Contamination level of Cd
Contamination level of Hg
Time of exposure
Regression
coefficient (b)
b0 = 40.758
b2 = 24.622
b8 = 17.627
b16 = 20.332
b3 = -12.971
b11 = -10.953
b18 = 13.316
b17 = 12.483
b32 = 5.991
b10 = 7.832
b9 = -6.160
b34 = 2.996
b14 = -4.208
b24 = 4.976
b6 = -3.997
b1 = -3.988
b12 = -3.737
b4 = -2.955
b30 = -3.585
b28 = -3.563
b33 = 5.000
(W)
(F)
(Cd)
(Hg)
(T)
Trophic and Direct
HgCl2 and CH3HgCl
0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1
0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1
1 day, 3 days and 5 days
Variable
Sums of squares
values acumulative %
F
58198.4
29827.3
26457.2
16151.9
11516.4
11347.5
9972.9
6890.4
5888.9
3643.1
1722.9
1699.9
1584.8
1533.6
1526.7
1340.9
838.4
822.7
812.5
28.5
43.1
56.0
63.9
69.6
75.1
80.0
83.4
86.2
88.0
88.9
89.7
90.5
91.2
92.0
92.6
93.0
93.4
93.8
Listed variables: F>F0.05=4.08 (d.f.:1,48)
Remaining variables
Residual
192587.6
4160.0
7632.9
94.2
02.0
03.7
Total
204380.5
100.0
Hg
T
W
W
F
F
F
Hg
T
T
T2
W
F
Hg
Hg
W
T2
F
F
Cd
F
Cd
Hg
Hg
T
W
F
Cd
Cd
Cd
Cd
Hg
Hg
Hg
T
T
F
366.0
187.6
166.4
101.6
72.4
71.4
62.7
43.3
37.0
22.9
10.8
10.7
10.0
9.6
9.6
8.4
5.3
5.2
5.1
(Values in bold type - F values higher than the critical value for a =0.01 (F0.01=7.3))
Acting independently, the level of contamination
of mercury (variable Hg) generally reduces the
concentration of cadmium in D. magna, representing 0.62 % of the variation (Table 4, Fig.1).
Increasing with time, the interaction of
cadmium with mercury (variable Cd.Hg.T)
also influences, albeit slightly, the accumulation of cadmium by D. magna, representing
0.38 % of the total variation (Table 4). As a
consequence of this interaction, the inhibitory
effect of mercury on the accumulation of cadmium was most evident at the highest levels
of contamination of cadmium and, vice-versa,
the effect of the level of contamination of
cadmium was most obvious at the lowest level
of contamination of mercury (Fig. 1).
The type of exposure, interacting with the level
of mercury contamination (variable W. Hg),
was the one that least interfered with the variation in the concentration of cadmium in
D. magna, representing only 0.37 % of its
variation (Table 4). This interaction means that
the inhibitory effect of mercury on the accumulation of cadmium was more apparent in the
daphnids that were directly contaminated than
in those contaminated by algae (Fig. 1).
Mercury
As was noted for cadmium, the five-day exposure to mercury was not sufficient to allow the
accumulation of mercury to reach a saturation
point in D. magna contaminated with CH3HgCl
(Fig. 1). In the daphnids that were contaminated
with HgCl2, the five-day period was also insufficient using the direct contamination route.
However, it seems that the accumulation of mercury by the trophic method of contamination did
reach a limit for both contamination levels after
3 days of exposure (Fig. 1).
Taking into account all the significant variables (p<0.01) of the multiple linear regression
analysis shown in Table 4 it is possible to
explain 92.62 % of the total variation in the concentration of mercury in D. magna.
Along with the time of exposure, or interacting with it, 90.38 % of the variation mentioned may be explained by the following factors:
way of contamination (variable W), chemical
form of mercury (variable F), level of mercury
contamination (variable Hg); and all the possible combinations of these three factors.
Cadmium alone does not interfere with the
accumulation of mercury, although interactions between this factor and others (variables
F, Hg and F. Hg) were significant, contributing
with 2.24 % of the total variation.
D. magna contaminated with CH3HgCl accumulated more mercury than those contaminated
with HgCl2 (Fig. 1). This effect was so important
that the chemical form of the contaminant (variable F) was the most significant factor in the accumulation of mercury (34.87 % of total variation
in association with the time factor, Table 4).
219
When contaminated with the organic form of
mercury, daphnids accumulated more metal by
the trophic route than by the direct route, but
when contaminated with inorganic mercury the
opposite effect is noted and the accumulation
from water is higher than that from contaminated food (Fig. 1). Thus, there is a strong interaction between the chemical form of mercury and
the type of exposure (variable F.W) contributing
7.90 % of total variation (Table 4).
The concentration of mercury in these daphnids was also increased by the level of contamination of this metal (variable Hg) (Table 4). This
factor interacted with the variables F, W and
F.W so as to increase the effect of these factors
at the higher levels of contamination (Fig. 1).
As it has already been noted, the interactions
of factor Cd with factors F, Hg and F. Hg were
significant. This suggests that the discussed
effects of these factors on the accumulation of
mercury generally diminish with the level
of contamination of cadmium; and that the inhibitory effects of cadmium on the accumulation
of mercury are mostly observed at the higher
levels of CH3HgCl (Fig. 1).
While discussing the concentration of accumulated mercury in D. magna it should be noted
that the organisms contaminated by the direct
route were starved during the experiment, while
those contaminated by way of normal feeding
were not. This produced a considerable distinction between the two groups in that the starved
daphnids showed a profound loss of weight over
the five-day experiment, which caused an unexpected effect of concentration of mercury. This
effect was particularly evident on the fifth day
of exposure at the lower level of mercury contamination and it was so important that it was
capable of inverting the effect of the route of
contamination in the daphnids contaminated
with organic mercury (CH3HgCl) (Fig. 1).
However, it is not possible to assess the importance of this concentration factor since it was
not a part of the experimental design. The accumulation of cadmium by D. magna was not
apparently affected by the marked loss of weight
in the crustacea that were starved (Fig. 1).
220
Teles et al.
DISCUSSION
In the present work, the route of contamination
interfered little in the accumulation of cadmium
in daphnids, i.e., it was not the case of a clear preference for accumulation by the direct route
reported in some literature (Cossa and Lassus,
1989). In a study using the freshwater prawn,
Procambarus acutus acutus, Giesy et al., (1980)
reported that both the food and the surrounding
water were important factors in cadmium contamination. However, in other experimental food
chains, using chironomid larvae (Chironomus
riparius) as prey, and trichopterous (Mystacides
spp.) and hydracarinae (Limnesia maculata) as
predators, the alimentary route was dominant for
cadmium accumulation (Timmermans et al.,
1992). Similar results were obtained by
Stephenson and Turner (1993), with 53 % of the
radioactive cadmium assimilated by Hyalella
azteca being incorporated from the food (periphyton). Jennings and Rainbow (1979a, b) also observed that the trophic route was the principal mode
of contamination with cadmium in Artemia sp.
and Cancer pagurus if the lower trophic levels
had the ability to accumulate this metal.
As it has been noted generally for aquatic
organisms (Olson et al., 1973; de Freitas et al.,
1981; Paulose, 1987; Canli and Furness, 1995),
methylmercury was the most efficiently accumulated mercury compound. This characteristic
is so important that among all the experimental
factors studied the chemical form of mercury
was the most important influence on the accumulation of this metal by D. magna.
The contamination route was also significant in the accumulation of mercury by
D. magna although the degree of this effect
depends on the chemical compound used as the
source of contamination. Thus, while the preferred way for the assimilation of HgCl2 was via
water, for methylmercury the preferred route
was generally via food. Boudou and Ribeyre
(1981) obtained similar results in experiments
involving contamination of D. magna with the
same mercury compounds, but without the
addition of cadmium as a co-contaminant.
The distinctly different behaviour of these two
forms of mercury may be the reason for the predominance of methylmercury that is normally
observed in the tissue of fish at the top of the
food chain (Bernhard et al., 1982). Mason et al.
(1996) proposed that the incorporation of neutral and lipophylic chloro-complexes, especially HgCl2 and CH3HgCl, were the principal
ways of incorporating mercury in inorganic and
organic forms. These authors argued that the
different solubilities in lipids did not explain
the dominance of methylmercury in fish because the neutral complexes of inorganic mercury
are as liposoluble as those of organic mercury.
They further suggested that this preponderance
of methylmercury in fish was a result of the
higher efficiency of methylmercury transfer
compared to the inorganic mercury. This phenomenon is confirmed by numerous studies
involving a wide variety of aquatic organisms
(for example: Boudou and Ribeyre, 1981, 1985;
Riisgard and Famme, 1986; Saouter et al.,
1989; Riisgard and Hansen, 1990; Watras and
Bloom, 1992; Canli and Furness, 1995).
Cadmium and mercury mutually inhibited the
accumulation of the other in D. magna but
although HgCl2 was the form of mercury that
mostly reduced the assimilation of cadmium, it
was the assimilation of methylmercury the one
most affected by the cadmium. Blazka and Shah
(1992) working with Sprague-Dawley rat hepatocytes showed that the accumulation of cadmium by these cells was competitively inhibited
by mercury. These authors proposed that the
accumulation of cadmium by hepatocytes occurred mainly through the transport processes
associated with zinc, copper and iron, involving
linkage to -SH groups and that mercury, when
linked to these groups, would inhibit the absorption of cadmium. In the same study, and contrary to the findings presented here, the reciprocal finding was not observed. Apart from this
study, there appears to be little information in
the literature about the interaction between Cd
and Hg accumulation. Ramamoorthy and
Blumhagen observed in 1984 that the rainbow
trout (Oncorhyncus mykiss) when subjected to a
mixture of cadmium, mercury, and zinc absorbed twice as much mercury as they did when
exposed only to mercury. This result is in apparent disagreement with the current results in
D. magna but the organism used is a very different one and the presence of zinc might have
also had a considerable effect.
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225
Influence of rainfall on the discharge, nutrient concentrations and
loads of a stream of the “Pampa Ondulada” (Buenos Aires, Argentina)
S. Arreghini1, 2, L. de Cabo2, R. Seoane3, 4, 5, N. Tomazin3, R. Serafíni2, and A. F. de Iorio1
1
Cátedra de Química Analítica, Departamento de Recursos Naturales y Ambiente, Facultad de Agronomía,
Universidad de Buenos Aires, Av. San Martín 4453, 1417 Buenos Aires, Argentina. [email protected]
2 Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, Av. Angel Gallardo 470,
1405 Buenos Aires, Argentina. [email protected].
3 Instituto Nacional del Agua
4 Departamento de Hidraúlica, Facultad de Ingeniería, Universidad de Buenos Aires, Av. Las Heras 2214,
1127 Buenos Aires, Argentina
5 CONICET
ABSTRACT
The basin area of the Durazno Stream covers approx. 360 km2 of a plain with a gentle slope, mainly devoted to cattle farming
and agriculture. This study examines the variability of chemical composition of surface water of the stream in relation to stream discharge, estimated from a hydrological deterministic model from rainfall data. Fifteen samplings were carried out, four
in high flow condition and the rest in baseline flow. In each sampling, the main physico-chemical variables were determined.
Since discharge data from this stream were not available, it was estimated in situ through an instantaneous unitary hydrograph model. Both estimations of stream discharge were similar. The main forms of dissolved inorganic nitrogen were
ammonium and nitrate. The four significant components of PCA that explained 84.4 % of total variance were: mineral component, particulate matter content, ammonium and dissolved phosphorus levels, and nitrates’ level. The decreased concentrations of major ions and conductivity during high flow condition suggest solutes’ dilution by the massive inflow of water originated by rainfalls. The highest concentrations and loads of suspended solids (SS) (86 mg/l and 22638 kg/day) and
particulate organic carbon (POC) (3.1 mg/l and 832 kg/day) were observed in the sample obtained during the rising limb of
the hydrograph following a drought period, suggesting that basin erosive processes are more important during the first hours
of the storm. Three of the samplings that were carried out in high flow conditions showed low mineral and nutrient content
that revealed better water quality. In contrast, the sampling with the greatest total runoff (14.1 mm) showed high concentrations of ammonium (1205 µg/l) and dissolved phosphorus (561 µg/l), suggesting that a long stagnant period on soils with low
permeability, could favor reduction processes of nitrate to ammonium and mobilization of dissolved phosphorus to overlying
water. The nutrients’ loads increased in high flow conditions most likely due to runoff from the riverbank soils. The rise of
nutrients, SS, POC and total organic carbon (TOC), loads in the same or in higher proportion than the stream discharge,
alerts on the risk of contamination of surface water in an agricultural basin.
Keywords: runoff, hydrological models, nutrients, stream discharge, lowland river
RESUMEN
La cuenca del Arroyo Durazno abarca aproximadamente 360 km2 de una llanura con suave pendiente, dedicada principalmente a ganadería y agricultura. Este estudio examina la variabilidad en la composición química del agua superficial del
arroyo en relación con el caudal estimado a través de un modelo hidrológico determinístico a partir de los datos de lluvia. Se
realizaron quince muestreos: cuatro en condiciones de alto caudal, los restantes en caudal base. En cada muestreo se determinaron las principales variables fisico-químicas. Dado que no existen datos publicados de caudal de este arroyo, se lo estimó
in situ, y a partir del modelo de hidrograma unitario. Ambas estimaciones resultaron similares. Las principales formas de
nitrógeno inorgánico disuelto fueron amonio y nitrato. Los primeros 4 factores extraídos del PCA que explicaron 84.4 % de la
varianza total fueron: componente mineral, contenido de material particulado, niveles de amonio y fósforo disuelto y nivel de
nitratos. El decrecimiento de iones mayoritarios y conductividad durante las condiciones de alto caudal sugiere su dilución
por la entrada masiva de agua por lluvias. Las mayores concentraciones y cargas de sólidos suspendidos (SS) (86 mg/l y
22638 kg/día) y carbono orgánico particulado (COP) (3.1 mg/l y 832 kg/día) se hallaron en el muestreo realizado durante la
226
Arreghini et al.
rama ascendente del hidrograma posterior a un período de sequía, sugiriendo que los procesos erosivos de la cuenca son más
importantes en las primeras horas de la tormenta. Tres de los muestreos realizados en condiciones de alto caudal presentaron
bajo contenido mineral y de nutrientes, indicando mejor calidad de agua. En cambio en el muestreo de mayor lámina de escorrentía acumulada (14.1 mm) las concentraciones de amonio (1205µg/l) y fósforo disuelto (561µg/l) fueron elevadas, sugiriendo que un prolongado periodo de estancamiento en un suelo de baja permeabilidad favorecería los procesos de reducción de
nitratos a amonio y la movilización de fósforo disuelto al agua de inundación. Las cargas de nutrientes aumentaron en condiciones de alto caudal probablemente debido al aporte por escorrentía de suelos ribereños. El ascenso en las cargas de
nutrientes, SS, COP y carbono orgánico total en igual o mayor magnitud que el caudal alerta sobre el riesgo de contaminación de las aguas superficiales en una cuenca agrícola.
Palabras clave: escorrentía, modelos hidrológicos, nutrientes, caudal, río de llanura
INTRODUCTION
Stream water composition is influenced by the
stream discharge, runoff, land use, edaphology,
geomorphology, topography, and the activity of
the organisms of its’ drainage basin. The river
corridors in the alluvial plains have been dramatically transformed by man over the centuries, especially in temperate countries (Prat &
Ward, 1994). First, the riparian vegetation and
natural aquatic communities on the alluvial
plain were converted into agricultural systems
by deforestation and refilling of lowlands.
Thereafter, under the pressure of increasing
population densities, they were converted into
industrial and residential areas. The main contamination pathway into surface waters is
through soil-associated contaminants following erosion, but also, subsurface direct flow
during storms, contributes to lateral input into
small streams (Honisch, et al., 2002).
Because of the advance of agricultural and
urban boundaries, the natural ecosystem of the
prairie in the Argentine Pampas has disappeared
(Solbrig, 1999a), with the consequent loss of at
least three types of native woods (Morello &
Mateucci, 1999a). The riparian zones of several
streams in the Buenos Aires province have been
completely modified (Faggi et al., 1999).
Although the Pampean region presents edaphic
characteristics that allow for its’ dry farming
(Solbrig, 1999b), important technological changes incorporated during the last three decades
have accelerated the increase in agricultural
productivity, mainly in the “Pampa Ondulada”
(Viglizzo et al., 2002). Nevertheless, both present and future achievements in production
volumes have still unknown ecological costs.
Surface and groundwater contamination is
undoubtedly one of the critical matters for rural
sustainability of this region (Morello &
Matteucci, 1999b). Unfortunately, the limnology of streams in this area has been scarcely
studied; for example, there is no published
information on the Durazno Stream.
To describe the water quality dynamics we
propose a methodology based in discharge estimation by an instantaneous unit hydrograph
model (IUH) together with chemical and physical measurements in stream water under different hydrological conditions. Principal component analysis (PCA) has been widely used, as
they are unbiased methods that can indicate
associations between samples and/or variables
(Vega et al., 1998). Using this methodology, in
this study we aim at examining the temporal
changes of water composition of the Durazno
stream focusing on the levels of organic carbon,
nitrate, ammonium, and phosphate in an agricultural basin in relation to stream discharge
estimated through a hydrological deterministic
model from rainfall data.
Study area
The Durazno Stream is one of the main tributaries of The Reconquista River (Fig. 1). The basin
Discharges, nutrient concentrations and loads in a Pampa Ondulada stream
227
Figure 1. Durazno Stream Basin. S: sampling site. Cuenca del Arroyo Durazno. S: Sitio de muestreo.
area is 360 km2 and the stream length is 32 km.
The main topographic and geomorphologic characteristics of its basin are area ratio: 3.4, bifurcation ratio: 3.2, and length ratio: 1.7, which quantitatively agree with the Horton’s laws of basin
drainage. These parameters were estimated for
the basin using Strahler`s ordering procedure
(Bras, 1990). The relief includes very flat plains
and extended hillocks (approximately 20 m
a.s.l.). The basin slope is 0.05 %. The soils of the
basin are poorly drained, with low permeability,
the prevailing types being: Argialbolls (37 %),
Natraqualfs (34 %), Natraquolls (12 %), and
Hapludolls (11 %). They present a C:N ratio of 810.9; pH varies from strongly acidic to slightly
alkaline, and the concentration of exchangeable
cations (mainly sodium and potassium) is high
(INTA, 1997). Sixty percent of the land is devoted to cattle farming in natural pastures, and
20 % to agriculture (http://www.indec.mecon.ar).
According to Köppen’s classification, the
region is characterized by temperate humid climate with annual mean rainfalls of 1055 mm for
the period 1961-1990. Maximum and minimum
rainfalls occur in March (125 mm/month) and in
June (56 mm/month) respectively. Maximum
temperatures occur in January (24.3ºC) and
minimum in July (11.1ºC) (Secretariat of the
World Meteorological Organization, 1996). The
excess moisture period is from March to
November (INTA, 1997). The sampling site was
located in the Durazno Stream, 27 km downstream from its source (Fig. 1). The studied drainage area comprises 257 km2. According to
Strahler’s classification (Gordon et al., 1994),
the study site is in a second-order stream.
Hydrological estimations
Because discharge data from the Durazno
basin were not available, the stream discharge
corresponding to each rainfall event was estimated from the instantaneous unitary hydrograph (IUH) model (Clark, 1945). Stream discharge is composed of direct runoff and
baseline flow. Direct runoff is defined as the
portion of the hydrograph that responds relatively quickly and is clearly related to a given
storm event (Bras 1990). Baseline flow is the
volume of water representing the groundwater
contribution (Gordon et al., 1994). The applied
method consists of the following steps: 1) the
228
Arreghini et al.
estimation of the effective rainfall for each rain
event by means of an infiltration method (Soil
Conservation Service, 1972); and 2) the transformation of effective rainfall in a stream discharge by the IUH model (Clark, 1945). The
use of this last model shows uncertainty on
factors such as the estimation of intrinsic parameters of the model, the uneven distribution of
rainfall, and the lack of flow measurements for
its calibration. However, when only scarce data
are available, the IUH model is the one used
most often for the estimation of direct runoff in
small basins. The software used was the HECMHS 2.0 (Hoggan, 1989).
The maximum soil storage capacity S [mm] is:
S=
25400
– 254
CN
where CN is the curve number tabulated as a
function of soil type and vegetation cover. For
the studied basin, a CN=70 was adopted. This
value falls within the confidence intervals suggested by McCuen (2002) for basins with similar characteristics.
The direct runoff, or effective precipitation
Pe [mm], was calculated as:
Pe =
(P – 0.2S)
P + 0.8S
where P [mm] is total rainfall. Rainfall records
correspond to the nearest pluviometer (15 km
away from the study site).
The parameters required by the IUH model
used to model rainfall-runoff transformations
are the concentration time of the basin (tc) and
the basin storage constant (K), which can be
estimated from the topographic characteristics
of the basin. Time of concentration is the time
after commencement of the rainfall excess when
all portions of the drainage basin are contributing simultaneously to the flow at the outlet
(Maidment, 1992). The basin storage coefficient
is an index of the temporary storage of excess
precipitation in the watershed as it drains to the
outlet point. The equations provided by Kirpich
(1940) and Wilson & Brown (1992) were used
to estimate tc and K respectively.
On each sampling date the stream discharge (Q)
was estimated in situ from the section of the streambed, considering depth profile and water velocity, by measuring the time taken by a floating
object to cover a known distance downstream
(Gordon et al., 1994). These results were compared with the discharge values estimated from the
IUH model. The hydrographs were done with the
mean baseline flow (0.06 m3/s) obtained from
non-rainfall events discharge values.
Sampling design
Stream samplings were carried out on 15 dates
from 1996 to 2000 considering different
values of stream discharge. For the aim of this
study, the selection of the Durazno Stream
Basin was based on the following characteristics: the absence of major anthropic impacts
such as dams and storage reservoirs, and for
limited land use change during the period
recorded. Four rainfall-stream discharge
events (high flow conditions) were sampled,
two in summer (March 1998 and March 1999)
and two in winter (August 1996 and July
1999). The remaining samplings were carried
out in baseline flow conditions.
Analytical procedures
Sample containers were 500 ml polyethylene
bottles provided with hermetic-locking caps.
Bottles and caps were cleaned by soaking them
into 30 % HCl for three days, rinsed with deionized water, drained, and stored until required.
Samples were collected by means of a pump
from the middle of the stream. Prior to sample
collection, the sampling device and the containers were rinsed twice with the water to be
sampled. Dissolved oxygen (DO) (YSI 51B
oxymeter), pH (ORION pHmeter 250A), electrical conductivity (EC) (LUFTMAN conductimeter), temperature, and water depth measurements were performed in situ. Triplicate
samples were taken out and immediately filtered through Whatman GF/C filters into acidwashed polyethylene bottles. Samples were
229
immediately placed at 4ºC and transported to
the laboratory where analyses were accomplished within three days. Concentrations of
different solutes were determined using the
following analytical methods: soluble reactive
phosphorus (SRP) with ascorbic molibdate,
nitrates (N-NO3-) by reduction with hydrazine
sulfate, nitrites (N-NO2-) by diazotation according to Strickland and Parsons (1968), ammonium (N-NH 4+) by the indophenol blue
method, bicarbonates (HCO 3-) by volumetry
according to Mackereth et al. (1989), calcium
(Ca2+) and magnesium (Mg2+) by titration with
EDTA, sodium (Na+) and potassium (K+) by
flame photometry, sulfates (SO42-) by turbidimetry, and chlorides (Cl-) by titration with silver nitrate (APHA, 1992). The quantity of suspended solids (SS) was determined by
gravimetry, whereas the digestion of these
same solids with sulphochromic solution was
used to determine particulate organic carbon
(POC) (Golterman et al., 1978). Total organic
carbon (TOC) was determined on unfiltered
water by digestion with sulphochromic solution (Golterman et al., 1978). Dissolved organic carbon (DOC) was estimated through the
difference between TOC and POC. The loads of
the major ions, nutrients and suspended solids
were estimated by multiplying the stream dis-
charge estimated from IUH model by their concentration for each sampling date. Under baseline flow conditions, the loads were estimated
using the mean baseline flow measured.
Statistical analyses
Pearson correlation analysis was used to examine relationships between measured variables
(p<0.05). Exploratory data analysis was performed by linear display methods (principal component analysis) on experimental data normalized to zero mean and unit variance. The Kaiser
criterion was used to identify the number of
principal components to be retained in order to
encompass the underlying data structure (Pla,
1986). This criterion retains only factors with
eigenvalues greater than 1. The statistical analyses were performed with GenStat 7.1 (2003).
RESULTS
Hydrological analysis
For the four rainfall-stream discharge events
sampled, stream discharge values estimated from
the IUH model were close to those estimated in
situ (Table 1). The figures 2.a. and 2.d. show
Table 1. Stream discharge estimation according to Gordon et al. (1994), daily rainfall, effective rainfall estimated according to Soil
Conservation Service (1972), and stream discharge of Durazno estimated according to the IUH hydrograph model and total runoff for high
flow condition. Caudal del arroyo Durazno estimado según Gordon et al. (1994), precipitación diaria, precipitación efectiva estimada de
acuerdo a Soil Conservation Service (1972) y caudal del Arroyo Durazno estimado según el modelo del HUI y lámina de escorrentía, para
condiciones de alto caudal.
Sampling dates
on high flow
condition
Aug-96
Mar-98
Mar-99
Jul-99
Stream discharge
according to
Gordon et al.
(1994)
Daily
rainfall
Effective
rainfall
Stream discharge
according
to IUH model
Total runoff
(m3/s)
(mm)
(mm)
(m3/s)
(mm)
2.67
3.82
3.59
5.34
46
75
55
59
4.4
9.1
7.8
9.5
3.06
3.70
4.50
4.76
0.2
14.1
2.7
8.9
230
Arreghini et al.
Figure 2. Hydrographs of stream discharge corresponding to high flow conditions. • Sampling date. Hidrogramas de caudal para
condiciones de alto caudal. • Fecha de muestreo.
simple hydrographs that indicate the behaviour
of the river basin during the occurrence of the
rainfall events of a single pulse. The figures 2.b.
and 2.c. represent the characteristic type of
hydrographs for a storm composed of more than
one pulse. This second kind of hydrographs
observed with an antecedent moisture condition
of the soil is different from the ones produced by
only one pulse of rainfall. The former can present a greater peak in the hydrograph owing to
the other rainfall pulses. The samples from
August 1996 and March 1999 were taken in the
rising limb of the hydrograph while the ones of
March 1998 and July 1999 in the recession limb.
Dynamics of the physico-chemical variables of
the stream water
Mean DO of surface stream water was 7.0 ± 2.1
mg/l (Table 2). Dissolved oxygen did not show
significant correlations with temperature or
nutrient concentrations (Table 3).
On average, EC was 1508 ±817 µS/cm.
Bicarbonates and sodium were the dominant
major ions: 10 meq/l and 7.6 meq/l respectively.
The pH values were slightly basic (around 8).
The correlations between EC and the concentrations of the major ions with the stream discharge were inverse and significant (Table 3).
The main forms of dissolved inorganic nitrogen were ammonium and nitrates, whereas nitrites exceeded 10 % only on three occasions. In
three of the samplings under high flow conditions (August 1996, March 1999, and July
1999) nitrate concentrations were higher than
ammonium concentrations whereas the opposite
relationship was observed in March of 1998.
This last case exhibited the highest total runoff
(Table 1). A great variation in nitrate and ammonium concentrations was found under baseline
231
Table 2. Physical and chemical variables of the Durazno Stream. Variables físicas y químicas del Arroyo Durazno.
Apr-96 Jun-96 Aug-96 Oct-96 Dec-96 Feb-97 May-97Aug-97 Dec-97 Mar-98 Dec-98 Mar-99 Jun-99 Jul-99 Dec-00
DO (mg/l)
5.4
Temperature (°C)
20.0
EC (µS/cm)
1827
SS (mg/l)
36
pH
8.3
N-NH4+ (µg/l)
483
N-NO3- (µg/l)
117
N-NO2- (µg/l)
46
SRP (µg/l)
67
POC (mg/l)
2.0
TOC (mg/l)
10.4
DOC (mg/l)
8.3
Ca+2 (mg/l)
36
Mg+2 (mg/l)
28
Na+ (mg/l)
420
K+ (mg/l)
19
HCO3- (mg/l)
604
SO42- (mg/l)
108
Cl- (mg/l)
226
Hardness (mg CaCO3/l) 207
12.5
6.0
2357
57
8.4
43
701
65
183
2.7
21.6
18.9
45
33
349
17
729
52
250
252
7.2
8.5
352
86
8.1
198
361
57
305
3.1
51.8
48.6
9
6
73
10
179
32
26
48
4.8
18.0
1000
111
8.0
155
217
108
684
2.5
24.7
22.2
35
23
198
14
479
102
169
181
7.0
22.5
2170
8
8.3
92
853
77
73
0.5
3.8
3.3
36
31
279
18
601
46
234
219
8.1
16.5
2227
27
7.8
450
169
50
292
1.5
8.9
7.3
40
26
259
14
533
74
234
207
10.1
6.0
9.5 15.0
2600 1530
22
24
8.0
8.0
440 367
370 1038
74
55
558 428
0.4
1.1
19.5 29.4
19.1 28.3
42
37
31
21
234 236
13
14
500 451
82 120
237 170
233 181
flow conditions. On average, the SRP concentration was 301±218 µg/l. Only a small fraction
of the organic matter was in the particulate
form, on average POC represented 9 % of TOC.
Four principal components (PC) of the
Principal Component Analysis were retained,
which have eigenvalues greater than unity and
4.8
24.1
1955
50
7.6
1219
205
87
625
0.7
37.9
37.2
33
22
247
18
484
80
199
174
6.8
19.0
355
30
7.4
1205
402
108
561
0.8
35.3
34.4
9
4
68
9
177
19
32
42
6.6
20.0
1902
13
8.4
700
134
32
143
1.3
9.4
8.1
19
29
476
17
745
155
317
169
7.0
22.8
229
30
7.9
42
137
30
159
0.9
20.2
19.3
3
5
22
9
118
15
12
28
4.5
13.1
1930
12
8.1
174
35
11
70
0.6
12.4
11.8
33
18
285
12
546
83
135
159
6.0
8.4
7.4 21.0
410 1770
31
6
8.2
8.1
20
72
132 205
27
23
290
83
1.8
0.1
6.9
5.3
5.1
5.2
6
39
2
24
51 260
12
14
172 665
18 183
24 193
26 200
Mean
±SD
7.0
16.2
##
36
8.0
377
338
57
301
1.3
19.8
18.5
28
20
230
14
465
78
164
155
± 2.1
± 6.0
± 817
± 29
± 0.3
± 393
± 297
± 30
± 218
± 0.9
± 14
± 14
± 15
± 11
± 133
±3
± 209
± 50
± 97
± 78
explained 84,4 % of the total variance. For the
purpose of interpretation, “high” loading was
defined as greater than 0.7. Loadings of the four
retained PCs are presented in Table 4. PC1
explains 43.1 % of the total variance and is
highly participated by stream discharge. EC,
sodium, bicarbonate, chloride, and hardness
Table 3. Correlation matrix of the physico-chemical variables and the stream discharge (Q) used for Principal Components Analysis. Matriz de
correlación de las variables fisico-químicas y el caudal (Q) utilizados para el Análisis de Componentes Principales.
DO
TEMP
EC
SS
N-NH4+
N-NO3SRP
POC
DOC
Na+
HCO3ClQ
Hardness
DO
TEMP
EC
SS
1.000
-0.443
0.393
-0.089
-0.243
0.305
-0.211
0.153
-0.128
0.208
0.311
0.316
-0.151
0.398
1.000
-0.011
-0.249
0.383
-0.115
0.006
-0.566
-0.098
0.097
0.092
0.138
-0.202
0.020
1.000
-0.356
0.038
0.220
-0.145
-0.326
-0.397
0.822
0.868
0.899
-0.850
0.936
1.000
-0.053
-0.054
0.553
0.800
0.588
-0.278
-0.251
-0.233
0.073
-0.141
N-NH4+ N-NO3-
1.000
-0.090
0.555
-0.258
0.447
0.084
-0.055
0.098
-0.037
-0.067
1.000
0.028
0.044
0.152
0.135
0.169
0.205
-0.247
0.342
SRP
POC
DOC
Na+
HCO3-
1.000
0.149
0.582
-0.271
-0.287
-0.101
0.021
-0.043
1.000
0.385
-0.146
-0.177
-0.190
0.197
-0.188
1.000
-0.398
-0.471
-0.408
0.176
-0.342
1.000
0.955
0.936
-0.820
0.803
1.000
0.937
-0.866
0.899
Cl-
Q
1.000
-0.867 1.000
0.906 -0.924
Hardness
1.000
232
Arreghini et al.
Table 4. Eigenvalues, variance explained, and contribution of the
variables to the four significant principal components of the PCA
for 15 Durazno water samples. (Q: stream discharge). Autovalores,
varianza explicada y contribución de las variables a los cuatro
componentes significativos del Análisis de Componentes
Principales realizado con las 15 muestras del agua del Arroyo
Durazno. (Q: caudal).
Variable
PC1
PC2
DO
TEMP
EC
SS
N-NH4+
N-NO3SRP
POC
DOC
Na+
Hardness
HCO3ClQ
Eigenvalue
% Variance explained
% Cum. Variance
-0.59
-0.377
-0.125 0.581
-0.944 -0.098
0.410 -0.770
0.045 0.071
-0.246 -0.345
0.296 -0.443
0.339 -0.782
0.523 -0.515
-0.916 -0.076
-0.932 -0.266
-0.961 -0.099
-0.950 -0.141
0.874 0.218
6.039 2.433
43.1
17.4
43.1
60.5
PC3
PC4
0.478 -0.422
-0.572 0.093
-0.059 -0.077
-0.168 0.379
-0.850 -0.195
0.055 -0.711
-0.700 -0.083
0.266 0.317
-0.481 -0.220
-0.087 0.193
-0.076 -0.029
-0.003 0.171
-0.152 0.090
0.270 -0.117
2.215 1.125
15.8
8.0
76.3
84.4
were positively correlated (Table 3) and have a
high negative participation in PC1. PC2
explains 17.4 % of the variance and includes
suspended solids and POC (high negative loading), which were correlated (Table 3). PC3
explains 15.8 % of the total variance and is
highly negative contributed by ammonium and
SRP. Finally, PC4 explains 8.0 % of the total
variability of the original data and is highly
negative contributed by nitrates.
Figure 3.a. shows a plot of sample scores on
the bi-dimensional plane defined by PC1 (mineral contents) and PC2 (particulate matter contents). High positive scores on factors 1 or 2 indicate low mineral contents and high stream
discharge (PC1) or low suspended solids and
POC contents (PC2). Figure 3.b. displays a plot
of sample scores on the bi-dimensional plane
defined by PC1 and PC3 (nutrient input). High
positive scores on factors 1 or 3 indicate low
mineral contents and high stream discharge
(PC1) or low nutrient contents (PC3), thus indi-
Figure 3. Location of the sampling dates in the plane determined by: (a) PC1 and PC2 and (b) PC1 and PC3 of Principal
Components Analysis. Ubicación de las fechas de muestreos
en el plano determinado por: (a) los componentes 1 y 2 y (b)
componentes 1 y 3 del Análisis de Componentes Principales.
cating good water quality (July 1999, March
1999, and August 1996). The sampling of August
1996 was done under high flow conditions but
showed higher concentrations of SS and POC.
The sampling of March 1998 was done also
under high flow conditions (projected onto positive PC1) but ammonium and SRP levels were
higher (projected onto negative PC3).
The means of loads of all of the variables estimated under high flow conditions were higher
than those estimated under baseline flow conditions (Table 5). The increase in the loads of SS,
POC, and TOC were higher than corresponding
increases in the stream discharge values.
However, the increase of the load of the major
ions was lower than that of the stream discharge,
and the increase in loads of ammonium, nitrates,
and SRP were similar to those of stream discharge. The sampling on March 1998 showed the
highest loads of ammonium, nitrates, and SRP.
DISCUSSION
Dissolved oxygen was never below 4 mg/l, which
is the lowest limit accepted for the protection of
aquatic life (USEPA, 1986). The nutrient concentrations in the Durazno Stream are highly variable. Since the sampling site is far from urbanized
areas, the presence of high nitrogen levels in surface water could have originated from the runoff
of cattle-raising land and surrounding agricultural
fields (Jarvie et al., 1998). The dominant major
ions in the Durazno Stream are sodium and bicarbonates, as already reported for other streams of
the “Pampa Ondulada” (Mercado, 1999;
Modenutti, 1987; López et al., 1998). The soils in
the basin area are predominantly natric, showing
an increase in the proportion of clays in deeper
horizons. The effect of sodium on the dispersion
of clay and on the formation of a B-horizon of
illuvial clay has long been recognized (USDA,
1999). Due to this effect, a weaker infiltration and
a stronger runoff of these ions are to be expected
on these soils, in spite of low regional slope.
Factors involved in the hydrochemistry variability of the Durazno Stream are: mineral component, particulate matter content, and nutrient
level. The mineral component of the stream
233
water is strongly influenced by the stream discharge. The decreased concentrations of the
major ions and the EC during high flow condition suggest that concentrations of solutes had
been diluted by the massive inflow of water originated from rainfalls. In the hydrograph, the
representation of samplings obtained under high
flow conditions showed distinct positions,
however, these samples exhibited a similar
behavior on mineral components. The second
factor composition can be explained taking into
account that some of the suspended solids
belong to the organic matter component. The
sampling of August 1996 was done during a
rising limb of the hydrograph following
drought. It showed higher concentrations and
higher loads of SS, DOC, and POC, suggesting
that erosive processes that take place in the
basin during the first storm hours. Bernal et al.
(2002) found similar behavior for DOC concentration. During storm events, DOC increases
rapidly due to sediment remobilization processes and carrier transport with soil particles
(Honisch et al., 2002). The third factor is likely
related to decomposition processes of organic
matter leading to the release of ammonium and
SRP. In March 1998 there was a long stagnant
Table 5. Loads of chemical variables (kg/day) estimated for the Durazno Stream for baseline flow and high flow conditions. Cargas de variables químicas (kg/día) estimadas para el Arroyo Durazno en condiciones de caudal base y de alto caudal.
Baseflow condition
mean
SS
N-NH4+
N-NO3N-NO2SRP
POC
TOC
DOC
Ca+2
Mg2+
Na+
K+
HCO3SO42Cl-
171
1.92
2.04
0.30
1.63
5.90
90
84
186
134
1464
78
2972
506
1108
min
32
0.37
0.18
0.06
0.36
0.59
27
27
173
94
1028
63
2482
430
699
High flow condition
max
573
1.92
2.04
0.56
3.54
13
128
115
205
134
1478
78
3448
950
1108
mean
14182
116
83
18
110
548
8912
8364
2279
1503
17590
3466
55152
6961
7858
min
9718
8
53
11
62
270
2820
2079
1121
1021
8416
2522
45852
5753
4601
max
22638
385
128
34
179
832
13688
12856
2949
1986
21798
4966
70813
8485
10214
234
Arreghini et al.
period, characterized by a high total runoff and
high concentrations and loads of ammonium
and phosphate in the stream water. During this
period, litter decomposition might have initially
released nutrients, which were then transported
to the stream by leaching. A similar observation
was reported by Villar et al. (2001) for marshes.
During extended storm events over soils with
low permeability, the total runoff remains in the
basin for a long time; thus, nitrate in the drain
flow tends to reduce to ammonium (Withers &
Lord, 2002). The increase in orthophosphate
could be explained by changes in Eh-potential,
which could produce a mobilization of phosphate from the soils. While oxygen saturation in
water decreases, Fe+3 constituents will be reduced to Fe+2, thus loosing their phosphate-holding capacity (Honisch et al., 2002).
According to the bi-dimensional plane defined
by PC1 and PC3, higher negative scores might
correspond to worse water quality samples, but
these cases were not found in the present study.
Although calcium, sodium, and potassium are
considered the major cations in drainage waters
(Thompson & Troeh, 1980), their loads increased in lower proportion than stream discharge.
Instead, the loads of ammonium, nitrates, and
SRP increased in around the same proportion.
The input of nitrogen and phosphorus to stream
water due to runoff from range manure and agricultural activities (Freifelder et al., 1998; Nash
and Halliwell, 2000), was also estimated in this
study for the Durazno Stream through the increase in nutrient loads. A decreased infiltration
due to low permeability would favor nutrient
runoff, thus increasing the vulnerability of the
Durazno Stream to an increasing fertilization of
the soils of its basin. The loads of suspended
solids, POC and TOC increased in higher proportions than stream discharge, suggesting an
input by runoff that is related to the risk of
hydric erosion of the basin soils.
Taking into account the current point of view
on nutrient management in agricultural areas
(Schröder et al., 2004), the lack of hydrological
records in the present study area represents a
serious inconvenient for the management of
nutrients, pesticides and other contaminating
agents. The values of stream discharge estimated in situ were similar to those estimated using
the IUH model. Nevertheless, in future studies,
the accuracy of estimations and statistical analyses could be improved by increasing the number
of discharge measurements in situ.
The individual components of the nitrogen
and phosphorus cycles, and the estimation of the
inputs of these elements into agro-ecosystems
are only partially known in the area of the
Pampas. Likewise, losses of nutrients in these
ecosystems are practically unknown, not only in
the Pampas but also worldwide (Cassman et al.,
2002). Therefore, for an efficient management
of nutrients, it is imperative to know these features. The losses of nitrogen and phosphorus,
herein estimated as the loads transported by the
stream after rainfall events, represent just a portion of the total losses by the system. In any
case, such loads are an alert about the risk of
contamination of surface waters. Taking into
account the expansion of agriculture and technology in the Pampas area during the nineties
(Viglizzo et al., 2002), the most efficient fertilization strategies should be promoted in order to
diminish the nutrients’ load on the environment,
thus minimizing the risk of contamination of
both surface waters and water tables.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank the Prefectura Naval Argentina for
their logistic support during our sampling. The
authors would like to thank Dr. E. Barrera Oro
and two anonymous reviewers for their comments on an earlier version of the manuscript.
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1Química
analítica, Facultad de Ingeniería Química, Universidad Nacional del Litoral. Santiago del Estero
2829 (3000) Santa Fe, Argentina.
2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina.
[email protected]
RESUMEN
En una experiencia de invernadero, se evaluó la eficiencia de absorción de metales pesados de Salvinia herzogii de la Sota
(Salviniaceae) y Pistia stratiotes L. (Araceae), cultivando conjuntamente ambas especies en soluciones de Cr, Cd, Pb y Cr +
Cd + Pb (1 ppm de cada metal). Se midieron las concentraciones de metales en agua y sus contenidos en tejidos vegetales. Se
estimaron las tasas de crecimiento y propagación relativas. Se realizaron análisis de la varianza para evaluar los efectos de los
factores empleados.
El proceso de absorción se produjo fundamentalmente durante las primeras 24 horas. S. herzogii presentó una mayor bioacumulación total (raíces + hojas) de los metales. Para ambas especies, el contenido de metales en raíces fue superior al de las
hojas. En raíces el contenido fue Pb > Cd > Cr, en hojas fue Cd > Pb > Cr y en vegetales totales (raíces + hojas) fue Pb > Cd >
Cr (metales aislados) y Cd > Pb > Cr (metales combinados).
Los metales combinados disminuyeron el crecimiento de las dos especies, debido probablemente a un efecto de sinergismo,
pero sin afectar el proceso de absorción. El Cr afectó la TPR de S. herzogii, mientras que el Cd y la combinación de metales
afectaron la TPR de P. stratiotes.
Palabras clave: Salvinia herzogii, Pistia stratiotes, metales pesados, eficiencia.
ABSTRACT
In a greenhouse experiment, the uptake capacity of heavy metals by Salvinia herzogii Sota (Salviniaceae) and Pistia stratiotes
L. (Araceae) was evaluated. Both species were grown together in Cr, Cd, Pb and Cr + Cd +Pb (1 ppm of each metal) solutions.
Metal concentrations in water and metal content in plant tissues were measured. Relative growth and spread rates were calculated. Analyses of variance were carried out to evaluate the effects of the factors.
The absorption process occurred essentially during the first 24 hours. S. herzogii had a higher total bioaccumulation (roots +
leaves) of the metals. In both species, the content of metals in plant tissues was greater in roots than in leaves. In roots the content was Pb > Cd > Cr, in leaves was Cd > Pb > Cr, and in total plants (roots + leaves) it was Pb > Cd > Cr (isolated metals)
and Cd > Pb > Cr (combined metals).
A decrease on the growth of the two species was observed with combined metals, probably because of a synergistic effect, but
without affecting the absorption process. Cr affected the RSR of S. herzogii while Cd and the combined metals affected the RSR
of P. stratiotes.
Keywords: Salvinia herzogii, Pistia stratiotes, heavy metals, efficiency.
INTRODUCCIÓN
Durante los últimos años se ha observado un
aumento significativo de la contaminación de
sistemas fluviales como consecuencia del vertido de efluentes industriales, ocasionando graves
problemas al ambiente. A diferencia de los contaminantes orgánicos, los metales como Cr, Cd y
Pb no se degradan, sino que pueden formar quelatos y complejos orgánicos que tienden a concentrarse en los organismos vivos con un elevado efecto tóxico. Cr, Cd y Pb son contaminantes
usualmente encontrados en efluentes industriales
de la Provincia de Santa Fe, Argentina. Los procesos actualmente aplicados para la remoción de
metales pesados de aguas contaminadas requie-
238
Paris et al.
ren costos elevados que han llevado a la búsqueda de métodos alternativos. La utilización de
macrófitas para la remoción de contaminantes
de aguas tiene la ventaja de requerir menores
recursos económicos y tecnológicos por lo cual
podrían ser utilizadas inclusive en países en vías
de desarrollo. Numerosos trabajos han estudiado
el potencial y la capacidad que presentan diversas especies de macrófitas en la bioacumulación
de metales (Makos & Hrncir, 1995; Vesk &
Allaway, 1997; Lytle et al., 1998; Maine et al.,
1999, 2001; Paris et al., 2000). Por ejemplo,
Salvinia rotundifolia Willd. demostró una gran
eficiencia en el tratamiento de Pb (Banerjee &
Sarker, 1997), S. herzogii de la Sota (Salviniaceae) y Eichhornia crassipes (Mart.) Solms
(Pontederiaceae) resultaron excelentes bioabsorbedores para Cd, Ni, Cu, Zn, Cr y Pb (Delgado et
al., 1993; Schneider & Rubio, 1999) y Pistia
stratiotes L. (Araceae) presentó una alta capacidad en el tratamiento de efluentes industriales
con varios metales (Satyakala & Kaiser, 1997;
Selvaphathy et al., 1997; Maine et al., 2001). En
estos trabajos se estudió la capacidad de bioacumulación de una determinada especie en forma
aislada. No obstante, en los ecosistemas naturales estas especies crecen asociadas, ocurriendo
relaciones interespecíficas entre ellas. La información disponible acerca del comportamiento y
las interrelaciones que se producen cuando dos
macrófitas crecen juntas, está orientada al estudio de la competencia entre especies (Agami &
Reddy, 1990; Keddy et al., 1994; Dickinson &
Miller, 1998; Hadad & Maine, 2001) y no se
encuentran trabajos que realicen este estudio en
presencia de metales pesados.
El ecosistema del valle de inundación del río
Paraná Medio (Provincia de Santa Fe, Argentina)
presenta una vegetación rica y abundante. En
dicho ambiente, P. stratiotes y S. herzogii son,
entre otras, las macrófitas flotantes libres de
pequeño tamaño que presentan una mayor abundancia. El objetivo de este trabajo fue evaluar la
eficiencia en la absorción de Cr, Cd y Pb de estas
dos especies, herramienta clave para su posible
empleo en sistemas de tratamiento de efluentes o
como bioindicadores de contaminación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Los vegetales se recolectaron de lagunas naturales del valle de inundación del Río Paraná Medio
(Argentina), teniendo en cuenta su aspecto, similitud de tamaño y longitud de raíces. En laboratorio, las plantas se lavaron cuidadosamente. Cincuenta gramos de cada especie (peso húmedo) se
colocaron en reactores plásticos con 7 litros de
agua recolectada del mismo sitio donde se obtuvieron las plantas. Las composición química del
agua utilizada fue: pH = 6.87 ± 0.02, conductividad = 164 ± 2 mS/cm, oxígeno disuelto =
2+
2+
9.1 ± 0.5 mg/l, Ca = 11.3 ± 0.6 mg/l, Mg =
+
+
3.9 ± 0.6 mg/l, Na = 14.8 ± 1.0 mg/l, K = 4.2 ±
20.4 mg/l, Cl- = 20.8 ± 1.2 mg/l, SO4 = 16.8 ±
1.8 mg/l, HCO3 = 51.7 ± 0.8 mg/l, P = 58 ± 6
ug/l, N-NH4+ = 348.8 ± 22.3 ug/l,
N-NO2- = 2.2 ± 0.8 ug/l, N-NO3- = 389.4 ± 20.0
ug/l. Las concentraciones de Cr, Cd y Pb se
encontraron por debajo de los límites de detección del método de medición (Cr < 0.001 mg/l,
Cd < 0.002 mg/l, Pb < 0.01 mg/l).
No se realizó ningún pretratamiento al agua utilizada. El cultivo se realizó en invernadero durante
17 días. Después de colocar las plantas en los
reactores, transcurrió un período de tres días antes
de agregar los contaminantes a fin de aclimatar
los vegetales a las condiciones de cultivo en el
invernadero. Luego se adicionó Cr(NO3)3. 9 H2O,
Pb(NO3)2 y/o Cd(OH)2 a los reactores hasta obtener una concentración en agua de 1 mg/l de cada
metal, de acuerdo al siguiente esquema:
P. stratiotes + S. herzogii +
Agua + Cr
Agua + Cd
Agua + Pb
Agua + Cr + Cd + Pb*
P. stratiotes + S. herzogii + Agua
Agua + Cr
Agua + Cd
Agua + Pb
Agua + Cr +
Cd + Pb*
*(1 mg/l de
cada metal)
Los reactores se dispusieron por duplicado
y se midieron tres réplicas de cada variable
Eficiencia de dos macrófitas flotantes libres en la absorción de metales pesados
analizada. Se controló el nivel de agua en los
reactores a fin de reponer pérdidas por evapotranspiración, manteniendo el volumen constante. Durante la experiencia la temperatura
media diaria varió entre 25 y 30 ºC y el fotoperíodo fue natural. El cultivo se realizó en el
mes de mayo de 2001. En forma periódica se
controló el pH, el cual varió entre 6.,3 y 7.1.
Se realizaron muestreos del agua de los reactores a las 0, 0.5, 1, 2, 8 y 24 horas, y a los 2 y
17 días. Se determinó la concentración de Cr,
Cd y Pb en las muestras de agua por espectrofotometría de absorción atómica.
Se examinaron diariamente los recipientes
para observar el estado de las plantas y determinar si se evidenciaban síntomas de fitotoxicidad. Al finalizar la experiencia a los 17 días, los
vegetales fueron extraídos y lavados.
Para obtener la biomasa seca, las plantas se
separaron en parte aérea (hojas y estolones) y
parte sumergida (raíces), y se llevaron a estufa a
una temperatura de 75-80 ºC hasta peso constante. Sobre las muestras secas se realizó una
digestión en caliente utilizando una mezcla de
HCl: HNO3: HClO4 (5:3:2). Las concentraciones de metales en las partes aéreas y sumergidas
se midieron por espectrofotometría de absorción
atómica (Perkin Elmer 5000) con longitudes de
onda de Cr: 357.9 nm, Cd: 228.2 nm y Pb:
282 nm y utilizando cámara de grafito. El contenido de metales de las partes aéreas y sumergidas de cada especie se obtuvo multiplicando
la concentración de cada metal de cada parte
por el peso seco correspondiente.
Se calculó la tasa de crecimiento relativo
según la ecuación de Hunt (1978): R = (ln
W2- ln W1)/ (T 2 - T1), donde R = tasa de crecimiento relativo, W1 y W2 = pesos secos inicial y final, respectivamente, (T2 - T1) = tiempo de experimentación. Además, se determinó
la tasa de propagación relativa (TPR) según la
fórmula de Dickinson y Miller (1998): TPR =
[(cobertura final - cobertura inicial) / cobertura inicial] / nº de días. Dicha tasa mide el
grado de propagación espacial a partir de la
medición de la cobertura dentro de cada reactor. La cobertura se calculó midiendo la
239
superficie que ocuparon los vegetales dentro
de cada reactor en relación proporcional con
la superficie total del reactor.
Con el propósito de evaluar los efectos de
los distintos factores utilizados se realizaron
análisis de la varianza (ANOVA) de 1, 2 y 3
factores. Para el contenido de metales en plantas, se aplicó ANOVA de tres factores: tratamientos con metales (4 niveles: Cr, Cd, Pb y
metales combinados), partes vegetales (2 niveles: raíces y hojas) y especies (2 niveles:
S. herzogii y P. stratiotes). Para las variables R
y TPR se utilizó ANOVA de 2 factores, los cuales fueron: tratamientos con metales y especies. Para la variable concentración de metales
en agua se aplicó ANOVA de un factor: tratamiento con metales. Para la variable contenidos finales de metales por especie, los factores
fueron tratamientos con metales y especies.
Cuando existieron diferencias entre los niveles de cada factor se aplicó el Test de Rangos
Múltiples de Duncan para diferenciar medias.
Para corroborar la normalidad de los datos se
aplicó previamente el Test de Bondad de
Ajuste. La normalidad de los residuales se realizó gráficamente. Se utilizó el Test de Bartlett
para corroborar la homocedasticidad de las
varianzas (Walpole et al., 1999). Un nivel de
p<0.05 se utilizó en todas las comparaciones.
Los análisis estadísticos se realizaron con el
software Statgraphics Plus 3.0.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El proceso de remoción de Cr, Cd y Pb se llevó
a cabo principalmente durante las primeras
24 horas (Fig. 1). La velocidad de absorción
fue significativamente menor para el Cr en
comparación con el Pb y Cd. Las concentraciones de Cr, Cd y Pb en agua decrecieron marcadamente durante las 2 primeras horas de contacto, alcanzándose porcentajes de remoción
próximos al 60 %, tanto en el reactor con metales combinados como en los reactores con los
metales aislados. A las 2 horas de contacto, las
velocidades de remoción de los tres metales
240
Paris et al.
Figura 1. Variación en función del tiempo de las concentraciones de metales en agua (mg/l). Aislados: 1a. Combinados: 1b.
Variation as a function of time of metal concentrations in water (mg/l). Isolated: 1a. Combined: 1b.
fueron significativamente menores en los reactores con los metales combinados (Fig. 1b),
debido probablemente a un fenómeno de competencia por los sitios de absorción. En los
reactores control se observó una pequeña disminución durante las dos primeras horas que se
debería probablemente a la precipitación de los
metales en forma de hidróxidos.
Los porcentajes de remoción a las 24 horas
fueron: Cr: 64 %, Cd: 84 % y Pb: 90 % para los
metales aislados y Cr: 63 %, Cd: 77 % y Pb:
90 % para los metales combinados. La velocidad de remoción de metales por las macrófitas
indicaría que el principal mecanismo es la
absorción, tanto de hojas como de raíces.
Schneider & Rubio (1999) demostraron a escala
de laboratorio que la biomasa seca de varias
especies de macrófitas resultaron excelentes
bioasorbedores de metales pesados, proponiendo que el proceso de absorción respondía fundamentalmente a la isoterma de Lagmuir. En
una experiencia de 5 días de duración utilizando
Salvinia rotundifolia puesta en contacto con
1.8 ppm de Pb se registró una remoción final de
Pb en agua de un 95 % (Banerjee & Sarker,
1997). En otra experiencia realizada para evaluar la eficiencia de P. stratiotes para absorber
Cr a concentraciones de 0.5, 1 y 5 ppm se
encontró una remoción de aproximadamente
90 % transcurridos 5 días para los tres tratamientos (Sen et al., 1987). En dichos trabajos se
propone a estas especies como métodos biotecnológicos efectivos para el tratamiento de desechos industriales que contengan estos metales.
A las 48 horas y al final de la experiencia
(17 días), las concentraciones en agua de los tres
metales estudiados, se encontraron en los límites
de detección del método de absorción atómica.
Debido a que la concentración de metales en
vegetales y la biomasa de cada parte vegetal
fueron diferentes entre las especies, y a fin de
lograr una mejor comparación de la eficiencia
en la bioacumulación de los metales, se comparó el contenido de los mismos en lugar de sus
concentraciones. Al analizar dichos contenidos
se encontró que se produjo una acumulación
Figura 2. Contenidos iniciales y finales de metales (mg) en
raíces (2a) y hojas (2b) de Salvinia herzogii y Pistia stratiotes.
La mitad derecha de la figura corresponde al cultivo de metales combinados. Initial and final metal contents (mg) in roots
(2a) and leaves (2b) of Salvinia herzogii and Pistia stratiotes.
The right half of the graph corresponds to the culture of combined metals.
significativamente mayor en las raíces (Fig. 2),
coincidiendo con lo hallado por otros autores
(Sen et al., 1987; Sen & Bhattacharyya, 1994;
Banerjee & Sarker, 1997; Satyakala & Kaiser,
1997). Se hallaron diferencias significativas
entre los contenidos de los diferentes metales
en las raíces de las especies estudiadas, siendo
el Pb el metal que se acumuló en mayor cantidad. No existieron diferencias significativas en
el contenido de metales de las raíces entre las
especies vegetales. La presencia de más de un
metal en el reactor, no influyó en el contenido
de los metales en las raíces.
En hojas, se determinó una diferencia estadísticamente significativa en el contenido de los
distintos metales entre las especies evaluadas.
S. herzogii presentó una mayor capacidad de
bioacumulación de metales en hojas tanto en los
reactores expuestos a los metales aislados como
combinados (Fig. 2b). Para los contenidos en
241
Figura 3. Contenidos finales (17 días) de metales (mg) en
vegetales totales (raíces + hojas) de Salvinia herzogii y Pistia
stratiotes. La mitad derecha de la figura corresponde al cultivo
de metales combinados. Final (17 days) metal contents (mg)
in total plants (roots + leaves) of Salvinia herzogii and Pistia
stratiotes. The right half of the graph corresponds to the culture of combined metals.
hojas existieron diferencias significativas entre
los diferentes metales, siendo el Cd el metal que
se acumuló en mayor medida, lo que podría
indicar que la velocidad de transporte desde las
raíces hacia las hojas sería mayor que la de los
otros metales. Similares resultados se obtuvieron con cuatro especies emergentes cultivadas
en contacto con un efluente proveniente de una
mina (Stoltz & Greger, 2002). Las dos especies
presentaron la misma capacidad de bioacumulación de metales en hojas cuando éstos se encontraron en forma combinada y en forma aislada.
Analizando el contenido de metal bioacumulado en toda la planta (raíces + hojas) (Fig. 3),
se observó que S. herzogii presentó una capacidad de bioacumulación de metales significativamente mayor que P. stratiotes. El Cr se acumuló en una cantidad significativamente
menor que el Cd y Pb, y la presencia de los
otros metales en solución no influyó en la
bioacumulación de los metales estudiados.
No se observaron síntomas visibles de fitotoxicidad, mostrando las dos especies estudiadas
una buena adaptación a las condiciones de expe-
242
Paris et al.
Tabla 1. Tasas de crecimiento y propagación relativa (R y TPR) de las especies estudiadas en los reactores tratamientos y control biológico
(Media ± D. S.). Diferentes letras representan diferencias significativas. En TPR las diferencias están representadas por separado para cada
especie. Relative growth and spread rates (R and RSR) of the studied species in treatment and biological control reactors (Mean ± S. D.).
Different letters represent significant differences. In RRS the differences are presented separately for each species.
S. herzogii
P. stratiotes
Tratamientos
Cr
Cd
Pb
Cr + Cd + Pb
Control
R
0.034 ± 0.002 a
0.022 ± 0.002 a
0.033 ± 0.002 a
0.014 ± 0.003 b
0.019 ± 0.005 b
0.024 ± 0.003 a
0.018 ± 0.002 b
0.024 ± 0.005 a
0.034 ± 0.003 a
0.025 ± 0.003 a
TPR
Cr
Cd
Pb
Cr + Cd + Pb
Control
0.002 ± 0.0005 a
0.008 ± 0.0003 b
0.004 ± 0.0002 b
0.005 ± 0.0003 b
0.024 ± 0.001 c
rimentación. Las tasas de crecimiento relativo
fueron positivas para las dos especies (Tabla 1).
Sin embargo, Banerjee & Sarker (1997) obtuvieron tasas de crecimiento relativo negativas para
S. rotundifolia después de estar en contacto con
Pb durante 6 días. No se encontraron diferencias
significativas en el crecimiento entre S. herzogii
y P. stratiotes para un mismo tratamiento, excepto para el Cd que afectó la tasa de crecimiento
de P. stratiotes. Entre los distintos tratamientos
se observaron diferencias significativas, siendo
la tasa de crecimiento del reactor con metales
combinados significativamente inferior al control biológico. Esto indicaría que el crecimiento
de las plantas se vio afectado por la presencia de
los tres metales combinados, lo cual produciría un efecto de sinergismo. Jana & Choudhuri (1984) y Sarkar & Jana (1987) hallaron
que los efectos tóxicos debidos a un sinergismo
fueron superiores a los efectos de los metales
aislados para otras macrófitas.
En relación con la TPR, se observó que
P. stratiotes presentó mayores valores que
S. herzogii (Tabla 1). Dado que las dos especies
mostraron una tasa de crecimiento similar, los
resultados de la TPR obtenidos para P. stratiotes
no se deberían en realidad a una mayor propaga-
0.042 ± 0.005 a
0.026 ± 0.005 b
0.033 ± 0.007 b
0.012 ± 0.0030 b
0.044 ± 0.002 a
ción producida por un gran desarrollo de las
plantas sino que podrían atribuirse a la disposición que adoptan sus hojas. Los reactores control presentaron mayores valores de TPR que los
tratamientos con metales. Para S. herzogii el Cr
fue el metal que más afectó su tasa de propagación, mientras que para P. stratiotes fueron el
Cd, Pb y la combinación de metales.
CONCLUSIONES
Las dos especies estudiadas han demostrado ser
eficientes para la remoción de metales en sistemas acuáticos, tanto cuando éstos se dispusieron aislados como combinados.
El proceso de absorción de metales se llevó a
cabo principalmente durante las primeras 24 horas. En los casos analizados se encontró que al
final de la experiencia la remoción de los contaminantes fue cercana al 100 %.
En ambas especies la bioacumulación se produjo fundamentalmente en las raíces. En estos
órganos el contenido de metales fue Pb > Cd >
Cr, en hojas fue Cd > Pb > Cr y en vegetales
totales (raíces +hojas) fue Pb > Cd > Cr (metales
aislados) y Cd > Pb > Cr (metales combinados).
S. herzogii presentó una mayor capacidad de
bioacumulación total (raíces + hojas) siendo
mejor competidor por los metales en comparación con P. stratiotes.
Las tasas de crecimiento relativo fueron positivas, lo cual demostró una buena adaptación
por parte de los vegetales a las condiciones de
experimentación.
Efectos debidos a un sinergismo en el proceso
de absorción de los metales en el reactor con metales combinados afectaron el crecimiento de las
plantas, pero sin causar la muerte de los vegetales.
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Multiscale variation in the functional composition of stream
macroinvertebrate communities in low-order mountain streams
Luz Boyero
Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC), José Gutiérrez Abascal 2, 28006 Madrid, Spain
Present address: School of Tropical Biology, James Cook University, Townsville, Qld 4811, Australia
E-mail: [email protected]
ABSTRACT
Although it has been shown that the structure and taxonomic composition of macroinvertebrate communities vary depending
on multiple spatial scales, multi-scale variation of community functional composition has not been examined; despite the fundamental role of this functional composition for many ecosystem processes. In this study, functional composition of macroinvertebrate communities, in terms of the relative abundances of the different functional feeding groups, was examined in two
streams in Central Spain. Differences in functional composition were found at every scale, but mostly at the segment, riffle,
and sample scales, as previously observed for other community characteristics. This study highlights the necessity of multiscale designs for the study of ecological patterns and processes in streams.
Keywords: Functional feeding groups; spatial scales; macroinvertebrates.
RESUMEN
Aunque se ha demostrado que la estructura y la composición taxonómica de las comunidades de macroinvertebrados varían
según la escala espacial, no existe ningún estudio a múltiples escalas sobre la composición funcional de las comunidades, a
pesar del papel fundamental de esta composición funcional en muchos procesos del ecosistema. En este estudio se examina la
composición funcional de las comunidades de macroinvertebrados, en términos de la abundancia relativa de los diferentes
grupos funcionales, en dos ríos del centro de España. Se encontraron diferencias en la composición funcional a todas las
escalas consideradas, pero la mayor variación ocurrió a las escalas de segmento, rápido y muestra, de forma similar a otras
características de la comunidad estudiadas previamente. Este estudio enfatiza la necesidad de realizar diseños a múltiples
escalas para comprender los patrones y procesos ecológicos que tienen lugar en los sistemas fluviales.
Palabras clave: Grupos tróficos funcionales; escalas espaciales; macroinvertebrados.
INTRODUCTION
Macroinvertebrates play fundamental roles in
stream ecosystems, being consumers at intermediate trophic levels and thus serving as channels
by which bottom-up and top-down forces are
transmitted (Wallace & Webster, 1996).
Different food sources utilized by macroinvertebrates include: the epilithic layer that grows on
the surfaces of substrates (consumed by scrapers); the coarse detritus, composed mainly by
leaves falling down from riparian vegetation
(consumed by shredders); the fine detritus,
either deposited on the substrate (consumed by
gatherers) or suspended in the water column
(consumed by filterers); and finally, live animals (consumed by predators).
The functional composition of macroinvertebrate communities, quantified as the proportions
of these different functional feeding groups
(FFGs), has important implications for ecosystem functioning (Minshall et al., 1983).
Although the concept of FFG has been largely
questioned given that most macroinvertebrates
show a high plasticity in the use of food resources (Dangles, 2002), the classification of
246
L. Boyero
macroinvertebrates in FFGs is still highly useful
to describe communities functionally, especially
to compare stream sites of different size, riparian vegetation, physicochemical characteristics,
etc. This is evidenced in that the River
Continuum Concept (RCC), which predicts
changes in community functional composition
with stream size (Vannote et al., 1980), still
remains as the main paradigm in stream ecology.
Ecological patterns and processes in streams
have been shown to vary at multiple spatial scales, between and within streams (e.g. Boyero &
Bailey, 2001; Boyero & Bosch, 2002, 2004;
Boyero, 2003). However, there have been very
few attempts of studying how the functional
composition of macroinvertebrate communities
changes with spatial scale. The aim of this study
was to compare the functional composition of
macroinvertebrate communities (in terms of
relative abundances of the different FFGs) at
multiple spatial scales, from the basin to the
sample, in two streams in Central Spain.
METHODS
This study was conducted in Peñalara and
Barranca streams, both mountain streams located in the Sierra de Guadarrama, Madrid, Central
Spain. Riparian vegetation at Peñalara basin is
typical of alpine meadows above 1850 m, with
sparse Cytisus scoparius and Juniperus communis, and Pinus sylvestris below 1900 m. At
Barranca basin, riparian vegetation consists of
Pinus sylvestris above 1500 m. The bioclimatic
region is the Mediterranean, with a mean annual
temperature of 4-13ºC and annual precipitation
of 600-1000 mm, but the altitude of these mountain streams makes them more similar to temperate streams. The geological nature of the area,
predominantly composed of Paleozoic igneous
and metamorphic bedrock, makes the water
slightly acid, with pH about 6. The substrate of
Peñalara and Barranca streams is dominated by
cobbles (54-256 mm), followed by gravel (2-54
mm), sand (< 2 mm) and boulders (> 256 mm),
which are often covered by moss.
Macroinvertebrates were sampled from riffle
habitats at an altitude of 1583-2034 m above sea
level in the summer of 2000 (from middle June to
late July). The 18 studied riffles had a length,
mean channel width, water depth, current velocity and water temperature that varied between
4.3-19.1 m, 0.4-4.9 m, 4.3-12.0 cm, 6.3-33.3
cm s-1 and 11.0-17.7ºC, respectively.
Samples were taken in a nested design, with
five successive spatial scales: basin (scale of
103 m), segment (scale of 102 m), riffle (scale of
101 m), section (scale of 100 m) and sample
(scale of 10-1 m). Three segments at each basin,
three riffles at each segment, three sections at
each riffle, and three samples at each section
were randomly selected. This design allowed estimating the components of variance associated
with each of the five successive spatial scales.
Samples were taken with a modified Surber sampler of 15 x 15 cm (see Boyero, 2003, for more
details on sampling methods) and preserved in
4 % formaldehyde. Macroinvertebrates were sorted, identified, and allocated to a FFG (scrapers,
shredders, gatherers, filterers and predators;
sensu Wallace & Webster, 1996), based on Tachet
et al. (1987). Taxonomic resolution was species
or genus when possible (Ephemeroptera,
Plecoptera, Coleoptera, Heteroptera, Megaloptera, Hydracarina, and some Trichoptera and
Diptera), otherwise family (some Trichoptera and
Diptera) or lowest taxonomic level (Odonata,
Tricladida, Hirudinea, Oligochaeta and Gastropoda). Although identification to species level is
desirable, Gayraud et al. (2003) showed that
functional descriptions of macroinvertebrate
communities (including allocation into FFGs) at
the genus and family levels were similar to those
derived at the species level, reflecting a high
taxonomic constraint in the evolution and the
actual organization of biological traits in stream
macroinvertebrates. Thus, identifications at the
genus or family levels allow realistic functional
description of lotic macroinvertebrate communities (Dolédec et al., 2000; Gayraud et al., 2003).
The variables considered were the relative
abundances of the different FFGs, that is, the
percentage of individuals of each FFG in
Functional composition of stream macroinvertebrate communities in mountain streams 247
the sample, which were arcsin (x) transformed
to attain the assumptions of parametric analysis.
After transformation, the variables were tested
for normality using the Kolmogorov-Smirnov
test, and for homocedasticity using the Bartlett
test. A nested MANOVA was used to test for differences in the relative abundances of the five
FFGs between streams, segments within streams, riffles within segments, and sections within
riffles. The variance components (i.e. the percentage of variation accounted by each spatial
scale) were considered, given that the high differences in number of replicates among scales
could lead to an erroneous interpretation of
results based only on probability values. The
sample scale constitutes the error term of the
analysis, so only the percentage of variance
accounted by this scale (but not the probability
value) can be calculated. Given that the MANOVA was significant, a protected ANOVA was
performed for each variable (that is, for the relative abundance of each FFG), to analyze the patterns of variation of each FFG independently.
The analyses were performed with the GLM
module of Statistica 5.5, StatSoft Inc.
RESULTS
A total of 82 macroinvertebrate taxa were
collected and identified, from the insect orders
Ephemeroptera,
Plecoptera,
Trichoptera,
Diptera, Coleoptera, Heteroptera, Odonata, and
Megaloptera, and the non-insect groups
Hydracarina, Tricladida, Hirudinea, Oligochaeta
and Gastropoda (a list of all taxa can be found in
Boyero, 2003). The most abundant FFG was the
gatherers (average of 64 % of individuals in the
samples), followed by shredders (14 %), predators (11 %), scrapers (9 %), and filterers (3 %).
The nested MANOVA was highly significant
for all the spatial scales: basin (Wilks’ =0.14,
F5,50=59.89, p<0.0001), segment (Wilks’
=0.07, F20,167=10.07, p<0.0001), riffle (Wilks’
=0.03, F60,238=4.73, p<0.0001), and section
(Wilks’ =0.03, F180,253=1.42, p=0.0049). When
each FFG was analyzed separately by an inde-
pendent ANOVA, different patterns of variation
at multiple scales appeared (Table 1, Fig. 1),
although there were also some patterns common
to all FFGs: variation at riffle scale was always
Table 1. Variability in the relative abundance of each macroinvertebrate FFG as shown by nested ANOVAs including the spatial scales
of basin, segment (nested within the basin), riffle (nested within the
segment), section (nested within the riffle), and sample (which constitutes the error term of the analysis). For each spatial scale, the
degrees of freedom, mean square, F statistic, level of significance,
and percentage of variance accounted by each spatial scale, are
shown. Variabilidad en la abundancia relativa de cada grupo funcional de macroinvertebrados FFG según se muestra mediante ANOVAs
anidados que incluyen las escalas espaciales de la cuenca, segmentos (agrupados por cuenca), tramos (agrupados por segmento), secciones (agrupadas por tramos), y muestras (que constituyen el término de error del análisis). Para cada escala espacial se muestran los
grados de libertad, el cuadrado medio, el estadístico F, el nivel de
significación, y el tanto por ciento de la varianza explicada.
df
MS
F
p
% Var
Scrapers
Basin
1
Segment
4
Riffle
12
Section
36
Sample / error 108
1.34
0.13
0.08
0.01
0.01
10.68
1.56
7.53
0.83
0.0309
0.2466
<0.0001
0.7389
8
0
35
0
57
Shredders
Basin
1
Segment
4
Riffle
12
Section
36
Sample / error 108
0.44
0.17
0.03
0.02
0.02
2.60
4.87
2.28
0.68
0.1821
0.0144
0.0278
0.9066
0
17
3
0
80
Collectors
Basin
1
Segment
4
Riffle
12
Section
36
Sample / error 108
1.43
0.49
0.05
0.02
0.03
2.92
9.16
2.60
0.79
0.1624
0.0012
0.0133
0.7902
0
35
8
0
57
Filterers
Basin
1
Segment
4
Riffle
12
Section
36
Sample / error 108
0.21
0.04
0.04
0.02
0.01
4.79
1.01
2.38
1.56
0.0938
0.4383
0.0219
0.0409
0
0
17
13
70
Predators
Basin
1
Segment
4
Riffle
12
Section
36
Sample / error 108
0.05
0.17
0.04
0.02
0.02
0.30
4.41
2.56
0.97
0.6132
0.0201
0.0145
0.5255
0
21
11
0
68
248
L. Boyero
Figure 1. Percentage of total abundance represented by each FFG, at basin, segment, and riffle scales. Basin 1 is the Peñalara stream; basin 2 is the Barranca stream. Tanto por ciento de la abundancia total representada por cada FFG, a escala de cuenca, segmento y tramo. La cuenca 1 es el arroyo Peñalara, la cuenca 2 es el arroyo Barranca.
Functional composition of stream macroinvertebrate communities in mountain streams 249
significant, and variation at sample scale was
always high (57-80 % of total variance).
Variation was also high at basin scale for scrapers, at segment scale for shredders, gatherers
and predators, and at section scale for filterers.
DISCUSSION
The variation of the different FFGs at different
spatial scales can be explained by their mode of
search for their food resources, together with
the environmental variability at those scales. For
example, variation of shredders, gatherers and
predators at segment and riffle scales can be
related to their active search for food resources
(leaf patches, deposited fine detritus patches,
and prey items, respectively). These animals are
constantly moving, and the distances traveled
depend on how sparse are their food sources
distributed. When food sources are more heterogeneous, individuals can travel long distances
until they find a suitable patch.
Scrapers were the only group that varied at
basin scale, being much more abundant at
Peñalara than Barranca stream (14 % versus
4 % of the total number of individuals). This can
be due to the fact that Peñalara stream receives
much more solar energy, given that riparian
vegetation is scarce, so periphyton is more
abundant in this stream. Filterers varied at a
small scale (section), and this could be related
to the distribution of water velocity, which also
varies at small scales in these streams (Boyero,
2003). Filterers feed on suspended fine particulate organic matter, which is transported by the
current, and thus these organisms usually select
areas of fast current, which provides more organic matter in a shorter period of time
(e.g. Georgian & Thorp, 1992).
The general characteristics of macroinvertebrate communities (abundance, taxon richness,
evenness) and their taxonomic composition
have also been demonstrated to change with
spatial scale (Downes et al., 1993; Townsend et
al., 1997; Boyero & Bailey, 2001; Li et al.,
2001; Boyero, 2003). Those studies showed that
multiscale studies are essential for the identification of scales at which ecological patterns can
be detected in streams. Moreover, the dynamics
of macroinvertebrate communities are also
dependent on spatial scale, as shown for
macroinvertebrate drift (Boyero & Bosch, 2002)
or for the process of stone recolonization
(Boyero & Bosch, 2004). The present study
illustrates that studies at multiple spatial scales
are also essential for relating patterns and processes, given that the functional composition of
macroinvertebrate communities is directly related to stream processes. The relative abundances
of the different FFGs are main characteristics of
macroinvertebrate communities with important
implications at ecosystem level (Ramírez &
Pringle, 1998), and thus directly relate community structure with ecosystem functioning.
The River Continuum Concept (RCC) predicts that community functional composition
changes with stream size, with shredders and
gatherers being dominant in low-size forested
streams, scrapers and gatherers in medium-sized
streams, and gatherers and filterers in larger
streams (Vannote et al., 1980). However, this
study shows that variation in functional composition also occurs at much smaller scales, at least
within low-order streams similar to the streams
studied here, where functional composition can
vary at segment, riffle, and within-riffle scales.
This implies the convenience of developing multiscale designs for the study of organic matter
processing and, consequently, of many ecosystem processes, in streams. For example, Royer
& Minshall (2003) showed that leaf processing
in streams is scale-dependent and that factors
controlling processing rates largely depend on
the spatial scale of study. They presented a hierarchical framework relating constraints on leaf
processing to specific spatial scales, which allowed the development of scale-specific predictions of how environmental changes could affect
leaf processing. It would be desirable to develop
similar multi-scale frameworks to study the different ecosystem processes, and the distribution
patterns of the organisms involved in those processes, in order to understand the relationships
250
L. Boyero
between community structure and ecosystem
functioning in streams.
ACKNOWLEDGEMENTS
Richard G. Pearson, Jaime Bosch and two
anonymous referees provided useful comments
on an earlier version of the manuscript. The
author was supported by a postdoctoral grant
from the Secretaría de Estado de Educación y
Universidades (MECD, Spain) co-financed by
the European Social Fund.
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251
Do different sites in the same river have similar Trichoptera
assemblages?
M. J. Feio1,2, R. Vieira-Lanero3 & M. A. S. Graça1
1Dept.
Zoology & IMAR, University of Coimbra, Largo Marquês de Pombal, 3004-517 Coimbra, Portugal
Biology, University of Santiago de Compostela, 15782 Santiago de Compostela, Spain
Corresponding autor: [email protected]
3Dept. Animal
ABSTRACT
During the summer of 2001, trichoptera larvae were sampled with a kick-net in 15 sites belonging to 3 rivers of the Mondego
River basin, in central-north Portugal. Simultaneously, 42 environmental variables were evaluated for each site. Twenty five
species and genera of caddisflies were identified. The objective was to assess if trichoptera assemblages within a river tended
to be more similar among each other than between rivers, giving the physical continuity of the habitat. Localities showed low
segregation between all samples (MDS, CLUSTER and ANOSIM). The Alva River samples had the higher number of taxa and
animals while the Ceira River samples had the lowest values. In terms of environmental characteristics, PCA showed high
similarities between samples of the same river. However there was not total segregation of rivers. BIOENV analysis identified
the set of parameters that best explain trichopteran associations per river. For the rivers, these variables were all related to habitat (e.g. pool quality, depth, substrate quality). The differences between the Alva and Ceira rivers seem to be related to the deterioration of the water quality in the Ceira river (increasing levels of sulphate, chloride and % of industrial, urban and degraded
areas), which increased down the river.
Keywords: Trichopteran assemblages, biotic similarities, environmental continuity.
RESUMEN
Durante el verano de 2001 se capturaron larvas de tricópteros en 15 puntos de muestreo pertenecientes a 3 ríos de la cuenca
hidrográfica del Mondego, en el centro-norte de Portugal. Los muestreos fueron realizados con una red de mano (tipo “kicknet”) y, simultáneamente, se evaluaron 42 variables ambientales para cada localidad. En total fueron identificadas 25 especies de tricópteros. El objetivo del estudio era evaluar si, dada la continuidad físico-química del habitat, las asociaciones de
tricópteros de las localidades situadas en un mismo río son más semejantes entre sí que las pertenecientes a localidades de
ríos diferentes. Los locales se presentaran poco segregados de acuerdo con los análisis MDS, CLUSTER y ANOSIM. Las
muestras del río Alva tuvieron un número más elevado de taxa y animales mientras que las muestras del río Ceira tuvieron los
valores más bajos. Desde el punto de vista ambiental el PCA reveló que las muestras de un mismo río eran más semejantes
entre si. Sin embargo, no hubo segregación completa de ríos. El análisis BIOENV identificó el grupo de parámetros que mejor
explican las asociaciones de tricópteros por río. Para los ríos, esas variables estaban todas relacionadas con el hábitat (e.g.,
calidad de las zonas lénticas, calidad de substrato y profundidad). Las diferencias entre los ríos Alva y Ceira parecen ser debidas al empeoramiento de la calidad de las aguas del río Ceira (mayores niveles de sulfato, cloro y porcentaje de degradación
industrial y urbana) que aumentan río abajo.
Palabras clave: Comunidades de tricópteros, similitudes bióticas, continuidad ambiental.
INTRODUCTION
The ability to predict aquatic invertebrate communities from environmental information is useful for
the management of aquatic ecosystems. Hence the
existence of so many studies aimed at finding the
best predictors for the communities of each system
or key groups. Environmental conditions of rivers
exhibit longitudinal changes. Vannote et al. (1980)
underlined the importance of such gradients in the
origin and use of energy sources and for the functional feeding groups of macroinvertebrates.
252
Feio et al.
Some studies investigate the influence of specific parameters separately, on the distribution
and abundance of macroinvertebrate assemblages. For instance, the watershed vegetation
(Hawkins, 1988), or land use (Corkum, 1990),
were shown to affect riverine invertebrates.
Alternatively, other studies analyse large sets of
variables to select the most important for predicting biological assemblages. Variables such
as distance to source, altitude, substrate, current
velocity, or slope have been selected as relevant
and used in the development of many predictive
models (Bailey et al., 1998; Reynoldson et al.,
1997; Wright, 1995; Wells et al., 2002).
Nevertheless, in all studies a certain amount
of variability of the fauna is left unexplained,
probably due to the difficulty of covering all of
the natural complexity of the streams or due to
natural variability. The hypothesis underlying
the present work is the concept of a river as a
discrete entity showing, in consequence, higher
biotic similarities among stretches of the same
river than among stretches of different rivers. To
test this hypothesis we analysed trichoptera
assemblages at multiple sites located in several
rivers of the Mondego Basin. We verified whether the ordination of sites in terms of trichoptera composition matched the ordination of sites
in terms of environmental conditions and identified the smaller combination of environmental
variables that best distinguished the rivers in
terms of caddisfly assemblages.
Trichoptera were selected because of their high
abundance and diversity in rivers and their distribution through a very wide range of freshwater
habitats and in functional groups (Faessel, 1985;
Morse, 1997). A high number of species (126)
and families (20) had been previously reported in
the Mondego River Basin by Terra (1994).
METHODOLOGY
Study area and sampling sites
The Mondego is the largest entirely Portuguese
river, located in the centre of Portugal between
39º 46´ and 40º 48´N and 7º 14´and 8º 52´W
Figure 1. Location of the Mondego catchment in Portugal and sampling sites in the Alva, Ceira, and Mondego rivers, in July 2001.
Localización de la cuenca del río Mondego en Portugal y puntos de muestreo en los ríos Alva, Ceira y Mondego en Julio de 2001.
Trichoptera assemblages
(Lima & Lima, 2002). The river flows approximately from NE to SW through 227 km, between
Serra da Estrela and the Atlantic Ocean at
Figueira da Foz (Marques et al., 2002). The highest altitude in the drainage basin is 2000 m in
Serra da Estrela, and the average altitude is 375
m. The mean annual precipitation in the basin is
1130 mm and the mean annual temperature 13ºC,
with smaller amplitudes near the coast than
inland (Lima & Lima, 2002). The hydrological
basin covers around 6670 km2 (Marques et al.,
2002) with a high variability of soil occupation.
The rivers selected for this study were the
Mondego and 2 tributaries: the Ceira and the
Alva (southern tributaries). These rivers have
almost parallel courses through the middle and
upper regions of the basin (Fig. 1) and are in
very similar geological areas (schist and granites) with good vegetation cover. The areas covered by the studied stretches of the three rivers
are mountain areas with an annual precipitation
between 600 and 1000 mm, which corresponds
to 75 days of rain per year.
The 3 rivers were sampled in summer 2001
(July) in several sites (Fig. 1). The Ceira River
was sampled in 5 sites (C1 to C5, with distances to source between 52 and 103 km, respectively), the Alva River was sampled in 6 sites
(A1 to A6, with distances to source between
26 and 116 km, respectively) and the Mondego
River in 4 sites (M1 to M4, distances to source
between 33 and 99 km).
Field and laboratory work
Invertebrates, including trichoptera larvae, were
collected by means of 3 minutes kick-net sampling per site using a hand net with 0.3 x 0.3 m
opening and 0.5 mm mesh size. Samples were
taken along a transect of each river covering all
micro-habitats in the site (e.g. different grain
size categories, presence of aquatic vegetation,
riffles and pools), preserved in 4 % formalin,
sorted, and preserved again in 70 % alcohol.
Trichoptera were generally identified to species level. When larvae were too young to be
correctly identified to species level and more
253
than one species of the same genera were present, individuals were identified to the genus
level. A species was considered present in a site
when more than one individual was found.
The environment was characterized by the
variables describing: geographic location, land
use in the floodplain and catchment area, site
morphology, atmospheric conditions, stream
morphology and hydrology, riparian vegetation, water chemistry, characteristics of the
aquatic habitat, and human impacts on
the stream and floodplain. For each site, 42
environmental parameters were obtained
through field measurements, laboratory analysis of collected material (e.g. water and
periphyton) or in bibliographic sources such
as cartographic material (Table 1).
Data analysis
All trichopteran counts were converted to individuals/minute (sample unit) and transformed
through double square root for multivariate
analysis. The following environmental variables
were excluded from statistical analysis: % O2
(correlated with mg/l of O2, 0.757 Pearson
correlation), chlorophyll in the periphyton
(correlated with the periphyton biomass, 0.625
Pearson correlation), discharge (correlated with
current velocity, 0.788 Pearson correlation),
total dissolved solids (correlated with conductivity, 1.000 Pearson correlation), days of rainfall
(the value was the same for all sites: 75
days/year); nitrite (all sites with <0.001 mg/l),
and water and air temperature (they were instantaneous measures, very dependent of the measuring time, which was not the same in all sites).
The data were analyzed by multivariate statistical methods with PRIMER software (version
5.2.6, PRIMER-E Ltd). To check for similarity in
patterns among sites located in the same river
(i.e. whether multiple river sites are replicates
or different entities) the 15 sites were ordinated
by a non-metric MDS (Multidimensional
Scaling, 10 restarts) and classified with CLUSTER analysis, after a similarity matrix (BrayCurtis coefficient), using the river name as a
254
Feio et al.
Table1. Environmental parameters obtained for each sampling site, description and sources. Parámetros ambientales obtenidos para cada
punto de muestreo, descripción y fuentes.
Environmental Variables
Description and Source
Military maps 1:250 000 (Strahler system) (Inst. Geográfico do Exército)
Digital military maps (1: 25 000; DRAOT-Centro)
GPS (GARMIN) and digital military maps (1:25 000; DRAOT-Centro)
idem
Field observations; Categories: 1 for V shapes; 2 for U shape,
meander and plain floodplain)
Mean Annual Temperature (ºC)
Atlas Digital do Ambiente - DGA (data from 1931-1960).
Mean Annual Total Precipitation (mm)
Idem
Mean Annual Precipitation (days/year)
Idem
Mean Stream Width (m)
Field measurements (6 measurements each transept)
Mean Stream Depth (m)
Idem
6 field measurements (VALEPORT 15277)
Current Velocity (ms-1)
Stream width x Stream Depth X Current Velocity (n=6)
Mean Discharge (m3s-1)
Water Temperature (ºC)
Field measurement (WTW OXI 92)
pH
Field measurement (JENWAY 3310)
Field measurement (WTW LF 330)
Conductivity (uS cm-1)
Field measurement (WTW OXI 92)
O2 (mg l-1) and O2 (%)
Field measurement (WTW LF 330)
Total Dissolved Solids (TDS, mg l-1 )
Ion Chromatograph Dionex DX-120
Chloride (mg l-1)
Idem
Nitrate (mg l-1)
Idem
Nitrite (mg l-1)
Idem
Sulphate (mg l-1)
Idem
P-Phosphate (mg l-1)
Idem
N-Ammonia (mg l-1)
Titration to an end pH of 4.5 (A.P.H.A., 1995)
Alkalinity (mg l -1)
FPOM <1mm (AFDM, g)
Collected in benthos samples, dried and burned to ashes (500ºC, 2h).
AFDM= Dry mass – Ashes mass
CPOM >1mm (AFDM, g)
Idem
Collection by stone scraping; washed with 300 ml of water and kept in
Chlorophyll in Periphyton (mg m-2)
WHATMAN GFC fibre-glass filters. Analysis according to A.P.H.A., 1995.
Same collection procedure. Biomass =(dry mass filters + periphyton) – dry
Biomass of Periphyton (g l-1)
mass of filters
Substrate Quality
Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-optimal; 4:optimal.
Based in Barbour et al. 1999
Mean Substrate Size (mm)
Field measurements of 18 average stones.
Habitat Complexity
Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-óptimal;
4:optimal. Based in Barbour et al. 1999
Pool Quality
Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-óptimal;4:optimal.
Based in Barbour et al. 1999
Lithology
Atlas Digital do Ambiente - DGA (1982). Categories: 1= sedimentary;
2= sedimentary + metamorphic;3= plutonic rocks
Riparian Vegetation (total width; m)
Field measurement.
Woody vegetation (%)
Field observation. Woody vegetation in the riparian corridor.
Shading at zenith (%)
Field observation. Shading done by the riparian vegetation in the stream.
Forest (%)
Measured in the area of a circle of 1km radius marked around each
sampling site.
Data from Plano de Bacia Hidrográfica do Mondego (MAOT, 2002)
Eucalyptus (%)
Idem
Industrial, urban and degraded areas (%) Idem
Agriculture (%)
Idem
Stream Order
Distance to Source (km)
Decimal Latitude and Decimal Longitude
Altitude (m)
Valley Form
255
Figure 2. Number of taxa and number of individuals for all samples gathered from the 3 rivers of the Mondego catchment. Número
de taxones y número de individuos encontrados en las muestras recogidas en los 3 ríos de la cuenca del Mondego.
factor. The one-way ANOSIM test (Analysis of
similarities, 999 permutations) was also used
to evaluate the similarities between streams.
This test uses permutation/randomisation
methods on a similarity matrix.
The Principal Components Analysis (PCA,
normalised data) was performed in order to evaluate the similarities of sites between and within
rivers and environmental conditions.
To select the variables that best explain the
patterns of the trichopteran communities of
each river, the BIOENV procedure (BIOta
ENVironment matching, Bray-Curtis similarity
coefficient, Spearman rank correlation method,
10 restarts) was used. This procedure maximizes the rank correlation between the respective
similarity matrices and all permutations of trial
variables are tried. The process was repeated 3
times, one for each river, with their respective
environmental and biological data.
RESULTS
A total of 25 species of trichoptera were identified in the Mondego River basin in the 15 samples/sites of the 3 rivers. The trichoptera species
found in the studied rivers belonged to 10 families: Hydropsychidae, Calamoceratidae, Hydroptilidae, Lepidostomatidae, Leptoceridae, Philopotamidae, Polycentropodidae, Psychomyiidae,
Rhyacophilidae, and Sericostomatidae. The number of taxa in the samples ranged from 1 to 10
and varied considerably within streams.
Nevertheless, the mean number of taxa/sample of
the same river was lowest in Ceira (4.8 ± 1.5) and
highest in Alva (7.0 ± 2.4). The Mondego River
had an intermediate value (6.0 ± 4.2). These
mean values correspond to the observed graphic
tendency (Fig. 2A). The abundance of individuals
varied even greatly within rivers but the highest
values were found again in the Alva River with a
256
Feio et al.
Figure 3. Ordination by non-metric MDS (A) and classification by CLUSTER analysis (B) based on trichopteran assemblages in
multiple sites of the 3 rivers of the Mondego catchment. Samples M1-M4 represent Mondego sites, A1- A6 Alva sites, and C1-C5
Ceira sites. Ordenación por MDS no métrico (A) y clasificación por análisis de CLUSTER (B) basados en agrupaciones de
Tricópteros en varias localidades de 3 ríos de la cuenca hidrográfica del Río Mondego. Muestras M1-M4 representan Mondego,
A1-A6 Alva and C1-C5 Ceira.
total mean of captures of 152 ± 283 collected by
sample unit (Fig. 2B). This value and variability
was partially due to one exceptionally high value
of 723 individuals/ sample unit (mainly
Chimarra marginata, Hydropsyche incognita and
Cheumatopsyche lepida) captured in one site of
the low reach (Vimieiro, A5). The lowest mean
value corresponded to Ceira (11 ± 13) and the
intermediate one to Mondego (18 ± 15).
Therefore, and analysing figures 2A and 2B, a
direct relation between the number of captures
and the number of taxa identified is observed.
MDS (3D minimum stress: 0.09; 2D: 0.17;
Fig. 4A) analysis cross-checked with the CLUSTER analysis (Fig. 3B) showed that sites were
not clearly aggregated in any way. The ANO-
257
Figure 4. PCA with habitat data from several sites on each river, using the variables that better explain the distribution patterns of
two tricopterans on the three rivers. The arrows next to the axis represent the variables that most contribute to the ordination of
sites along that axis. PCA con datos de hábitat de varias localidades en cada río usando las variables que explicaran mejor los
patrones de la distribución dos tricópteros de los 3 ríos. Las flechas junto a los ejes indican las variables que más contribuyen
para la ordenación de los sitios a lo largo de ese eje.
SIM global test (global r=-0.01; p=0,487) and
pairwise tests (Ceira, Alva: r=0.008, p=0.394;
Ceira, Mondego: r=-0.041; p=0.548; Alva,
Mondego: r=0.004; p=0.405) also indicates that
sites of different rivers are not segregated.
The PCA shows higher similarity of environmental characteristics between sites of the same
river than the biological data (Fig. 4). Table 2
shows the coefficients of the linear combinations
of variables making up the PC’s. Sites in the
Ceira River are distributed in the graph according to their distance to the source, from the
more distant (C5) to the less distant, on the left
(C1). The distances to the source seem to correspond to gradients in conductivity, chloride, sulphate, periphyton, % of industrial, urban, and
degraded areas, with the highest values in the
site most distant to the source (C5). For the Alva
River these gradients are not so evident, but the
sites, although not very different from each
other, could be divided into two groups: A1, A2,
and A3, the sites more distant to the source and
A4, A5, and A6, the sites more distant to source.
The first group is therefore, and not surprisingly,
characterised by higher altitudes and greater
substrate elements. These characteristics are shared with sites M3 and M4 of the Mondego River
and site C1 of the Ceira River. For the Mondego
River there is a clear group of 2 sites (sites M3
and M4) distant to source and with intermediate
characteristics from the two Alva sub-groups
and sites, M1 and M2 with higher latitude, altitude, and mean substrate size. Yet, site M1 is different from M2 mainly due to a greater stream
width and current velocity.
The BIOENV analysis for matrices shows the
sets of variables with highest influence in the
trichoptera distribution of the 3 rivers (Table 3).
For the Mondego River (4 sites) the variables
substrate quality, pool quality, chloride concentration in the water, and % of industrial, urban
and degraded areas were correlated with the
caddisfly assemblage patterns. For the Ceira
River, the variables pool quality, depth, and pH
explain 85 % of the distribution of the trichoptera species in the 5 sites. In the Alva River
258
Feio et al.
Table 2. Coefficients in linear combinations of variables constituting axes 1 and 2 of the PCA. Coeficientes en combinaciones lineares de variables que constituyen los ejes 1 y 2 del PCA.
Variables
stream order
distance to source (km)
decimal lat
decimal long
substrate quality
mean substrate size
habitat complexity
pool quality
altitude(m)
width(m)
depth(m)
current velocity (m/s)
pH
conductivity (uS/cm)
O2(mg/l)
chloride (mg/l)
nitrate (mg/l)
sulphate (mg/l)
ammonium (mg/l)
alkalinity (mg/l)
afdm <1mm(g)
afdm>1mm(g)
periphyton (g dry mass /l)
shading (%)
riparian veg.(m)
woody veg. (%)
% Florest
% Eucaliptus
% industrial. urban
and degraded areas
% agriculture
rain fall (total; mm)
lithology
PC1
PC2
0.227
0.217
-0.223
0.288
-0.190
-0.215
-0.156
-0.047
-0.288
0.045
-0.029
0.083
0.161
0.266
0.022
0.264
0.255
0.284
-0.064
0.190
0.056
-0.049
0.240
-0.024
0.031
0.056
-0.117
0.110
0.238
0.231
0.147
0.223
-0.095
0.138
-0.166
0.122
0.056
0.015
0.231
-0.327
0.319
-0.067
0.036
-0.143
0.006
-0.080
-0.071
0.077
0.060
-0.075
-0.225
-0.114
-0.265
-0.077
0.124
-0.298
0.084
0.052
-0.026
0.074
-0.179
0.211
-0.359
0.202
(6 sites), pool quality, current velocity, chloride
and sulphate concentrations, and fine particulate organic matter (<1 mm) explained 77 % of
the caddisflies’ distribution patterns.
DISCUSSION
The three studied rivers are different in the
total number of trichoptera taxa and individual
abundances. Differences in invertebrates’ species richness between streams must be deter-
Table 3. Results of BIOENV analysis, indicating which of the measured environmental parameters best explain the caddisflies community patterns in each river and the respective correlation.
Resultados del análisis BIOENV indicando cuáles de los parámetros ambientales medidos explican mejor los patrones de las comunidades de tricópteros en cada río y las respectivas correlaciones.
STREAM
VARIABLES
CORRELATION
CEIRA
pool quality
depth
pH
pool quality
chloride
sulphate
FPOM
substrate quality
pool quality
chloride
% industrial, urban
and degrade areas
0.853
ALVA
MONDEGO
0.770
1.000
mined primarily by variability in resources and
environmental characteristics, although the
connection is not always obvious (Jacobsen,
1999). In this study, the Alva River showed
higher species richness than the other rivers
(Ceira and Mondego), despite the high variability between samples. Looking into the PCA
results (Fig. 4), the main environmental differences between Alva and Ceira (which had the
lowest mean species richness) are connected to
pollution and other anthropogenic disturbances
(sulphate, chloride, industrial percentage,
urban and degraded areas), with higher values
in the Ceira River. In this way, the studied streams, although similar in a wider, geographical
scale, are chemically different and show different degrees of disturbance. The influence of
chloride concentration and other chemical
parameters such as phosphate, nitrate, and
alkalinity are known to directly and indirectly
limit species richness (Wright et al., 1994,
1998, Richards et al., 1993, Jacobsen, 1999).
Therefore, this seems to be a plausible justification for the differences in species richness
between the Alva and Ceira rivers, and maybe
even to the differences in individual abundances, since physical factors like pool quality,
substrate quality, habitat complexity, or current
velocity did not discriminate streams.
However, the hypothesis that sites of the same
river have a more similar taxonomical composition when compared with sites of different
rivers is inconsistent with our results. Other
authors have reported higher similarities within
rivers than among rivers (Graça et al., 1989),
but the rivers in those studies greatly differed in
water chemistry and physical composition.
Indeed, relevant information can only be provided by studies on compatible rivers. Wright et
al. (1984) sampled 268 sites in the U.K., distributed among more than 50 rivers. In most of
those rivers, the sites within a river were classified into different groups based on their
macroinvertebrate assemblages, showing great
variability among sites. This idea was also confirmed by comparing rivers sampled for that
study in nearby areas and of similar dimensions,
like the Blithe and Dove rivers in the center of
England and the Yare and Wensum rivers in the
east coast. Furthermore, in proximate areas the
rivers also differed taxonomically, showing a
spatial heterogeneity. Similarly, Zamora-Muñoz
and Alba-Tercedor (1996) reported that sites of
two tributaries of the Genil River, in Spain, were
included in different groups, after a classification based on their invertebrates.
For our streams, the environmental gradients verified for sites of the same river (from
source to mouth), especially in the case of the
Ceira River (Fig. 4), did not have a correspondence in the trichopteran assemblages (Fig. 3).
A study on trichoptera in Danish streams showed that taxa richness increases from upland
to lowland (Wieber-Larsen et al., 2000), which
is in agreement with the River Continuum
Concept predicting maximum species richness
in 4th-6th order streams with high environmental variability (Vannote et al., 1980,
Minshall et al., 1985). Therefore, in our study,
and since samples do not seem to be aggregated by stream, we hypothesise that samples
from the upper reaches would be more similar
and have higher species richness than samples
from the lower reaches. Yet according to figu-
259
res 2 and 3, neither of the two situations is
verified: samples of the same reach are not
clearly similar in caddisflies assemblages and
also samples from the same reach do not show
similar species richness (e.g., M4, C2 and A1
in Fig. 3B). Our data agrees with other studies
(Wieber-Larsen et al., 2000, Schmera & Erõs,
2004) that refer the importance of the spatial
variability, in diversity of pools and rifles, for
the caddisflies. The BIOENV results show that
spatial diversity of the habitat, in pool and
substrate quality was correlated with the trichoptera community patterns. Yet, for the
stretches of the rivers studied these factors
seem to be more site dependent than related to
the distance from the source.
In conclusion, our analysis shows that rather
than being related to geographical variables,
such as latitude, altitude, stream order, rainfall
or the stream itself, the caddisflies’ assemblages
in the rivers studied, depended on habitat characteristics, such as pool quality, substrate type
diversity, current velocity, and quantity of organic matter. The result should not be surprising,
since these characteristics, which are very site
specific, vary considerably and unpredictably in
the studied rivers. These characteristics are also
largely affected by human activities such as
damming and riparian vegetation cutting.
ACKNOWLEDGMENTS
We are grateful to Dr. Marcos González and Dr.
Fernando Cobo from the Dept. of Animal Biology
of the University of Santiago de Compostela; to
Dr. K.R. Clarke from the Plymouth Marine
Laboratory; to Veronica Ferreira, Cláudia Mieiro,
and Elsa Rodrigues from the Dept. of Zoology
of the University of Coimbra; to Draot-Centro;
and to Dr. Leonor Varela for reviewing the
English of this paper. We also thank the
Fundação para a Ciência e Tecnologia, Ministério da Ciência e do Ensino Superior and Fundo
Social Europeu (Praxis XXI/BD/21702/99 and
project POCTI/BSE/32389/2000), and to IMAR
for the financial support.
260
Feio et al.
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263
Efectos del fósforo de un efluente cloacal sobre la morfología interna
y externa de Eichhornia crassipes (Mart. Solms) en un humedal
artificial
M. V. Campanella1, H. Hadad2,3, M. A. Maine2 & R. Markariani1
1Facultad
de Humanidades y Ciencias, UNL. Ciudad Universitaria Paraje “El Pozo” (3000) Santa Fe,
Argentina.
2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Química Analítica, Facultad de
Ingeniería Química, UNL. Santiago del Estero 2829 (3000) Santa Fe, Argentina. T. E.: 54 - 0342 - 4571164
Int. 2515.
[email protected]
RESUMEN
Se compararon las variaciones morfológicas que presentó Eichhornia crassipes (Mart. Solms) a la entrada y salida de un
humedal construido para tratar un efluente cloacal. Se determinó la concentración de fósforo en el agua y en las plantas. Se
midió la altura de las plantas, la longitud de las raíces y la biomasa. Para estudiar la morfología interna de la raíz se calculó el
área transversal de la raíz (ATR), de la médula (ATM) y de los vasos metaxilemáticos tardíos (ATV) y el área total del metaxilema (ATVt) por sección.
Las diferentes concentraciones de fósforo presentes en el efluente cloacal, a la entrada y salida del humedal, produjeron variaciones en la morfología externa e interna de E. crassipes. La concentración de fósforo en los tejidos mostró una relación directa con la concentración de fósforo en el agua. En las plantas de la entrada se observó una mayor altura, menor longitud y biomasa de las raíces en comparación con las plantas de la salida. En las plantas de la entrada se observó un aumento de los
valores de ATM y ATV y ATVt, comparadas con las plantas de la salida. La variación en los parámetros morfológicos internos
se debió probablemente al aumento del área transversal de la raíz.
Palabras claves: Eichhornia crassipes - Fósforo - variación morfológica - humedal artificial.
ABSTRACT
The present study compares the morphological variation of Eichhornia crassipes (Mart. Solms) between the inlet and outlet
zones of a wetland constructed for the treatment of a sewage effluent. The phosphorus concentration in water and plants was
determined. Plant height, root length and dry biomass were measured. The areas of cross-sectional whole root (ATR), stele
(ATM), large metaxylematic vessels (ATV) and the total metaxylematic vessels (ATVt) were calculated.
The different phosphorus concentrations registered at the inlet and outlet zones of the constructed wetland, induced internal
and external morphological changes in E. crassipes. Phosphorus concentration in tissues was positively correlated with phosphorus concentrations in water. The inlet zone plants were taller and they had shorter roots and less proportion of root dry
weight in comparison with the outlet zone plants. The inlet zone plants increased the ATM, ATV and ATVt values, in comparison with the outlet zone plants. The variation in the internal morphological parameters was probably due to the increase of the
cross-sectional whole root.
Keywords: Eichhornia crassipes – Phosphorus - morphological change – constructed wetland.
INTRODUCCIÓN
La mayoría de las investigaciones sobre humedales han sido realizadas para la depuración de
efluentes cloacales y agrícolas, donde los conta-
minantes a eliminar fueron el fósforo y el nitrógeno (Athie & Cerri, 1987; Sedlack, 1991;
Weisner et al., 1994; Adler et al., 1996; Perdomo
et al., 2000; Merlin et al., 2002; Ansola et al.,
2003). Se ha demostrado que en un humedal, la
264
Campanella et al.
desnitrificación es el principal mecanismo de
eliminación de nitrógeno (Saunders & Kalff,
2001), mientras que el fósforo sólo puede ser
removido del agua por adsorción de los sedimentos o absorción de las plantas acuáticas. En el
humedal estudiado, se demostró que E. crassipes
fue la responsable de la remoción del 80 % del P
(Maine et al., 2005) y menos del 10 % del nitrógeno inorgánico (Maine et al., 2004).
El fósforo puede alterar el desarrollo de la
planta de dos formas, una es actuando como
nutriente estimulando la producción de biomasa
aérea, y otra es funcionando como una señal que
regula los cambios en la arquitectura de la raíz
(López-Bucio et al., 2002). Dichos cambios pueden afectar profundamente la capacidad de la
planta para tomar nutrientes y agua. Una primera
adaptación a las bajas disponibilidades de fósforo
involucra cambios en el desarrollo postembrionario del sistema radicular. Esto incluye alteraciones en la longitud total de la raíz, en el alargamiento de los pelos radiculares y en la
formación de raíces laterales (Dinkelaker et al.,
1995; Bates & Lynch, 1996; Borch et al., 1999).
Esto sugiere que la plasticidad morfológica es un
importante mecanismo adaptativo para adquirir
nutrientes (Hutchings & de Kroon, 1994).
Investigaciones relacionadas con el crecimiento
y la producción de biomasa de E. crassipes en
humedales naturales demostraron que la biomasa
aumenta en función de las concentraciones de
nutrientes, creciendo en mayor medida la parte
aérea en comparación con la raíz (Lallana &
Kieffer, 1988). Por otro lado, la biomasa de las raíces es mayor en las plantas cultivadas en aguas
pobres en nutrientes (Reddy & Sutton, 1984).
Según Bloom et al. (1985) las plantas tienden a
responder a la limitación de los recursos asignando una mayor proporción de su biomasa a aquellos
órganos implicados en la captura de los mismos.
En relación con las variaciones en la morfología
interna, Harvey y van den Driessche (1999)
encontraron que los vasos xilemáticos de las raíces
del álamo tendieron a aumentar su diámetro en
respuesta a niveles altos de nutrientes en el medio.
El objetivo del trabajo fue determinar el efecto
del fósforo sobre la morfología tanto externa
como interna de plantas de E. crassipes localizadas a la entrada y a la salida de un humedal construido para el tratamiento de un efluente cloacal.
MATERIAL Y MÉTODOS
Sitio de estudio
El humedal donde se llevó a cabo el estudio se
localiza en la planta de la industria metalúrgica
Bahco Argentina S.A. de la ciudad de Santo
Tomé, Santa Fe, Argentina (31º 40’ 01.9” S,
60º 47’ 06.9” O).
El humedal es del tipo de flujo superficial. Las
dimensiones son de 50 m de largo por 40 m de
ancho y profundidad de 50 a 80 cm, con un tiempo de residencia hidráulica estimado entre 7 y 12
días. Presenta un tabique central, paralelo al sentido de circulación del efluente, el cual divide al
humedal en dos secciones de igual superficie y
obliga al efluente a recorrer el doble de distancia.
El fondo del humedal está impermeabilizado
con 5 capas de bentonita compactadas (profundidad aproximada de 60 cm), logrando una conductividad hidráulica de 10-7 m s-1 para evitar la
contaminación del agua subterránea. Sobre la
bentonita compactada, se colocó suelo del área
de excavación hasta una altura de un metro.
El efluente, después de atravesar el humedal, es conducido por un canal hacia una laguna de 1 hectáreas.
Se recolectaron 50 plantas al azar, tanto a la
entrada como a la salida del humedal, en
diciembre de 2002. Al mismo tiempo, se recogió agua de los mismos sitios en botellas de
plástico, colocándolas en conservadoras de frío
portátiles. Inmediatamente, las muestras de
agua se llevaron al laboratorio y se efectuaron
los análisis químicos (Vollenweider, 1974;
APHA, 1998). A fin de obtener parámetros de
comparación como testigo, se recolectaron
plantas de E. crassipes y agua en una laguna
cercana a la ciudad de Santa Fe, Argentina
(31° 38’ 02.4” S, 60° 40’ 03.1” O). Las plantas
se colocaron en bolsas de plástico y se llevaron
inmediatamente al laboratorio.
265
Efectos del fósforo sobre Eichhornia crassipes
Tabla 1. Parámetros fisicoquímicos, concentraciones de fósforo y especies nitrogenadas y relación N:P del agua muestreada a la entrada y
salida del humedal artificial y en un ambiente natural testigo (Media ± desviación estándar). Physico-chemical parameters, phosphorus and
inorganic nitrogen concentrations, and N:P ratio of the sampled water at the inlet and outlet zones of the constructed wetland and in a control natural environment (Mean ± standard deviation).
Parámetros
Entrada
Salida
Testigo
pH
Conductividad (mmhos/cm)
Fósforo (P) (mg/l)
Nitrato (NO3-) (mg/l)
Nitrito (NO2-) (mg/l)
Amonio (NH4+) (mg/l)
Nitrógeno inorgánico (N) (mg/l)
N:P
7.59 ± 0.02
480 ± 10
0.240 ± 0.02
10.7 ± 0.3
0.121 ± 0.05
1.98 ± 0.02
3.99 ± 1.32
16.6
7.52 ± 0.02
470 ± 10
0.026 ± 0.004
5.3 ± 0.3
0.013 ± 0.003
0.98 ± 0.02
2.38 ± 0.835
91.5
6.97 ± 0.02
164 ± 10
0.05 ± 0.01
1.72 ± 0.3
0.006 ± 0.05
0.65 ± 0.02
0.894 ± 0.086
17.9
Análisis químicos
Sobre tres réplicas de las muestras de agua se
efectuó la determinación de fósforo (Murphy &
Riley, 1962), NH4+ (Electrodo selectivo de amonio, Orion ion plus 9512BN), NO3- (Electrodo
selectivo de Nitrato, Orion ion plus 9700N) y
NO2- por método colorimétrico (APHA, 1998).
La conductividad se midió utilizando un conductímetro YSI 33 y el pH usando un electrodo
de vidrio Orion. El fósforo total en tejidos
vegetales se determinó sobre dos réplicas, previa digestión ácida (HCl/NO3H/HClO4) según
Murphy & Riley (1962).
Estudio de la morfología externa
Se describió la morfología externa utilizando
como parámetros: longitud de raíces, altura de
plantas y peso seco de la parte aérea y de las raíces por planta.
Para estimar el peso seco por planta, los vegetales recolectados se lavaron y separaron en sus
partes aéreas (hojas) y sumergidas (raíces), colocándolas en estufa a 105º C hasta peso constante
(Vollenweider, 1974; APHA, 1998). A partir del
peso seco, se calculó la relación parte aérea/raíz.
Estudio de la morfología interna
Para el estudio de la morfología interna de la
raíz se recolectaron segmentos de 3 a 4 cm de
longitud de la zona media de la misma, los
cuales inmediatamente se fijaron en formol
4%. Transcurridas 48 h, se colocaron en etanol
70% para su conservación.
Se realizaron preparados frescos cortando las
raíces transversalmente a mano alzada con hojas
de afeitar nuevas (D’Ambrogio de Argüeso,
1986). Los cortes transversales de raíz se colorearon con Azul de Toluidina (Wahl et al., 2001).
Las secciones se examinaron en un microscopio óptico Olympus (4X, 10X y 40X). Se midieron los diámetros de la raíz, de la médula y de
los vasos metaxilemáticos tardíos con un ocular
micrométrico. Para calcular los valores respectivos del área transversal de la raíz (ATR), de la
médula (ATM) y de los vasos metaxilemáticos
tardíos (ATV), se utilizaron las fórmulas para el
cálculo del área de un círculo. Cuando fue necesario, se utilizaron las fórmulas para el cálculo
del área de una elipse o de una parábola.
Se contó el número de vasos metaxilemáticos
tardíos por sección y se calculó el área total del
metaxilema (ATVt) sumando las áreas de todos
los vasos por corte.
Análisis estadísticos
Los cálculos se llevaron a cabo utilizando el software Statgraphics Plus 3.0. Debido a que las
poblaciones no presentaron una distribución normal, se aplicaron test no paramétricos y se realizaron gráficos de caja y bigote, utilizando la
mediana como medida de tendencia central y el
rango intercuartílico (25 y 75 %) como medida de
266
Campanella et al.
Tabla 2. Concentraciones de fósforo en tejidos vegetales (parte aérea y raíz) de E. crassipes a la entrada y salida del humedal artificial y en
un ambiente natural testigo (Media ± desviación estándar). Phosphorus concentrations in E. crassipes tissues (aerial part and root) at the
inlet and outlet zones of the constructed wetland and in a control natural environment (Mean ± standard deviation).
Concentración de P (mg/g peso seco)
Entrada
Salida
Testigo
Parte aérea
Raíz
5.50 ± 0.33
4.47 ± 0.27
2.61 ± 0.18
2.19 ± 0.14
3.47 ± 0.13
2.92 ± 0.06
RESULTADOS
Análisis químicos
Algunos parámetros fisicoquímicos y la concentración de fósforo y especies nitrogenadas medidas en el agua a la entrada y a la salida del humedal construido, y del punto de muestreo testigo se
representan en la Tabla 1. Los datos evidencian la
disminución de las concentraciones de los nutrientes disueltos del efluente después de atravesar el
humedal, demostrando la eficiencia de dicho sistema como depurador del efluente. El humedal
mostró una eficiencia del 96 % en la retención del
fósforo disuelto. No se observó lo mismo para las
especies nitrogenadas, ya que los porcentajes de
remoción fueron sólo de alrededor del 50 %.
Las concentraciones de fósforo en la parte
aérea y raíces de E. crassipes presentan una
relación directa con la concentración de fósforo
en agua, observándose la mayor concentración
de fósforo en la parte aérea (Tabla 2).
Morfología externa
Figura. 1. Gráficos de caja y bigote de la altura de las plantas
(a) y longitud de las raíces (b) de E. crassipes en los diferentes
sitios de muestreo. Box and wisker plot of plant height (a) and
root length (b) of E. crassipes in the diferent sampling sites.
variabilidad. Se aplicó el análisis de KruskalWallis para testar las diferencias entre los parámetros medidos de las plantas de la entrada, de la
salida del humedal y las testigo (Walpole et al.,
1999). Si se observaban diferencias estadísticamente significativas, se utilizó el test de Wilcoxon
para comparar los tratamientos entre sí. En todas
las comparaciones se utilizó un nivel de p < 0.05.
La biomasa aérea y la altura fueron significativamente mayores en las plantas de la entrada del
humedal en comparación con las plantas de la
salida y testigo, probablemente debido a que a
la entrada, las concentraciones de nutrientes en
el efluente eran altas (Figs. 1a, 2a). Entre las
plantas de la salida y testigo no se encontraron
diferencias estadísticamente significativas.
Para la longitud de raíces se registraron diferencias estadísticamente significativas entre
los tres sitios de estudio. La longitud de raíces
fue menor cuanto mayor fue la concentración
de fósforo, siguiendo la relación Salida >
Testigo > Entrada (Fig. 1b).
267
Figura 2. Gráficos de caja y bigote del peso seco de la parte
aérea (a) y de las raíces (b) por planta de E. crassipes en los
diferentes sitios de muestreo. Box and wisker plot of aerial
part (a) and roots (b) dry weight per plant of E. crassipes in
the different sampling sites.
Figura 3. Gráficos de caja y bigote del área transversal de la
raíz (ATR) (a) y de la médula (ATM) (b) de las raíces de E.
crassipes en los diferentes sitios de muestreo. Box and wisker
plot of the cross-sectional area of root (ATR) (a), and stele
(ATM) (b), of E. crassipes roots in the different sampling sites.
La biomasa de raíces fue significativamente
más alta en las plantas de la salida del humedal, en comparación con las de la entrada y testigo (Fig. 2b). No se observaron diferencias
estadísticas entre las plantas de la entrada del
humedal y las testigos.
La relación parte aérea/raíz disminuyó significativamente entre las plantas de la entrada
respecto de las de la salida y testigo, probablemente debido a las diferentes concentraciones
de fósforo. Los valores de mediana fueron:
Entrada (6.8), Testigo (2.2), Salida (1.6); evidenciando un menor crecimiento radicular en
la entrada del humedal.
Morfología interna
Las plantas de la entrada produjeron raíces más
gruesas en comparación con las plantas de la
salida y testigo. Se registró un área transversal
de la raíz (ATR), área transversal de la médula
(ATM), área transversal de los vasos metaxilemáticos tardíos (ATV) y área metaxilemática
total (ATVt) mayor en las plantas de la entrada
del humedal respecto a las de la salida y testigo
(Figs. 3a, 3b, 4a y 4c, respectivamente). El
número de vasos metaxilemáticos tardíos fue
mayor en las plantas de la entrada del humedal
en relación con las de la salida y testigo
268
Campanella et al.
(Fig. 4b). En ningún parámetro morfológico
interno de las raíces se encontraron diferencias
significativas entre las plantas de la salida y testigo. En la Fig. 5 se muestran imágenes de
microscopía óptica de las secciones transversales de las raíces de las plantas de la entrada, y
salida del humedal artificial (Figs. 5a y 5b) y
del humedal natural (Fig. 5c).
Se calculó la relación ATVt:ATR, dando
como resultado 0.009 (±0.004); 0.008 (±0.002)
y 0.007 (±0.001), para la entrada, salida y testigo, respectivamente. No se registraron diferencias significativas entre estos valores, indicando
que el área total del metaxilema (ATVt) aumentó al mismo tiempo que aumentó el área transversal de la raíz (ATR).
DISCUSIÓN
Figura 4. Gráficos de caja y bigote del área transversal de los
vasos metaxilemáticos tardíos (ATV) (a), número de vasos
metaxilemáticos por sección (b) y área total ocupada por el
metaxilema (ATVt) (c) de las raíces de E. crassipes en los
diferentes sitios de muestreo. Box and wisker plot of crosssectional area of the late metaxylematic vessels (ATV) (a),
number of metaxylematic vessels per section (b) and total
area ocupied by the metaxylem (ATVt) (c) of E. crassipes roots
in the different sampling sites.
Ante un suministro alto de nutrientes, las plantas
desarrollan mayormente la parte aérea, coincidiendo con los resultados obtenidos por otros
autores (Reddy & Sutton, 1984; Lallana &
Kieffer, 1988; Neiff et al., 2001). La mayor concentración de fósforo se presenta en la parte aérea,
favoreciendo los procesos químicos inherentes a
la fotosíntesis como la fotofosforilación y la
reducción del NADP+ a NADPH (Blanco, 1993).
A la salida del humedal, en donde el nutriente
limitante fue el fósforo, de acuerdo a la relación
N:P obtenida (Tabla 1), E. crassipes asignó una
mayor proporción de su biomasa a las raíces,
coincidiendo con lo dicho por Bloom et al.
(1985). El mayor desarrollo del sistema radicular
de las plantas de la salida y testigo aumentó la
capacidad de absorción de nutrientes al incrementarse la superficie de contacto raíz-agua. Esta
estrategia permite a la planta sobrevivir en
ambientes pobres en nutrientes (Xie & Yu, 2003).
También, las raíces de las plantas de la salida y
testigo fueron más finas y largas, lo que concuerda con Ciro et al. (1999) y Xie & Yu (2003),
quienes expresan que las plantas con raíces finas
y largas podrían ser más eficientes en la adquisición de P que aquellas plantas con raíces cortas y
gruesas. Esto demuestra el alto grado de plasticidad morfológica del sistema radicular en plantas
de crecimiento rápido como E. crassipes, en
comparación con otras especies de crecimiento
más lento (Robinson & Van Vuuren, 1998).
269
Las raíces que crecen en un medio con alto contenido de nutrientes desarrollan vasos metaxilemáticos de mayor área. Un aumento del área
metaxilemática a altas concentraciones de
nutrientes, puede ser entendido en términos de la
necesidad de aumentar su capacidad de transporte para un mayor desarrollo y mantenimiento de
una mayor parte aérea (Wahl et al., 2001).
Estudios realizados por Wahl et al. (2001) sostienen que las diferencias en las características
anatómicas de raíces tratadas con diferentes concentraciones de nutrientes pueden ser explicadas
por los efectos alométricos debidos a las diferencias en los tamaños de las plantas. En este trabajo, una mayor concentración de fósforo produjo
un aumento en el área transversal de la raíz, a la
vez que un aumento en los parámetros morfológicos internos. Este hecho se observó con las
relaciones ATVt:ATR obtenidas.
Este estudio demostró que la plasticidad
morfológica juega un rol importante en la
adquisición de fósforo por E. crassipes en un
ambiente heterogéneo. Los mecanismos que
utiliza esta especie para sobrevivir en ambientes con diferentes concentraciones de fósforo,
se basan en cambios en la capacidad de absorción a través de variaciones morfológicas del
sistema radicular. Debido a las ventajas que
produce una alta capacidad plástica, E. crassipes es una especie eficiente para ser utilizada
en sistemas de tratamiento de efluentes.
CONCLUSIONES
Figura 5. Imagen de microscopía óptica de las secciones transversales de las raíces de E. crassipes de la entrada (a) y salida
(b) del humedal artificial, y del humedal natural testigo (c). Ep:
epidermis, Co: cortex, En: endodermis, Me: Médula, Mx: vasos
metaxilemáticos tardíos y Rl: raíz lateral. Barra=114 µm.
Optical microscopy image of cross-sectional sections of E. crassipes roots from the inlet (a) and outlet (b) zones of the constructed wetland and from the control natural wetland (c). Ep:
epidermis, Co: cortex, En: endodermis, Me: stele, Mx: large
metaxylematic vessels and Rl: lateral roots. Bar=114 µm.
Las diferentes concentraciones de fósforo presentes en el efluente cloacal, a la entrada y salida del humedal, produjeron variaciones en la
morfología externa e interna de E. crassipes.
Las plantas de la entrada desarrollaron fundamentalmente la parte aérea, presentando
una mayor altura y peso seco. Por el contrario,
las plantas de la salida fueron más pequeñas
pero desarrollaron más su sistema radicular
con una mayor longitud y biomasa. Las raíces
de E. crassipes de la salida del humedal fueron más finas y largas comparadas con las raí-
270
Campanella et al.
ces cortas y gruesas de la entrada. Estos resultados verifican la influencia de los nutrientes
en la morfología externa de la raíz, y sugieren
que la plasticidad morfológica es el mecanismo más importante que posee la planta para
adquirir nutrientes.
En las raíces de las plantas de la entrada se
observó una mayor área de la médula, área y
número de vasos metaxilemáticos y área metaxilemática total, comparadas con las plantas de
la salida. Esta variación en los parámetros morfológicos internos se debió probablemente al
aumento del área transversal de la raíz.
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273
First record of the common bream (Abramis brama) introduced
to the Iberian Peninsula
Lluís Benejam, Joaquim Carol, Carles Alcaraz & Emili García-Berthou1
Institut d’Ecologia Aquàtica, Universitat de Girona, E-17071 Girona, Catalonia, Spain.
1Corresponding author: [email protected]
ABSTRACT
This is the first record of the common bream, Abramis brama (Linnaeus, 1758), introduced into the Iberian Peninsula. Eight
individuals of this cyprinid fish species were captured (of a total of 978 fish) in the Boadella Reservoir (Catalonia, Spain) on
August 18, 2004. This reservoir is only 14 km away from France, where the bream is native, and contains several exotic freshwater fish that are still not widespread in Spain. The further introduction of species and the illegal translocation of the bream
by anglers to other Iberian river basins should be controlled by the Spanish administration.
Keywords: common bream, Abramis brama, Cyprinidae, Boadella reservoir, Muga River.
RESUMEN
Se da la primera cita de la brema, Abramis brama (Linnaeus, 1758), introducida en la Península Ibérica. Se capturaron ocho
individuos de esta especie de ciprínido (de un total de 978 peces) en el embalse de Boadella (Cataluña, España) el 18 de agosto de 2004. Este embalse está a sólo 14 km de Francia, donde la brema es nativa, y contiene otras especies exóticas de peces,
que aún no son frecuentes en la península. La introducción ilegal de otras especies y la translocación de la brema a otras
cuencas ibéricas por parte de pescadores deportivos debería ser controlada por la administración española.
Palabras clave: brema, Abramis brama, Cyprinidae, embalse de Boadella, río Muga.
The Common Bream, Abramis brama (Linnaeus,
1758), is a cyprinid fish native to most of Europe
and western Asia. However, like many other
European freshwater fish (García-Berthou &
Moreno-Amich, 2000), the common bream is not
native to the Iberian Peninsula, where it was not
known to be present until now (Doadrio, 2002).
During a fish survey with boat electrofishing and multimesh gillnets (stretched mesh
ranging 29-253 mm), eight individuals of this
species were captured in the Boadella
Reservoir, NE Spain (42º 20’ 15’’ N, 2º 21’ 07’’
E). The individuals had all the distinguishing
features of the species, including fin ray formulae (examined in detail for two fish: dorsal
III/10, anal III/24-25, pectoral I/14-16, pelvic
II/8, caudal 19) that agree with those reported
for the species. The lateral lines had 50-54 sca-
les and the two fish were aged 2+. We captured
978 individuals on August 18, 2004, 856 by littoral electrofishing and 122 by gillnetting at 510 m, of depth. Of the 122 gillnet captures,
eight were bream (6.6 %), ranging 180-301mm
and 156-257 of total and fork length, respectively. These bream were captured with three
different nets, separated a total of ca. 3500 m
within the reservoir. Given the large size of the
reservoir (maximum surface area of 364 ha,
maximum capacity of 61.1 hm3) and the observed abundance and distribution of bream, a
large number of individuals must have been
introduced or it could also be an old introduction. We did not detect this species in a previous survey carried out on 7-28 February
2003, but fewer individuals were captured
during that survey (140, of which only 18 were
274
Benejam et al.
captured by gillnetting) so the species might
have already been introduced by that date. The
common bream is native to France, which lies
only 14 km from the reservoir, and is abundant
in standing waters throughout Europe, typifying the last of the four longitudinal zones of
most European rivers (Bruslé & Quignard,
2001). Therefore it is likely to establish itself
in the Boadella Reservoir and will easily spread downstream of the river basin (Muga River),
where it might harm native biota.
Because of its proximity to the French border
and to the most important geographical entryway to the Iberian Peninsula, the Boadella
Reservoir has unfortunately many exotic species, at least nine fish species (six of them native to France), and has been one of the first localities of introduction for other species still not
widespread in Spain, such as the perch (Perca
fluviatilis), the roach (Rutilus rutilus), the pikeperch (Sander lucioperca), or the rudd
(Scardinius erythrophthalmus). This reservoir
along with the Banyoles Lake have been shown
to be some of the main entrance points of exotic
freshwater fish in the Iberian Peninsula (GarcíaBerthou & Moreno-Amich, 2000; Zamora &
Pou-Rovira, 2003) and should be more controlled by fish management authorities.
Prevention measures should be taken by the
administration to avoid the spreading of this new
exotic species to other reservoirs and river
basins. This has not been the case with numerous
previous introductions in the Iberian Peninsula,
and several species such as the bleak (Alburnus
alburnus) and the wels (Silurus glanis) are being
illegally spread by anglers nowadays (Carol et
al., 2003). Eradication of introduced fish is practically impossible in large freshwater eco-
systems, so prevention of further introductions
and translocations is of primary concern.
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Quim Pou-Rovira for estimating the
age of the bream. This study was financed by
the Spanish Ministry of Science and Technology
(REN2003-00477) and the Catalan Ministry of
Universities, Research and Information Society
(DURSI, Catalan Government Distinction
Award for University Research 2004 to EGB).
JC and CA held doctoral fellowships from the
University of Girona and the Spanish Ministry
of Education (FPU AP 2002-0206), respectively.
REFERENCES
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poissons d’eau douce européens. Editions Tec &
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275
The zooplankton community in a small, hypertrophic mediterranean
reservoir (Foix reservoir, NE Spain)
Rafael Marcé1, Marta Comerma, Juan Carlos García, Joan Gomà and Joan Armengol
Departament d’Ecologia, Universitat de Barcelona. Av. Diagonal 645 08028 Barcelona, Spain
1Corresponding author: [email protected]
ABSTRACT
A small hypertrophic reservoir (Foix Reservoir, Spain) was sampled from March 1997 to January 2000 to document the composition and spatial and temporal variability of the zooplankton assemblage. Twenty five species of Rotifera, 10 of Cladocera,
and one species of copepod (Acanthocyclops robustus (Sars)) were collected. The most abundant rotifer species were
Brachionus angularis (Gosse) and Polyarthra spp. Daphnia galeata Sars, Ceriodaphnia quadrangula (Müller), and Chydorus
sphaericus (Müller) were the main cladocerans. For each species, brief information is given on ecology, distribution, and occurrence in Spain and in the Foix Reservoir. The zooplankton community of the Foix Reservoir was characterized by the abundance of heleoplanktonic species, which accounted for 50 % of the taxa. Remarkable changes over time in species’ composition and occurrence were found for Rotifera and Cladocera during the study period. A. robustus showed high density and
biomass values throughout the sampling period. In the summer of 1999, copepods avoided deep layers, whereas some Rotifera
(Polyarthra spp,, Filinia spp,, Brachionus angularis) and Chydorus sphaericus were found near the anoxic bottom. A rare rotifer in the Iberian Peninsula, Itura aurita aurita (Ehrenberg), was also found in lotic sections of the reservoir.
Keywords: Itura aurita, Acanthocyclops robustus, Brachionus angularis, Chydorus sphaericus, vertical distribution, colonization
RESUMEN
Un embalse pequeño e hipereutrófico (Embalse de Foix, España) fue muestreado desde Marzo de 1997 a Enero de 2000, con
el fin de documentar la composición y variabilidad espacial y temporal de la comunidad zooplantónica. Veinticinco especies
de rotíferos, 10 de cladóceros y una especie de copépodo (Acanthocyclops robustus (Sars)) fueron recogidos. Las especies de
rotíferos más abundantes fueron Brachionus angularis (Gosse) y Polyarthra spp. Daphnia galeata Sars, Ceriodaphnia quadrangula (Müller) y Chydorus sphaericus (Müller) fueron los principales cladóceros. Para cada especie se da breve información
sobre su ecología, distribución y ocurrencia en España y en el Embalse de Foix. La comunidad zooplantónica del embalse se
caracterizó por una fuerte presencia de especies heleoplantónicas, que supusieron un 50 % de los taxones. Se constataron
cambios remarcables en la composición específica y densidades de rotíferos y cladóceros a lo largo del periodo estudiado. Por
el contrario, A. robustus mostró densidades y biomasas altas durante todo el periodo. En el verano de 1999 los copépodos evitaron las capas profundas, mientras que algunos rotíferos (Polyarthra spp, Filinia spp, Brachionus angularis) y Chydorus
sphaericus fueron encontrados cerca del fondo anóxico. Un rotífero raro en la Península Ibérica, Itura aurita aurita
(Erhenberg), fue encontrado en la sección lótica del embalse.
Palabras clave: Itura aurita, Acanthocyclops robustus, Brachionus angularis, Chydorus sphaericus, distribución vertical, colonización
INTRODUCTION
More than 1000 reservoirs were built during the
past century (MOPU, 1988), as sources of water
to alleviate the shortages suffered regularly by
Spain. Reservoirs are often found in areas of
water scarcity, or where controlled water facilities are necessary. Large natural water bodies in
the South of Europe are scarce, and reservoirs
can be effectively regarded as regional-scale
experiments, particularly with regard to plankters’ dispersion (Margalef, 1983).
276
Marcé et al.
Limnology and planktonic communities of
large Spanish reservoirs are well known (Margalef et al., 1976; Morguí et al., 1990; Armengol et al., 1991; Riera et al., 1991; Sabater &
Nolla, 1991; Riera et al., 1992; Riera, 1993;
Armengol et al., 1994). However, no data are
available for over 600 small reservoirs (i.e.
<10 hm3) located in Spain and Portugal.
The Foix Reservoir belonged to this limnologically unknown group until the work carried out by
Marcé et al. (2000) and Gomà (2001). Prior to
this, only a description of benthic protozoans was
available (Salvadó & Gracia, 1991). However, no
data concerning the composition of its zooplankton community is available. The aim of the present
paper is to examine the zooplankton community of
a small man-made lake (Foix Reservoir, Barcelona, Spain), and to discuss the reasons for its
composition and distribution in the water column.
SITE DESCRIPTION
Located in NE Spain (E 1º38’53’’, N
41º15’21’’), at 61 m above sea level, the Foix
Reservoir results from the damming of the Foix
River, and is the closest reservoir to the city of
Barcelona (Fig. 1). The river was dammed in
1928 to supply different villages and agricultural fields. Today, is unprofitable because the
low quality of its water. The reservoir is small
and shallow (Table 1), and the predominant
geology of the area is calcareous.
Figure 1. Foix Reservoir. Location and sampling sites.
Embalse de Foix. Situación y estaciones de muestreo.
Table 1. Morphometric features of the Foix Reservoir. Características morfométricas del embalse de Foix.
Feature
Bottom elevation
Catchment area
Surface area
Max. volume
Max. depth
Mean depth
Value
61 m
3.12 x 106 m2
7.2 x 105 m2
3.7 x 106 m3
10.7 m
7m
Vegetation around the reservoir is mainly constituted by Pinus halepensis Miller woodland
with a sparse population of Quercus ilex L.
The Foix Reservoir is monomictic, with a nonwell developed hypolimnetic layer during summer, when the bottom is usually anoxic. Main
features of the reservoir are its extreme hypertrophy and strong seasonal variability of water
residence times. Main algal groups are Cryptophyta, Chlorophyta, Cyanobacteria and diatoms
(Gomà, 2001). For a detailed description of the
reservoir limnology see Marcé et al. (2000).
MATERIAL AND METHODS
The reservoir was sampled at a station near the
dam from March 1997 to January 2000, with
irregular periodicity. Between March 1997 and
October 1998, samples were taken approximately every three months. From June 1999 to
January 2000 sampling frequency was monthly.
A qualitative sample was taken in the riverine
zone of the reservoir in October 1997 (Fig. 1).
In addition to several physical and chemical
variables (see Marcé et al., 2000), vertical hauls
were taken by means of an Apstein plankton net
of 53 µm mesh size from March 1997 to June
1999. Samples were preserved in 4% formalin.
After sieving the fixed samples with 710, 500,
250, 150, 100 and 53 µm mesh, Rotifera,
Cladocera, and Copepoda were counted and
identified using Utermolhl chambers under an
inverted microscope (McCauley, 1984). In order
to identify the vertical distribution of different
groups during stratification, discrete water sam-
277
Zooplancton of the hypertrophic reservoir of Foix
ples were taken at 0, 2, 5 and 10 m depth with a
5 L capacity Schindler-Patalas hydrographic bottle, from June 1999 to January 2000. The content
of each bottle was filtered through a 53 µm
mesh, preserved and size-fractions counted.
Specific biomass was calculated from measurements of several individuals of each species
at the appropriate magnification, using an ocular micrometer. Equations from Botrell et al.
(1976), Malley et al. (1989) and Dumont et al.
(1975) were applied for Cladocera, from Malley
et al. (1989) for Copepoda, and the RuttnerKolisko’s approximation for Rotifera (Botrell et
al., 1976; Ruttner-Kolisko, 1977).
In order to test if any zooplankton group was
significantly concentrated in the surface or
deep layers during stratification in 1999 (June
to October), mean biomass for different groups
(Rotifera, Cladocera, and Copepoda) below
and above the thermocline and below and
above the oxycline were compared by means of
a two-tailed t-student test.
The work includes original drawings and pictures taken by means of a Leica D100 digital camera.
RESULTS
A total of 25 species of Rotifera, 10 species of
Cladocera, and one species of Copepoda were
found in the Foix Reservoir during the studied
period. Among them, 19 species of Rotifera,
9 species of Cladocera, and one copepod species
were collected at a sampling station near the dam
Table 2. Densities (ind/L) for each taxa found in the station near the dam at every sampling date. Densities in 1999 were calculated integrating
data for the whole water column. Densidades (ind/L) para cada taxon encontrado en la estación próxima a la presa en cada muestreo. Las
densidades en 1999 se calcularon integrando los datos de toda la columna de agua.
3-97
6-97
9-97
10-97
Rotifera
A. brightwelli
0.2
B. angularis
326
92.8 18.4 618
B. calicyflorus
16.2 0.02 0.05 15.0
B. urceolaris
15.9 13.7
0.1
0.9
Filinia sps
216
0.5
0.5
H. mira
0.2
0.03
K. cochlearis
0.3
0.5
K. cochlearis
11.6 1.0
0.1
f. tecta
K. quadrata
1.1 0.5
1.0
K. cf testudo
2.7
K. tropica
L. closterocerca
L. hamata
P. sulcata
0.2
Polyartrha sps
93.8 12.6
1.5
1.7
R. neptunia
39.5 0.01
S. pectinata
6.2 0.2
T. patina
0.6
Copepoda (A. robustus)
Adults
0.1 53.5
Copepodites
6.6 62.7
Nauplii
1.0 123
Cladocera
C. sphaericus
A. rectangula
B. longirostris
C. quadrangula
D. galeata
D. magna
D. pulicaria
D. longispina
M. micrura
24.9
15.8
12.6
3.6
24.4
27.0
12-97
10.2
0.06
0.05
0.1
1.9
7.7
0.2
3-98
5-98
120
7-98 10-98 6-99
2,476
2.0
31.2
0.3
0.1
1.0
10.9
0.5
0.5
6.3
9-99 10-99 11-99 12-99 1-00
28.6
9.8
17.6 1,000
0.7
1.0
2.3
2.0
1.8
57.4 667
4.5
1.2
0.3
0.2
2.7
3.2
0.03
51.9
18.5
7.8
5.6
23.1
85.0 2,115
19.6 125
0.7
0.7
2.3
24.2
12.8
26.6
5.2 460
131
178
1.4
49.7 110
0.1
11.2
70.4
164
15.0 13.6 91.4 5.2 41.3
16.5 173 206
24.4 101
127 376 120
14.5 47.7
0.8
0.01 2.6
8-99
0.5
1.2
0.4
0.01 0.2
7-99
98.5 90.0 74.2 44.5 26.3 45.0
373
125
175 228
69.9 598
457
142
771 132 209
37.8
0.5
27.6 213
1.0
0.4
0.06
1.7
0.06
2.7
3.3
12.8
2.5
16.9
2.0
1.8
6.6
7.8
0.7
0.9
0.3
24.9 116
0.5
1.8
0.6
1.4
15.2
12.1
27.2
1.9
2.8
23.4
21.3
2.4
16.6
0.06
0.1
1.3
0.2
0.5
278
Marcé et al.
(Table 2). The rest were found in the riverine zone
in October 1997 (Fig. 1). The following text gives
a brief bibliographical revision for each taxon,
giving notes on occurrence in the Foix Reservoir.
Rotifera
Class Eurotatoria De Ridder, 1957
Subclass Bdelloidea Hudson, 1884
Family Philodinidae
Rotaria neptunia (Ehrenberg, 1832)
Ecology: Benthic rotifer is frequently found
in planktonic environments (Koste & Shiel,
1986). Typical of alkaline and eutrophic
waters, it tolerates low oxygen concentrations
(de Manuel, 2000).
Distribution: Cosmopolitan. In the Iberian
Peninsula it is mainly found in the north,
although it has also been recorded in more southern latitudes (de Manuel, 2000). It is infrequent in reservoirs. It is cited on four occasions
in the extensive study by de Manuel (2000).
In Foix: Bdelloid Rotifera were never abundant, except in May 1997, when a maximum density of 39 ind/L was achieved (Table 2). R. neptunia also appeared in June 1997 (0.01 ind/L) and
in surface layers during summer 1999.
Figure 2. Rotifers species from the Foix Reservoir (I). A Asplanchna brightwelli, contracted individual. B A. brightwelli, mastax.
C Brachionus angularis. D B. calicyflorus f. typica. E B. calicyflorus f. amphiceros. F B. quadridentatus. G B. urceolaris.
H Keratella cochlearis f. typica. I K. cochlearis f. tecta. J K. quadrata. K K. cf. testudo. L K. tropica. M Notholca squammula. Bars:
100 µm. Rotíferos del embalse de Foix (I). A Asplanchna brightwelli, individuo contraído. B A. brightwelli, mastax. C Brachionus
angularis. D B. calicyflorus f. typica. E B. calicyflorus f. amphiceros. F B. quadridentatus. G B. urceolaris. H Keratella cochlearis f.
typica. I K. cochlearis f. tecta. J K. quadrata. K K. cf. testudo. L K. tropica. M Notholca squammula. Barras: 100 µm.
279
Subclass Monogononta Plate, 1889
Family Asplanchnidae
Asplanchna brightwellii Gosse, 1850 (Fig. 2)
Ecology: Euplanktonic rotifer (de Manuel,
2000). This species prefers warm eutrophic
and acidic waters (Margalef et al., 1976). It
preys on Rotifera, crustacean nauplii, ciliates,
and a great range of algae (Braioni & Gelmini,
1983). A. brightwellii may be easily confused
with A. sieboldii. These two species may be
distinguished by the number of flame bulbs of
the protonephridia and nucleii in the vitellarium (Gilbert et al. 1979).
Distribution: Cosmopolitan. It is the most
frequent species of the genus Asplanchna in the
Spanish reservoirs (de Manuel, 2000).
In Foix: Rotifer rare in the Foix Reservoir. It
was collected in October 1997 at low densities
(0.2 ind/L) (Table 2).
Family Brachionidae
Brachionus angularis (Gosse, 1851) (Fig. 2)
Ecology: Planktonic rotifer from shallow
waters frequently associated with macrophytes
(Braioni & Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).
Braioni & Gelmini (1983) relate this rotifer to
organic-rich eutrophic waters. B. angularis eats
bacteria, detritus and a wide range of algae
(Pourriot, 1977; Braioni & Gelmini, 1983; Boon
& Shiel, 1990; de Manuel, 2000).
Distribution: Cosmopolitan. It is not abundant in Iberian reservoirs (Margalef et al.,
1976). De Manuel (1997) found it mainly in the
watershed of the Guadalquivir River.
In Foix: B. angularis was the most abundant
rotifer. Densities were high throughout the sampling period, reaching peak values of around
2500 ind/L in July 1998 (Table 2). During
September 1999, B. angularis density achieved
a maximum, located in surface layers. Maxima
were found in bottom layers after mixing
(Fig. 6). A remarkable aspect of B. angularis
shown during this study was its morphological
plasticity, as exemplified by the range of morphs
and sizes observed (Fig. 3). Some authors have
Figure 6. Density (ind l-1) depth-time plots for some rotifera
species during 1999. The dotted line shows temperature profiles. Gráficos profundidad-tiempo para la densidad (ind l-1)
para algunos rotíferos durante 1999. La línea punteada muestra el perfil de temperatura.
described different morphs of this species,
although their taxonomic value is dubious.
Hutchinson (1967) for instance, realized that
B. angularis is a cyclomorphic species. The pattern of shapes and lengths of B. angularis in
Foix suggest cyclomorphosis occurs, if we consider only one genotype present in the reservoir.
280
Marcé et al.
Figure 3. Medium body length (µm) for Brachionus angularis in 1997 and 1998 sampling dates. Pictures show a typical individual
from each sample. Bars: 100 µm. Longitud media del cuerpo (µm) de Brachionus angularis en muestreos correspondientes a 1997
y 1998. Las fotografías muestran la forma típica para cada muestra. Barras: 100 µm.
Brachionus calicyflorus Pallas, 1766 (Fig. 2)
Ecology: Planktonic taxon, occasionally
found in running waters (de Manuel, 2000). It is
associated to alkaline, shallow, eutrophic environments (Margalef et al., 1976; Braioni &
Gelmini, 1983; Koste & Shiel, 1987; de
Manuel, 2000). Chloride tolerant. It feeds on
bacteria, detritus and Chlorocoocales, Volvocales, and Euglenoid algae (Pourriot, 1977; de
Manuel, 2000). Highly polymorphic (Gilbert,
1967; Hutchinson, 1967).
Distribution: Cosmopolitan, found in many
Spanish reservoirs, mainly in alkaline, polluted
waters (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).
In Foix: It achieved high densities during
mixing in 1997 (i.e. 15 ind/L) (Table 2).
A metalimnetic maximum during summer
1999 was apparent (Fig. 6). This species cooccurred with Asplanchna brightwellii in
October 1997 (Table 2). Also, the latter species
is known to be positively associated with
B. calicyflorus (Braioni & Gelmini, 1983).
Brachionus quadridentatus Hermann, 1783 (Fig. 2)
Ecology: Common taxon in warm, small
water bodies. It is also found in running waters
(Ruttner-Kolisko, 1974; de Manuel, 2000).
Ruttner-Kolisko (1974) considered this rotifer
was rare in open waters, and Braioni & Gelmini
(1983) considered it typical for this habitat in
Italy. Good indicator for eutrophic conditions
(Koste & Shiel, 1987; Braioni & Gelmini, 1983;
Margalef et al., 1976). It eats nanoplankton and
detritus (Braioni & Gelmini, 1983).
Distribution: Cosmopolitan. It is the main
species from the genus in Spanish reservoirs
(Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).
In Foix: B. quadridentatus f. cluniorbicularis was
only found once in the Foix Reservoir, in October
1997, at the riverine section of the reservoir (Fig. 1).
Brachionus urceolaris Müller, 1773 (Fig. 2)
Ecology: Heleoplanktonic species living in
alkaline, small water bodies (de Manuel, 2000).
Many authors consider B. urceolaris mainly as a
benthic rotifer (Ruttner-Kolisko, 1974; Margalef
et al., 1976; Braioni & Gelmini, 1983). It feeds on
unicellular algae (Braioni & Gelmini, 1983). It is
highly polymorphic, as it is usual in this genus.
Distribution: Margalef et al. (1976) found it
in reservoirs within the watershed of the Duero
River. De Manuel (2000) however, collected
individuals throughout Spain, suggesting the
species might have colonized other reservoirs,
as predicted by Margalef et al. (1976).
In Foix: Frequent in the reservoir, with maximum densities in excess of 15 ind/L (Table 2).
The mean density for the whole sampling period
was 3.4 ind/L. B. urceolaris was often more
abundant in surface layers during 1999.
Keratella cochlearis (Gosse, 1851) (Fig. 2)
Ecology: Euplanktonic rotifer, very common
in lakes and reservoirs. It feeds on algae and
bacteria (Pourriot, 1965; 1977; Boon & Shiel,
1990). It is prey to Asplanchna (Guiset, 1977).
Its presence has been related to pollution
(Braioni & Gelmini, 1983; Koste & Shiel,
1987), but this link seems to depend on mineralization (Margalef et al., 1976).
Distribution: Cosmopolitan species, common
in Spain. It can be found in all Spanish reservoirs, especially those with acidic waters
(Margalef et al., 1976), and more frequently
during stratification (de Manuel, 2000).
281
In Foix: Two forms of this species were observed, f. typica and tecta (Fig. 2). Both were frequent in 1997, especially during the mixing
period, being less common the rest of the period
(Table 2). No clear spatial patterns were apparent during 1999.
Keratella quadrata (Müller, 1786) (Fig. 2)
Ecology: Euplanktonic rotifer. It tolerates a
wide range of temperature and mineralization
conditions (de Manuel, 2000). Traditionally, this
rotifer has been considered a good indicator for
eutrophy (Hutchinson, 1967). However, it may
be present in systems under any trophic state
(Margalef et al., 1976; Braioni & Gelmini,
1983). K. quadrata densities usually rise during
summer (Hutchinson, 1967; Margalef et al.,
1976). It feeds on detritus, bacteria and algae
(Pourriot, 1977). Highly polymorphic.
Distribution: Cosmopolitan. Rotifer frequent in
Spain, although never at high densities. No distribution pattern of this species has been identified
in Spanish reservoirs (Margalef et al., 1976).
In Foix: In 1997, K. quadrata was frequently
found, albeit at low densities (i.e. maximum
less than 3 ind/L). It was not observed after
May 1998 (Table 2).
Keratella cf testudo (Ehrenberg, 1832) (Fig. 2)
Ecology: Euplanktonic species living in alkaline, small-sized water bodies (Braioni &
Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). It was defined by Ruttner-Kolisko (1974) as a reservoir
species. It eats bacteria, detritus, and algae
(Chlorococcales, Euglenoids, Cryptomonads
and diatoms) (Sladecek, 1983).
Distribution: Cosmopolitan, rare in Spain. In
surveys of a large number of Spanish reservoirs,
Margalef et al. (1976) and de Manuel (2000)
found K. testudo, at very low densities, in one
and three reservoirs, respectively.
In Foix: Rare. It was collected twice, at
low densities (i.e. <3 ind/L): in March 1997
and in July 1999 (Table 2), when it appeared
in surface layers.
The record is not conf irmed, since it
was not possible to observe the presence of
282
Marcé et al.
a closed lateral facet at both sides of the central facet under optical microscope (see de
Manuel, 2000).
Keratella tropica (Apstein, 1907) (Fig. 2)
Ecology: Euplanktonic rotifer, from warm
and alkaline waters (de Manuel, 2000).
Distribution: Pantropical and pansubtropical,
occasional in Europe (Koste & Shiel, 1987).
Eight records of this species can be found in
Margalef et al. (1976), an account of a survey of
Spanish reservoirs. A second survey, reported in
de Manuel (2000), records this species 17 times,
clearly suggesting its expansion to new areas.
In Foix: Margalef et al. (1976) mention this
rotifer as present in Foix, despite not explicitly
including the reservoir in their study. Here, the
species appeared in autumn 1999 (Fig. 6), with
densities in excess of 70 ind/L.
Notholca squamula (Müller, 1786) (Fig. 2)
Ecology: Planktonic rotifer, often associated
with littoral margins (de Manuel, 2000; Braioni
& Gelmini, 1983). Cold stenotherm typical of
alpine lakes (Ruttner-Kolisko, 1974). Koste &
Shiel (1987) consider N. squamula a special
case in the genus, because it is found in waters
above 15 ºC. It feeds preferentially on diatoms
(Braioni & Gelmini, 1983).
Distribution: It is the most frequent species
of the genus in Spain. It is not rare in alkaline
and eutrophic reservoirs (Margalef et al., 1976),
where it can easily be found during winter.
During summer it may be found in the hypolimnion (de Manuel, 2000).
In Foix: N. squamula was not collected in the
main body of the reservoir. It was found once in
the riverine section of the reservoir, in October
1997 (Fig. 1).
Family Lepadellidae
Lepadella patella (Müller, 1786) (Fig. 4)
Ecology: Littoral periphytic rotifer, occasionally reported in open and running waters
(Ruttner-Kolisko, 1974; Margalef et al., 1976;
Braioni & Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).
Distribution: Cosmopolitan. It has been found
in alkaline eutrophic reservoirs by Margalef et al.
(1976), but its distribution appears to be considerably variable over time (de Manuel, 2000).
In Foix: Not collected in the main body of
the reservoir. It was found on one occasion, in
October 1997, in the riverine section of the
reservoir (Fig. 1).
Family Lecanidae
Lecane bulla (Gosse, 1851) (Fig. 4)
Ecology: Periphytic species found in rivers and
small water bodies, occasionally in the plankton.
Hutchinson (1967) related its presence in the
pelagial to storm events. It has been found in a
wide range of trophic conditions (Segers, 1995).
Distribution: Cosmopolitan. Common in
Spain. De Manuel (2000) found this species
in Eastern reservoirs over calcareous watersheds.
In Foix: L. bulla was not collected in the main
body of the reservoir. It was found once in the
riverine section of the reservoir on one occasion, in October 1997 (Fig. 1)
Lecane closterocerca (Schmarda, 1859) (Fig. 4)
Ecology: Benthic rotifer, although it frequently
migrates to the plankton (Ruttner-Kolisko, 1974).
It is also found in running waters (Braioni &
Gelmini, 1983; Koste & Shiel, 1990).
Distribution: Cosmopolitan. It is abundant in
Spanish reservoirs, without a clear distribution
pattern (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).
In Foix: Rotifer rare in the reservoir. It was
found on one sampling occasion (July 1999), at
low densities in surface layers (Table 2).
Lecane hamata Stokes, 1896 (Fig. 4)
Ecology: Littoral rotifer, found in running or
small-sized water bodies. It is occasionally found
in the plankton (Braioni & Gelmini, 1983).
Distribution: Cosmopolitan rotifer. Frequent in
the Balearic Islands, but rare in Spanish reservoirs (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).
In Foix: Rare. It appeared at low densities
(i.e. < 1 ind/L) below surface layers in
September 1999 (Table 2).
Family Notommatidae
Cephalodella gibba Ehrenberg, 1832 (Fig. 4)
Ecology: Heleoplanktonic species. It has also
been found in crustacean gills (Koste & Shiel,
1991; de Manuel, 2000). It feeds on unicellular
algae, flagellates, and ciliates (Braioni &
Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).
283
Distribution: Cosmopolitan, spread throughout
the Iberian Peninsula. It is frequent in both the
plankton (de Manuel, 2000) and benthic habitats (Margalef et al., 1976).
In Foix: Rare. It was found on one sampling
occasion, in October 1997, in the riverine section of the reservoir (Fig. 1).
Figure 4. Rotifera species from the Foix Reservoir (II). A Lepadella patella, foot. B L. patella, food opening. C Lecane hamata. D
L. bulla. E L. closterocerca. F Cephalodella gibba, contracted individual. G Itura aurita aurita, contracted individual. H I. aurita
aurita, mastax. I I. aurita aurita, fulcrum. J Polyarthra dolychoptera. K P. major. L P. dolychoptera, blades. M P. major, blades.
Bars: 100 µm, except H-I: 20 µm and L-M: 50 µm. Rotiferos del embalse de Foix (II). A Lepadella patella, pie. B L. patella, abertura del pie. C Lecane hamata. D L. bulla. E L. closterocerca. F Cephalodella gibba, individuo contraído. G Itura aurita aurita,
individuo contraído. H I. aurita aurita, mastax. I I. aurita aurita, fulcrum. J Polyarthra dolychoptera. K P. major. L P. dolychoptera,
palas. M P. major, palas. Barras: 100 µm, excepto H-I: 20 µm y L-M: 50 µm.
284
Marcé et al.
Itura aurita aurita (Ehrenberg, 1830) (Fig. 4)
Ecology: Littoral rotifer, it lives in still or
slow-running waters (De Smet & Pourriot, 1997).
It may associate with periphyton (Pourriot,
1997). It prefers eutrophic bodies (Braioni &
Gelmini, 1983), and feeds on euglenoids and unicellular algae (De Smet & Pourriot, 1997).
Distribution: Cosmopolitan. This Rotifer is
highly rare in the Iberian Peninsula. It has only
been found in Tablas de Daimiel and in some karstic lakes in Cuenca, both in Central Spain (R.M.
Miracle, University of Valencia, pers. com.).
Neither Margalef et al. (1976) nor de Manuel
(2000) collected this rotifer in their studies.
In Foix: Rare. I. aurita was not collected in the
main body of the reservoir. It was found once, in
October 1997, in the riverine section (Fig. 1).
Family Synchaetidae
Polyarthra dolichoptera (Idelson, 1925) (Fig. 4)
Ecology: Euplanktonic species from cold
waters. It may survive in low oxygen concentrations (Ruttner-Kolisko, 1974; Braioni &
Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). P. dolichoptera feeds on Cryptomonads, Chrysomonads and
central diatoms (Pourriot, 1977), and is prey to
Asplanchna. Densities in the hypolimnion were
significantly larger than those in surface layers
during summer 1999. This rotifer shows a
strong vertical distribution pattern during the
summer, when it accumulates in the hypolimnion (Hutchinson, 1967; Margalef et al., 1976).
Distribution: Cosmopolitan. It is widespread
in Spanish water bodies. It is frequent in alkaline, eutrophic reservoirs.
In Foix: (see P. major).
Polyarthra major (Burckhardt, 1900) (Fig. 4)
Ecology: Euplanktonic species from mesotrophic waters (de Manuel, 2000). It usually presents its population maxima during summer and
autumn (Hutchinson, 1967; Ruttner-Kolisko,
1974; Braioni & Gelmini, 1983). It may be
found in surface waters during the mixing, but
as stratification develops, higher densities are
generally found further below.
Distribution: Cosmopolitan. Rotifer frequent in
the Iberian Peninsula. It is also frequent in SW
Spanish reservoirs. It shows preference for
eutrophic acidic waters (Margalef et al., 1976).
In Foix: It was not always possible to distinguish between species of the genus Polyarthra.
The preservation method often collapsed individuals hindering identification.
The genus was perennial in the reservoir. It
appeared at variable densities, ranging 1.5 - 460
ind/L (Table 2). Together with B. angularis, B.
calicyflorus, and Filinia spp, it could be found in
the anoxic layers during stratification (Fig. 6).
Synchaeta pectinata (Ehrenberg, 1832) (Fig. 5)
Ecology: Euplanktonic rotifer from cold
waters (Ruttner-Kolisko, 1974). The species is
equally found in lakes and reservoirs of varying
trophy (Braioni & Gelmini, 1983). It feeds on
Cryptomonads, Chrysophycean, and diatoms
(Pourriot, 1970). It may also feed on the rotifer
Keratella (Hutchinson, 1967)
Distribution: Cosmopolitan. It is found in
many Spanish reservoirs, mainly in alkaline
waters. Margalef et al. (1976) associated abundance of this rotifer to mixing conditions, but de
Manuel (2000) did not find any remarkable spatial or temporal pattern.
In Foix: Rotifer occasionally found in the
reservoir. It appeared during mixing periods, reaching maximum densities of 11 ind/L in January
2000. It was not recorded in 1998 (Table 2).
Family Testudinellidae
Pompholyx sulcata (Hudson, 1885) (Fig. 5)
Ecology: Euplanktonic species. It has also
been found on macrophytes (Braioni & Gelmini,
1983). It feeds on detritus and bacteria (Braioni
& Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). Some
authors consider it as an eutrophication state
indicator species (Braioni & Gelmini, 1983).
Distribution: Cosmopolitan. It is abundant in the
Iberian Peninsula. Most abundant in surface layers
of eutrophic reservoirs (Margalef et al., 1976).
In Foix: Rotifer occasionally collected in the
Foix Reservoir. It appeared at low densities in
285
Figure 5. Rotifera species from the Foix Reservoir (III). A Synchaeta pectinata. B Testudinella patina. C S. pectinata, mastax. D
Pompholyx sulcata. E F. longiseta. F F. terminalis. Bars: 100 µm, except C: 50 µm. Rotíferos del embalse de Foix (III). A Synchaeta
pectinata. B Testudinella patina. C S. pectinata, mastax. D Pompholyx sulcata. E F. longiseta. F F. terminalis. Barras: 100 µm,
excepto C: 50 µm.
June 1997, but during the winter of 1999 it
achieved densities of over 2000 ind/L (Table 2).
This maximum coincided with the virtual
absence of B. angularis, suggesting some kind
of competition between both species.
Testudinella patina (Hermann, 1783) (Fig. 5)
Ecology: Heleoplanktonic and littoral species
(Hutchinson, 1967; Ruttner-Kolisko, 1974; de
Manuel, 2000). It is more frequent between
spring and autumn. Salinity tolerant. It feeds
mainly on Chlorella and diatoms (Braioni &
Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).
Distribution: Cosmopolitan. In Spain it has
frequently been recorded in marshes and lagoons,
but only in six reservoirs (de Manuel, 2000).
In Foix: Rare species. It was found on one
sampling occasion, in October 1997, in the riverine section of the reservoir (Fig. 1).
Family Hexarthridae
Hexarthra mira (Hudson, 1871)
Ecology: Euplanktonic species from shallow
waters (Ruttner-Kolisko, 1974), although it has
been recorded in a wide range of habitats
(Hutchinson, 1967; Margalef et al., 1976). It
feeds on vegetable detritus and bacteria
(Pourriot, 1977; Braioni & Gelmini, 1983).
Distribution: Cosmopolitan, common in the
Iberian Peninsula. Most records in Spanish reservoirs are from western ones (de Manuel, 2000).
In Foix: Species occasionally collected in the
reservoir, always at low densities, and without a
clear temporal pattern (Table 2).
Family Filiniidae
Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) (Fig. 5)
Ecology: Euplanktonic species from warm
eutrophic waters. Braioni & Gelmini (1983)
recorded F. longiseta mainly in the epilimnion,
but Margalef et al. (1976) found a rising trend
in densities with depth. It feeds on detritus, bacteria, and algae (Pourriot, 1965).
Distribution: Cosmopolitan. Rotifer homogeneously distributed in the Iberian Peninsula, and
common in reservoirs. It generally appears
during the stratification period.
In Foix: (see F. terminalis)
286
Marcé et al.
Filinia terminalis (Plate, 1886) (Fig. 5)
Ecology: Euplanktonic cold-stenotherm rotifer (de Manuel, 2000). It is found at higher densities in hypolimnion of stratified lakes and
reservoirs, and also in well-mixed water bodies
(de Manuel, 2000). It tolerates low oxygen concentrations (Margalef et al., 1976).
Distribution: Cosmopolitan and common
in the Iberian Peninsula. It is abundant in
Spanish reservoirs.
In Foix: Despite their different morphological
features, it was not always possible to distinguish between species from the genus Filinia,
since preservation methods often collapsed individuals. So for quantitative considerations they
are treated as Filinia spp.
Frequent, albeit at moderate densities (i.e.
0.05-6 ind/L). In March 1997, the genus reached 216 ind/L, and was relatively abundant
(Table 2). Sporadic high densities may be related to hydrological conditions. March 1997
was the wettest period between the years 1997
and 2000 (Marcé et al., 2000). Individuals
from this genus located at different depths in
1999 (Fig. 6), could be explained by segregation of the two species found, however this
could not be confirmed.
al., 1976). Frequent in Spanish eutrophic reservoirs, always at low densities.
In Foix: It appeared in 1999 (Table 2), concomitantly to B. angularis (Fig. 6 and 8). Despite
being a benthic species, C. sphaericus achieved
densities in excess of 200 ind/L (Table 2). High
densities of this species were related to exceptional turbidity in 1999 (i.e. >40 Nephelometric
Turbidity Units-NTU) (Marcé et al., 2000).
Crustacea
Moina micrura (Kurz, 1875) (Fig. 7)
Ecology: Stenotherm cladoceran from warm
waters (Alonso, 1996). Heleoplanktonic species
frequently recorded in eutrophic planktonic
environments.
Distribution: Cosmopolitan (Margaritora,
1985), and frequent in the Iberian Peninsula,
where it appears in low mineralised and
turbid waters. Not frequent in reservoirs
(Margalef et al., 1976).
In Foix: Rare. It appeared in the plankton
during autumn 1997, always at densities less
than 1 ind/L (Table 2).
Class Branchiopoda Latreille
Family Eurycercidae
Chydorus sphaericus (Müller, 1776) (Fig. 7)
Ecology: Species inhabiting preferentially littoral or shallow waters, often associated to algae
or macrophytes. Frequent in the plankton
(Korovchinsky, 2000), where it has been related
to the presence of Cyanobacteria (Hutchinson,
1967; Armengol, 1978; Alonso, 1996). It tolerates a wide range of environmental conditions
(Margaritora, 1985), but shows poor tolerance
to high chloride concentrations (Margalef,
1953; Margalef et al., 1976; Alonso, 1985). It
feeds on flagellates, diatoms, and detritus.
Distribution: Cosmopolitan. Widespread cladocerans in the Iberian Peninsula (Margalef et
Alona rectangula G.O. Sars, 1862 (Fig. 7)
Ecology: Heleoplanktonic species frequently
associated to macrophytes, although it can swim
(Armengol, 1978). It is more frequently found
in small water bodies (Alonso, 1996), but also
appears in turbid, eutrophic, planktonic habitats
(Margalef, 1953; Armengol, 1978).
Distribution: Holartic and Ethiopian species.
It does not have a clear distribution pattern in
the Iberian Peninsula (Armengol, 1978; Alonso,
1996). Rare in reservoirs.
In Foix: Isolated records, mainly during
mixing and always at low densities (i.e.
1 ind/L) (Table 2). Appeared near the bottom in November 1999.
Family Moinidae
Family Daphniidae
Daphnia (Daphnia) galeata G.O. Sars, 1863 (Fig. 7)
Ecology: Common species in lakes and small
water bodies (Armengol, 1978; Alonso, 1996).
287
Figure 7. Cladocera species from the Foix Reservoir. A Chydorus sphaericus, cephalic capsule. B Alona rectangula. C Moina
micrura. D Daphnia pulicaria, pecten. E D. galeata, pecten and postabdomen. F D. galeata, young individual. G D. magna, postabdomen. H D. magna. I Ceriodaphnia quadrangula. J C. quadrangula, postabdomen. Bars: 200 µm. Cladóceros del embalse de
Foix. A Chydorus sphaericus, cápsula cefálica. B Alona rectangula. C Moina micrura. D Daphnia pulicaria, pecten. E D. galeata,
pecten y postabdomen. F D. galeata, juvenil. G D. magna, postabdomen. H D. magna. I Ceriodaphnia quadrangula. J C. quadrangula, postabdomen. Barras: 200 µm.
It is recorded in systems with a wide range of
trophic states. Alonso (1996), however, relates
presence of this species to eutrophic conditions.
Distribution: Holartic and widespread in
Spain. Very abundant in reservoirs (Alonso,
1996). It has been confused with D. hyalina
(Margalef et al., 1976; Armengol, 1978).
In Foix: Frequent. It presented densities between 0.01 and 17 ind/L. It was found during
both mixing and stratified conditions (Table 2),
without a clear temporal pattern. During autumn
1999, it was the only cladoceran present in the
surface layers of the reservoir (Fig. 8).
Daphnia (Daphnia) longispina (Müller, 1776)
Ecology: Species inhabiting still or slow running waters, often associated to submerged
macrophytes (Alonso, 1996). It is not frequent
in eutrophic environments.
Distribution: Paleartic species. Widespread in
the Iberian Peninsula, especially in the Pyrenees
and in Spanish reservoirs (Armengol, 1978).
288
Marcé et al.
In Foix: Very rare. It was collected only on
one single occasion, near the bottom, in
January 2000 (Table 2).
Daphnia (Daphnia) pulicaria Forbes, 1893 (Fig. 7)
Ecology: Planktonic species found in permanent,
clear, and low mineralised waters (Alonso, 1996).
Distribution: Holartic cladoceran. Its taxonomic position is still controversial (Margaritora,
1985). It has been collected in Western Spanish
reservoirs (Margalef et al., 1976). It is easily
excluded when other cladocerans from the
genus Daphnia are present. It is often found
with D. magna (Margalef et al., 1976).
In Foix: Very rare. It was collected on one
single occasion, in March 1998 (Table 2), coinciding with the only record of D. magna.
Daphnia (Ctenodaphnia) magna Straus, 1820
(Fig. 7)
Ecology: Cladoceran often found in temporary
waters (Margalef, 1953; Armengol, 1978). It is
often associated with vegetation in windless, shallow, and warm locations (Armengol, 1978).
Margaritora (1985) considers this species as an
indicator of eutrophic conditions. Alonso (1996)
defines this cladoceran as pollution-tolerant.
Distribution: Holartic. In Spain it is mainly
found in the eastern eutrophic reservoirs
(Margalef et al., 1976).
In Foix: Highly rare species in the reservoir,
where it was collected once in March 1998 (Table
2), coinciding with the only record of D. pulicaria.
Ceriodaphnia quadrangula (Müller, 1785) (Fig. 7)
Ecology: This cladoceran inhabits any kind
of water bodies, even temporary ones, where it
is often found in plant beds (Margalef, 1953;
Armengol, 1978; Alonso, 1985). As Armengol
(1978) pointed out, Alonso (1996) considers that a poor developed taxonomy of the
genus may explain the wide ecological distribution of C. quadrangula.
Distribution: Holartic and Neotropical.
Widespread. It is often recorded in reservoirs
(Hutchinson, 1967; Armengol, 1978; Alonso,
1996). It is frequent in eutrophic Spanish reser-
voirs. Its distribution does not follow any clear
pattern (Margalef et al., 1976).
In Foix: Frequent. Densities ranged 0.06-17
ind/L (Table 2). Densities during summer were
marginally higher. In 1999, it peaked during stratification (Fig. 8). Maximum densities were found
at larger depths after mixing. Similar patterns
were found for C. sphaericus and B. angularis.
Ceriodaphnia reticulata (Jurine, 1820)
Ecology: Littoral species associated with
macrophytes (Armengol, 1978; Alonso, 1996).
It is often found in eutrophic conditions
(Margaritora, 1985), and cannot survive in turbid systems (Alonso, 1996).
Distribution: Holartic, Neotropical, and
Ethiop. Rare in Spanish reservoirs, it has been
collected in mineralized waters poor in chloride
(Margalef et al, 1976).
In Foix: It was found on one occasion in
October 1997, in the riverine section of the
reservoir (Fig. 1).
Family Bosminidae
Bosmina longirostris (Müller, 1776)
Ecology: Euplanktonic species from lakes
and reservoirs. It is also frequent in littoral margins, but is seldom found in plant beds. It
has often been recorded in low mineralized
and eutrophic systems (Armengol, 1978;
Margaritora, 1985; Alonso, 1996).
Distribution: Cosmopolitan. Widespread in the
Iberian Peninsula and very frequent in Spanish
reservoirs, although at low densities (Armengol,
1978; Alonso, 1996). It is not often collected in
hypolimnetic layers (Margaritora, 1985).
In Foix: Occasional. Densities ranged 0.01-1.8
ind/L (Table 2). The scarcity of records does not
allow us to define a seasonal or spatial pattern.
Class Copepoda
Family Cyclopidae
Acanthocyclops robustus (Sars, 1863) (Fig. 9)
Ecology: This species inhabits the plankton of
lakes, marshes, and small water bodies. However,
289
Figure 9. Acanthocyclops robustus from the Foix Reservoir. P1-P5 Pairs of swimming legs. Ant Antennula. SF Female genital
segment. SM Male abdomen and furca. N Nauplius instar. Bars: 200 µm, except P5: 100 µm. Acanthocyclops robustus en el
embalse de Foix. P1-P5 Pares de patas nadadoras. Ant Anténula. SF Segmento genital femenino. SM Abdomen y furca masculino.
N Nauplius. Barras: 200 µm, excepto P5: 100 µm.
it is considered as a littoral copepod, and records
of this species in the plankton are available only
since the 1970’s (Maier, 1996; Caramujo &
Boavida, 1998). It is found in all kinds of waters
(Alonso, 1985), but it prefers warm temperatures
(Dussart, 1969). It is only abundant in the plankton in eutrophic conditions (Caramujo &
Boavida, 1998). A. robustus is a predatory copepod (Armengol, 1978; Gliwicz & Umana, 1994;
Hopp et al., 1997), but it also eats algae (Hopp et
al., 1997). A surprising predatory behaviour on
Daphnia eggs inside the brood pouch was described by Gliwicz & Stibor (1993).
Distribution: Cosmopolitan. Acanthocyclops
is the most abundant genus in Spanish reservoirs after the genus Cyclops (Armengol, 1978).
It is more abundant in eutrophic waters, and can
be found in waters of varied mineralisation.
Taxonomy of the group robustus-vernalis is
controversial (Fryer, 1985; Reed, 1986; Einsle,
290
Marcé et al.
1993; Dodson, 1994; Einsle, 1996; LescherMoutué, 1996; Caramujo & Boavida, 1998), and
A. robustus & A. vernalis are often confused.
In Foix: It was the only copepod species
found in the Foix Reservoir during the period
of study. Adult densities ranged between 0.1
and 98 ind/L (Table 2), with a peak approximately every six months (i.e. one during summer
and another during winter). Copepodite densities of A. robustus almost matched adult dynamics (Table 2). Nauplii did not follow any clear
temporal pattern. Both females and males avoided deep layers during mid-summer, and the
temporal segregation during autumn is remarkable (Fig. 8). Densities of males and females
were remarkably different throughout the whole
period too. This sex-ratio could be explained by
high temperatures in the reservoir (see Marcé
et al., 2000), which favour male development (Dussart, 1969), helped by preferential accumulation of female individuals on the
shores, as it has been found in some reservoirs
(Fernández, 1996). Unfortunately, our data do
not allow us to test these hypotheses.
DISCUSSION
The zooplankton community of the Foix
Reservoir is characterized by a diversity of heleoplanktonic species, accounting for 50% of the
taxa found. De Manuel (2000) found that heleoplanktonic Rotifera were very abundant in a survey of over one hundred Spanish reservoirs, so
Foix does not have an unusual rotifer community.
Low crustacean richness, and especially the presence of only one copepod species, characterise
the zooplankton of Foix. A survey of over 100
reservoirs (Margalef et al., 1976) recorded this
situation in only four locations (Margalef &
Armengol, 1980). However, their sampling was
only carried out once per season. A more intensive sampling programme would probably have
collected more copepod taxa in these reservoirs.
According to Margalef (1983), the presence of
two or more copepod species in plankton of
reservoirs is the most frequent situation.
Figure 8. Density (ind l-1) depth-time plots for some cladocera
and copepod species during 1999. The dotted line shows temperature profiles. Gráficos profundidad-tiempo para la densidad (ind l-1) para algunos cladóceros y copépodos durante
1999. La línea punteada muestra el perfil de temperatura.
Low crustacean diversity could be a common
feature of small reservoirs or the product of the
extreme limnological characteristics of the Foix
Reservoir (see Marcé et al., 2000). Dodson
(1991; 1992) related crustacean richness in
European lakes to basin morphology, finding a
positive relationship between lake size and
amount of crustacean species. However, no data
291
Table 3. Biomass (µg/L) for rotifera (Rotif.), copepoda (Copep.), and cladocera (Cladc.) in the station near the dam at each sampling date
(month above, year below). Biomasses in 1999 were calculated integrating data for the whole water column. The percentage of total zooplankton biomass accounted for each group is also shown. Biomasa (µg/L) para rotíferos (Rotif.), copépodos (Copep.) y cladóceros (Cladc.) en la
estación cercana a la presa en cada muestreo (mes arriba, año debajo). Las biomasas en 1999 se calcularon integrando los datos de toda la
columna de agua. Se muestra también el porcentaje de la biomasa total de zoopláncton debida a cada grupo.
3
97
6
97
9
97
10
97
12
97
3
98
5
98
7
98
10
98
6
99
7
99
8
99
9
99
10
99
Rotif.
%
36
74
3.1
1.7
0.4
0.8
14
38
0.4
0.1
6.6
5.7
0.6
0.3
53
18
1.1
2.8
11
6.9
6.6
2.2
6.0
2.3
22
3.4
4.8 17
1.5 2.9
3.0 49
0.3 15
Copep.
%
13
26
143
77
54
95
21 519 100
58
99 86
163
67
188
66
173 226
67 35
249 134
81 23
876 74
77 23
Cladc.
%
0.0
0.0
39
21
2.2
3.9
1.6
4.4
79
32
44
16
80 401
31 62
55 435
18 74
256 195
22 61
0.1
0.0
10
8.8
are available comparing both large and very
small reservoirs. Dodson et al. (2000) postulated that crustacean richness varies with trophy,
decreasing at high productivity (see also
Jeppesen et al., 2000). Thus, low crustacean
richness in the Foix Reservoir could be due both
to its small size and extreme hypertrophy.
Changes over time in species’ composition are
also remarkable, except for copepods. Keratella
cochlearis f. tecta and K. quadrata did not reappear after March 1998, whereas K. tropica and
Lecane closterocerca appeared again in 1999.
Benthic species were occasionally collected,
such as Rotaria neptunia or Testudinella patina
(Table 2). These species were abundant during
high inflow periods, such as those occurred in
March and June 1997 (Marcé et al., 2000).
Rotifera richness was clearly higher during low
residence time periods. For instance, in March
1997 12 rotifera taxa accounted for 74 % of total
zooplankton biomass (Table 3).
Chydorus sphaericus appeared in 1999, and
increased cladoceran biomass, reaching the higher values for the whole period (Table 3).
Regarding physical and chemical variables in the
reservoir (Marcé et al., 2000), only turbidity was
strongly different in 1999 compared to other
years. Marzolf (1990) postulated turbidity as a
key factor controlling zooplankton communities.
T-student tests for biomass of different groups
in thermocline and oxycline-defined layers gave
37 124 287
97 76 95
0.0
0.0
28
17
9.9
3.3
11
99
12
99
1
00
similar results, so only results from tests for thermocline will be given. Copepods were significantly more abundant (p=0.04, n=5) above both
thermocline and oxycline during stratification in
1999. Test for cladoceran distribution (p=0.51,
n=5) was strongly influenced by Chydorus biomass near the bottom in September. Rotifera did
not show significant differences (p=0.22, n=5)
due to high biomass in deep layers, mainly
explained by Polyarthra spp., Filinia spp., and
Brachionus angularis densities.
The qualitative sample collected in the riverine section of the reservoir in October 1997
contained 7 species (6 rotifers and one cladoceran, see species description) not recorded
near the dam. These were heleoplanktonic and
benthic organisms, found in a shallow environments (1 m) rich in macrophytae (mainly
Phragmites australis (Cav.)). Itura aurita aurita, a very rare rotifer in the Iberian Peninsula,
was recorded here. A more frequent sampling
in this reservoir section would have probably
found more taxa not recorded here.
The riverine section of new small reservoirs
may act as new habitats for species’ dispersion
and refuge, especially for microcrustacea and
Rotifera, which have a high dispersal ability
(Shurin, 2000; Shurin et al., 2000). These
movements could have been important south of
the Pyrenees during the second half of the 20th
century, when more than 600 small reservoirs
292
Marcé et al.
were built (MOPU, 1988) in a country where
inland wetlands were scarce and isolated.
Indeed, some planktonic rotifers first appeared
in Spanish reservoirs during the 1980’s, such
as Wolga spinifera and Filinia opoliensis.
Others expanded their distribution, i.e.
Keratella tropica and K. irregularis (Guiset &
de Manuel, 1993). Unfortunately, the riverine
section of the reservoirs was not included in
the sampling designs of surveys conducted in
the 1970’s and 1980’s. These surveys also focused on large reservoirs. Thus, we cannot establish the impact of these relatively new small
reservoirs on the distribution of benthic and
heleoplanktonic microfauna.
Taxonomic studies in reservoirs should take
into consideration spatial heterogeneity, if detailed taxa richness and time variability is required.
Small Mediterranean reservoirs like Foix are
strongly forced by climatic variability at short
and medium time scales. Also, Spanish reservoirs
are recent systems where colonization is still in
progress (Guiset & de Manuel, 1993). This can
introduce variability at larger time scales.
ACKNOWLEDGMENTS
This work has been possible through the financial support of Diputació de Barcelona. It
has also been partially funded by the project
REN2001-2185-CO2-O2 of the Science
and Technology Ministery. The contribution
1999SRG 28 from the Generalitat de
Catalunya is also greatly appreciated. We are
thankful to the staff of ‘Parc del Foix’ for their
help. We are also grateful to Maria Romero for
her advice on zooplankton identification and
counting. David Balayla also gave useful comments on early drafts and carefully revised the
English manuscript.
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295
Respuesta de la comunidad fitoplanctónica de una laguna ecuatorial
hipereutrófica a la introducción de un nuevo ecodemo
John Jairo Ramírez R.
Universidad de Antioquia, Instituto de Biología. Apartado 1226. Medellín, Colombia.
E-mail: [email protected]
RESUMEN
Se analiza el efecto de la introducción accidental del ecodemo Botryococcus braunii en la estructura de la comunidad fitoplanctónica de la laguna del Parque Norte, un cuerpo de agua raso e hipereutrófico tropical. ¿Cuál fue este efecto, si la comunidad fitoplanctónica en esta laguna siempre presentó una composición de especies pobre y supuestamente estable frente a
tensores de diferente índole? Se prevé que, si como respuesta a la introducción la comunidad aumenta el orden y sustituye al
dominante competitivo, entonces el ecodemo introducido constituye una entidad disipativa de la inestabilidad generada por
su introducción y de la ya presente en el sistema. ¿Ocurrió esto? Efectivamente, pues la introducción generó una interacción
asimétrica con las especies residentes y se constituyó en una fuente de entropía para los ecodemos dominantes actuales. Dado
que el ecodemo introducido fue la única especie capaz de integrar adecuadamente la adquisición de energía y su acumulación, de oscilar menos dentro del sistema y de su comunidad y la única especie entre las presentes, en que las características
de estructura disipativa eran más claramente reconocibles, ocurrió la exclusión de los antiguos dominantes. Estos pertenecían principalmente a las cianoprocariotas, entre los que destacaba Microcystis aeruginosa. Un dominante competitivo fue
sustituido por otro más estable y adaptado. B. braunii puede entonces ser considerado una estructura disipativa, pues muestra
un alto grado de uniformidad en tamaño, una talla relativamente grande, ciclo de vida largo, alto grado de continuidad
(expresado a través de la dominancia en el sistema), mantenimiento de la máxima biomasa en relación a la entrada de energía
y una menor oscilación de la misma al superar las pérdidas inducidas por diferentes factores.
Palabras clave: laguna eutrófica tropical, fitoplancton, introducción accidental, entropía, disipación.
ABSTRACT
The effect of the accidental introduction of the ecodeme Botrycoccus braunii on the structure of the phytoplankton community
of the Parque Norte lagoon is analyzed. This is a tropical, shallow and hypereutrophic body of water. If the phytoplankton
community of this lagoon always presented a poor species composition supposedly stable enough to face different kinds of
tensors, what was the effect of the introduction on the phytoplankton community? If the response is that the community increases the order and substitutes the competitive dominant, then the introduced ecodeme constitutes a dissipative entity of the
instability generated by its introduction and of the system’s already present instability. Has such thing occurred? Indeed,
because the introduction generated an asymmetric interaction with the resident species, and because this interaction constituted a source of entropy for the dominant’s resident ecodemes. Since the introduced ecodeme was the unique species able to
integrate the acquisition and accumulation of energy, showed few oscillations within the system and its community and it was
the unique species among the already resident species of the system that presented more clearly recognizable dissipative
structure characteristics, this situation provoked the exclusion of the former dominants. These belonged mainly to cianoprokarionts among which Microcystis aeruginosa was important. A competitive dominantwas substituted by another more stable
and adapted one. B. braunii can be then considered a dissipative structure because it showed a high uniformity in size, a relatively large size, a long life cycle, high continuity as expressed through its dominance in the system), maintaining of the maximum biomass in relation to the energy income, and a smaller biomass oscillation by surpassing the induced loss by different
factors.
Keywords: eutrophic tropical lagoon, phytoplankton, accidental introduction, entropy, dissipation.
296
J. J. Ramírez
INTRODUCCIÓN
Un lago es un sistema dinámico conformado por
ecodemos interactuantes cuya finalidad es alcanzar un estado ordenado (uniformidad) y de baja
producción de entropía, alta exergía y resiliencia
(Johnson, 1981; Reynolds, 1997). A pesar de la
capacidad de los sistema lénticos para organizarse a sí mismos, ninguno de ellos alcanza un estado de equilibrio reconocible, pues en general,
por su condición de sistemas abiertos, se rigen
por los principios de los sistemas de no equilibrio, donde el efecto de las perturbaciones de
uno u otro tipo, desempeña un importante papel.
Puede decirse entonces que los procesos de
organización de la comunidad están fuertemente
influenciados por fuerzas externas y que, bajo su
acción, las comunidades retroceden a menudo a
estados más primitivos de organización, pues se
destruye momentáneamente parte de la exergía
ganada en un espacio-tiempo determinado.
Dicha destrucción ocurre para ajustarse a las
prescripciones de la segunda ley de la termodinámica, esto es, disipar los gradientes de energía
y/o materia “introducidos” por las perturbaciones de carácter biótico o abiótico.
Como sistemas termodinámicos abiertos, los
sistemas ecológicos deben obedecer la segunda
ley en una de dos maneras: 1) deben disipar
alta entropía de materia y energía desde sí mismos hacia sus ambientes, lo que los ajustará a
la idealización de las estructuras disipativas; o
2) deben exhibir crecimiento espontáneo a través del tiempo. En este caso, se ajustarían a la
idealización de la fase espacial expandiente.
Los sistemas ecológicos exhiben ambas clases
de conducta (Brooks & Wiley, 1988).
Consecuentemente, los sistemas ecológicos
exhiben un número de características de los sistemas termodinámicos que están lejos de la
entropía máxima presente en los sistemas cerrados: muchas de sus conductas son irreversibles
y la dinámica de tales conductas contiene un
elemento estocástico probabilístico; están ligados a sus entornos por intercambios de energía
que permiten el mantenimiento de una estructura organizada, y se hallan lejos de la máxima
entropía en términos de intercambio de materia,
debido a que los productos finales son eliminados desde o transportados a otras parte del sistema (Brooks & Wiley, 1988).
La función de disipación en un sistema ecológico está conformada por una función de disipación externa y una función de disipación límite.
Esta última tiene dos componentes: uno pertinente a la acumulación de biomasa independiente de los cambios en información genética, y el
otro pertinente a la acumulación de información
genética independiente de las consideraciones de
biomasa. El funcionamiento biológico de cualquier clase envuelve los tres componentes. Sin
embargo, dependiendo de la escala de tiempo
escogida, los procesos biológicos pueden aparecer dominados por uno de ellos. Durante los
intervalos cortos de tiempo, predomina la función de disipación externa. Los sistemas biológicos vistos desde esta perspectiva temporal (tiempo fisiológico) deben conformarse a la
idealización de las estructuras disipativas, ya que
la conducta está dominada por la disipación
desde el sistema. Cuando visto en escalas intermedias de tiempo, predomina la acumulación de
biomasa. Esto pertenece a una variedad de procesos biológicos que incluyen el desarrollo
(tiempo ontogenético), la reproducción (tiempo
generacional), y la sucesión de la comunidad y
el turnover (tiempo ecológico). Finalmente, los
procesos biológicos operando en intervalos de
tiempo mayores (tiempo evolutivo) son dominados por la acumulación de información genética
dentro del sistema por el componente biótico del
mismo (Brooks & Wiley, 1988).
La estabilidad es la capacidad de un sistema
de retornar al estado basal después de una perturbación por un agente externo. El grado de
estabilidad se caracteriza por la amplitud de la
desviación a partir del estado inicial, la rapidez
de la respuesta del sistema y la velocidad para
amortiguar la desviación del estado basal inicial. Si el sistema es sometido a pequeños disturbios, y consigue resistirlos retornando a su
estado basal o a algo próximo a él, se dice que el
sistema es localmente estable. Pero los sistemas
ecológicos están sujetos a perturbaciones de
Efecto de la introducción un nuevo ecodemo fitoplanctónico
mayor intensidad, lo cual requiere introducir un
segundo tipo de estabilidad: la estabilidad global. Una región de estabilidad local presentará
estabilidad global si el sistema después de grandes perturbaciones y una vez cesada la perturbación, regresa al mismo estado. No siempre ocurre esto último y uno de los problemas de la
ecología es delimitar la estabilidad global para
diversas comunidades (Krebs, 1985; Begon et
al., 1990). Las comunidades estables son, por
definición, aquellas capaces de persistir de la
forma que son (Pimm, 1984), debido a las altas
coherencia y resiliencia de que hacen gala.
La estabilidad local de un sistema se prueba
entonces aplicando pequeños disturbios y observando el resultado. Si el resultado obtenido
difiere marcadamente de aquel que se presentaba cuando no había disturbio, se dice que el sistema es inestable y el efecto sobre las estructuras disipativas del sistema es notable, pues se
dice que no “superaron” la entropía alóctona
incorporada por la perturbación. Si el efecto del
disturbio actual desaparece con el tiempo y la
respuesta es similar, perturbado o no, se dice
que el sistema es asintóticamente estable
(Cunningham, 1963). La perturbación puede
estar representada por factores individuales o
por una asociación de ellos; en este trabajo está
encarnada en la introducción de ecodemos
extraños al sistema. Sin embargo, y en concordancia con Prigogine (1997), la concepción más
apropiada de perturbación está ligada al concepto de inestabilidad, atado a su vez a la noción de
caos y de probabilidad, tan opuestos a las de
reversibilidad, determinismo y equilibrio presentes en la ecología y la limnología clásicas. La
fuerza de estas concepciones tradicionales ha
llevado a desconocer, más apropiadamente a
olvidar, que las pequeñas perturbaciones o inestabilidades se amplifican y llevan a que unas
trayectorias inicialmente cercanas se separen y
se “bifurquen” siguiendo nuevos caminos. Estas
son las estructuras de no equilibrio o estructuras
disipativas caracterizadas por el concepto de
irreversibilidad y las rupturas de simetría. Estas
estructuras de no equilibrio sólo existen mientras el sistema disipa energía y permanece en
297
interacción con el exterior. Contrastan con las
de equilibrio, como los cristales, que una vez
formados, pueden permanecer aislados y son
estructuras muertas, sin disipación de energía.
La inestabilidad, el caos, la no causalidad nos
obliga entonces a acercarnos, hoy, a un esquema
probabilista más real (Prigogine, 1997).
ANTECEDENTES
Caracterización física y química
La Laguna del Parque Norte (LPN; 06º 17’N –
75º 33.4’W) es un sistema raso con algunas irregularidades en el contorno (DL = 1.31), pendientes fuertes en las orillas, fondo plano, zona litoral pobremente desarrollada (Dv = 2.29) y alta
inestabilidad en la columna de agua; por ello, se
clasifica como un sistema polimíctico cálido
continuo, que cede calor por convección al
ambiente (Ramírez, 2000a). El mayor cambio
perceptible en el ambiente físico posterior a la
introducción fue el aumento en la penetración de
luz que pasó de 0.20-0.30 m a toda la columna
de agua (aproximadamente 1.60 m). A pesar de
los cambios estructurales de la comunidad
planctónica, variables ambientales como alcalinidad, conductividad eléctrica y pH han presentado siempre valores altos y poco variables, lo
que muestra un sistema altamente tamponado,
con una reserva alcalina considerable y poco
dinámico desde el punto de vista de las variables
mencionadas. Las altas conductividades (20002700 µS/cm, CV = 12%), alcalinidades (240-250
mgCaCO3/l, CV = 11.4%) y dureza (total = 101103 mgCaCO3/l, CV = 5.5%) indican aguas de
composición iónica rica, cuyos valores son debidos básicamente a las altas concentraciones de
calcio, magnesio, cloruros (480-750 mgCl/l,
CV = 10%) y material disuelto en general
(Ramírez & Díaz, 1994; Sánchez & Ramírez,
2000; Ramírez & Alcaráz, 2002). Este último se
refleja en los valores medios de los sólidos totales disueltos (1187. 2 mg/l), los cuales corroboran que se trata de aguas altamente mineralizadas (Noreña & Ramírez, 2001). El pH en todas
298
J. J. Ramírez
las colectas presentó valores básicos y poco
variables (8.4-8.6, CV = 4%) debidos a la alcalinidad y conductividad altas.
Caracterización biológica
La LPN desde las primeras investigaciones
(Ramírez, 1987) presentó densidades fitoplanctónicas altas y las algas del orden Chlorococcales fueron dominantes, estando representadas
especialmente
por
Keratococcus
bicaudatus; el valor de riqueza hallada en este
año fue de 37 taxones, para una diversidad de
2.03 nats/ind y una equidad de 0.56. En un estudio efectuado dos años más tarde se observó
como especies dominantes a Scenedesmus quadricauda y a Tetraedron minimum, y se obtuvo
evidencia de blooms de Microcystis cf. aeruginosa, Aphanizomenon aphanizomenoides (Ramírez, 2000b) y Anabaenopsis (Ramírez, 1994);
hubo además desaparición de algunas especies
importantes en la primera investigación (principalmente Crucigenia tetrapedia). Para este
periodo la riqueza disminuyó a 20 taxones, la
diversidad a 1.49 nats y la equidad a 0.49. La
biomasa media, estimada a partir de la clorofila
a fue de 37.96 mg/m3 (Ramírez & Díaz, 1994).
En 1991 fue introducida accidentalmente el
alga verde Botryococcus braunii Kützing 1849,
proveniente de un embalse oligo-mesotrófico
situado a 2100 m.s.n.m, la represa La Fé. En un
nuevo trabajo realizado en 1999 Corbacho
encontró que B. braunii era la especie dominante (densidad media = 108 000 ind/l), acompañada por otras dos especies del mismo género:
B. terribilis y Botryococcus sp. Como consecuencia de lo anterior, desaparecieron la mayoría de las clorococales anteriormente halladas,
no se registraron más blooms de Microcystis ni
otras cianoprocariotas y comenzaron a aparecer
nuevos organismos en el fitoplancton, entre
ellos algunas diatomeas (especialmente Cyclotella meneghiniana) y euglenofitas (Euglena
oxyuris principalmente). La biomasa hallada
durante este estudio (139.3 mg/m 3) fue 3.7
veces mayor que la de 1989. Si se acepta que
sistemas con valores promedios de clorofila
iguales o superiores a 100 mg/m3 son ambientes
hipertróficos (Alvarez Cobelas & Jacobsen,
1992), los valores encontrados tipifican la LPN
como un sistema de este tipo. Paralelamente a la
introducción de B. braunii, se introdujo el copépodo calanoide Arctodiaptomus dorsalis, el cual
desplazó al copépodo ciclopoide Thermocyclops
decipiens, codominante en la comunidad zooplanctónica con el rotífero Brachionus plicatilis
(Ramírez & Díaz, 1996-1997), quien ahora
alterna la dominancia con A. dorsalis.
¿Por qué la comunidad fitoplanctónica de la
LPN responde de esta manera a la “introducción” de una nueva estructura disipativa, representada por B. braunii, si siempre presentó una
composición de especies pobre y supuestamente
estable que implica una mayor conectividad y
por tanto una mayor estabilidad, persistencia,
resiliencia y resistencia al cambio?
DISCUSIÓN
Antes de comenzar, vale la pena destacar que
dada la pequeña escala de los taxones del plancton, los fenómenos de la introducción de especies y sus consecuencias raramente son tenidos
en cuenta en esta biocenosis; no en tanto, como
se muestra en este artículo, el resultado es similar aunque poco documentado; en Colombia,
por lo menos, jamás se ha publicado nada al respecto. La mayoría de los estudios referentes a
este fenómeno en los sistemas acuáticos se han
llevado a cabo en peces y en macrófitas. En ecosistemas acuáticos es bien conocido el trabajo
de Zaret & Paine (1973) quienes documentaron
la introducción de Cichla ocellaris, un pez cíclido nativo del río Amazonas, en el lago Gatún en
Panamá. Esta especie asumió rápidamente la
dominancia y redujo drásticamente la diversidad
de la fauna autóctona. Según Ros (1991) en un
porcentaje superior al 70 % de los casos estudiados, las especies exóticas de peces ocasionan
el declive de la ictiofauna nativa. La introducción de especies ícticas ha ofrecido evidencia
empírica a la teoría del control top-down en los
ecosistemas acuáticos. Sin embargo, la eviden-
cia registrada en la presente investigación apoya
la teoría del control bottom-up, es decir, aquel
que se ejerce desde los productores del sistema.
Cada sistema es un conjunto de diversos elementos, compartimientos o unidades, cada uno
de los cuales puede existir en muchos estados
diferentes, de manera que la selección de un estado está influenciada por los estados de los otros
componentes del sistema, de los cuales formarán
parte los componentes introducidos. Puede considerarse entonces que cualquier elemento de
este conjunto que pueda adoptar distintos estados, automáticamente permanecerá, después de
algún tiempo en el más estable de aquellos.
B. braunii, así como A. dorsalis, son ecodemos, estructuras disipativas que compiten con
las demás para incrementar la adquisición de
energía desde el entorno y conservarla incrementando su biomasa y su número de individuos. Toda estructura disipativa tiende hacia un
estado estable (aquel de menor producción de
entropía) y al alcanzarlo desplazará a otros ecodemos menos efectivos en la disipación de la
entropía introducida al sistema por las nuevas
perturbaciones a las que se ve sometido. Un
ecodemo como grupo organizado pretende
alcanzar un orden (la uniformidad) y llegar al
estado de mínima producción de entropía; a
ambas condiciones se llega cuando el ecodemo
se constituye en el conjunto dominante. En primera instancia, estos dos ecodemos parecen no
interactuar. Según Johnson (1981), una especie
heterotrófica, como A. dorsalis, tiende a inducir
un incremento en el flujo de energía y a intensificar la fluctuación en las especies de que se alimenta. Vistas de esta manera, estas fluctuaciones pudieron favorecer las condiciones para que
B. braunii ampliara su nicho y alcanzara la condición de ecodemo dominante actual en el sistema. Vale la pena recordar que, según los postulados de la ecología teórica, el éxito alcanzado
por una especie introducida está determinado
por el binomio colonización-extinción (nicho
vacío-nicho ocupado, nicho fundamental-nicho
realizado y cambio ontogenético del nicho).
Según los postulados termodinámicos, cualquier interacción entre sistemas o subistemas
299
incrementa la entropía, lo cual va en contra de la
meta individual de disminuir la producción de la
misma. La interacción asimétrica entre la especie fitoplanctónica introducida y las residentes
constituye pues una fuente de entropía. La alternativa para disminuir su incremento sería entonces evitar la interacción, lo cual, en el sistema
LPN es bastante improbable, primero por la condición polimíctica del sistema, y segundo por la
invasión de las fronteras del nicho de las especies residentes dominantes por la introducida.
Como consecuencia de la interacción desigual
ocurre una exclusión real de los antiguos dominantes. El nuevo dominante es la única especie
capaz de integrar adecuadamente la adquisición
de energía y su acumulación, siendo la que oscila menos dentro del sistema y de su comunidad,
la más cercana al estado estable y la única en que
las características de estructura disipativa
son más claramente reconocibles (Johnson,
1981). B. braunii posee las características necesarias para ser considerado como tal, pues muestra un alto grado de uniformidad en tamaño, una
talla relativamente grande, ciclo de vida largo,
alto grado de continuidad (expresado a través de
la dominancia en el sistema), mantenimiento de
la máxima biomasa en relación a la entrada
de energía y una menor oscilación de la misma
al superar las pérdidas inducidas por diferentes
factores. Todas estas características corresponden a un estratega del tipo S (Ramírez &
Corbacho, 2004). Las dos últimas propiedades
demuestran que la resiliencia y coherencia de la
especie son altas. Vale la pena resaltar que los
estrategas S son más resistentes y persistentes
frente a las perturbaciones, pero si la inestabilidad generada es frecuente e intensa, tendrán
poca capacidad de recuperación (resiliencia y
elasticidad bajas) cuando comparados con los
estrategas C que tienen poca resistencia a las
inestabilidades, pero alta resiliencia debido a sus
altos tiempos de renovación (Begon et al., 1990).
Un cuerpo de agua léntico puede considerarse, en cierta medida, como una isla que responde a las condiciones estipuladas en la teoría de
la Biogeografía Insular. Esta teoría postula que
la introducción de una especie puede conducir a
300
J. J. Ramírez
la desaparición de una o varias especies, con o
sin efecto en el nicho de las especies nativas;
desaparición de una o varias especies por alteración de la cadena trófica del sistema; y finalmente, al establecimiento de la especie invasora debido a su capacidad para convertirse en
una estructura disipativa adecuada. A todas
luces, lo sucedido en la LPN se ajusta a la
segunda y tercera consideración.
Se reconoce que una perturbación o inestabilidad ha ocurrido determinando la calidad de la
respuesta de las especies de alto nivel en el sistema; esta respuesta se juzga por la resiliencia y
la persistencia estructurales de la comunidad
frente a la severidad de la instabilidad, y se califica en términos bien sea de una alteración de la
biomasa total o de su redistribución entre las
especies presentes (Reynolds, 1997). Si la primera es muy débil o la última muy fuerte, la
sucesión continuará su ruta normal y se puede
concluir que la comunidad “asimiló” el impacto
y mantuvo su estructura. En general, y debido
al efecto de las perturbaciones, lo que se observa son una serie de episodios sucesionales que
avanzan hasta que ocurra un evento de magnitud suficiente que demore, detenga o desmantele abruptamente el desarrollo sucesional
corriente. En nuestro caso, todas las evidencias
indican que la comunidad no demoró ni detuvo
su desarrollo sucesivo corriente, pero dada la
sustitución de un dominante por otro perteneciente al mismo tipo ecológico (estratega S),
pero más eurioico que el primero (Microcystis),
el desarrollo sucesional fue desmantelado
abruptamente, aunque permaneciendo en un
estado estable de baja diversidad. La permanencia en este estado se ajusta a lo especificado por
Sommer et al (1993) en cuanto a que una sola
especie (el ecodemo introducido) contribuye
con más del 80% de la biomasa total, su presencia ha persistido por largo tiempo (> 1-2 semanas) y durante este periodo la biomasa total no
se ha incrementado significativamente.
Dado que la exergía acumulada en un sistema
(entendida como una medida de orden) es un
evaluador de su resiliencia a la perturbación,
puede decirse, en concordancia con los postulados de Reynolds (1997) que, posterior al evento
de introducción, ambas propiedades son altas en
el sistema LPN. Un estimador de dicha magnitud es la ausencia de fluctuaciones fuertes en la
densidad de B. braunii en el ciclo anual
(Ramírez & Corbacho, 2004) debidas a la transferencia ininterrumpida de recursos del sistema
Figura 1. Representación esquemática de las posibles trayectorias seguidas por un sistema dinámico antes y después de la rotura
de simetría ocasionado por un disturbio. A schematic representation of the possible trajectories followed by a dynamic system before and after the breaking of symmetry caused by a disturbance.
a la biomasa del ecodemo dominante (Fig. 1).
Esta transferencia ocurre por la condición
autóctona del sistema, la cual conduce a oscilaciones mínimas representadas por las bajas
variaciones temporales de los atributos físicos y
químicos principales. El sistema funciona
entonces como un absorbedor de choques en el
que la adquisición de energía iguala a la disipación de la misma. Y aunque los organismos presenten inicialmente fluctuaciones drásticas,
éstas serán cada vez menores.
Se podría pensar que una especie introducida
en un sistema actúa a la manera de una piedra,
creando ondas circulares que se alejan cada vez
más de su centro. Estas ondas representarían la
amplitud del nicho de la especie y en sus fronteras la posibilidad de defensa contra la invasión de otras especies y la posibilidad de interacción, son menores. Si no hay exclusión es
porque las ondas “regresan” a su centro y
expulsan a la especie invasora al igual que
expulsarían a la piedra del sistema para recuperar el flujo de entropía normal al cual las especies residentes están adaptadas. En el plancton
dicho símil parece no funcionar, como lo expresa la “paradoja del plancton”; sin embargo, es
necesario tener en cuenta que la paradoja no
predice nada respecto a la introducción de especies extrañas. La experiencia con la introducción de plantas y animales a nuevos ambientes
ha demostrado que, a corto plazo, la respuesta
generalmente involucra profundos cambios
ecológicos, debidos a la imposibilidad de eliminar las interacciones bien sea entre partículas o
ecodemos. En palabras de Prigogine (1997), si
se pudieran eliminar, el universo sería isomorfo
a un universo de partículas libres, y esto sería
tan incoherente que no habría química, ni biología, ni culturas humanas.
Igualmente, parafraseando a Margalef (1983),
un nuevo ecodemo en un sistema podría considerarse como un agente perturbador externo, un
factor de estrés, de inestabilidad, de tensión que
fuerza a la comunidad establecida a no seguir
gobernándose por sus leyes internas y que tiende a minimizar las consecuencias de tal tensión.
Si la tensión es transitoria el sistema retornará a
301
una situación similar a aquella que ostentaba, es
decir, el ecodemo será eliminado por la presión
de los residentes. Si el ecodemo perturbador es
mejor competidor que los locales, el sistema
ecológico puede quedar acoplado funcionalmente al ecodemo forzador, separado de él por
una frontera a través de la cual el intercambio
no es asimétrico; esta asimetría de intercambio
lo lleva a ser el dominante. Todo factor que no
ha estado presente en la evolución de un ecosistema puede ser entonces un factor de tensión;
este concepto incluye moléculas orgánicas
inusitadas o especies de origen alóctono.
Podría también pensarse que la introducción,
entendida como una perturbación externa, creó
una bifurcación (posiblemente incompleta), es
decir, un rompimiento del estado estable anterior. Esta nueva condición cambió la historia
determinística del sistema (un ciclo de dominancias alternadas y en cierta forma predecibles, marcado por los cambios de intensidad en
la mezcla) por una probabilística en la cual uno
de los posibles caminos a seguir luego de la
bifurcación fue la dominancia de B. braunii
para quien, según se mencionó anteriormente,
la polimixis del sistema no es un disturbio que
pueda romper el estado estable y el nivel de
exergía alcanzado por la comunidad (Fig. 2).
Para Prigogine (1997) una propiedad de las
bifurcaciones es su sensibilidad, ante pequeñas
variaciones en la naturaleza del sistema, las
cuales llevan a la elección preferente de una de
las ramas. Este es un camino irreversible hasta
que una nueva perturbación genere un nuevo
nivel entrópico no menguado por las estructuras disipativas presentes en el sistema y origine
un nuevo rompimiento de simetría. Por lo pronto la irreversibilidad lograda, lleva a nuevos
caminos de orden, representados en la dominancia de la especie introducida.
B. braunii ha sido catalogada por Hutchinson
(1967) como un ecodemo de condición eurioica,
lo que explica su capacidad interactiva asimétrica
y la posibilidad de ampliar las fronteras de su
nicho a expensas de la exclusión de otros organismos mejor adaptados a las condiciones previas de
entropía, concretamente. Los ecodemos excluidos
302
J. J. Ramírez
Figura 2. Representación esquemática de la solución que alcanzó el sistema Laguna del Parque Norte frente al desafío representado por la introducción de la entidad disipativa B. Braunii. Schematic representation of the solution that the Parque Norte Lagoon
system reached in front of the challenge that represents the introduction of the dissipative entity, B. braunii.
no pudieron entonces disipar la nueva entrada de
energía ni contrarrestar el desorden, por ello, fueron sustituidos por otros que sí lo hacen.
Según Quirós (2002) los cambios en la estructura ecosistémica son una muestras de resiliencia frente a un cambio en el ambiente de
nutrientes de un lago. No es este el caso en esta
investigación, pues como se mencionó, salvo el
cambio en el clima óptico del lago, las demás
condiciones físicas y químicas permanecieron
inalteradas. Es menester recordar que para Aoki
(2000), la producción de entropía de un lago por
unidad de volumen del mismo no sólo aumenta
con el enriquecimiento de nutrientes sino también con los incrementos de biomasa. Para este
mismo autor, las cianoprocariotas y otras algas
formadoras de blooms son mecanismos ecosistémicos naturales dirigidos a aliviar los cambios
en el ecosistema y a maximizar las estructuras
disipativas (número de organismos y biomasa)
frente a gradientes externos.
La LPN posee entonces una tasa alta de producción de entropía, representada en la carga
interna de nutrientes, acentuada por su condición
de trampa de sedimentos y su bajo tiempo de
residencia. Dicha carga funciona como las
corrientes ascendentes de nutrientes en algunas
regiones marinas, las cuales son disipadas por
especies de peces (como la anchoveta en el Perú)
y cuya dominancia disminuye drásticamente la
diversidad. Algo similar se presenta en los lagos
dimícticos y monomícticos, en los que la mezcla
inyecta en el epilimnion una carga grande de
entropía que se disipa en los blooms algales posteriores y en la disminución de la diversidad del
sistema. Esta última consecuencia asegura tasas
de flujo de energía relativamente bajas, que a su
vez dan lugar a acumulaciones de energía capa-
ces de ser reducidas por un invasor apropiado, a
la manera de lo ocurrido con los pinzones de
Darwin en las islas Galápagos y con B. braunii
en el cuerpo de agua estudiado.
El nivel de dominancia presente en la LPN es
debido según Johnson (1981) a la entrada alta y
homogénea de energía que es el origen de un
ecosistema con pocas especies, pero biomasa
alta. Cobra fuerza entonces la afirmación del
mismo autor en el sentido de que la dominancia
que reduce el flujo de entropía en un alto grado,
será más efectiva en disminuir la diversidad. La
autonomía del sistema permitirá la acumulación
de biomasa y la construcción de un momento
significativo de amortiguación.
En cualquier sistema material aparecen interacciones y mecanismos cibernéticos y, con ellos,
acumulaciones de información. Los organismos,
el desarrollo de los meandros en un río, la complejidad creciente de la corteza terrestre mediante sucesivas épocas de orogénesis son dispositivos de almacenamiento de información del
mismo modo que los son los sistemas genéticos.
Son entonces sistemas auto-organizadores. En
cualquier caso los sistemas cibernéticos que
existen de un modo natural deben poseer la
capacidad de persistir y, en general, a partir de la
teoría cibernética se deduce que cualquier sistema que pueda adoptar diferentes estados, automáticamente permanece en, o adopta después de
algún tiempo, el más estable de aquellos estados
(Margalef, 1983). Esto es lo que sucedió en el
sistema ecológico considerado en este trabajo.
CONCLUSIONES
En respuesta a la pregunta realizada puede
decirse que la comunidad de la LPN respondió
de la forma en que lo hizo porque no es resiliente ni coherente ni poseía estabilidad global.
Sólo poseía estabilidad local, resiliencia y
conectividad bajas. Si una comunidad no equilibrada es entonces aquella en que la abundancia
de especies cambia continuamente, lo que hace
impredecible su estructura, la comunidad planctónica de la LPN no lo es, al menos por perio-
303
dos de tiempo muy grandes. Llega a serlo, cuando casos como el ocurrido desplazan el sistema
hacia otro nivel de entropía no soportado por las
especies dominantes residentes.
Además, la introducción del ecodemo B. braunii ocasionó un nuevo nivel de entropía que la
comunidad no resistió y que fue generado por
la interacción de la especie introducida que sí
alcanzó la condición de estructura disipativa al
aumentar su biomasa, adaptarse a las nuevas condiciones dada su condición eurioica; esta especie
constituyó entonces una entidad disipativa que
incrementó el orden de la comunidad por ser un
estratega S de alta resistencia al cambio, mayor
persistencia, pero resiliencia y variabilidad bajas.
La LPN es entonces un sistema ecológico
con un dominante competitivo en el fitoplancton, siendo por tanto una comunidad controlada
por la dominancia. Todo indica que, dado que
el dominante fitoplanctónico permanece bajo
esa condición durante casi todo el ciclo anual,
la perturbación presente (encarnada en la polimixis) se ha constituido para él más en un
recurso que en un disturbio.
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305
Propuesta de un índice de macrófitos (IM) para evaluar la calidad
ecológica de los ríos de la cuenca del Segura
Mª Luisa Suárez1,2, Andrés Mellado1, Mª Mar Sánchez-Montoya1,
Mª Rosario Vidal-Abarca1
1Departamento
2e-mail:
de Ecología e Hidrología. Universidad de Murcia. Campus de Espinardo. 30100 Murcia.
[email protected]
RESUMEN
A partir de los muestreos de vegetación acuática llevados a cabo en 59 estaciones localizadas en la Cuenca del Segura durante
el periodo 1998-2004, y teniendo en cuenta la tolerancia a la contaminación orgánica y por tanto el valor indicador de los táxones recolectados, se ha elaborado un índice (IM) para su utilización como índice de calidad que no requiere una especialización taxonómica importante y es de fácil aplicación, aunque su uso en otras regiones o cuencas hidrográficas podría requerir
importantes ajustes.
Palabras clave: macrófitos; ríos; índice biótico; índice de macrófitos (IM); Cuenca del Segura; calidad ecológica del agua
ABSTRACT
Samples of aquatic vegetation (macrophytes) were collected in 59 sampling sites located in the Segura River Basin (SE Spain)
between 1998 and 2004 Keeping in mind the tolerance to organic pollution of each taxon and hence, their indicative value, an
index of macrophytes (IM) has been elaborated. The index was designed to evaluate water quality in streams and rivers, can be
easily calculated and little taxonomic expertise is required. However, its use in other regions may require major adjustments.
Keywords: macrophytes; rivers; biotic index; index of macrophytes (IM); Segura Basin, water ecological quality
INTRODUCCIÓN
Todas las comunidades biológicas que habitan
un ecosistema son susceptibles de informar
sobre la calidad ambiental del mismo y sobre su
estado de conservación. Sin embargo, habitualmente se ha prestado más atención a unas
comunidades que a otras en base a su facilidad
de identificación, o por albergar muchas especies con alto valor indicador.
En los ecosistemas acuáticos, prácticamente
la totalidad de comunidades o grupos biológicos han sido utilizados para evaluar la calidad
del agua (p.e. Rosenberg & Resh, 1993;
Holmes et al., 1998; Kelly et al., 1998) aunque
con diferente éxito. Los macroinvertebrados
(p.e. Armitage et al., 1983; Metcalfe, 1989;
Wright et al., 1998) y las algas diatomeas (p.e.
Kutka & Richards, 1996; Pan et al., 1996; Wu,
1999) han sido los grupos mayoritariamente
utilizados debido a su mejor conocimiento y/o
facilidad de identificación, su ubicuidad, por
ser sedentarios y por tanto altamente sensibles
a contaminaciones eventuales o esporádicas, a
la diversidad de amplitud de sus ciclos de
vida, y por mostrar diferentes grados de tolerancia a la contaminación orgánica y otros
tipos de alteraciones del medio.
Los macrófitos, en el sentido funcional de
Margalef (1983), constituyen un grupo de
organismos que se organizan en los ecosistemas acuáticos en formaciones más o menos
complejas pero fácilmente identificables.
Margalef (1983) identifica diferentes formas
306
Suárez et al.
biológicas y tipos de comunidades vegetales
ligadas al agua (micrófitos y macrófitos), utilizando tanto su posición en el medio acuático
(neuston, pecton, plocon, pleuston, etc) como
aspectos funcionales relacionados con su capacidad para usar distintas fuentes de carbono
(rizófitos, limnófitos, anfífitos, etc).
Las comunidades de macrófitos se han utilizado pocas veces como indicadores de calidad,
y la mayoría de ellas en otros ecosistemas
acuáticos diferentes a los ríos. Así, Linton &
Goulder (2000) y Goulder (2000), utilizaron a
los macrófitos acuáticos (incluyendo las formas helófitas) para elaborar un índice de conservación botánico (Botanical Conservation
Index) en pozas y charcas ganaderas de
Inglaterra, a la par que Amorós et al. (2000) lo
hicieron para humedales ribereños. En lagos,
Nichols et al. (2000) han propuesto el “Aquatic
Macrophyte Community Index” (AMCI) utilizando parámetros como profundidad de crecimiento del macrófito, diversidad, cobertura etc.
En ríos y arroyos, hasta nuestro conocimiento,
Haury et al. (1996) propusieron un índice de
macrófitos para estimar la calidad del agua
de los ríos de Francia que actualmente esta
siendo estandarizado (Lafont, 2001). Asímismo, Holmes (1996) y Holmes et al. (1999)
han propuesto el MTR (Mean Trophic Rank)
calculando el valor indicador de las especies de
macrófitos en ríos de Inglaterra. Jarvie et al.
(2002) aplicaron este índice en la cuenca alta
del Río Támesis con buenos resultados en la
discriminación de tramos contaminados por
plantas de tratamiento de residuos. Más recientemente Schneider & Melzer (2003) han propuesto un nuevo índice trófico de macrófitos
(TIM) para evaluar el estado trófico de los ríos.
En todos los casos, estos índices demandan un
conocimiento taxonómico importante puesto
que requieren la identificación de táxones a
nivel de especie y/o género.
En este trabajo se describe el desarrollo de
un índice de calidad utilizando a los macrófitos acuáticos, que puede ser calculado fácilmente en el campo y que no requiera una alta
especialización taxonómica. El índice se deno-
mina abreviadamente IM. Se aplica a la
Cuenca del Segura y se comentan algunas de
sus características y limitaciones.
MATERIAL Y METODOS
Se han tomado muestras de macrófitos en un
total de 59 estaciones de muestreo localizadas
en distintos tipos de cuerpos de agua en la
Cuenca del Segura (ríos permanentes, temporales, fuentes, embalses, canales, etc). El
periodo de muestreo abarca desde el año 1998
hasta 2004. Cada estación fue visitada, al
menos una vez y, la mayoría entre 4 y 6 veces.
En la Tabla 2, se presentan los datos para su
localización geográfica, algunos parámetros
físico-químicos medidos y los valores de
varios índices de calidad biológica calculados
(índice de macroinvertebrados, IBMWP, AlbaTercedor & Sánchez-Ortega, 1988; AlbaTercedor et al., 2002; índice de calidad de la
ribera, QBR, Munné et al. 2003 e IM).
En cada una de las estaciones de muestreo se
tomaron datos sobre distintas variables físicoquímicas. La salinidad y la conductividad se
midieron in situ utilizando un conductivímetro
YSI-33. Para las medidas de los nutrientes se
recogieron muestras de agua, por triplicado, que
una vez filtradas, se guardaron a 5 ºC para posteriormente analizar las concentraciones de
nitratos, nitritos, amonio y fósforo reactivo
soluble según A.P.H.A., (1985); Golterman, et
al., (1978) y Wetzel & Likens (1991).
Para establecer las relaciones entre el IM y
las variables físico-químicas medidas y los índices aplicados (IBMWP y QBR) se utilizó el
índice de correlación de Spearman tras constatar que algunas variables no cumplían el requisito de normalidad. Con el fin de comprobar si
existían diferencias entre los valores medios del
IBMWP de los grupos de estaciones incluidos
en las distintas clases de calidad del IM, se utilizó un análisis de la varianza (ANOVA) y el test
de Holm-Sidak, de comparación par a par, tras
comprobar la normalidad de las variables
mediante el test de Kolmogorov-Smirnov. La
Un índice de macrófitos para la cuenca del Segura
homogeneidad de las varianzas se comprobó
mediante el Levene Median Test.
Descripción del Indice de Macrófitos (IM)
Formalmente el término macrófito incluye a
fanerógamas, briófitos, pteridófitos y algas
macroscópicas, como los Carófitos (Wetzel,
2001), aunque para el objeto de este trabajo se
han considerado igualmente algunas algas que
forman agregados visibles a simple vista. Para
la recogida de este material en el campo no se
requiere un nivel importante de entrenamiento,
únicamente saber distinguir las formaciones de
los organismos que constituyen las diferentes
comunidades (plocon, pecton, perifiton, etc.).
Para calcular el IM en el campo es necesario
seguir un protocolo que se presenta detallado en
el Apéndice 1. No obstante, hay varios puntos
básicos a destacar. En primer lugar, se trata de
seleccionar un tramo de 100 m que incluya la
mayor variedad de hábitats posibles (pozas,
rápidos, remansos, etc.). La mejor época del año
para llevar a cabo el muestreo es primaveraverano donde se detecta la mayor diversidad y
crecimiento de los macrófitos.
La recogida y posterior almacenaje del material, requiere diferente metodología según se
trate de pecton, plocon, etc (ver anexo 1). Para
aplicar el índice, se consideran principalmente a
los hidrófitos en el sentido de Font Quer (1985),
evitando a los helófitos aunque, alguno de ellos
en su fase juvenil más subacuáticas han sido
incluidos en el índice (como es el caso de los
berros: Nasturtium, Apium, etc).
Para el cálculo del índice no es necesaria la
identificación específica de cada taxon, entre
otras razones porque limitaría su objetivo de
facilidad de aplicación. El nivel taxonómico
requerido es diferente según el grupo considerado y siempre se ha optado por el mayor posible que conservara un valor indicador (familia,
orden, género, e incluso categorías sin valor
taxonómico como perif iton). Se asume sin
embargo, que dentro de cada grupo taxonómico existen especies que no se corresponden
con el valor indicador asignado.
307
El IM es un índice aditivo que tiene en cuenta
el valor indicador de los táxones, grupos o formaciones consideradas, la diversidad funcional-morfológica de los macrófitos, en el sentido de ocupación y organización del espacio
fluvial, y su abundancia, por lo que hay que
recoger información semicuantitativa de la
cobertura de cada uno de los grupos. En concreto se han establecido tres porcentajes de
cobertura: < 5 %; 5-50 %; y > 50 %.
El valor indicador de cada taxon o grupo se ha
establecido de acuerdo a los valores físico-químicos obtenidos en los muestreos realizados en los
ecosistemas acuáticos de la Cuenca del Segura y
datos de otros estudios generales y específicos
sobre los distintos táxones y grupos (Aboal, 1985;
1986; 1988 a y b; 1989 a, b y c; 1991; Cambra &
Aboal, 1992; Cirujano & Medina, 2002; Moreno
et al., 2001). Igualmente se han utilizado datos
autoecológicos bibliográficos (p.e. Verhoeven,
1979; Brock, 1981; 1982; Van Vierssen, 1982;
Brock & Casanova, 1991; Schneider & Melzer,
2003). El valor indicador asignado es, por tanto,
una ponderación de toda la información recogida.
El índice se presenta en forma de tabla para
facilitar su cálculo (ver Apéndice 2), en la que
se presentan los valores que adquiere cada
grupo o taxon en función de la cobertura que
ocupa en la estación de muestreo (100 m).
El cálculo final se obtiene sumando las puntuaciones parciales de cada grupo. Si en la estación de muestreo aparecen dos o más táxones
incluidos en la misma entrada (línea) hay que
considerar que sólo puntúa una vez. La cobertura, sin embargo, será la total ocupada por todos
los táxones incluidos en la línea.
Una primera propuesta del IM fue presentada en el X Congreso de la Asociación
Española de Limnología (Moreno et al., 2000)
celebrado en Valencia.
Clases de calidad del IM
Para el IM se han establecido 5 clases de calidad
(Tabla 1) que se corresponderían con las cinco
recomendadas por la Directiva Marco del Agua
(Comisión Europea, 2000). Las clases de cali-
308
Suárez et al.
Tabla 1. Clases de calidad definidas para el índice de macrófitos (IM). Quality classes according to the index of macrophytes (IM).
Clases de Calidad
Nivel de calidad
Valor del IM
Color
I
II
III
IV
V
Muy buena
Buena
Aceptable
Mala
Muy mala
>30
21-30
13-20
5-12
<5
Azul
Verde
Amarillo
Naranja
Rojo
dad se han definido para la Cuenca del Segura y
según la experiencia de los investigadores en el
campo y tras la observación de los cambios de
la vegetación acuática con los de la calidad del
agua. Así, estas clases están sujetas a revisiones
futuras, y aún más si se pretende utilizar en
otras regiones geográficas.
abastecer el regadío, ha provocado la “inversión” anual de los caudales. Esta demanda ha
alterado la práctica totalidad de los cauces por
la construcción de embalses, lo que unido a la
entrada del agua externa al sistema, a través
del Trasvase Tajo-Segura complica el panorama ambiental de la Cuenca del Segura.
El área de estudio
RESULTADOS
El estudio se ha llevado a cabo en la Cuenca del
Segura situada en el sureste peninsular que
abarca un superficie de 14 431 km2, de relieve
irregular y clima marcadamente mediterráneosemiárido (precipitación media anual en torno a
300 mm/año) (Vidal-Abarca et al., 1987). La
cuenca se asienta sobre materiales fundamentalmente detríticos, de naturaleza caliza y margoarcillosa, fácilmente erosionables.
La red fluvial es muy compleja e incluye
cauces con diferente grado de permanencia del
flujo de agua (Vidal-Abarca et al., 2004) que,
en términos generales sigue un modelo típicamente mediterráneo, aunque el exhaustivo control del agua por parte de los embalses para
La aplicación del IM a los ríos de la Cuenca del
Segura dio como resultado que el 43 % de las
estaciones se encontraban con una calidad I y II
(muy buena = 22.4 % o buena = 20.7 %), mientras que en el 15.5 % la calidad era muy mala
(clase V). El valor máximo para el índice (41) se
obtuvo en el Arroyo de Yeste (estación 541 en
Tabla 2), un cauce de primer orden situado a
798 m de altitud en el noroeste de la cuenca. El
valor mínimo para el índice se obtuvo en los
Chorros del Río Mundo (estación 144 en
Tabla 2), un cauce temporal de alta calidad físico-química (Vidal-Abarca et al., 1991) y biológica (QBR = 100; IBMWP = 162).
Table 2. Nombre, localización geográfica, parámetros físico-químicos y valores de los índices biológicos medidos en las estaciones de muestreo de la Cuenca del Segura. Name, geographical location, physico-chemical parameters, and values of the biological indexes measured at
the sampling sites of the Segura Basin.
Código Localidad
1
3
11
17
37
109
113
120
R. Segura Nacimiento.
R. Segura después
R. Madera
R. Segura La Graya
Río Segura. Gallego
Rª Judío
R. Madera Venta Pescador
R. Madera desembocadura
R. Zumeta Santiago Espada
Altitud X UTM Y UTM
(m)
Hidrologia tipología IM IBMWP QBR Conductividad fosfatos nitratos nitritos amonio
25 ºC (µS/cm) (µg/l)
(µg/l) (µg/l) (µg/l)
1400
1020
526325 4216300
534650 4224485
Permanente
Permanente
arroyo
río
18
36
93
254
40
95
306
337
18.2
11.9
454
496
0.3
1.4
0.0
0.0
620
456
150
1160
1020
1140
553425
586573
636868
534000
534576
538650
Permanente
Permanente
Permanente
Permanente
Permanente
Permanente
río
río
rambla
río
río
río
24
18
10
8
24
24
117
207
16
113
245
184
95
100
75
95
75
55
400
398
8618
443
384
517
3.9
21.0
707.6
5.8
1.8
6.3
386
365
766
40
135
872
2.3
8
54.2
0.8
1.7
0.2
0.0
64.0
579.4
0.0
1.4
0.0
4239230
4252058
4238094
4232625
4225334
4215200
309
Table 2. Continuación. Continuation.
Código Localidad
128
132
143
144
152
158
164
172
180
188
191
193
194
204
205
215
221
237
244
260
275
285
306
309
310
315
317
318
331
343
381
437
476
477
478
481
528
529
535
536
537
538
539
540
541
542
543
544
546
547
548
Altitud X UTM Y UTM
(m)
R. Tus Baños
800
R. Taibilla La Tercia
950
Ayo. de la Vega
1200
R. Mundo Chorros
1040
R. Mundo Alejos-Alfera
806
R. Viñazos. Nacimiento. 1050
Ayo. Madera Paterna
940
R. Mundo Ayna
650
R. Mundo Agramón
350
R. Benamor. Nacimiento 1200
Ayo. Salinas Zacatín
1150
R. Benamor Somogil
680
Rio Alhárabe
810
R. Argos Archivel
860
Fte. Marqués
630
R. Argos La Florida
260
R. Quipar Encarnación
710
Rª Tinajón
100
R. Mula Ucenda
400
R. Mula Baños
230
R. Mula Alguazas
75
Rª Perea Caputa
410
R. Pliego la Plata
200
R. Luchena antes R. Turrilla 540
R. Turrilla Nacimiento.
750
R. Corneros Fuensanta
650
Rª Torrealvilla
350
Rª del Estrecho
476
Rª Puerto Cadena
350
Rª Salada
140
Rª Moro Embalse
230
Rª Albujón
0
Rª Pastrana (Morata)
320
Rª Majada
60
Rª Reventón
100
Río Amir
340
Rª Miranda
0
Rª Garruchal
100
R. Argos. Las Oicas
780
R. Chícamo. Nacimiento
340
Rio Chícamo. La Umbría
290
Río Chícamo. Mahoya
166
Arroyo Blanco
1060
Arroyo Tercero
1020
Arroyo de Yeste
798
Arroyo Yeste II
798
Rio Turrilla
501
Rambla de los Serranos
140
Rambla del Cárcabo
350
Arroyo de la Peña Palomera 804
Rio Segura. Cañaverosa
275
550511
555850
543500
549200
565237
562850
561600
581250
618500
573435
576861
587772
588816
592979
598654
615206
597882
649757
616270
637851
654021
631295
631900
595685
595685
596431
614847
610372
661805
666110
642962
688267
633500
646000
644400
628700
688220
670100
590847
674900
674959
670486
568637
568855
557435
557435
598139
669676
630083
548380
612545
4247240
4221910
4263000
4256500
4263048
4275200
4272800
4267250
4251500
4230884
4227863
4229741
4229482
4214692
4219315
4233170
4210743
4221350
4209538
4211211
4212788
4216460
4209100
4182755
4182755
4174967
4178032
4180915
4197472
4221496
4233114
4177169
4161500
4163500
4167500
4157200
4174422
4202300
4214597
4236700
4235338
4231879
4224720
4226227
4254064
4254064
4181575
4201130
4230207
4239980
4235652
Hidrologia tipología IM IBMWP QBR Conductividad fosfatos nitratos nitritos amonio
25 ºC (µS/cm) (µg/l)
(µg/l) (µg/l) (µg/l)
Permanente
río
Permanente
río
Permanente arroyo
Temporal
arroyo
Permanente
río
Permanente arroyo
Permanente arroyo
Permanente
río
Permanente
río
Permanente canal
Permanente arroyo
Permanente
río
Permanente arroyo
Permanente
río
Permanente arroyo
Permanente
río
Permanente rambla
Permanente rambla
Permanente
río
Permanente
río
Permanente
río
Permanente rambla
Temporal
río
Permanente
río
Permanente
río
Permanente
río
Temporal
rambla
Temporal
rambla
Permanente arroyo
Permanente rambla
Permanente embalse
Permanente rambla
Permanente rambla
Permanente rambla
Permanente rambla
Permanente rambla
Permanente canal
Temporal
rambla
Permanente
río
Permanente arroyo
Permanente
río
Temporal
rambla
Permanente arroyo
Temporal
arroyo
Permanente arroyo
Permanente arroyo
Permanente
río
Temporal
rambla
Temporal
rambla
Permanente arroyo
Permanente
río
39
32
40
0
18
28
14
30
4
14
18
20
34
18
28
4
22
6
16
4
4
38
6
40
20
26
16
15
22
18
22
4
32
32
30
28
10
6
24
16
35
18
10
17
41
24
9
4
3
31
4
119
237
141
162
152
118
137
155
82
111
110
146
168
89
37
24
151
33
66
28
33
138
98
98
104
139
70
83
86
51
62
33
95
109
80
94
54
54
158
80
84
89
181
139
210
160
136
37
63
255
108
85
50
45
100
100
75
85
55
90
0
40
80
50
85
5
25
85
40
45
10
10
25
80
65
70
70
55
90
65
15
25
10
10
65
40
55
10
40
70
85
75
40
90
90
85
65
55
50
50
100
100
285
986
702
280
497
784
798
663
936
71
106
1620
513
1710
174
4860
3300
14672
2080
5200
1590
3300
2013
2950
5335
1564
16830
3770
2438
93120
18360
12800
4576
10290
22440
2376
10670
17952
1098
2782
3020
17210
640
1035
507
1137
8140
11210
14350
335
703
14.2
156.8
19.5
37.8
51.6
4.4
41.3
14.4
8.6
9.9
5.1
0.0
16.0
1.0
0.0
1067.1
263.0
359.8
0.0
1231.1
47.6
0.0
13.0
1.6
2.3
2.9
2.6
78.0
5.7
7.8
6.7
1398.8
1.4
13.4
2.3
2.0
2254.3
7.1
1.6
2.6
5.0
21.0
12.0
12.0
75.0
50.0
24.0
17.0
31.0
13.0
59.0
192
0
138
574
338
7
451
394
1122
4743
54
1084
438
4675
1994
1794
5906
3093
657
125
957
7610
666
457
7770
4749
485
130
7346
2299
2646
3634
20164
11082
18285
1592
270.3
17559
5752
13136
3580
1550
488
3720
478
142
2570
590
780
592
817
0.3
1.9
1.0
0.6
0.4
1.3
1.1
0.7
1.2
0.0
30.9
0.9
2.0
0.4
1.2
323.9
86.7
6.2
2.8
27.3
40.4
32.6
0.7
3.4
26.7
9.1
7.0
2.0
0.6
264.8
23.3
278.3
60.4
174.6
61.5
1.0
218.3
6.4
5.3
8.3
10.0
11.0
0.0
6.0
3.0
7.0
7.0
8.0
24.0
5.0
31.0
0.0
0.0
0.0
0.0
0.0
0.0
0.0
8.1
23.2
3.5
19.2
12.1
44
7.3
0.0
6565.9
73.4
31.2
4.3
956.9
61.4
0.0
2.3
292.5
23.3
21.9
17.3
13.0
84.4
137.1
0.0
1939.9
26.5
27.0
22.8
9.6
3596.7
5.3
22.0
16.8
40.0
37.0
160.0
66.0
33.0
28.0
21.0
30.0
136.0
31.0
151.0
310
Suárez et al.
Figura 1. Distribución de las clases de calidad del IM según la tipología de las estaciones de muestreo (a), los rangos de altitud (b)
y la salinidad (c). Quality classes distribution of the IM index in relation to the typology of sampling sites (a), altitude (b) and salinity (c).
El índice parece independiente del tipo de
cuerpo de agua al que se aplica río, rambla,
arroyo, etc. (Tabla 2), de hecho es posible
encontrar la máxima calidad para el IM en
casi todos ellos (Fig. 1a), al igual que ocurre
con la altitud (Fig. 1b), aunque hay una tendencia a que los valores más altos se obtengan
a altitudes medias, siendo en los tramos más
bajos donde se dan los valores más bajos del
índice. De hecho existe una correlación signi-
ficativa entre el IM y la altitud (r = 0.307,
p < 0.01) (Fig. 2a).
En cuanto a su relación con la concentración
de nutrientes y procesos de descomposición de la
materia orgánica, el IM en la Cuenca del Segura,
presenta correlaciones negativas y significativas
con la concentración de amonio (r = -0.289;
p < 0.05) y de fosfatos (r = -0.406; p< 0.01) pero
no con la de nitratos (r = -0.027) ni con los nitritos (r = - 0.135) (Fig. 2 e, f, g, y h).
311
Figura 2. Relación entre el IM y distintos parámetros físicos, químicos e índices biológicos (de macroinvertebrados, IBMWP y de
calidad de riberas, QBR). Relationship between the IM, and different physical and chemical parameters and biological indexes,
(from macroinvertebrates, IBMWP, and quality of riparian zones, QBR).
En relación con los índices de calidad, el IM
presenta una correlación positiva y significativa con el índice de macroinvertebrados
IBMWP (r = 0.504, p< 0.001) (Fig. 2c). Existen
diferencias significativas (ANOVA, p 0.001)
en los valores medios del IBMWP obtenidos
para las estaciones incluidas en cada una de las
clases del IM (Fig. 3). El test de Holm-Sidak,
de comparación par a par, detectó diferencias
entre los grupos I y V (mayor y menor calidad,
respectivamente) con la mayoría de los demás,
pero no entre los grupos intermedios (Tabla 3).
No ocurre igual con el índice de riberas, QBR
(Fig. 2d) que no presenta una correlación significativa con el IM (r = 0.044).
En relación con la salinidad del agua y teniendo en cuenta la clasificación propuesta por
Montes & Martino (1987), en la Cuenca del
Segura podemos encontrar la totalidad de tipologías (desde aguas dulces con valores de salini-
312
Suárez et al.
Tabla 3. Significación del test de comparación par a par, por el
método Holm-Sidak, de las medias del IBMWP obtenidas para
clase de calidad del IM. Significance of the pairwise comparison
procedure test (Holm-Sidak method) of the means of IBMWP obtained from each water quality of IM.
Comparación
Significación
I-II
I-III
I-IV
I-V
II-III
II-IV
II-V
III-IV
III-V
IV-V
no
no
sí
sí
no
no
sí
no
sí
no
dad < 0.5 g/l ~ 1 500 µS/cm, hasta hipersalinas
con valores >40 g/l ~ >70 000 µS/cm) que pueden ser clasificadas con el IM (Fig. 1c). En todos
los tipos definidos por la salinidad, es posible
encontrar todas las clases de calidad para el IM.
Cuando se incluyen el total de estaciones muestreadas en la Cuenca del Segura la conductividad
no presenta una correlación significativa con el
IM (r = -0.250) (Fig. 2b).
La relación que existe entre el IM y el IBMWP
parece indicar que ambos responden de manera
similar ante los cambios de la calidad del agua
(Fig. 3), aunque harían falta más datos para confirmarla definitivamente, dado que para algunas
clases de calidad del IM, el número de estaciones
sobre las que se ha calculado la media, es inferior
a 10 (Clase IV, n= 8; Clase V, n=7).
Una de las peculiaridades del índice es su
escasa relación con la vegetación ribereña. En
general, los valores bajos del índice se dan en los
tramos más contaminados, pero también en estaciones de muestreo donde el bosque de galería,
por su densidad, puede limitar la entrada de la
luz. El valor mínimo posible del IM (0) detectado en los Chorros del Río Mundo (estación 144),
se debe a la existencia de un extraordinario dosel
vegetal ripario que limita enormemente la entrada de luz al cauce. Además, se trata de un cauce
DISCUSION
Aunque el IM propuesto presenta como principal ventaja su facilidad de aplicación, tiene limitaciones importantes que hay que resaltar. La
contaminación orgánica es uno de los factores de
impacto para el desarrollo de los macrófitos
(p.e. Adams & Sand-Jensen, 1991). Las correlaciones encontradas en la Cuenca del Segura,
entre el valor del IM y las concentraciones de
amonio y de fosfatos en el agua, indicarían el
valor del índice para detectar problemas de contaminación orgánica. No ocurre igual con la concentración de nitratos, cuyo origen, en los sistemas acuáticos de la Cuenca del Segura, puede
estar mediado por las margas de origen sedimentario que aportan importantes cantidades de
nitratos al agua (Vidal-Abarca et al., 2004) y que
se encuentran ampliamente distribuidas en la
Cuenca del Segura (Gómez et al., in press).
Figura 3. Diagrama de cajas mostrando la distribución de los
valores del índice de macroinvertebrados IBMWP obtenidos
para las estaciones de muestreo de los ríos de la Cuenca del
Segura incluidos en las clases de calidad del índice de macrófitos (IM). La barra central representa la mediana, el límite
superior de la caja el cuartil de 75 % y el inferior el de 25 %,
los límites de las barras indican el valor máximo y mínimo
respectivamente, una vez extraídos los valores extremos máximo y mínimo que se representan por puntos gruesos. Box plot
showing the distribution of the values of the macroinvertebrate
index IBMWP, obtained from the sampling sites of the rivers in
the Segura River Basin included in the quality classes of the
index of macrophytes IM. Central bar of the box is the median,
upper and lower limits of the box represent the 75 % and 25 %
quartiles respectively. The limits of the bars indicate maximum
and minimum extreme values, once the extreme maximum and
minimum values had been subtracted, which are represented
by the solid symbols.
temporal, que lógicamente condiciona el desarrollo de los macrófitos (Moreno et al., 2001).
Otro caso es el de la estación 548 (Río Segura en
Cañaverosa; IM = 4; QBR = 100), donde se
localiza el último reducto de bosque de ribera
bien conservado que existe hoy día en el tramo
medio del Río Segura. Esta estación se encuentra
sometida, además a los impactos derivados de la
regulación de caudales por los embalses de cabecera (principalmente por el Embalse del Cenajo)
que provoca cambios muy bruscos en el caudal,
llegando en ocasiones a quedar el cauce completamente seco. Así, el índice se muestra sensible a
los efectos de la regulación de caudales y a la
canalización y uniformización morfológica de
los cauces (p.e. ver estación 17, un tramo canalizado con hormigón, situada en el Río Segura
tras el embalse del Cenajo o la estación 180, en
el Río Mundo tras el embalse del Talave cuyas
márgenes están reforzadas para tolerar los caudales del Trasvase Tajo-Segura; Tabla 2).
El índice QBR no guarda una relación significativa con el IM, lo cuál puede ser debido a
que existen incompatibilidades (por ejemplo
por la luz) entre las comunidades vegetales
estrictamente acuáticas y las de ribera. Así, no
resulta sorprendente que para clases de calidad
del IM bajas (IV y V) podamos encontrar valores del QBR que indican hábitats riparios en
condiciones naturales ( 95) (Munné et al.,
2003). Además, el índice QBR no está diseñado
para detectar contaminación orgánica en el
agua, mientras que tanto el IM como el
IBMWP sí, lo cual lleva a que estos dos últimos
mantenga una correlación significativa.
La salinidad es otro de los condicionantes para
la diversificación y desarrollo de las comunidades de macrófitos (p.e. Montes & Martino, 1987;
Moreno et al., 2001). En general, se admite que
los valores altos de salinidad en el agua (superiores a 4 g/l) disminuyen la diversidad de algas y
sobre todo de macrófitos, facilitando el crecimiento de las comunidades perifíticas (p.e. Brock
& Casanova, 1991; Hart et al., 1991). El IM parece responder bien a las distintas calidades del
agua definidas por la salinidad, incluso en aquellas donde se incluyen estaciones cuyos valores
313
de conductividad superan los 9000 µS/cm (Tabla 2, estación nº 343). No obstante, haría falta
un ajuste con mayor número de muestras en ríos
de salinidad natural elevada.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo se ha realizado mediante la financiación de los proyectos PLP/10/FS/97 de la
Fundación Séneca de la CARM y del Plan
Nacional de I+D+I (2001-2004). Programa
Nacional de Recursos Naturales. Ref.:
REN2000-3438-CO7-04 /HID. Las opiniones e
indicaciones de dos expertos nos ayudaron a
puntualizar distintos aspectos del trabajo.
Nuestro agradecimiento a Jose Luís Moreno por
sus esfuerzos en la recolección del material y
opiniones sobre el índice.
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316
Suárez et al.
Apéndice 1. Protocolo para la aplicación del índice de macrófitos (IM). Protocol for the use of the macrophyte index (IM).
Pasos a seguir
1
Selección del tramo a muestrear
Seleccionar un tramo lo suficientemente extenso para
que incluya la mayor variedad de hábitats posible (pozas,
rápidos, remansos, charcas marginales)
2
La recolección de material fresco puede ayudar en la
observación de caractéres que se degradan con el fijador.
Si no se reconoce un táxon en el campo, se recoge
y numera (anotando su cobertura en la hoja de campo)
para su posterior identificación en el laboratorio.
Identificación precisa (laboratorio)
Bajo el microscopio, utilizar lugol para detectar presencia
de almidón, azul de metileno para visualizar estructuras
parietales y carmín acético para teñir núcleos.
7
Las plantas enraizadas y carófitos de zonas más
profundas se pueden extraer utilizando una potera
(palo o cuerda con ganchos o anzuelos en el extremo).
Identificación y cobertura (campo)
Anotar la cobertura sobre el lecho del cauce de cada taxon.
Un cuentahilos de 12 aumentos puede ayudar en el campo
en la identificación. Para la determinación precisa de
los especímenes, fijar las muestras necesarias en formol
4% y examinar posteriormente en el laboratorio
(lupa y microscopio).
6
Las algas incrustantes se pueden recoger y fijar
con el sustrato en el que se encuentren.
Muestreo del plocon
Las algas que constituyen el plocon, se pueden recolectar
con la mano o con la misma manga de muestreo de
invertebrados. Si están fijas al sustrato utilizar una navaja.
5
En primavera es cuando la mayoría de macrófitos y
macroalgas crecen y se reproducen. No obstante,
conviene muestrear en varias épocas del año.
Muestreo del pecton
Para extraer las muestras de pecton (talos aplanados,
laminares o esféricos) utilizar una navaja. Hay que
buscarlas sobre piedras en zonas reófilas; y en las
márgenes sobre tallos, troncos y raíces de helófitos.
4
Es recomendable que el tramo posea diversos tipos
de sustrato para recolectar la máxima biodiversidad.
Selección de la época de muestreo
Primavera es la mejor época del año para encontrar
el mayor número de táxones. La lista de táxones
presentes en el tramo puede completarse con visitas
en verano e invierno.
3
Observaciones
Las algas incrustadas de carbonatos deben ser
previamente tratadas con ácido acético o clorhídrico
diluidos para eliminar incrustaciones.
Cálculo del Indice
Para el cálculo del índice, sumar las puntuaciones
parciales dentro de cada grupo y obtener la puntuación
global de los grupos presentes. Si en el tramo aparecen
más de dos táxones incluidos en la misma entrada (línea),
puntuarán como uno.
En caso de aparecer más de un táxon por línea,
la cobertura será la total ocupada por todos ellos.
317
Apéndice 2. Indice de macrófitos (IM). Index of macrophytes (IM)
ESTACIÓN:
Nº / Código:
FECHA:
MUESTREADOR:
Táxones / Grupos Funcionales
Cobertura %
Puntuación total
<5
5-50
>50
Grupo I
-Musgos, Hepáticas
-Rodofíceas: (p.e. Batrachospermum),
-Nostoc, Rivulariaceas, Chaetophorales
9
9
9
10
10
10
8
8
8
Grupo II
-Ranunculus, Myriophyllum
-Potamogeton (excepto P. pectinatus)
-Zannichellia
-Ruppia
-Charales
-Clorofíceas filamentosas
6
6
6
6
6
6
7
7
7
7
7
7
5
5
5
5
5
5
Grupo III
-Nasturtium, Apium, Veronica
-Xanthophyceas: (Vaucheria)
-Zygnematales
-Tapetes continuos de perifiton pardo-amarillento
de diatomeas
-Clorofíceas incrustantes (Epiliton)
3
3
3
3
4
4
4
4
2
2
2
2
3
4
2
-Oscillatoriales
-Cladophora
-Enteromorpha
-Potamogeton pectinatus
-Lemna
1
1
1
1
1
2
2
2
2
2
0
0
0
0
0
Grupo IV
Total Indice:
Limnetica, 24(3-4): 319-326 (2005)
319
Diet of 0+ brown trout (Salmo trutta L., 1758) from the river Erro
(Navarra, north of Spain)
J. Oscoz1,3, P. M. Leunda1, F. Campos2, M. C. Escala1 and R. Miranda1
1
Dpto. de Zoología y Ecología, Facultad de Ciencias, Universidad de Navarra, Apdo. 177,
E-31080, Pamplona, España.
2 Universidad Europea Miguel de Cervantes, c/ Padre Julio Chevalier 2, E-47012, Valladolid, España
3 E-mail: [email protected]
ABSTRACT
The diet composition of 41 0+ brown trout (Salmo trutta L., 1758) (33-97 mm TL) captured in August 2002 in the Erro River
(North of Spain) is described. The diet was mainly composed by aquatic invertebrates. Excluding nematodes because they are
possible parasites, the most consumed prey items were mayflies, dipterans, and crustaceans. Fingerling brown trout refused
Chironomidae, Elmidae, and terrestrial invertebrates from the drift, and Elmidae, Heptageniidae, and Leuctridae from the benthos, while they showed preference for Rhyacophilidae from the benthos. Fingerling brown trout seems to act as an opportunistic predator, and the consumption of different preys seems to be influenced by their accessibility, predation risk, and their
energetic value.
Keywords: Fingerling, brown trout, feeding, prey selection, drift, benthos.
RESUMEN
Se analizó la dieta de 41 alevines de trucha común (Salmo trutta L., 1758) (33-97 mm LT) del río Erro (Norte de España). Su
alimentación estuvo constituida principalmente por invertebrados acuáticos. Si no se tiene en cuenta a los nematodos por la
posibilidad de tratarse de parásitos, las presas más consumidas fueron efémeras, dípteros y crustáceos. Los alevines de trucha
común rechazaron los quironómidos, élmidos y los invertebrados terrestres de la deriva, así como los élmidos, heptagénidos y
leúctridos del bentos, mientras que mostraron preferencia por los riacofílidos del bentos. Los alevines de trucha común parecen comportarse como depredadores oportunistas, pareciendo estar el consumo de las diferentes presas influenciado por su
accesibilidad, el riesgo de predación y el valor energético de cada presa.
Palabras clave: alevines, trucha común, alimentación, selección de presas, deriva, bentos.
INTRODUCTION
The brown trout (Salmo trutta L., 1758) is a
species of great interest because it is prized by
anglers and has high economic value. The study
of its feeding habits is one of the basic ways of
understanding its biology. The analysis of its
diet, apart from indicating its trophic requirements, provides us with indirect information
about how it feeds, its possible interaction with
other species (competition, predation), and also
the manner in which it occupies its habitat
(García de Jalón, 1985; García De Jalón &
Barceló, 1987; Smith et al., 1993). In addition,
a study of its diet gives information about the
amount of energy consumed by brown trout
(Elliott, 1994) and when food becomes a limiting factor, aiding in stock management
(Lobón-Cerviá & Fitzmaurice, 1988; García de
Jalón, 1993; Vehanen et al., 1998).
There is ample bibliography which analyses
the feeding habits of this species in Spain and
the rest of Europe together with the variation in
size of the brown trout (Lobón-Cerviá et al.,
1985; Montañés & Lobón-Cerviá, 1986;
García de Jalón & Barceló, 1987; Greenberg et
320
Oscoz et al.
al. 1997). However, some studies do not agree
on whether its food is primarily composed of
prey obtained from drift (Tippets & Moyle,
1978; Dahl, 1998; Degerman et al., 2000) or
from benthos (Neveu, 1980; Haugen & Rygg,
1996; Kreivi et al., 1999).
In Navarra, where there are some 1600 km of
trout streams, angling for brown trout is of great
importance, but to date only one study has been
carried out on the feeding habits of this species
in the Larraun River (Oscoz et al., 2000). The
aim of this paper is to report the feeding habits
of 0+ brown trout in a river of this region and its
relationship to benthos and drift.
MATERIAL AND METHODS
This study was carried out in the Erro River,
which is a tributary of the Irati River (Ebro
basin) (Fig. 1). The Erro River is 48 km long
and drains an area of 214 km2. In the upper
reaches it flows through beech forest, and later
through meadow areas with oak trees, with
many willows and alder trees along its banks.
The f inal stretch of the Erro River flows
through cultivated land, with wooded banks
of willow, poplar and ash.
European minnow (Phoxinus phoxinus (L.,
1758)) occurs with the brown trout in the studied river stretch, but barbel (Barbus haasi
Mertens, 1924), stone loach (Barbatula barbatula L., 1758), French nase (Chondrostoma
toxostoma Steindachner, 1866), Graells barbel
(Barbus graellsii Steindachner, 1866), lamprehuela (Cobitis calderoni Bacescu, 1961),
and gudgeon (Gobio gobio L., 1758) are also
present in the Erro River.
The river reach sampled was located on the
upper course of the Erro River (43º 0’ N 1º 24’ W
and 42º 58’ N 1º 24’ W), its altitude ranging from
810 m to 760m. The study area combined lentic
and lotic areas, and a mean water surface width of
4 m in the upper stretch and 8 m in the lower
stretch. The substratum was dominated by small
boulders and cobbles, interspersed with gravel
and boulders. The riparian vegetation was abun-
Figure 1. Location of the Erro River in Navarra. Localización
del río Erro en Navarra.
dant, allowing for an important cover. The stomach contents of 41 brown trout (33-97 mm total
length (TL)) caught by electro-fishing surveys in
the river stretch in August 2002 were analysed.
They were all caught before midday, so as to eliminate possible variation in consumption of prey
throughout the day (Neveu, 1980). After capture
they were taken in cold storage to the laboratory,
where they were frozen for later study. The stomachs were removed and preserved in 4 % formaldehyde. The stomach analyses were restricted
to prey items found in the stomach and oesophagus so as to increase the likelihood that the prey
had been eaten recently, and therefore in the habitat where the fish were caught (Wennhage & Pihl,
2002). Prey items were examined under a stereoscopic microscope (x7-45). Two types of prey were
found: terrestrial invertebrates (insects) and aquatic invertebrates. In the later group, the prey was
identified to the family level, when possible.
321
Brown trout diet in the Erro river
In animal prey items, the frequency of occurrence of a given prey type is defined as the number
of stomachs in which that prey occurs, expressed as a frequency of the total number of stomachs in which the prey are present (Hynes,
1950). The relative abundance of a prey (or contribution to the stomach contents) is defined as
the percentage of total stomach contents in all
predators comprised by the given prey. In
mathematical terms, the percentage occurrence
(%Fi) and the percentage abundance (%Ai) of
prey type i can be described by the equations:
%Fi = (Ni/N) × 100
where Ni is the number of predators with prey i
in their stomach, N is the total number of predators with stomach contents of any kind;
%Ai = (Σ Si / Σ St) × 100
where Si is the stomach content (number) composed by prey i, and St the total stomach content of all stomach in the entire sample
(Amundsen et al., 1996).
The diet diversity of the sampled population
(H’) was calculated using the Shannon-Wienner
diversity index (H’ = – Σ pi · log2 pi), where pi
is the proportion of the prey item i among the total
number of preys. The use of the Shannon-Wienner
index provides a relatively objective indication of
niche breadth (Marshall & Elliott, 1997). Furthermore, in order to evaluate specialization in the diet
of the brown trout, evenness index (E = H’/H’max)
was determined, considering that values close to
zero mean a stenophagous diet and those closer to
one more of a euryphagous diet.
In order to analyse if the 0+ brown trout
selected their prey, samples of benthic and drift
macroinvertebrates were taken on the same day
and in the same place as the trout, in order
to compare them with the diet. The sample
was obtained with a hand net (25x28 cm with a
0.1-mm mesh) from the benthos, and from the
drift with a net (33x28 cm with a 0.25-mm
mesh), which was left in place for 45-60 min;
this duration should yield reasonably represen-
tative samples (Culp et al., 1994). In order to
evaluate the possible prey selection from benthos or drift, the W Savage (1931) selection
index was used (W = Ai /Di, where Ai is the trout
use of the resource i, and Di the availability of
that resource in the river). The values of W vary
between 0 and ∞ , where 1 is the non-selected
value. This index is more objective than other
similar ones, as it allows the checking of statistical significance by comparing with an χ2 with
one degree of freedom (Manly et al., 1993).
RESULTS
Of the 41 stomachs examined, three were empty
and therefore were not taken into account in later
analyses. In the remaining 38 stomachs 215 prey
were found, mostly aquatic invertebrates (Table 1).
The most abundant prey in the diet were nematoTable 1. Diet composition (%Fi: occurrence and %Ai: abundance),
trophic diversity (H’), and evenness index (E) values of 0+ brown
trout in the Erro River. Composición de la dieta (%Fi: frecuencia
and %Ai: abundancia), diversidad trófica (H’) e índice de equitatividad (E) de los alevines de trucha común en el río Erro.
Taxon
AQUATIC INVERTEBRATES
Nematoda
Gammaridae
Hydraenidae
Chironomidae
Baetidae
Ephemerellidae
Heptageniidae
Ephemeroptera (unidentified)
Leuctridae
Hydropsychidae
Glossosomatidae
Polycentropodidae
Rhyacophilidae
Total
TERRESTRIAL INVERTEBRATES
Trichoptera
Ephemeroptera
Insecta (unidentified)
Total
Trophic diversity (H’)
Evenness index (E)
%Fi
%Ai
55.26
18.42
2.63
28.95
39.47
7.90
47.37
5.26
18.42
7.90
7.90
5.26
7.90
100.00
42.33
9.30
0.47
8.37
13.02
1.40
12.09
0.93
3.26
1.86
1.40
0.93
1.40
96.76
7.90
7.90
2.63
15.79
1.39
1.39
0.46
3.24
2.79
0.70
322
Oscoz et al.
des (42.3 %), mayflies (27.3 %), gamarids (9.3 %),
and chironomids (8.4 %). The 0+ brown trout consumed few terrestrial invertebrates (3.2 %). If we
exclude nematodes from the analysis, as they may
be trout parasites and not prey (Molloy et al., 1995;
Brotheridge et al., 1998; Byrne et al., 2002), mayflies, crustaceans, dipterans, and trichopterans
were the most consumed prey items.
The trophic diversity of 0+ brown trout was
relatively high (H’=2.79, Table 1), as was its evenness index (E=0.70), which indicates that they tend
to be euriphagic. This fact was more obvious when
nematodes were not included as prey, in which
case the values for trophic diversity and evenness
were notably higher (H’=3.13 and E=0.80).
Table 2 shows benthic prey selection of 0+
brown trout, according to the Savage index (W),
and the posterior statistical comparison of the
prey availability (Di) in the benthic macroinvertebrate assemblage or in the river drift, as well as its
use (Ai). In benthos, fingerling brown trout positively selected Rhyacophilidae, whereas Elmidae,
Heptageniidae, and Leuctridae were avoided. On
the other hand, with reference to those macroinvertebrates present in the drift, the fingerling
brown trout refused Elmidae, Chironomidae, and
terrestrial invertebrates, but did not show positive
selection for any taxon. The consumption of other
items did not show significant selection.
DISCUSSION
The diet of fingerling brown trout in the Erro
River is mainly composed of aquatic invertebrates, as has been described in other studies
Table 2. Prey selection by 0+ brown trout from the Erro River. Ai: abundance; Di: availability; W: Savage index; ** P<0.01. The significance
levels were obtained applying Bonferroni’s correction (/number of categories). Selección de presas por parte de los alevines de trucha común
en el río Erro. Ai: abundancia; Di: disponibilidad; W: índice de Savage; ** P<0.01. Los niveles de significación se calcularon mediante la
corrección de Bonferroni (/número de categorías).
Benthos
Taxon
Baetidae
Caenidae
Chironomidae
Elmidae
Ephemerellidae
Gamaridae
Glossossomatidae
Heptageniidae
Hidracarina
Hydraenidae
Hydropsychidae
Leptophlebiidae
Leuctridae
Limoniidae
Nematoda
Nemouridae
Oligochaeta
Planariidae
Polycentropodidae
Rhyacophilidae
Sericostomatidae
Simuliidae
Other aquatic invertebrates
Terrestrial invertebrates
Drift
Ai
Di
W
11.41
14.72
1.60
16.91
9.85
2.19
2.44
1.93
22.62
0.42
0.59
0.93
1.34
18.08
0.68
0.78
0.00
0.71
0.00
0.92
1.10
1.04
0.50
0.00
1.14
1.44
0.00
0.26
0.00
ns
ns
ns
**
ns
ns
ns
*
ns
ns
ns
ns
**
ns
0.25
1.43
1.60
0.00
0.00
0.00
ns
ns
ns
0.09
0.85
0.17
1.33
14.89
0.00
0.00
0.00
**
ns
ns
ns
12.08
2.01
2.69
2.01
11.41
0.67
1.34
4.70
Di
W
7.18
1.59
ns
28.70
9.86
1.35
0.42
0.00
1.49
**
**
ns
6.73
11.66
3.59
0.45
3.14
0.30
0.98
0.00
1.49
0.43
ns
ns
ns
ns
ns
1.79
0.90
2.63
0.00
ns
ns
0.45
0.00
ns
0.45
0.45
2.98
2.98
ns
ns
2.24
2.69
18.38
0.00
0.00
0.26
ns
ns
**
44.30
1.34
1.34
4.70
(Neveu, 1980; Montañes & Lobón-Cerviá, 1986;
Kreivi et al., 1999; Oscoz et al., 2000). The apparently high consumption of nematodes may not
be accurate due to the possibility that some could
be trout parasites (Molloy et al., 1995; Brotheridge et al., 1998; Byrne et al., 2002) as well as
parasites of dipteran larvae (Tachet et al., 1984),
which may be eaten by the trout. Further studies
would be necessary in order to determine if the
0+ trout really consume such a large quantity of
nematodes, or if it is a parasitic species.
Excluding the nematodes, the diet of the 0+
brown trout in the Erro River consists principally
of mayflies, a fact which has been noted in earlier
studies (Neveau & Thibault, 1977; Montañes &
Lobón-Cerviá, 1986; Oscoz et al., 2000).
However, there were variations in the relative
importance of some other items. Thus, in the Erro
River the fingerling brown trout consumed more
dipterans and fewer trichopterans than in the
Larraun River (Oscoz et al., 2000), whereas in
the Ucero and Avión-Milanos Rivers, they consumed more crustaceans and fewer dipterans and
trichopterans (Lobón-Cerviá et al., 1985). These
slight differences are probably due to the different
availability of prey and the habitat differences
between rivers (Power, 1992; Rutledge & Power,
1992). In the Erro River the fingerling brown
trout had a typical generalistic diet, as has been
stated in other studies done on its feeding patterns
(Haugen & Rygg, 1996; Jorgensen et al., 2000).
With reference to prey selection, the rejection
of elmids, in both drift and benthos, may be due
to their lower energetic value because of their
intense sclerotisation, (Power, 1992; Oscoz et al.,
2000; 2001). Moreover, since trouts are visual
predators, smaller preys (i.e., quironomids in
drift) or those that camouflage or hide in the
substratum (i.e., leuctrids and heptagenids) are
more difficult to detect, so a lower consumption
of these items would be expected (Rajasilta &
Vuorinen, 1983; Rincón & Lobón-Cerviá, 1999),
as observed in the Rainbow trout (Oncorhynchus
mykiss (Walbaum, 1792) in the Urederra River
(Oscoz et al., 2005). In this way, we could expect
a higher use of drift preys, because there is a greater probability of detection of larger prey in the
323
drift (Rincón & Lobón-Cerviá, 1995). However,
fingerling brown trout could have a more benthic
diet, probably because feeding at the bottom of
the river implies less risk from predators than
feeding at the surface (Vollestad & Andersen,
1985; Haugen & Rygg, 1996; Oscoz et al.,
2005). Besides, gape limitation and prey handling limitations play an important role in smaller
species of fish, determining prey size selection
(Keeley & Grant, 1997), and consequently the
higher or lower use of drift or benthos.
Moreover, we cannot ignore the absolute
nutrient content and the ability to assimilate
nutrients, as well as the risks involved in the
capture of prey (Vinyard, 1980; Pillans et al.,
2004). This could explain the positive choice of
Rhyacophilidae in benthos, together with the
negative response to terrestrial insects in the
drift, a fact that has also been seen in Finnish
rivers (Kreivi et al., 1999). Rhyacophilidae are
prey with a high energetic content (Penczak et
al., 1984), and their consumption implies lower
risk from predators than the capture of preys on
the surface, as they are mainly found in benthos
(Vollestad & Andersen, 1985; Haugen & Rygg,
1996). This lower risk from predators implied in
benthonic feeding is probably the reason for
selecting these preys. However, given the opportunistic character of the salmonids (Keeley &
Grant, 1997; Vignes, 1998), when there is a
large amount of drifting prey, this trophic
resource will also be used (Kreivi et al., 1999).
Recent studies (McLaughlin et al., 1994;
1999) suggest the existence of two different feeding strategies in fingerling brook trout
(Salvelinus fontinalis (Mitchell, 1815)): a) more
sedentary individuals whose diet is based on
benthonic prey and b) more active individuals
that feed on surface prey. A more detailed study
in more habitats would be necessary to discover
if this also occurs among brown trout.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was carried out as part of the project “Actuaciones humanas en ríos de Navarra.
324
Oscoz et al.
Su incidencia en la conservación de la biodiversidad” supported by the CSIC and the
Government of Navarra. We thank G. Telletxea,
M. Rodríguez, and E. Garayoa for assistance
with the electro-fishing.
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327
Cambios diarios de las algas perifíticas y su relación con la velocidad
de corriente en un río tropical de montaña (río Tota – Colombia)
Angela María Zapata Anzola1 y Jhon Charles Donato Rondon2
Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, Colombia
[email protected], [email protected]
RESUMEN
En el Río Tota (Colombia, Sur América), durante 15 días consecutivos y en tres periodos se registraron variables hidrológicas,
físicas, químicas así como su efecto sobre la composición y densidad de las algas perifiticas en sustratos artificiales.
Las especies predominantes fueron Cocconeis placentula, Melosira varians, Nitzschia sp2 y Fragilaria cf. capucina, con cambios diarios en sus densidades en los tres periodos. Mediante un Análisis de Correspondencias Canónica y partición de la
varianza se demostró que la variable con mayor explicación de estos cambios es la velocidad de la corriente (20.6 %) junto con
el nitrógeno total (20.6 %) y el pH (14.7 %).
En general, valores de velocidad de la corriente moderadamente altos promueven bajas densidades algales, la comunidad se
conserva en las primeras etapas de sucesión y permite el mantenimiento de la diversidad. En velocidades de corriente mas
bajas la abundancia total es alta y se sucede el desprendimiento de la película algal con el consecuente reinicio de la sucesión.
Palabras claves: Río tropical, algas perifiticas, sustratos artificiales.
ABSTRACT
In the Tota stream (Colombia, South America) for three periods of fifteen consecutive days the hydrological, physical and chemical variables were studied, as well as their effects on the composition and density of periphytic algal communities on artificial substrates.
The predominant species were Cocconeis placentula, Melosira varians, Nitzschia sp2, and Fragilaria cf capucina, with daily
changes in density during the three periods. A Canonical Correspondence Analysis and variance partitioning showed that the
main variable causing these changes was the current velocity (20.6 %), followed by total nitrogen (20.6 %) and pH (14.7 %).
In general, moderately high current velocities values promoted lower algal densities, the community remained in the first succession stages, and diversity was maintained. Under lower current velocities, total abundance was high and the detachment of
the algal film occurs, with the resulting start of a new succession process.
Keywords: tropical stream, periphytic algae, artificial substrates.
INTRODUCCIÓN
Una de las variables que orienta la ecología de las
algas en todas las zonas del río (rápidos y zonas
de deposición) es la velocidad de la corriente.
Este factor produce complejos modelos espaciales y temporales para las algas perifíticas. Su
efecto es antagónico al ser un factor positivo de
estimulación para la toma de nutrientes y negativo por el desprendimiento y estrés que genera
(Stevenson, 1996; Biggs, 1998).
La respuesta de la biomasa algal ante distintos
regímenes de corriente ha sido reportada en estu-
dios experimentales en ríos de diferentes latitudes (Biggs, 1998; Fayolle et al., 1999; Ghosh &
Gaur, 1998; Passy, 2001). Sin embargo, la respuesta de la biomasa algal exhibe patrones de
comportamiento opuestos, en algunos casos los
aumentos de la velocidad de la corriente determinan aumento de biomasa y disminución de diversidad (Wellnitz & Rader, 2003). Mientras que en
otros casos se presenta una disminución de la
biomasa perifitica (Ghosh & Gaur, 1998).
Los efectos de la velocidad de la corriente en
la biomasa algal se expresan en forma diferente
para cada hábitat, de acuerdo a otros factores
328
Zapata y Donato
que interactúan con ella. En pequeños ríos tropicales se encuentra un número escaso de trabajos
intensivos sobre la dinámica de las comunidades
algales del perifiton y su relación con las variables ambientales (Martínez & Donato 2003). El
propósito de este trabajo fue el de establecer
como la velocidad de la corriente y otras variables ambientales direccionan los cambios diarios de composición y la abundancia del perifiton en un río tropical de montaña.
MÉTODOS
El río Tota se origina en los Andes, específicamente en la cordillera oriental Colombiana
(5°35´ N y 73° 00´ O) (Fig.1). El área de la
cuenca de drenaje es de 340.625 ha. El punto de
muestreo se encuentra en el sector medio bajo
de la cuenca del río.
En este punto, la temperatura promedio anual
fue de 15 ºC, y la precipitación media de 728 mm.
Las lluvias presentaron un régimen unimodal, los
meses más secos fueron de diciembre a febrero.
La vegetación natural en la zona de estudio
ha sido remplazada por pastos para uso ganadero y en la riberas del río la vegetación predominante es Alnus acuminata y Salix humboldtiana.
El muestreo se llevó a cabo en tres periodos,
uno lluvioso (noviembre-2002), y otros dos
secos (diciembre-2002 y enero-2003). Durante
15 días consecutivos en cada uno de estos periodos se determinó la abundancia y composición
de la comunidad de diatomeas que se desarrolló
en sustratos artificiales. Los sustratos usados
fueron cerámicas blancas, de un tamaño aproximado de 5 cm x 5 cm x 0.5 cm que se sujetaron
a marcos de metal fijados al lecho del río.
Se dispusieron tres montajes de colonización
distribuidos a lo largo de un tramo de 20 metros.
En cada uno de ellos se sujetaron 15 sustratos
distribuidos en tres filas, en posición inclinada
para recibir la luz y a contracorriente. Diariamente se tomaron tres sustratos de cada uno de
los montajes para evaluar la composición y abundancia de la comunidad perifitica, clorofila y
peso seco libre de cenizas (PSLC).
Diariamente se registraron variables hidrológicas: velocidad de la corriente y caudal (corrientómetro digital GLOBAL WATER FP101); variables físicas tales como: conductividad,
temperatura, turbidez (medidor multiparámetro
HORIBA U-10), transparencia (Disco Secchi),
intensidad de luz en superficie (Luxímetro digital
FISHERBRAND), variables químicas: oxígeno,
pH (HORIBA U-10), amonio, nitrógeno total
Figura 1. Ubicación geográfica del río Tota. Geographical location of the Tota River.
Cambios diarios del perifiton del río Tota
(NT), fósforo reactivo soluble (PRS), fósforo
total (PT), y sílice (APHA, 1998).
Los valores de abundancia de la comunidad
perifitica algal se registraron como densidad
total de individuos por unidad de área. Estos
valores se obtuvieron a partir del conteo de 400
células de la especie más abundante en microscopio invertido (APHA, 1998). Para el análisis
cualitativo y determinación taxonómica, las diatomeas fueron limpiadas con la técnica de oxidación y se emplearon claves especializadas:
Krammer & Lange- Bertalot (1986;1988;1991);
Krammer (1992); Lange – Bertalot (1992);
Lange-Bertalot & Genkal (1999), entre otras.
La clorofila-a se estimó por el método espectrofotométrico según la formula tricromática de
Jeffrey & Humphrey (1975), utilizando filtros de
fibra de vidrio Watman GF/F y acetona al 90%
como solvente. El PSLC se determinó siguiendo
los métodos propuestos en APHA (1998).
La ordenación de los datos físicos, químicos e
hidrológicos se analizó mediante un Análisis de
Componentes Principales (ACP). Para desarrollar el análisis, las variables fueron normalizadas
mediante la transformación x = Log (x + 1)
y ajustadas a desviación estándar.
Figura 2. Variaciones diarias de caudal y velocidad de
corriente en el Río Tota (noviembre2002 a enero 2003). Daily
variations of flow and current velocity in the Tota River
(November 2002 through January 2003).
329
Para determinar la relación existente entre las
especies de algas perifiticas y las variables
ambientales en cada uno de los meses y en
los tres periodos de estudio se realizó un Análisis de Correspondencias Canónica (ACC).
Estos análisis se llevaron a cabo mediante el
programa CANOCO 4.0.
El análisis ecológico de la variabilidad a
escala diaria de la comunidad perifitica, se llevó
a cabo mediante el índice de diversidad de
Shannon - Wiener, la equitabilidad de Shannon
y la Riqueza de especies (número de especies).
RESULTADOS
Variables hidrológicas, físicas y químicas
en el río Tota
Las variables hidrológicas durante los tres
períodos de muestreo fluctuaron acorde con la
estacionalidad de las lluvias. Así, en el mes de
noviembre se presentaron los valores mas altos
de caudal y velocidad de la corriente, mientras
que en enero y diciembre se presentaron los
valores más bajos de estos parámetros.
El máximo valor de caudal y velocidad de
corriente se presentó en el día 6 del muestreo
del mes de noviembre con un valor de 1.15 m3/s
y 0.25 m/s, respectivamente. El valor más bajo
de los parámetros hidrológicos se presentó en el
mes de enero donde el caudal alcanzó valores de
0.037 m3/ s en el día 15 y la velocidad de
corriente presentó valores indetectables (Fig. 2).
Los parámetros químicos mostraron diferencias
significativas entre los períodos estudiados (Test
de Kruskal – Wallis, n=45, p<0.05). Los datos promedios se presentan en la tabla 1. A escala diaria,
en el mes de enero se observó una mayor variabilidad de los nutrientes (PRS, PT y NT) con coeficientes de variación superiores al 49 %.
La ordenación de las variables hidrológicas,
físicas y químicas mediante el ACP determinó
una explicación de la varianza en los tres primeros ejes del 76.5 %. El primer eje explicó el
46.2 % y se asoció a las variables relacionadas
con las características hidrológicas: caudal
330
Zapata y Donato
Tabla 1. Valores promedio de variables químicas y físicas cuantificadas en el río Tota. (El porcentaje corresponde al coeficiente de variación
de los datos registrados en cada periodo n=15 para los nutrientes y n=45 para la conductividad y temperatura). Mean values of physical and
chemical values quantified in the Tota River (the percentage corresponds to the variation coefficient of the registered data in each period.
n=15 for nutrients and n=45 for conductivity and temperature).
Mes
Noviembre
Diciembre
Enero
Amonio
mg/l
NT
mg/l
PRS
mg/l
PT
mg/l
Sílice
mg/l
Conductividad
µS/cm
Temperatura
°C
13.42
0.23
0.3
0.17
0.25
6.24
100.28
19.79%
21.90%
17.16%
24.43%
7.69%
18.48%
6.44%
0.2
0.7
0.36
0.16
6.49
202.33
15.85
20.67%
16.24%
32.89%
35.63%
8.42%
15.97%
7.45%
0.23
0.37
0.37
0.17
9.01
302.68
16.84
21.03%
54.25%
49.98%
73.54%
10.41%
10.90%
11.01%
(r2=0.79), turbidez (r2= 0.72), conductividad
(r2=0.64) y velocidad de la corriente (r2 =0.35). El
fósforo reactivo soluble también aparece asociado
a este factor (r2= 0.47). El segundo eje explicó el
15.9 % y se asoció el nitrógeno total (r2 =0.84).
El pH, fósforo total, oxigeno y temperatura no
se asociaron a los primeros ejes (Fig. 3).
Las muestras del mes de noviembre corresponden a valores de caudal y velocidad de la
corriente altos (3 veces en orden de magnitud
con relación al mes de diciembre y 6 veces con
relación al mes de enero), mayor turbidez; mayor
concentración de oxígeno y amonio. Mientras
que las muestras del mes de diciembre y enero se
asociaron a valores altos de conductividad, fósforo, sílice y temperatura. Particularmente, las
muestras de diciembre estuvieron asociadas a
valores altos de nitrógeno total (Fig. 3).
Composición, abundancia y diversidad
de la comunidad perifitica algal
La comunidad de algas perifiticas en los tres
períodos de muestreo estuvo dominada por
Bacillariophyceae (88 %), seguida de Cyanophyceae (7 %), Chlorophyceae (4 %) y Euglenophyceae (1 %). En total se registraron 107 especies distribuidas en 43 géneros. Los géneros
que presentaron mayor abundancia fueron
Melosira 50.56 %, Cocconeis 12.75 %, Fragilaria 9.12 %, Oscillatoria 5.61 %, Gomphonema 4.41 % y Nitzschia 4.40 %.
En los meses de noviembre y diciembre en
todas las réplicas la mayor dominancia fue atri-
Figura 3. ACP de las variables hidrológicas, físicas y químicas en el río Tota (Los dos primeros caracteres del rótulo de
las muestras corresponden a la replica, el siguiente al mes
(n=noviembre, d=diciembre, e=enero) y el último número
hace referencia al día). ACP of the hydrological, physical, and
chemical variables in the Tota River (the two first label characters of the samples correspond to the replicate, the next one
to the month (n=November, d=December, j=January and the
last number refers to the date).
Tabla 2. Porcentaje de abundancia total de las especies dominantes
en el río Tota durante los meses de noviembre –2002 a enero –2003.
Table 2. Percentage of total abundance of the dominant species in
the Tota River during the period from November 2002 through
January 2003.
Mes
Especie
Noviembre Nitzschia sp2
Cocconeis placentula
Fragilaria cf. capucina
Diciembre Melosira varians
Enero
Melosira varians
% de
abundancia
total
47.89
15.63
8.12
54.23
26.15
6.12
66.32
13.97
3.67
Σ %
71.64%
86.50%
83,96%
buida a las diatomeas (>90 %), mientras que en
enero el 80% de la abundancia total correspondió a las diatomeas y el 20 % a otros grupos.
En el mes de noviembre cuando se presentaron
– valores altos de velocidad de corriente
(X = 0.13 m/s), la especie más abundante fue
331
Nitzschia sp2 con un 47 % de la abundancia
total. En diciembre y enero cuando los valores
de– velocidad de
– corriente fueron bajos
(X = 0.03 m/s y X = 0.02 m/s respectivamente),
la especie más abundante fue Melosira varians
con el 54 % y 66 % de la abundancia total.
Otras especies que presentaron abundancias
altas durante los tres periodos fueron Cocconeis placentula y Fragilaria cf. capucina. En
todos los meses se presentó dominancia de
pocas especies en los sustratos, de esta manera
tres especies constituyeron más del 70 % de la
abundancia total (Tabla 2).
La biomasa de la comunidad perifitica expresada como clorofila-a y PSLC presentó diferencias
significativas entre los periodos (Test de Kruskal –
Wallis n=45, p<0.0001). Así, en noviembre se
presentaron los valores más bajos de clorofila-a
con un promedio de 0.77 mg/m2, mientras que en
enero se presentó el valor promedio más alto
4.63 mg/m2. En todos los períodos se observó un
patrón de aumento progresivo de clorofila-a
durante los 15 días de seguimiento (Fig. 4).
Figura 4. Variaciones diarias de biomasa expresada como Clorofila-a (mg/m2) y PSLC (mg/m2). Daily biomass variations expressed as chlorophyll-a (mg/m2) and PSCL (mg/m2).
332
Zapata y Donato
Figura 5. Abundancia total de las algas perifíticas
(células/mm2) en el río Tota. Total abundance of the periphytic algae (cells/mm2) in the Tota River.
No se observó un patrón definido de acumulación progresiva de PSLC en los sustratos. Los
valores medios para cada mes oscilaron entre
830 y 1490 mg/m2 (Fig. 4).
Por otra parte, la biomasa expresada como la
abundancia total de la comunidad algal en los sustratos artificiales presentó diferencias significativas entre los meses y a escala diaria (Test de
Kruskal – Wallis n= 45, p<0.0001). Durante el
mes de noviembre la abundancia total diaria de
células perifiticas presentó un valor promedio de
15 células/mm2. En los meses de diciembre y
enero el promedio de abundancia total fue similar
con valores ligeramente más altos en el mes de
enero (122 y 151 células/mm2, respectivamente).
En la escala diaria se observaron cambios en
las abundancias totales en los sustratos durante
cada mes. En noviembre la máxima abundancia fue de 141 células/mm2 en el día 13 de la
colonización, mientras que en el mes de
diciembre la máxima abundancia se registró en
el día 15 y fue de 505 células/mm2. En enero la
mayor abundancia se presentó en el día 8 y fue
de 396 células/mm2 (Fig. 5).
La diversidad (índice de Shannon – Wiener)
de la comunidad perifitica disminuyó hacia los
últimos días de la colonización. En el mes de
noviembre
los valores fueron relativamente
–
altos (X = 1.71)
– en comparación con el mes de
diciembre (X = 1.35). En este periodo los valores descendieron desde 1.7 hasta 0.9. En enero
los valores de diversidad de Shannon se mantuvieron constantes a través de los días (Fig. 6).
Figura 6. Cambios diarios del índice de diversidad
Shannon–Wienner en el río Tota. Daily changes of the
Shannon-Wienner diversity index in the Tota River.
La riqueza de especies no presentó muchas
fluctuaciones entre los días y los períodos de
estudio. El número de especies por día osciló
entre 24 y 36 especies. La equitabilidad en
general fue baja (0.21 – 0.67). En los tres
periodos disminuyó notoriamente cuando la
abundancia total fue máxima. En noviembre
presentó valores ligeramente mas altos que en
los otros meses y en diciembre presentó una
disminución drástica en el último día de la
colonización (desde 0.53 a 0.23). En enero
cuando la abundancia total aumentó considerablemente (días 7 y 8 de la colonización), la
equitabilidad fue baja (0.21) y posteriormente
se incrementó paulatinamente su valor (Fig. 7).
Relación de las variables hidrológicas, físicas
y químicas con las especies
Mediante un ACC y la aplicación del Test de
Monte-Carlo (999 permutaciones) se seleccio-
Figura 7. Equitabilidad diaria de la comunidad algal en el río
Tota durante los meses de noviembre 2002 a enero 2003. Daily
equitability of the algal community in the Tota River during
the months of November 2002 through January 2003.
naron las variables físicas, químicas e hidrológicas con un factor de inflación menor al 10 %.
En el análisis se excluyeron especies que presentaron una frecuencia menor al 5 % del total
de las muestras. El análisis justificaba un
58.3 % de la relación especies – ambiente y un
15 % de la varianza de los datos de las especies.
Las variables más explicativas se obtuvieron
mediante el método de partición de la varianza
333
(procedimiento Forward selection). Estas fueron
la velocidad de la corriente (20.6 %), y el nitrógeno total (20.6 %), seguidas del pH (14.7 %),
intensidad de luz en superficie (8.82 %) y oxígeno (8.82 %). El amonio, la turbidez y el PRS sólo
explicaron un 5.88 % de la varianza de los datos.
La ordenación de las especies y las variables
ambientales se encuentra representada en la figura 8. Las especies se separaron en dos grupos
Figura 8. ACC de las algas perifiticas y variables hidrológicas, físicas y químicas en el río Tota. ACC of the periphytic algae and
hydrological physical, and chemical variables in the Tota River.
334
Zapata y Donato
establecidos a partir del gradiente que generó las
diferencias en velocidad de la corriente. El primer grupo (I), comprende especies asociadas a
altos valores en velocidad de la corriente, mientras que las especies del grupo II están asociadas
a valores altos de amonio, PRS y temperatura.
Para cada uno de los períodos se efectúo un
ACC para determinar la relación entre las especies y las variables ambientales. En noviembre
el análisis mostró que la relación esta explicada
en un 56.5 % en los tres primeros ejes y las
especies en un 31.6 %. En este periodo, la velocidad de la corriente explicó un 23.5 %, el PRS
un 17.6 % y el sílice 11.7 %.
En diciembre, la velocidad de la corriente
(18.2 %), nitrógeno total (12.1 %) y sílice (12.1 %)
eran las principales responsables de la variación
de las muestras. Este análisis explicó en un
40.5 % la varianza en los tres primeros ejes y las
especies fueron explicadas en un 18.5 %. El
modelo para diciembre presentó una mayor
explicación de la varianza en los tres primeros
ejes (49.2 %) mientras que las especies solo fueron explicadas en un 18.2 %. Para enero el ACC
mostró que la comunidad perifitica algal estuvo
relacionada con la velocidad de la corriente
(16.6 %), PT (11.1 %) y oxígeno (19.4 %).
DISCUSIÓN
En los tres períodos de estudio se presentaron
diferencias sustanciales en la hidrología (profundidad media, amplitud del cauce, velocidad
de la corriente y caudal) del río Tota. Se conoce que estos ríos de montaña están influenciados principalmente por la precipitación
(Payne, 1986; Margalef, 1983). Las variables
físicas, químicas y biológicas responden a este
patrón condicionado por el clima local
(Martínez & Donato, 2003).
En general, los nutrientes estuvieron fuertemente influenciados por las variaciones en el
caudal que permitió almacenarlos o exportarlos
aguas abajo. Así, las diferencias en el caudal tienen efecto en la dinámica de los nutrientes en
todas las escalas de tiempo: entre días y meses.
Los nutrientes como el fósforo total presentaron
una alta concentración en el periodo de mayor
caudal y velocidad de corriente (noviembre),
esto se puede relacionar con el aumento de
transporte y fraccionamiento de la materia orgánica particulada y una menor retención del fósforo en el río por parte de los organismos y los
sedimentos (Reddy et al., 1999). El nitrógeno
total fue alto en el mes de diciembre posiblemente por la acumulación de material alóctono
en el canal por la baja velocidad de corriente.
En enero se presentó un descenso en los valores,
esto podría obedecer a la descomposición de la
materia orgánica y al aprovechamiento por parte
de la microbiota acuática.
El sílice es un factor que depende de la geología local pues se deriva de la roca, es de gran
importancia para la comunidad de diatomeas
por su utilización en la formación de las valvas.
En el río Tota su concentración está dentro de
los rangos reportados para ríos en Sur América
(Allan, 1995). Las altas concentraciones en el
mes de enero obedecen no sólo a la concentración que genera el bajo caudal y temperatura
sino también a la acumulación de biomasa de
diatomeas particularmente en las zonas muertas
del río durante este periodo.
La variabilidad diaria de la temperatura y la
conductividad en cada uno de los meses fue baja,
mientras que los nutrientes presentaron altos coeficientes de variación, en especial en el mes de
enero donde la baja velocidad de la corriente
determinó grandes fluctuaciones en la química
del agua por el efecto de la alta temperatura, la
acumulación de materiales (nutrientes, sales,
material alóctono) y el aumento de biomasa.
En el río Tota, la comunidad de diatomeas
desarrolladas sobre los sustratos artificiales fue
de especies categorizadas usualmente como
cosmopolitas: Cocconeis placentula, Melosira
varians, Fragilaria capucina y Nitzschia sp,
entre otras (Ács, 1998; Fayolle et al., 1999;
Oliveira et al., 2001; Passy, 2001).
En el periodo de mayor velocidad de la
corriente dominó el morfotipo de diatomeas
postradas, tales como Nitzschia spp, y Cocconeis placentula. Estas diatomeas poseen fuertes
estructuras de adhesión que les permite estar
adaptadas a persistir en el sustrato a pesar del
fuerte estrés. Así, pueden mantenerse después
de severos eventos de disturbio. Además, la
rápida inmigración de algunas poblaciones
reducen el efecto del disturbio (Biggs & Smith,
2002). El proceso de colonización es un proceso lineal dominado por el establecimiento pasivo de células. La tasa de este establecimiento
está gobernada por el tamaño y tipo de propágulos y sus propiedades de inmigración y dispersión, además de otros factores como velocidad de la corriente e intensidad de luz (Hart &
Finelli, 1999: Biggs, 1996).
A velocidades bajas de corriente (diciembre
y enero) predominó Melosira varians. Esta
especie se caracteriza por su carácter filamentoso no adherido al sustrato y que no es consumida fácilmente por los herbívoros. Estos filamentos establecen una importante área de
colonización para otras diatomeas postradas y
con pedúnculos. En estos períodos la velocidad
de la corriente crea condiciones favorables
para algunas especies por el aumento de
nutrientes y el crecimiento acelerado de los
filamentos de M. varians determina más sustratos para otras algas que la colonizan.
Por lo que se refiere a la biomasa perifitica, en
los sustratos artificiales se esperaba registrar un
aumento progresivo de la biomasa (clorofila) en
el tiempo (días). Sin embargo, la velocidad de la
corriente modifica este patrón. Así, a velocidades
bajas se produce un aumento progresivo de la
biomasa (clorofila-a), mientras que a velocidades
altas la acumulación de biomasa es lenta.
La cuantificación del PSLC tiene en cuenta
toda la biomasa de la comunidad perifítica
(algas, hongos, bacterias, organismos heterótrofos). Posiblemente los cambios diarios de esta
variable no responden directamente a la acumulación de biomasa algal en los sustratos como sí
es el caso de la clorofila-a.
La biomasa expresada como abundancia total
de células fue afectada de igual forma que la
clorofila-a por la velocidad de corriente. De
esta forma, la velocidad de la corriente tuvo un
efecto adverso sobre la biomasa perifitica algal.
335
A velocidades altas, la proliferación de biomasa
fue menor que a velocidades bajas.
De acuerdo con los cambios diarios de abundancia total y los índices de diversidad
(Shannon – Wiener y equitabilidad) se puede
inferir diferentes modelos sucesionales para
cada período, determinados principalmente por
la velocidad de corriente como lo señalan los
análisis de ordenación (CCA) de todos los
muestreos y los análisis por meses.
En noviembre se presentó un incremento de
caudal y velocidad de corriente en el día 6, en
lo que podría considerarse como un evento de
disturbio para las comunidades perif iticas.
Sin embargo, días después, la riqueza fluctuó
de manera similar a períodos en que no se presentaron crecientes. Por lo tanto, se podría
considerar que el tiempo de recolonización es
corto pues la intensidad del disturbio no es
muy alta y el pool de inmigrantes es principalmente alto (Biggs, 2000).
La riqueza de especies no fue un buen indicador de cambios en la estructura de la comunidad
perifitica puesto que no variaba sustancialmente
entre los días de cada periodo. La diversidad y la
equitabilidad representan mejor los cambios de
la estructura de la comunidad y son herramientas
mas útiles para predecir cambios ambientales
(Hillebrand & Sommer, 2000). Desde el punto
de vista de la diversidad se esperaría teóricamente un incremento en diversidad para estadios
sucesionales tempranos por el establecimiento
de nuevos colonizadores. Después, por las interacciones competitivas se presentaría una disminución de la diversidad en estadios tardíos, por
lo tanto la diversidad seguiría una curva unimodal (Hillebrand & Sommer, 2000; Lake, 2000).
En el río Tota, la diversidad en cada uno de los
periodos se manifiesta de distintas maneras
acorde con el régimen hidrológico, de nutrientes
y herbivoría. Así, la curva de diversidad se vio
afectada por estos factores y las interacciones
competitivas entre especies están reguladas por
factores ambientales y de pastoreo.
En conclusión, velocidades de la corriente
moderadamente altas promueven bajas densidades
de algas, la comunidad permanece en estados tem-
336
Zapata y Donato
pranos de la sucesión y la diversidad se mantiene.
En cambio cuando la velocidad de la corriente es
baja, la abundancia total es alta y es frecuente el
desprendimiento de la película algal, con el consecuente reinicio del proceso de sucesión.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan su agradecimiento a COLCIENCIAS – UNIVERSIDAD NACIONAL DE
COLOMBIA por la financiación de esta investigación a través del proyecto No. 1101-0511397. A Sergí Sabater C., profesor catedrático
de la Universidad de Girona (España) por la
corrección y sugerencias al manuscrito y a
Carlos Rivera por su apoyo y asesoría en el trabajo de campo y manejo de datos.
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Limnetica 24 (3

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