diversidad de macromicetes en relación a estructura

DIVERSIDAD DE MACROMICETES EN RELACIÓN
A ESTRUCTURA, ESPECIES ARBÓREAS Y
MICROCLIMA DEL BOSQUE MESÓFILO
DE MONTAÑA EN EL CENTRO DE
VERACRUZ, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA MARKO AURELIO GÓMEZ HERNÁNDEZ
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS
Xalapa, Veracruz, México 2009
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por otorgarme la beca de maestría No. 171658,
sin la cual no hubiera sido posible la realización de esta tesis.
Al Instituto de Ecología A. C., por el apoyo logístico a este trabajo y asistencia al VI Congreso
Latinoamericano de Micología.
A la Dra. Guadalupe Williams Linera, quien dirigió esta tesis, por su invaluable aportación a
mi formación profesional, enseñarme a ver y disfrutar de forma distinta el bosque mesófilo y,
principalmente, por apoyarme en todo momento.
A mi asesora académica, Dra. Laura Guzmán Dávalos, por el apoyo, enseñanza y valiosos
consejos que, desde mis inicios como biólogo hasta hoy, me ha brindado.
A mi asesor académico, Dr. Roger Guevara Hernández, por su brillante asesoría durante el
análisis de mis datos y comentarios al presente trabajo.
A los miembros del jurado, Dr. Eduardo Pineda Arredondo y Dra. Julieta Carranza Velázquez,
por ayudar al enriquecimiento y mejora de la presente tesis con sus pertinentes y respetables
observaciones.
Al Departamento de Ecología Funcional del Instituto de Ecología A. C., por el apoyo y
asesoramiento que se me brindó durante el desarrollo de este trabajo.
Al Laboratorio de Micología del Departamento de Botánica y Zoología de la Universidad de
Guadalajara, por recibirme en una estancia para determinar el material fúngico colectado.
A la Biól. Mª de Jesús Peralta Méndez, por su enseñanza y ayuda en la determinación de la
estructura vegetal e identificación de especies leñosas.
A la Biól. Maria de Jesús Herrera Fonseca, por su ayuda y todo lo que aprendí de ella durante
mi estancia en el Laboratorio de Micología de la U de G.
A la Biól. Etelvina Gándara Zamorano y Melquiades Cruz Alarcón, por su ayuda en la colecta,
procesamiento y determinación de macromicetes.
A todas las personas que de alguna forma fueron pieza importante en mi vida dentro del
posgrado.
3
DEDICATORIA
A mis tíos Roger y Connie, porque si en éste momento estoy aquí es en gran parte gracias a su
incondicional apoyo y preocupación.
4
DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenidoen estatesis fue efectuadopor Marko Aurelio GómezHemándezcomo estudiantede la
carrerade Maestríaen Cienciasentre agostode 2006 y diciembrede 2008, bajo la supervisiónde
la Dra. GuadalupeWilliams Linera.
Las investigacionesreportadasen esta tesis no han sido utilizadas anterionnentepara
obtenerotros gradosacadémicos,ni seránutilizadasparatalesfines en el futuro.
Candidato:Marko Aurelio GómezHemández
Director de tesis:Dra. GuadalupeWilliams Linera
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ÍNDICE
RESUMEN.................................................................................................................................. 9
1. INTRODUCCIÓN.............................................................................................................. 10
2. OBJETIVO GENERAL .................................................................................................... 14
2.1. Objetivos específicos..................................................................................................... 14
3. HIPÓTESIS ........................................................................................................................ 15
4. METODOLOGÍA .............................................................................................................. 16
4.1. Área de estudio.............................................................................................................. 16
4.2. Sitios de estudio ............................................................................................................ 17
4.3. Estructura de la vegetación y especies leñosas ............................................................. 17
4.4. Recolecta de macromicetes ........................................................................................... 18
4.5. Procesamiento de macromicetes ................................................................................... 18
4.6. Microclima y variables explicativas.............................................................................. 19
4.7. Análisis de datos............................................................................................................ 19
4.8. Análisis estadísticos ...................................................................................................... 21
5. RESULTADOS................................................................................................................... 22
5.1. Estructura vegetal...........................................................................................................22
5.2. Riqueza y dominancia de especies leñosas ................................................................... 25
5.3. Índice de afinidad templada para especies leñosas ....................................................... 25
5.4. Riqueza y abundancia de macromicetes........................................................................ 26
5.5. Diversidad de macromicetes ......................................................................................... 28
5.6. Presencia de especies de macromicetes en el tiempo.................................................... 31
5.7. Relación entre riqueza de macromicetes, estructura y riqueza
de especies leñosas y variables microambientales ......................................................... 33
6. DISCUSIÓN........................................................................................................................ 34
6.1. Diferencia entre los bosques estudiados con base en la altitud..................................... 34
6.2. Estructura y dominancia de especies leñosas.................................................................35
6.3. Relación entre riqueza de macromicetes, estructura y
riqueza de especies leñosas ............................................................................................ 36
6.4. Cuantificación de individuos y uso de morfoespecies de macromicetes ...................... 37
6.5. Estimación de la riqueza de macromicetes en los sitios de estudio .............................. 38
6.6. Diversidad alfa de Fisher y Shannon en macromicetes................................................. 40
6.7. Diversidad beta de macromicetes.................................................................................. 42
6
6.8. Presencia de especies de macromicetes en el tiempo.................................................... 43
6.9. Relación entre riqueza de macromicetes y variables microclimáticas.......................... 43
7. CONCLUSIONES.............................................................................................................. 45
8. LITERATURA CITADA .................................................................................................. 47
APÉNDICE I. Listado de especies leñosas registradas
en los cuatro sitios de estudio......................................................................................... 56
APÉNDICE II. Índice de Valor de Importancia de las especies leñosas registradas
en los cuatro sitios de estudio y en los dos estratos del bosque ..................................... 58
APÉNDICE III. Abundancia de individuos de macromicetes determinados
como especie y morfoespecie en cada sitio de estudio .................................................. 61
ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. ANOVAs de las variables estructurales del dosel (plantas leñosas
≥ 5 cm DAP) entre los cuatro sitios de estudio de BMM.............................................. 22
Cuadro 2. ANOVAs de las variables estructurales del dosel (plantas leñosas
< 5 cm DAP) entre los cuatro sitios de estudio de BMM ............................................. 22
Cuadro 3. Número de individuos y riqueza observada (Sobs) de árboles
del dosel, sotobosque y riqueza total de plantas leñosas en los cuatro
sitios de estudio de BMM................................................................................................25
Cuadro 4. Índice de afinidad templada (IAT) para especies leñosas > 5 cm
DAP con base en área basal (AB) y densidad (DEN) en los cuatro sitios
de estudio de BMM......................................................................................................... 26
Cuadro 5. Índice de afinidad templada (IAT) para especies leñosas < 5 cm
DAP y > 2 m de altura con base en área basal (AB) y densidad (DEN)
en los cuatro sitios de estudio de BMM ......................................................................... 26
Cuadro 6. Riqueza observada de macromicetes (Sobs), especies exclusivas
para cada sitio de estudio, abundancia y número de individuos
determinados como especie y morfoespecie en el BMM................................................ 27
Cuadro 7. Especies/morfoespecies de macromicetes con mayor índice
del valor de importancia (IVI) en los cuatro sitios de estudio de BMM........................ 28
Cuadro 8. Índices de diversidad alfa de Fisher (a) y Shannon (H’)
para macromicetes en los cuatro sitios de estudio ....................................................... 28
Cuadro 9. Prueba t de Hutchenson. Comparación de los valores del índice
de diversidad de Shannon entre los sitios de estudio..................................................... 29
7
Cuadro 10. Riqueza observada (Sobs) y riqueza estimada (Sest) de macromicetes
con los estimadores no paramétricos de diversidad ICE y Chao2 ................................ 31
Cuadro 11. Diversidad beta para macromicetes entre los diferentes sitios de estudio............. 31
Cuadro 12. Coeficiente de correlación Spearman para la composición
de especies de macromicetes y el tiempo entre recolectas............................................. 32
Cuadro 13. Coeficiente de correlación Spearman. Relación entre la
riqueza de macromicetes, estructura y riqueza de especies leñosas
y variables microambientales......................................................................................... 33
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio en la región central
del Estado de Veracruz, México.................................................................................... 16
Figura 2. Estructura de plantas leñosas ≥ 5 cm DAP en los cuatro
sitios de estudio, descrita como área basal (A), densidad (B),
altura promedio (C) y altura máxima (D)...................................................................... 23
Figura 3. Estructura de plantas leñosas < 5 cm DAP en los cuatro
sitios de estudio, descrita como área basal (A), densidad (B),
altura promedio (C) y altura máxima (D)...................................................................... 24
Figura 4. Curva de acumulación de especies de macromicetes tomando
las recolectas como unidad del esfuerzo de muestreo ................................................... 29
Figura 5. Curvas de rarefacción de macromicetes.................................................................... 30
Figura 6. Correlación entre la similitud de la presencia de especies
de macromicetes (Índice de Jaccard) y el tiempo entre colectas................................... 32
8
RESUMEN
El bosque mesófilo de montaña es muy heterogéneo en topografía, estructura vegetal,
riqueza y diversidad de especies leñosas. Esta heterogeneidad influye en la distribución y
diversidad fúngica, por lo que nuestro objetivo fue determinar la relación entre macromicetes,
plantas leñosas y microclima en cuatro fragmentos de bosque del centro de Veracruz. Se
seleccionaron sitios (1 y 2) a 1250 y 1420 m versus sitios (3 y 4) a 1860 y 1940 m de altitud.
En los meses cálido-lluviosos (mayo-octubre, 2007) se realizaron 12 muestreos de
macromicetes y registros de microclima en cada sitio, además se determinó la estructura y
composición de plantas leñosas. Se registró un total de 678 individuos y 63 especies leñosas.
La estructura del bosque y la composición de leñosas fue diferente entre las dos altitudes. Se
colectaron 2059 macromicetes correspondientes a 509 especies/morfoespecies. La diversidad
de macromicetes (alfa de Fisher, Shannon) fue similar entre los sitios 1 y 2 (prueba t de
Hutchenson = 1.44, P = 0.075) y entre los sitio 3 y 4 (t = -0.41, P = 0.34). La diversidad beta
(índice Chao-Jaccard) indica que la tasa de recambio en macromicetes es muy alta: la similitud
entre sitios fue 14-46%. La riqueza de macromicetes no estuvo correlacionada con la densidad,
área basal, altura y riqueza de especies leñosas > 5 cm DAP, pero si con densidad de leñosas <
5cm DAP y > 2 m de altura (ρ = -0.308, P = 0.018), humedad relativa del aire (ρ = 0.294, P <
0.0001), humedad del suelo (ρ = 0.338, P < 0.0001), temperatura del aire (ρ = -0.095, P =
0.039) y altitud (ρ = 0.366, P = 0.02). Los resultados sugieren que la estructura vegetal y
microclima del sotobosque son más importantes para conservar la diversidad de macromicetes
que el dosel del bosque, además que la composición de especies de macromicetes va a variar
independientemente del grado de similitud de especies leñosas entre fragmentos. La
destrucción de áreas representativas del BMM es una amenaza más seria para la diversidad
fúngica que para la diversidad de plantas superiores. Además, cada área de bosque provee
numerosos microhábitats particulares que albergan diferentes ensambles de macromicetes, por
lo que la protección de uno o pocos sitios representativos del BMM en una región no es
suficiente para conservar su micobiota.
9
1. INTRODUCCIÓN
El bosque mesófilo de montaña (BMM) es el tipo de vegetación más diverso por unidad
de superficie y con el mayor número de endemismos en México (Challenger, 1998; Rzedowski,
1996). Presenta una gran variación natural en su estructura y composición de especies de
plantas entre distintas localidades debido a la heterogeneidad de hábitat y aislamiento
topográfico, cambios además observados en relación a gradientes de altitud. En esta
vegetación, los cambios tanto en riqueza de especies como en abundancia relativa de plantas
leñosas ocurren en distancias relativamente cortas, mostrando altos niveles de recambio entre
un sitio y otro (Williams-Linera, 2002; Williams-Linera et al., 2005). En México, estos
bosques de montaña ocupan extensiones pequeñas de terreno distribuidas discontinuamente; de
su área original, de l % de la superficie del país, se estima que más del 50% ha desaparecido
(Challenger, 1998). De manera similar, se estima que el BMM y los bosques tropicales
albergan la mayor cantidad de especies de hongos en el país, seguidos por los bosques de
coníferas y Quercus (Guzmán, 1998a). Por esto es de importancia crítica conocer la diversidad
alfa y beta de macromicetes en el BMM de México. Además que el objetivo principal de medir
la diversidad biológica es contar con parámetros que nos permitan tomar decisiones o emitir
recomendaciones en favor de la conservación de taxa o áreas amenazadas, o monitorear el
efecto de las perturbaciones en el ambiente (Moreno, 2001). Chacón y Medel (1993)
elaboraron un listado en el que registraron todas las especies de hongos principalmente
macromicetes citadas para BMM en México, pudiendo ser hasta ahora la lista más completa en
este tipo de bosque del país. El número de especies registradas a la fecha de su trabajo fue de
594: 130 exclusivas de este tipo de bosque y el resto presentes también en otros tipos de
vegetación.
A los hongos se les considera de gran importancia no sólo por su influencia en las
actividades humanas, sino también por su papel vital en los procesos ecosistémicos (Mueller y
Bills, 2004). Se estima que la riqueza mundial de hongos es de aproximadamente 1.5 millones
de especies, pero sólo se ha identificado un 5% (Hawksworth, 1991). Esto los hace el segundo
grupo de organismos más diversos en el planeta (Mueller y Halling, 1995). En lo que respecta a
los macromicetes, se estima que a escala mundial existen por lo menos 49,500 especies (Schmit
y Mueller, 2006). En México, se calculan aproximadamente 200,000 especies de hongos en
general, de las que sólo se conocen 2,000 micromicetes y 4,500 macromicetes, representando
apenas el 3.25% de las especies estimadas (Guzmán, 1998a; 1998b). En el Estado de Veracruz
10
se tienen registradas aproximadamente 1,500 especies de hongos, siendo mejor representado el
grupo de los macromicetes con más de 1,000 especies (Guzmán et al., 2003).
Los macromicetes se caracterizan por la producción de cuerpos fructíferos conspicuos y
visibles a simple vista, y se agrupan en los Basidiomycetes y Ascomycetes. Existe un creciente
interés en investigar la influencia de estos hongos en la supervivencia de otros organismos, en
relacionar su diversidad y abundancia con las especies vegetales y en estudiar sus patrones de
distribución en diferentes microambientes para posteriormente poder incluirlos en decisiones
de conservación de áreas prioritarias de bosque (Brown et al., 2006). Aunque los macromicetes
posiblemente han sido el objeto de mayor número de estudios de diversidad que cualquier otro
grupo de hongos, estos estudios siguen siendo escasos y aún inexistentes para muchas regiones
del mundo. En Veracruz se cuenta con numerosos trabajos que tratan sobre los hongos
macroscópicos, como los de Welden y Guzmán (1978), León y Guzmán (1980), López et al.
(1980), Guzmán y Guzmán-Dávalos (1984), Anell y Guzmán (1988), Chacón et al. (1995),
Chacón y Guzmán (1995), Medel y Chacón (1997), Guzmán (1999), Bandala et al. (2005) y
Gándara y Ramírez (2005), entre otros. Sin embargo, la mayoría de estos estudios tienen un
enfoque principalmente taxonómico y los aspectos ecológicos de estos organismos son tratados
de manera muy superficial en el mejor de los casos. La dificultad para realizar estudios
ecológicos y estudiar la diversidad de macromicetes en diferentes hábitats nos ha privado de
contestar preguntas tan básicas como el número de especies de macromicetes en una localidad
específica, o si la diversidad es mayor en un tipo de bosque que en otro (Mueller et al., 2006),
además que la falta de información básica sobre la diversidad de los hongos tiene implicaciones
en muchos aspectos de biología evolutiva, hipótesis filogenéticas, el papel de la diversidad en
proveer resiliencia a la perturbación, procesos y relaciones coevolutivas e interpretación de
patrones biogeográficos (Mueller y Schmit, 2007). Adicionalmente, es fundamental conocer
sus patrones de distribución para entender tanto su evolución como la relación entre su
distribución y las plantas asociadas (Wu y Mueller, 1997).
Algunos aspectos de como se relacionan la composición de especies de hongos
macroscópicos y la composición de especies leñosas en diferentes tipos de vegetación y
condiciones ambientales han sido estudiados en varios países. Cerca de Fairbanks, Alaska, se
hicieron comparaciones entre comunidades macrofúngicas, plantas vasculares y líquenes, en
bosques de Alnus crispa (Aiton) Pursh y A. tenuifolia Nutt., con la intención de estimar el
número de especies de macromicetes por cada especie de planta y liquen, su similitud y
determinar las especies de hongos dominantes en los bosques estudiados (Brunner et al., 1992).
En Drenthe, al noreste de los Países Bajos, Keizer y Arnolds (1995) compararon las especies
11
macrofúngicas presentes en bordes de carretera plantados con Quercus robur L. y Fagus
sylvaticus L. y las de bosques cercanos compuestos por las mismas especies de árboles,
haciendo énfasis en especies micorrícicas y saprobias. Ferris et al. (2000) realizaron un estudio
en Inglaterra en el cual compararon la composición de especies de macromicetes en
plantaciones de Pinus sylvestris L. y Picea abies (L.) Karsten y en parcelas dentro de cada
bosque, estimando además la relación entre grupos funcionales de hongos y variables de la
estructura vegetal. En bosques de eucalipto maduros y jóvenes en Tasmania, Australia, se
describió la diversidad de macromicetes a nivel de especie y comunidad, comparando el
número de especies de hongos con el de plantas vasculares y analizando las comunidades
fúngicas en y entre los dos tipos de bosque (Packham et al., 2002). Tarvainen et al. (2003)
estudiaron comunidades de hongos macroscópicos, plantas superiores, briofitas y líquenes en
un gradiente de contaminación en bosques de pino al norte de Finlandia, midiendo el
incremento y decremento de especies con respecto a su cercanía a la fuente de contaminación y
comparando el comportamiento de las comunidades de hongos con el de las plantas. En la
Columbia Británica, Canadá, se hizo un estudio en bosques jóvenes y maduros de Betula
papyrifera Marsh. y Pseudotsuga menziesii var. glauca (Beissn.) Mayr con el objetivo de
examinar los efectos de la edad y composición de especies de árboles en la abundancia,
diversidad y composición de la comunidad de cuerpos fructíferos epigeos formados por hongos
ectomicorrícicos (Durall et al., 2006). A partir de ejemplares de macromicetes recolectados en
varios bosques de Fagus en la Provincia de Savona, Italia, Zotti y Zappatore (2006) estimaron
y compararon los índices de diversidad de Shannon y Brillouin, además de comparar la
micodiversidad de su área de estudio con la de otros bosques de Fagus de Europa. En México
se ha comentado sobre la distribución y condiciones ecológicas en que crecen varias especies
de macromicetes en bosques tropicales y de coníferas con diferente grado de perturbación
(Guzmán-Dávalos y Guzmán, 1979).
Por otro lado, las precipitaciones mensuales son un buen indicador de la humedad
general y junto con la temperatura, están considerados como los principales factores que
modulan el crecimiento somático y reproductivo de los macromicetes (Arnolds, 1981; Wilkins
y Harris, 1946). Desde finales de la década de los 30’s del siglo pasado, se ha venido
estudiando la influencia de la temperatura y humedad en los macromicetes (Wilkins y Harris,
1946); sin embargo, la mayoría de estos estudios se realizaron en el norte y centro de Europa y
Norte América. Varios autores han estudiado la influencia que estos factores climáticos tienen
sobre la distribución y diversidad de los hongos macroscópicos, y la mayor parte de ellos ha
coincidido en que la humedad o precipitación es el agente que más influye en estos organismos.
12
En Europa, Lange (1978) llevó a cabo un estudio durante 10 años sobre la fructificación de
macromicetes en bosques de Fagus de Dinamarca y concluyó que la precipitación es el
principal factor en este proceso. Eveling et al. (1990) hicieron un estudio durante un periodo de
14 años acerca de los efectos ambientales en la producción de esporomas en el bosque Tardee,
Irlanda del Norte, concluyendo que aparte de la temperatura y la precipitación, hay otros
parámetros ambientales que determinan la producción de cuerpos fructíferos, como la continua
tala y reforestación, además de la edad de los bosques. Un análisis de correlación entre
parámetros meteorológicos y la producción de hongos en bosques de roble en la parte surcentral de la Toscana, Italia, mostró que la lluvia tiene la mayor influencia en la producción
fúngica (Salerni et al., 2002). En un gradiente de humedad a lo largo del Parque Nacional
Olympic, Estados Unidos, O’Dell et al. (1999) demostraron que las especies de ectomicorrizas
tienen un patrón de fructificación de acuerdo a las condiciones ambientales, aun cuando sus
plantas hospederas son las mismas, y que tanto las especies ectomicorrícicas como sus
fructificaciones están positivamente relacionadas con la humedad disponible. También en el
Parque Nacional Olympic, Estados Unidos, Trudell y Edmonds (2004) realizaron un trabajo en
el que analizaron varios factores ambientales y compararon la composición de especies de
macromicetes dentro de dos bosques maduros de coníferas, concluyendo que el nitrógeno del
suelo y la humedad fueron los factores más importantes en determinar las diferencias entre las
dos comunidades macrofúngicas. Recientemente, Durall et al. (2006), a partir de su trabajo en
la Columbia Británica, concluyeron que la humedad y temperatura pudieron ser los
determinantes en patrones de fructificación anuales y estacionales observados.
De la revisión literaria resulta evidente que una abrumadora mayoría de los estudios en
los que se han hecho asociaciones entre los macromicetes y algunos de los componentes
florísticos de los bosques, han sido realizados en bosques boreales tanto en Norte América
como en Europa y una menor proporción en el hemisferio sur, principalmente en Australia. Por
lo tanto, considerando que el BMM representa uno de los ecosistemas más restringidos en
México (Challenger, 1998; Williams-Linera, 2002) y que alberga una gran diversidad de
macromicetes, muchos de ellos solo conocidos de estos bosques (Chacón y Medél 1993), es
prioritario documentar cuales son las relaciones que existen entre el componente de la
micobiota que representan los macromicetes y los atributos florísticos del BMM.
13
2. OBJETIVO GENERAL
Determinar diversidad alfa y beta, así como la distribución de especies de macromicetes
en relación con la diversidad de especies de plantas leñosas y variables microambientales en un
gradiente altitudinal representativo del bosque mesófilo de montaña del centro de Veracruz.
2.1. Objetivos específicos
1. Determinar la composición de especies leñosas dominantes y la estructura vegetal de cuatro
fragmentos de bosque en un gradiente altitudinal representativo del BMM.
2. Determinar la composición de especies de macromicetes en los sitios de estudio y en el
tiempo de recolecta.
3. Determinar si la diversidad (riqueza + abundancia) de macromicetes se relaciona con la
estructura y el ensamble particular de especies de plantas leñosas de cada fragmento de
bosque.
4. Estimar la relación entre la riqueza de especies macrofúngicas y características
microambientales en un gradiente altitudinal representativo del BMM.
14
3. HIPÓTESIS
1. En BMM, la estructura y composición de especies leñosas de los sitios a menor altitud son
diferentes de la estructura y composición de especies en los sitios más elevados.
2. La distribución de las especies de macromicetes se relaciona con las plantas leñosas
dominantes en su entorno y la altitud de los bosques en que se desarrollan.
3. La diversidad de los hongos macroscópicos está relacionada con la estructura y la
composición de especies leñosas en cada sitio.
4. Existe una relación entre la riqueza de macromicetes y la estructura y riqueza de especies
leñosas y variables microambientales.
15
4. METODOLOGÍA
4.1. Área de estudio
El área de estudio se localiza en el BMM de la región central del Estado de Veracruz,
México (Figura 1), en la provincia geomorfológica denominada Faja Volcánica o Eje
Neovolcánico, entre las latitudes 19º 30’- 19º 45’ N y las longitudes 96º 47’- 97º 01’ W y entre
1,200 y 2,100 m de altitud. La precipitación total anual en el área varía entre 1,500 y 2,000
mm, con una temperatura media anual alrededor de 18 ºC (Williams-Linera, 2007).
Las principales especies leñosas del BMM en esta región son Carpinus caroliniana,
Cinnamomum effusum, Fagus grandifolia var. mexicana, Liquidambar styraciflua, Oreopanax
xalapensis, Persea americana, Quercus xalapensis, Q. germana y Turpina insignis (WilliamsLinera, 2002); y dentro de los géneros de macromicetes mejor representados están Agaricus,
Amanita, Collybia, Gymnopilus, Hypoxylon, Inocybe, Lactarius, Marasmius, Psathyrella,
Psilocybe, Trametes y Xylaria (Guzmán et al., 2003).
VA
MY
AF
PC
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio en la región central del Estado de
Veracruz, México. En la imagen derecha se encuentran señalados los sitios de estudio: PC,
AF, MY y VA.
16
4.2. Sitios de estudio
Los fragmentos de BMM seleccionados para este estudio son parte de los remanentes
boscosos que han quedado como consecuencia de la acelerada destrucción que este tipo de
vegetación ha sufrido en las últimas décadas (Williams-Linera et al., 2002) y se localizan en
municipios cercanos a la ciudad de Xalapa, en un gradiente altitudinal de 1,250 a 1,940 m.
El sitio más bajo es el Parque Ecológico Clavijero (PC), a 1,250 m de altitud, en el
Municipio de Xalapa y a 19º 30’ 48’’ N y 96º 56’ 34’’ W. Las especies leñosas dominantes en
este lugar son Q. xalapensis, Q. leiophylla, L. styraciflua, Clethra mexicana, C. caroliniana y
T. insignis (Williams-Linera et al., 1996).
Agüita Fría (AF) se localiza a 1,420 m de atura, en el Municipio de Tlalnelhuayocan, a
19º 31’ 15’’ N y 96º 59’ 27’’ W. Las especies arbóreas dominantes en este sitio son las mismas
que en PC (Williams-Linera et al., 1996).
Mesa de la Yerba (MY), a 1,860 m de altura, se ubica en el Municipio de Acajete a 19º
33’ 40’’ N y 97º 01’ 04’’ W. Dentro de este bosque existe una co-dominancia entre F.
grandifolia var. mexicana y L. styraciflua, Q. salicifolia, Cleyera theaoides, Ternstroemia
sylvatica y O. xalapensis (Williams-Linera et al., 1996).
El sitio más elevado (VA) cubre la pendiente noroeste dentro del cráter del Volcán de
Acatlán, a 1,940 m de altitud, en el Municipio de Acatlán, a 19º 40’ 47’’ N y 96º 51’ 11’’ W.
La especie leñosa dominante es F. grandifolia var. mexicana (Williams-Linera et al., 1996).
En el centro de cada fragmento de BMM se colocaron diez parcelas permanentes de 10
x 10 m distribuidas al azar, dentro de las cuales se realizaron las recolectas y registro de datos.
Las parcelas se ubicaron al menos a 30 m de cualquier borde y se dejó un espacio mínimo de
10 m entre cada una de ellas.
En AF, MY y VA no hay señales conspicuas de perturbación, excepto por extracciones
menores de madera y pastoreo de ganado. Por otro lado, PC es un bosque perturbado en
recuperación que aun conserva elementos primarios. Los cuatro sitios se encuentran rodeados
por terrenos con diferentes usos de suelo, como potreros, cultivos, y plantaciones de café
(Williams-Linera et al., 2002)
4.3. Estructura de la vegetación y especies leñosas
La estructura de la vegetación para árboles ≥ 5 cm DAP (diámetro a la altura del pecho,
1.3 m) se determinó en las parcelas de 10 x 10 m. En cada sitio de estudio se midió el diámetro
y altura de los árboles y se contaron e identificaron todos los individuos. En cada parcela de 10
x 10 m se estableció una subparcela de 5 x 5 m donde se midió el diámetro y altura de las
17
plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura y se contaron y determinaron todos los
individuos. De las plantas que no se determinaron en campo se tomaron ejemplares para ser
herborizados e identificados posteriormente en el Herbario XAL. Con el objetivo de reducir el
pisoteo dentro de las parcelas, lo cual podría dañar al micelio e influir en la producción de
esporomas, la estructura de la vegetación y el inventario de todas las plantas leñosas en cada
sitio de estudio se llevó a cabo en noviembre de 2007, después de haber finalizado las
recolectas de macromicetes.
4.4. Recolecta de macromicetes
La recolecta de cuerpos fructíferos o esporomas se llevó a cabo durante los meses
cálido-lluviosos (mayo a octubre) de 2007 en cada una de las parcelas de 10 x 10 m descritas
anteriormente. Se realizaron 12 recolectas por sitio, dejando un periodo de 15 días entre un
muestreo y otro en cada sitio. En caso de crecimiento cespitoso, dos o más esporomas de la
misma especie dentro de un radio menor a 50 cm o un notorio crecimiento en anillo, se tomó el
conjunto de fructificaciones como un solo individuo. Se recolectaron los cuerpos fructíferos
creciendo en cualquier tipo de sustrato. Los ejemplares recolectados se describieron
macromorfológicamente en fresco, y se registraron, herborizaron y etiquetaron de acuerdo a las
técnicas citadas por Cifuentes et al. (1986).
4.5. Procesamiento de macromicetes
La determinación del material fúngico se realizó con base en sus características macro y
micromorfológicas, además de la ayuda de varios trabajos generales y literatura especializada,
e.g. Breitenbach y Kränzlin (1984, 1986, 1991, 1995, 2000), Guzmán (1977), Largent (1986),
Largent et al. (1977), Largent y Baroni (1988), Largent y Thiers (1977) y Pegler (1977, 1983,
1986). La microscopía de los ejemplares se efectuó en el Laboratorio de Micología del
Departamento de Botánica y Zoología de la Universidad de Guadalajara. Las observaciones al
microscopio se hicieron a partir de cortes a navaja del cuerpo fructífero, montados en KOH al
5% o reactivo de Melzer, según fuera el caso, o teñidos con rojo Congo (Largent et al., 1977).
El material fúngico fue incorporado a la Colección de Hongos del Herbario XAL. Los
ejemplares que no pudieron ser determinados a nivel de especie fueron identificados hasta
familia o género y se manejaron como morfoespecies (taxones distinguibles sin considerar
necesariamente una determinación a nivel de especie (Villarruel-Ordaz y Cifuentes, 2007). Con
fines prácticos, en adelante se hará referencia al conjunto de especies-morfoespecies solamente
como especies, a menos que la intención sea hacer énfasis en alguno de los dos grupos.
18
4.6. Microclima y variables explicativas
Las coordenadas geográficas, latitud y longitud, se determinaron con un posicionador
geográfico global (GPS Garmin III Plus). La altitud se midió con un altímetro (Thommen
Classic). Para medir la inclinación de la pendiente se utilizó un clinómetro y su orientación se
obtuvo con la ayuda de una brújula.
Los datos microambientales se registraron cada dos semanas en cada parcela de cada
uno de los sitios de estudio. En el centro de las parcelas se midió la abertura del dosel con la
ayuda de un densiómetro cóncavo, se registró la temperatura y humedad del aire utilizando un
termo-higrómetro digital a 1 m del suelo (ya que dentro de esta distancia se encuentran las
condiciones que probablemente influyen en la producción de cuerpos fructíferos), se midió la
temperatura del suelo con un termómetro especial a 10 cm de profundidad y se tomaron
muestras del sustrato hasta 10 cm de profundidad para calcular el porcentaje de humedad del
suelo. Las muestras de suelo se colocaron en bolsas de plástico y se transportaron al laboratorio
donde se secaron en estufa a 70° C por dos días; el contenido de agua del suelo se obtuvo por la
diferencia entre peso húmedo y peso seco.
4.7. Análisis de datos
Índice del valor de importancia (IVI)
Para determinar el valor de importancia de las especies de macromicetes se estimó el
índice de valor de importancia (IVI) de cada especie en los cuatro sitios de estudio utilizando la
fórmula:
IVI = (frecuencia relativa + densidad relativa)/2
Para determinar el valor de importancia de las especies leñosas se utilizó la misma
fórmula, incorporando el área basal como una variable de la estructura vegetal:
IVI = (frecuencia relativa + densidad relativa + dominancia relativa)/3
Índice de afinidad templada (IAT)
Como un indicador de la afinidad fitogeográfica de cada sitio, se calculó un índice de
afinidad templada (IAT) para la vegetación arbórea usando una modificación al índice de
Simpson:
t
S
IAT = Σ Pi / Σ Pi2
2
i=1
i=1
19
donde Pi es la proporción de individuos que la especie i contribuye a la muestra, t es el número
total de géneros de afinidad templada que hay en común entre los bosques caducifolios del este
en Estados Unidos y los bosques mesófilos de montaña, y S es el número total de especies en el
área muestreada (Williams-Linera, 1993). El IAT se calculó con base tanto en área basal como
en densidad, tomado como medida de la proporción de individuos (Pi) los valores relativos de
densidad y área basal de cada especie.
Riqueza y diversidad
La riqueza observada (Sobs) se estimó como el número de especies registradas tanto de
macromicetes como de plantas leñosas para cada sitio y para el total del área estudiada. La
curva de acumulación de especies de hongos se hizo tomando el número de recolectas como
unidad del esfuerzo de muestreo. Para determinar lo completo de los inventarios fungísticos
obtenidos a partir de las recolectas, se usaron los estimadores de riqueza no paramétricos
basados en incidencia ICE y Chao2, con ayuda del programa EstimateS 8.0.0 (Colwell, 2006).
Las curvas de rarefacción se utilizaron para comparar la riqueza de especies entre los
sitios, reduciendo las muestras a un número estandarizado de individuos. Las curvas se
obtuvieron a partir de la Sobs proporcionada por el programa EstimateS 8.0.0 (Colwell, 2006).
Para comparar las diversidades de macromicetes entre los sitios de estudio se calculó el
índice de diversidad alfa de Fisher en el programa EstimateS 8.0.0 (Colwell, 2006) con base en
las ecuaciones:
α = (N(1-X))/X
(S /N) = ((1-X)/X) (-Ln(1-X))
donde S es el número de especies y N es el número de individuos. X, el parámetro de la serie
logarítmica, se calcula a través de la primera ecuación y se utiliza en la segunda para
determinar el índice (Magurran, 1988). Además se calculó el índice de diversidad de Shannon
en el ambiente estadístico R, con base en la fórmula:
H’ = -
Σ p i ln p i
donde pi es la proporción de individuos encontrados en la i-ésima especie (Magurran, 2004).
La diversidad beta entre los sitios de estudio se estimó en el programa EstimateS 8.0.0
(Colwell, 2006) con el índice de similitud de Jaccard modificado por Chao. Este índice se
seleccionó ya que toma en cuenta tanto la presencia/ausencia como la abundancia de especies e
incorpora el efecto de las especies raras (Chao et al., 2005).
20
Presencia de macromicetes en el tiempo
Magurran (2004) sugiere que el mismo acercamiento utilizado para medir cambios de
diversidad en gradientes o entre unidades de muestreo (diversidad beta) puede usarse para
examinar cambios en diversidad a lo largo del tiempo. Con el fin de poder comparar la
variación en el tiempo de la presencia de especies macrofúngicas (refiriéndonos con esto a las
especies que en ese momento están fructificando y pueden ser registradas por medio de sus
esporomas) dentro de cada sitio, se calculó el índice de similitud de Jaccard entre cada una de
las recolectas. En el programa R se estimó el coeficiente de correlación de Spearman entre los
índices de similitud y el número de días entre recolectas para cada sitio de estudio. Esto con el
fin de saber si el tiempo entre recolectas era el indicado y no se hacia un esfuerzo innecesario
recolectando sin dar tiempo a la fructificación de otras especies.
4.8. Análisis estadísticos
Para determinar si había diferencias en el área basal, densidad, altura promedio y altura
máxima promedio de plantas leñosas ≥ 5 cm DAP y < 5 cm DAP entre los sitios de estudio, se
usó análisis de varianza de una vía (ANOVA). Antes del análisis se probó si los datos se
distribuían normalmente utilizando la prueba de Shapiro-Wilk W; en los casos en que los datos
no presentaron una distribución normal se transformaron logarítmicamente. Cuando se
encontraron diferencias estadísticas, se utilizó la prueba de Tukey HSD para definir las
diferencias entre medias. La relación entre riqueza de especies de macromicetes, variables
microambientales, estructura y riqueza de plantas leñosas se determinó utilizando el coeficiente
de correlación de Spearman. Estos análisis se hicieron utilizando el programa estadístico JMP
versión 3.2.2 (SAS, 1997).
Para determinar diferencias en el índice de Shannon entre los sitios de estudio se utilizó
la prueba t propuesta por Hutchenson, aplicada como una función en el ambiente estadístico R,
y dado que hay múltiples comparaciones se aplicó una corrección de Bonferroni secuencial
(Zar, 1999).
21
5. RESULTADOS
5.1. Estructura vegetal
La estructura vegetal de los sitios de estudio se describió como área basal (m2/ha),
densidad (ind/ha), altura promedio (m) y altura máxima (m) de árboles ≥ 5 cm DAP y plantas
leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
El área basal y la altura máxima para árboles ≥ 5 cm DAP fueron similares entre los
cuatro sitios de estudio, pero se encontraron diferencias estadísticamente significativas en
densidad y altura promedio (Cuadro 1). Sin embargo, la prueba de Tukey reveló que la
densidad de árboles es similar en PC y AF, lo mismo que en MY y VA, aunque mayor en los
dos primeros sitios (Figura 2B). Esta prueba indicó también que la altura promedio es
estadísticamente similar en AF, MY y VA (Figura 2C).
Cuadro 1. ANOVAs de las variables estructurales del dosel (plantas leñosas ≥ 5 cm DAP)
entre los cuatro sitios de estudio de BMM, con 3 y 36 grados de libertad.
Variable
Área basal
Densidad
Altura promedio
Altura máxima
F
0.91
9.89
3.37
2.75
P
0.44
< 0.0001
0.03
0.06
Para las plantas leñosas < 5 cm DAP, el área basal, densidad, altura promedio y altura
máxima fueron significativamente diferentes entre los sitios estudiados (Cuadro 2). En PC, AF
y MY el área basal fue similar, pero en el sitio más elevado (VA) el área basal fue
estadísticamente mayor (Figura 3A). La densidad fue similar entre PC y AF, los mismo que
entre MY y VA, pero mayor en los dos primeros sitios (Figura 3B). La altura promedio y altura
máxima fueron similares entre PC, AF y MY y menores en VA (Figura 3C y D).
Cuadro 2. ANOVAs de las variables estructurales del sotobosque (plantas leñosas < 5 cm
DAP) entre los cuatro sitios de estudio de BMM, con 3 y 36 grados de libertad.
Variable
Área basal
Densidad
Altura promedio
Altura máxima
F
3.33
22.04
8.51
14.08
P
0.03
< 0.0001
0.0002
< 0.0001
22
A
F = 0.91, P = 0.44
Área basal (m²/ha)
60
40
20
0
PC
AF
a
MY
VA
B
F = 9.98, P < 0.0001
Densidad (ind/ha)
a
1000
b
b
500
0
PC
AF
MY
VA
C
F = 3.37, P = 0.03
Altura promedio (m)
20
15
a
a
a
b
10
5
0
PC
AF
MY
VA
D
Altura maxima (m)
F = 2.75, P = 0.06
30
20
10
0
PC
AF
MY
VA
Figura 2. Estructura de plantas leñosas ≥ 5 cm DAP en los cuatro sitios de estudio, descrita
como área basal (A), densidad (B), altura promedio (C) y altura máxima (D). Las letras sobre
las barras indican la diferencia entre los sitios cuando ésta resultó significativa.
23
F = 3.33, P = 0.03
A
a
Área basal (m²/ha)
3
a
a
2
b
1
0
1
2
a
3
4
F = 22.04, P < 0.0001
B
a
Densidad (ind/ha)
6000
4000
b
2000
b
0
PC
AF
MY
VA
Altura promedio (m)
F = 8.51, P = 0.0002
C
6
ab
4
a
a
b
2
0
PC
AF
MY
VA
F = 14.08, P < 0.0001
Altura maxima (m)
a
8
D
a
a
6
b
4
2
0
PC
AF
MY
VA
Figura 3. Estructura de plantas leñosas < 5 cm DAP en los cuatro sitios de estudio, descrita
como área basal (A), densidad (B), altura promedio (C) y altura máxima (D). Las letras sobre
las barras indican la diferencia entre los sitios cuando ésta resultó significativa.
24
5.2. Riqueza y dominancia de especies leñosas
Se registró un total de 678 individuos y 63 especies de plantas leñosas. Los árboles ≥ 5
cm DAP contribuyeron con 308 individuos y estuvieron representados por 39 especies
(Apéndice 1A). Para las plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura se registraron 370
individuos y 52 especies (Apéndice 1B). Tanto el número de individuos como el número de
especies leñosas variaron entre los cuatro sitios de estudio (Cuadro 3). Se observó una
tendencia a que los sitios localizados a menor altitud presentaran mayor número de individuos
por área muestreada y mayor riqueza de especies.
Cuadro 3. Número de individuos y riqueza observada (Sobs) de árboles del dosel, sotobosque y
riqueza total de plantas leñosas en los cuatro sitios de estudio de BMM.
Sitio
PC
AF
MY
VA
Total
Dosel
Ind/0.1 ha
112
100
47
49
308
Sotobosque
Ind/0.025 ha
122
141
58
49
370
Sobs
dosel
14
15
19
4
39
Sobs
sotobosque
25
19
15
10
52
Sobs
total
32
22
26
10
63
En los sitios a menor altitud las especies dominantes > 5 cm DAP fueron C.
caroliniana, L. styraciflua, Q. xalapensis y Q. leiophylla. En los sitios más elevados la especie
dominante fue F. grandifolia var. mexicana (Apéndice 2). La vegetación leñosa del sotobosque
no presentó un patrón evidente de dominancia de especies entre sitos.
5.3. Índice de afinidad templada para especies leñosas
El índice de afinidad templada (IAT) estimado con base en el área basal de especies
leñosas > 5 cm DAP indicó que los dos sitios localizados a mayor altitud (VA y MY) están
constituidos, casi en su totalidad, por especies de afinidad templada (Cuadro 4). Sin embargo,
al estimar el IAT con base en densidad se obtuvo que PC y VA presentan un IAT mayor que
AF y MY.
25
Cuadro 4. Índice de afinidad templada (IAT) para especies leñosas > 5 cm DAP con base en
área basal (AB) y densidad (DEN) en los cuatro sitios de estudio de BMM.
Sitio
PC
AF
MY
VA
IAT (AB)
0.987
0.950
0.991
0.999
IAT (DEN)
0.843
0.740
0.790
0.839
Para especies leñosas < 5 cm DAP, el IAT estimado con base en el área basal, indica
que AF tiene la mayor afinidad templada de los cuatro sitios de estudio, seguido de VA, MY y
PC (Cuadro 5). Con base en la densidad, el IAT para este estrato muestra la misma tendencia,
donde la mayor afinidad templada la presenta AF, seguida de VA, MY y PC. Este resultado
puede deberse a que, en AF, se registró un gran número de plantas < 5 cm DAP que son
individuos juveniles de las especies arbóreas dominantes y de afinidad templada.
Cuadro 5. Índice de afinidad templada (IAT) para especies leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de
altura con base en área basal (AB) y densidad (DEN) en los cuatro sitios de estudio de BMM.
Sitio
PC
AF
MY
VA
IAT (AB)
0.177
0.584
0.187
0.218
IAT (DEN)
0.180
0.542
0.195
0.200
5.4. Riqueza y abundancia de macromicetes
Entre mayo y octubre de 2007 se registró un total de 2059 individuos de macromicetes
en los cuatro sitios de estudio, correspondientes a 73 especies y 436 morfoespecies (Apéndice
3). En PC se registraron 333 individuos, 100 determinados a nivel de especie y 233 a
morfoespecie: la riqueza observada para este sitio fue de 131 especies/morfoespecies (Cuadro
6). En AF se recolectaron 446 individuos, 131 determinados a especie y 315 a morfoespecie,
con una riqueza observada de 157 especies/morfoespecies. En MY se recolectaron 693
individuos, 162 determinados a especie y 531 a morfoespecie, y una riqueza observada de 155
especies/morfoespecies. En VA se obtuvieron 587 individuos, 178 determinados a especie y
409 a morfoespecie, con una riqueza observada de 158 especies/morfoespecies.
26
Cuadro 6. Riqueza observada de macromicetes (Sobs), especies exclusivas para cada sitio de
estudio, abundancia y número de individuos determinados como especie (Ind especie) y
morfoespecie (Ind morfoespecie) en el BMM.
Sitio
PC
AF
MY
VA
Total
Sobs
131
157
155
158
509
Exclusivas Ind/0.1 ha
100
333
118
446
111
693
117
587
2059
Ind
especie
100
131
162
178
571
Ind
morfoespecie
233
315
531
409
1488
De las 509 especies/morfoespecies registradas, el porcentaje de especies exclusivas que
presentó cada sitio fue muy similar; AF (23.18%), VA (23%), MY (21.8%) y PC (19.64%).
Para los sitios a menor altitud (PC y AF), en conjunto se registró 1.18% de especies exclusivas
y 2.66% para los sitios más altos (MY y VA). Solamente el 1.37% de las especies fueron
comunes en los cuatro sitios estudiados.
Las especies de macromicetes con mayor IVI se presentan en el Cuadro 7. La
morfoespecie Russula 394, que aparece como parte de las especies más importantes en todos
los sitios de estudio, pudiera estar compuesta por Russula alutacea (Pers. : Fr.) Fr., R. emetica
Schaeff. : Fr. y R. mexicana Burlingham, únicas rusulas registradas para BMM en México
(Chacón y Medel, 1993) que presentan píleo y estípite rojizos con láminas blancas. Sin
embargo, debido a la dificultad que se presentó para diferenciar esas especies, no fue posible
hacer una separación de los individuos que la integran y esto pudo influir en que dicha
morfoespecie tenga un IVI relativamente elevado. Sin embargo, es clara la importancia del
género Russula en todos los sitios estudiados. La separación en morfoespecies del resto de los
ejemplares no presentó dificultad.
27
Cuadro 7. Especies/morfoespecies de macromicetes con mayor índice del valor de importancia
(IVI) en los cuatro sitios de estudio de BMM.
Sitio
Especies/morfoespecies
Amanita virosa
Russula 394
Oudemansiella radicata
Veligaster nitidum
Russula mephitica
Russula 394
Lentinula boryana
Trogia buccinalis
Russula 390
Russula mephitica
Russula 394
Leotia lubrica
Mycena 322
Calostoma cinnabarinum
Hydnum repandum
Lactarius subdulcis
Lactarius 250
Russula 394
Russula 391
Tylopilus plumbeoviolaceus
PC
AF
MY
VA
IVI
3.79
3.19
2.64
2.49
2.43
7.66
3.94
3.52
2.43
2.43
9.38
3.02
2.57
2.41
2.35
6.36
5.45
3.56
2.37
2.3
5.5. Diversidad de macromicetes
El índice de diversidad alfa de Fisher indicó que PC y AF son notoriamente más
diversos que MY y VA. De manera similar, el índice de Shannon indicó que la mayor
diversidad de macromicetes se presenta en PC y AF, seguidos por VA y MY (Cuadro 8),
aunque este índice sugiere que el sitio más diverso es PC y alfa de Fisher sugiere que el más
diverso es AF. Al comparar los valores del índice de Shannon entre los sitios de estudio con la
prueba t propuesta por Hutchenson, se obtuvo que no hay diferencias significativas entre las
diversidades de PC y AF, lo mismo que entre MY y VA (Cuadro 9).
Cuadro 8. Índices de diversidad alfa de Fisher (a) y Shannon (H’) para macromicetes en los
cuatro sitios de estudio.
Sitio
PC
AF
MY
VA
α
79.63
86.29
62.01
70.94
H’
1.991
1.946
1.839
1.853
28
Cuadro 9. Comparación de los valores del índice de diversidad de Shannon entre los sitios de
estudio. Prueba t de Hutchenson.
Muestra1
PC
PC
PC
AF
AF
MY
t
1.44
5.17
4.61
3.16
2.72
-0.41
Muestra2
AF
MY
VA
MY
VA
VA
P
0.075
< 0.0001
< 0.0001
0.0008
0.0033
0.34
Tomando como esfuerzo de muestreo el número de recolectas, las curvas de
acumulación de especies para los cuatro sitios de estudio muestran que en AF, MY y VA las
especies se acumularon de forma parecida, lo cual se observa en la superposición de sus curvas
(Figura 4). El número de especies registradas en estos tres sitios varía muy poco. En PC, el
mismo esfuerzo de muestreo aportó un menor número de especies. Ninguna de las curvas
alcanzó la asíntota.
180
160
140
PC
120
S obs
AF
100
MY
VA
80
60
40
20
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
Recolectas
Figura 4. Curva de acumulación de especies de macromicetes tomando las recolectas como
unidad del esfuerzo de muestreo.
29
Las curvas de rarefacción (Figura 5) muestran una tendencia semejante al índice de
Shannon. Al estandarizar la riqueza de especies para el mismo número de individuos (333
individuos), PC revela la mayor riqueza (131 especies), aunque muy similar a la de AF (128
especies). MY y VA, que registraron la riqueza observada más alta, mostraron menor número
de especies en las curvas de rarefacción (102 y 111 especies, respectivamente).
160
140
120
PC
S obs
100
AF
80
MY
60
VA
40
20
0
0
100
200
300
400
500
600
700
Individuos
Figura 5. Curvas de rarefacción de macromicetes. Riqueza de especies observadas en cada
sitio (Sobs) estandarizada por el menor número de individuos recolectados en un sitio (línea
punteada).
La riqueza estimada de macromicetes obtenida con ICE y Chao2 muestra que los
inventarios completos de especies macrofúngicas en cada sitio pueden ser aproximadamente 2
a 3 veces mayores de lo observado (Cuadro 10). Estos estimadores sugieren concretamente que
los inventarios relativamente más completos se lograron en PC, MY y VA. A nivel regional,
los resultados indican que el inventario de especies podría ser aproximadamente 6 veces mayor.
30
Cuadro 10. Riqueza observada (Sobs) y riqueza estimada (Sest) de macromicetes con los
estimadores no paramétricos de diversidad ICE y Chao2. Se presentan los porcentajes de lo
completo de los inventarios fungísticos en cada sitio en el área de estudio, con base en la
riqueza estimada por ambos estimadores.
Sest
Sitio
PC
AF
MY
VA
4 sitios
Sobs
131
157
155
158
509
ICE
216
473
291
381
3470
Nivel de inventario (%)
Chao2
209
402
264
316
2935
SICE
61
33
53
41
15
SChao2
63
39
59
50
17
El índice Chao-Jaccard utilizado para estimar la diversidad beta entre los sitios muestra
que la similitud en composición de especies es de entre 14 y 46%. La mayor similitud la
presentan MY y VA, mientras que la similitud más baja la tienen PC y VA (Cuadro 11).
Cuadro 11. Diversidad beta para macromicetes entre los diferentes sitios de estudio. Los
valores corresponden al índice Chao-Jaccard, donde 0 es ensamble de especies completamente
diferente y 1 es ensamble de especies igual.
PC
AF
MY
AF
0.22
MY
0.25
0.32
VA
0.14
0.28
0.46
5.6. Presencia de especies de macromicetes en el tiempo
En todos los sitios existe un coeficiente de correlación negativo entre la similitud de la
presencia de especies en las fechas de recolecta y la distancia en días entre una fecha y otra
(Figura 6, Cuadro 12). AF fue el sitio que menos cambio tuvo en la presencia de especies y VA
presentó el cambio más marcado de especies en el tiempo. La correlación entre la presencia de
especies y la diferencia en los tiempos de recolecta para los cuatro sitios fue negativa y
altamente significativa indicando un cambio en el tiempo en la composición de especies que
fructificaron durante la temporada que abarcó el muestreo.
31
AF
0.20
PC
0.15
0.05
50
100
150
50
100
Tiempo (días)
MY
VA
Jaccard
0.05
0.15
Rho = -0.541, P < 0.0001
0.15
Rho = -0.409, P = 0.0007
150
0.10
0.25
Tiempo (días)
0.00
0.05
Jaccard
Rho = -0.363, P = 0.0027
0.10
Jaccard
0.20
0.10
0.00
J accard
Rho = -0.403, P = 0.0008
20 40 60 80
120
160
50
Tiempo (días)
100
150
Tiempo (días)
Figura 6. Correlación entre la similitud de la presencia de especies de macromicetes (Índice
de Jaccard) y el tiempo entre recolectas. En cada gráfico se muestran los valores del
coeficiente de correlación Spearman (Rho) y de P.
Cuadro 12. Coeficiente de correlación de Spearman (ρ). Relación entre la composición de
especies fructificando en cada recolecta y el tiempo entre recolectas.
Sitio
PC
AF
MY
VA
ρ
-0.403
-0.363
-0.409
-0.541
P
0.0008
0.0027
0.0007
< 0.0001
32
5.7. Relación entre riqueza de macromicetes, estructura y riqueza de especies leñosas y
variables microambientales.
Los resultados indican que existe una relación estadística negativa entre la riqueza de
macromicetes y la densidad de plantas leñosas < 5 cm DAP (Cuadro 13). Se encontró una
correlación negativa débil entre los hongos y el área basal y la altura máxima de plantas < 5 cm
DAP y la riqueza de árboles > 5 cm DAP. El análisis entre riqueza de macromicetes y variables
microambientales indica que la riqueza de hongos está positivamente relacionada con la altitud
y negativamente relacionada con la temperatura del aire, pero no está significativamente
relacionada con la temperatura del suelo. Notoriamente, la riqueza de macromicetes tiene una
relación positiva y altamente significativa con la humedad relativa del aire y humedad del
suelo.
Cuadro 13. Coeficiente de correlación de Spearman (ρ). Relación entre riqueza de
macromicetes (Sm), estructura y riqueza de especies leñosas > 5 cm DAP (mayúsculas) y < 5
cm DAP (minúsculas) y variables microambientales, descritas como área basal (AB, ab),
densidad (DEN, den), altura promedio (ALTP, altp), altura máxima (ALTM, altm), riqueza (S,
s), altitud, pendiente, orientación de la pendiente (O-pend), abertura del dosel (A-dosel),
humedad relativa (Hr), humedad del suelo (Hs), temperatura del aire (Ta) y temperatura del
suelo (Ts).
Sm
Variable
AB
DEN
ALTP
ALTM
S
ab
den
altp
altm
s
altitud
pendiente
O-pend
A-dosel
Hr
Hs
Ta
Ts
ρ
-0.040
-0.287
0.038
-0.079
-0.308
-0.307
-0.308
-0.125
-0.302
-0.228
0.366
0.268
0.298
0.038
0.294
0.338
-0.095
-0.005
P
0.808
0.073
0.814
0.629
0.052
0.054
0.018
0.442
0.058
0.156
0.02
0.094
0.062
0.814
< 0.0001
< 0.0001
0.039
0.913
33
6. DISCUSIÓN
Esta tesis es el primer trabajo que aborda directamente la relación de la diversidad de
macromicetes con la estructura vegetal, la diversidad de plantas leñosas y variables
microambientales del BMM.
La hipótesis propuesta de que la diversidad y distribución de los hongos macroscópicos
están relacionadas con la diversidad y estructura de plantas leñosas en el BMM se acepta
parcialmente, ya que se obtuvo evidencia de que las diversidades de los sitios a menor altitud
son similares entre si, igual que las diversidades de los sitios más altos y, por otro lado, existe
una alta complementariedad de especies macrofúngicas entre todos los sitios.
De las distintas variables microambientales analizadas, las climáticas mostraron ser los
principales factores que determinan la riqueza de especies de macromicetes. Por consiguiente,
estos factores microclimáticos pueden estar relacionados con el elevado cambio en la presencia
de especies de macromicetes en el tiempo que se muestra en los resultados.
6.1. Diferencia entre los bosques estudiados con base en la altitud
Los sitios de BMM estudiados muestran una clara diferencia en estructura y
composición de especies. Los resultados sugieren que efectivamente estos bosques se pueden
agrupar en dos categorías de acuerdo a la altitud y al IAT. La composición de especies de
plantas leñosas resultó similar entre los sitios más bajos (PC y AF), así como entre los dos más
elevados (MY y VA). PC es el sitio a menor altura, y registró la mayor riqueza de especies
leñosas. Además de la altitud e influencia tropical, esto puede deberse a que este bosque, a
diferencia de los otros, alberga un gran número de especies < 5 cm DAP que pueden ser
características de la vegetación secundaria, como Eugenia capuli, Palicourea padifolia y
Cestrum nocturnum (Nee, 1986; Sánchez-Vindas, 1990; Romero-Romero et al., 2000), ya que
es un bosque secundario viejo. VA, que es el sitio localizado a mayor altitud, es también el
fragmento más conservado en su interior por estar localizado dentro del cráter de un volcán,
relativamente poco accesible a la población local. Este bosque tiene menor número de especies
leñosas por tratarse de un bosque monoespecífico dominado por Fagus grandifolia var.
mexicana.
En estudios llevados a cabo en diferentes tipos de vegetación se reporta que la variación
altitudinal influye en los cambios de la composición y estructura de las comunidades de
especies leñosas. Santos et al. (2008) llevaron a cabo un estudio sobre la riqueza y distribución
34
de plantas leñosas útiles en el noreste de Brasil. Aunque no encontraron una correlación
significativa entre la altitud y las especies de su interés, la composición de las especies leñosas
restantes estuvo significativamente relacionada con esta variable.
Poulos et al. (2007) estudiaron la relación entre variables ambientales y la dominancia y
diversidad de plantas leñosas en Arizona, Estados Unidos. Sus resultados mostraron una
relación significativa entre la composición de especies y abundancia de la vegetación y la
elevación. Behera y Kushwaha (2007), a partir de los resultados obtenidos al analizar el
comportamiento altitudinal de especies arbóreas al este del Himalaya, concluyeron que la
diversidad de especies y endemismo de plantas definitivamente muestran una tendencia a lo
largo del gradiente altitudinal, donde la diversidad tiende a decrecer y el endemismo a
incrementarse progresivamente.
En México, Toledo-Garibaldi (2008) midió la estructura de la vegetación y la
diversidad de especies leñosas de selva baja caducifolia del centro de Veracruz a lo largo de un
gradiente altitudinal. Encontró una correlación positiva entre la densidad de árboles del dosel y
del sotobosque y la altitud. Dentro de la misma región en que se llevó a cabo el presente
estudio, Williams-Linera et al. (2005) encontraron que los sitios más elevados fueron diferentes
en estructura vegetal y riqueza de especies arbóreas y helechos con respecto a los sitios
localizados a menor elevación.
6.2. Estructura y dominancia de especies leñosas
La densidad y altura promedio de árboles > 5 cm DAP fueron significativamente
diferentes entre los cuatro sitios de estudio, mientras que el área basal y la altura máxima no
presentaron diferencia. Para las plantas leñosas < 5 cm DAP, la densidad, altura promedio, área
basal y altura máxima mostraron diferencias significativas.
Estos resultados concuerdan con los obtenidos por Williams-Linera (2002), quien
utilizó la misma clasificación diamétrica de plantas leñosas. Encontró diferencias significativas
entre la densidad de árboles > 5 cm DAP en siete fragmentos de BMM del centro de Veracruz,
además de que el área basal era similar en sus sitios de estudio. Así mismo, obtuvo que la
densidad y área basal de árboles < 5 cm DAP eran significativamente diferentes entre los
fragmentos de bosque.
De acuerdo a variables estructurales, en el presente trabajo, los sitios se pueden agrupar
en: a) localizados a menor altitud, con mayor densidad y altura y con un ensamble de especies
arbóreas similar y b) localizados a mayor altitud, con valores de IAT más altos y un ensamble
35
de especies arbóreas similar entre ellos, pero diferente al de los bosques creciendo en sitios a
menor altitud.
Dentro de los sitios a menor altitud, los árboles > 5 cm DAP más importantes fueron C.
caroliniana, L. styraciflua, Q. xalapensis, C. mexicana y T. insignis. Para los sitios más
elevados la especie dominante fue F. grandifolia var. mexicana. Los resultados concuerdan con
los obtenidos por Williams-Linera (2002), quien señaló a L. styraciflua, Q. xalapensis, Q.
leiophylla, C. mexicana y Q. germana como las principales especies > 5 cm DAP en los sitios
más bajos, y a F. grandifolia var. mexicana en los más elevados.
6.3. Relación entre riqueza de macromicetes, estructura y riqueza de especies leñosas
La riqueza de especies de macromicetes en BMM disminuye cuando la densidad de
plantas leñosas del sotobosque aumenta, mientras que la densidad de árboles del dosel (plantas
> 5 cm DAP) no está significativamente relacionada con la riqueza de macromicetes. Lo
anterior se ve reflejado en el bajo número de especies observadas dentro de PC, donde el
sotobosque es más denso. Llama la atención que a pesar de la similitud entre la densidad del
sotobosque en PC y AF, la riqueza de especies de este último, es igual a la de MY y VA. La
razón de este resultado puede ser que en AF, MY y VA lo abierto de la vegetación facilitó la
recolecta de ejemplares, permitiendo un registro de individuos y riqueza de especies mayor y
uniforme en comparación a PC.
Los resultados de Richard et al. (2004) mostraron que la riqueza de hongos decrecía a
medida que incrementaba la densidad de árboles del dosel y aumentaba cuando la densidad de
arbustos era alta, aunque su estudio lo llevaron a cabo en un bosque mediterráneo donde la
comunidad fúngica estaba compuesta principalmente por especies raras y, seguramente, muy
específicas a ese microambiente.
Nuestros resultados sugieren que dentro de los sitios con un sotobosque más denso, ese
mismo estrato puede estar interviniendo en el acondicionamiento de un microclima ideal para
la producción de ciertos macromicetes. La obstrucción de la luz solar y lo que esto implica,
como disminución en la temperatura, podría ser la causa principal de la correlación negativa
entre la densidad del sotobosque y la riqueza observada de macromicetes. Desafortunadamente
son escasos los estudios en los que se relaciona la densidad de plantas leñosas y la riqueza de
macromicetes, lo que hace difícil poder definir un patrón más general y así confrontar nuestros
resultados con los de otros trabajos.
Por otro lado, la riqueza de especies de hongos sólo muestra una tendencia débil hacia
una relación significativa con la riqueza de árboles del dosel y el área basal de plantas del
36
sotobosque. Esto parcialmente concuerda con estudios como los de Gabel y Gabel (2007) y
Villeneuve et al. (1989) quienes han manifestado una relación significativa entre la riqueza de
especies fúngicas y de plantas vasculares.
Watling (1995) mencionó que entre más grande sea el mosaico de especies arbóreas,
mayor es la variación de hongos encontrados. Sin embargo, Chiarucci et al. (2005) en su
estudio sobre plantas vasculares y riqueza de especies fúngicas en Italia, no encontró una
correlación entre la riqueza de especies de hongos y la de especies leñosas.
6.4. Cuantificación de individuos y uso de morfoespecies de macromicetes
Contabilizar individuos de hongos con base en muestreos de esporomas se dificulta
debido a que cuerpos fructíferos individuales no corresponden a micelios individuales
(Guevara y Dirzo, 1998).
Con la sola observación de los cuerpos fructíferos es bastante difícil contar el número
de individuos genética o fisiológicamente distintos dentro de un área, además que la
abundancia de fructificaciones, el micelio bajo la tierra y las conexiones micorrícicas en las
raíces, no están necesariamente correlacionadas (Schmit et al., 1999).
Aun así, algunos esfuerzos se han hecho para cuantificar la abundancia de
macromicetes contando el número de cuerpos fructíferos de una especie, como lo hicieron
Termorshuizen y Schaffers (1987) para estudiar la relación entre la presencia de carpóforos de
hongos micorrícicos, la vitalidad arbórea y la contaminación del aire en bosques de Pinus
sylvestris en los Países Bajos. Algunos otros, como Fogel (1976) en su estudio ecológico de los
hongos hipogeos del oeste de Oregon, determinan la abundancia de los macromicetes midiendo
la biomasa de los cuerpos fructíferos.
El método utilizado para contar el número de individuos de macromicetes en el estudio
que aquí presentamos fue similar al utilizado por Schmit et al. (1999), quienes mencionaron
que esta forma de cuantificar no provee una estimación de individuos genética o
fisiológicamente distintos, más bien estima la abundancia con base en la distribución espacial
del micelio de las diferentes especies. En nuestro estudio, este método tuvo el objetivo de
proporcionar un conteo estandarizado y poder calcular y comparar los índices de diversidad
entre sitios, además de obtener al mismo tiempo datos de frecuencia de las especies.
De las 509 especies/morfoespecies en este trabajo, el 85.7% no pudieron ser
determinadas a nivel de especie y se manejaron como morfoespecies. Estudios recientes han
sugerido que el uso de taxones jerárquicamente superiores a especie (género, familia, etc.),
37
tiene un importante potencial en el ahorro de tiempo y recursos durante la evaluación de la
diversidad biológica (Bertrand et al., 2006).
Mandelik et al. (2007) utilizaron plantas vasculares, escarabajos del suelo y mariposas
nocturnas para evaluar el manejo de géneros y familias como sustitutos de especies en la
estimación de riqueza, rareza y composición de especies a escala local. Concluyeron que el uso
de géneros es indisputable como sustituto de la diversidad de especies, aunque no hubo una
disminución significativa en el esfuerzo de muestreo requerido para géneros con relación al
requerido para especies. Con el uso de familias no obtuvieron buenos resultados.
Balmfort et al. (2000), utilizando macromicetes, evaluaron el uso de géneros y familias
como sustitutos de especies en la estimación de la micodiversidad en el Reino Unido.
Concluyeron que tanto a escala nacional como local, la riqueza de especies puede ser
adecuadamente predicha con la riqueza de géneros. Las familias y otros niveles taxonómicos
fueron menos informativos. A escala local, Villaseñor et al. (2005) obtuvieron los mismos
resultados con plantas vasculares en diferentes áreas de México.
Para el presente estudio, al no determinar algunos ejemplares a nivel de especie, se
determinaron a género o familia. Con la intención de hacer una clasificación más fina del
material recolectado, se retomó cada género y familia obtenidos y se hizo una re-agrupación
minuciosa de los individuos pertenecientes a cada grupo con base en sus caracteres macro y
micromorfológicos. Dejando a un lado el género o familia al que pertenecieran, a los nuevos
grupos se les asignó un número de morfoespecie con los cuales se trabajaron. Esto se hizo
debido a que dentro de un mismo género o familia pudo haber ejemplares de diferentes
especies que de no ser separadas podrían ocasionar un sesgo en los resultados.
Por lo tanto, el análisis de datos se llevó a cabo a nivel de especies y aunque la mayoría
no fueron determinadas, permite hacer un cálculo adecuado de la diversidad de hongos sin
asignar el nombre de la especie a todos los taxones encontrados (Cannon, 1997).
Desafortunadamente, trabajar con morfoespecies impide hacer comparaciones entre
composición de especies con otros trabajos o listados.
6.5. Estimación de la riqueza de macromicetes en los sitios de estudio
A pesar de la importancia de los macromicetes, son pocos los trabajos publicados en los
que se ha estimado su riqueza local, y la mayoría de estos estudios se concentran en Norte
América y Europa (Schmit et al., 1999). En México, quizás el único trabajo de este tipo en
BMM es el realizado por Guevara y Dirzo (1998) en la Reserva de la Biosfera El Triunfo,
localizada en la Sierra Madre de Chiapas.
38
Se sabe bien que diferencias en las características de ensambles biológicos producen
diferencias en la efectividad de los muestreos, por lo que un mismo esfuerzo de muestreo con
técnicas estandarizadas llevado a cabo en diferentes áreas o tipos de comunidades no siempre
tendrá el mismo éxito y ocasionará un importante sesgo en la riqueza total de especies
inventariadas para cada sitio (Hortal et al., 2006).
Para determinar que tan completos fueron nuestros inventarios micológicos, hicimos
uso de los estimadores no paramétricos ICE y Chao2. Estos estimadores han demostrado mayor
precisión cuando el número de muestras es bajo o éstas son comparables en tamaño, además de
no ser muy sensibles a la distribución agregada (Chazdon et al., 1998; O’Dell et al., 2004;
Hortal et al., 2006), como es el caso de nuestras muestras.
Entre varios métodos no paramétricos evaluados por Colwell y Coddington (1994) para
estimar riqueza de especies, Chao2 y Jackknife proporcionaron las estimaciones con menos
bias [i.e., desviación del promedio de estimaciones repetidas del valor verdadero que
disminuye al incrementar el esfuerzo de muestreo (Walther y Moore, 2005)] para un número
pequeño de muestras. Sin embargo, evaluando siete estimadores para calcular la riqueza
específica de macromicetes en Indiana Dunes National Lakeshore, Schmit et al. (1999)
encontraron que, en general, las estimaciones fueron bajas y ningún estimador hizo
predicciones consistentes de un año a otro. Esto quizás debido al bajo número de datos que
comúnmente se manejan en estudios micológicos, comparado con el conjunto de datos
utilizados para desarrollar los estimadores, y por lo impreciso de los datos de abundancia
relativa.
ICE y Chao2 son los estimadores que mejor desempeño pueden tener con el tamaño de
muestra y tipo de datos que hemos manejado, aun así se toma con precaución el resultado de la
estimación de lo incompleto de los presentes inventarios de macromicetes, principalmente
porque sólo se muestreó durante un periodo y se sabe que la aparición de especies de
macromicetes varía entre años.
Los resultados de las curvas de rarefacción sugieren que en PC la cantidad de
fructificaciones por especie es baja, lo que aumenta la probabilidad de que dos ejemplares
recolectados pertenezcan a diferentes especies y, con esto, obtener una elevada riqueza con
pocos ejemplares y en las primeras recolectas.
Nuestros resultados concuerdan con lo obtenido por Brown et al. (2006) en fragmentos
de bosque tropical en un gradiente de perturbación en Western Ghats, India. En su estudio, los
fragmentos más perturbados tuvieron la menor abundancia de esporomas y riqueza de especies
39
macrofúngicas, pero al estandarizar la riqueza de los demás sitios con la abundancia de estos
fragmentos, resultaron ser los más diversos.
El esfuerzo de muestreo en este trabajo fue el mismo para los cuatro sitios de estudio,
pero ese esfuerzo aportó menos especies de macromicetes en PC. Las especies en AF, MY y
VA se acumularon de forma parecida y el número de éstas en cada sitio fue similar, lo cual nos
indica que bastaría llevar a cabo un estudio de la micobiota en cualquiera de estos tres lugares
para tener una idea de la riqueza de especies en los otros dos sitios y del esfuerzo de muestreo
requerido.
Las curvas de acumulación indicaron que hizo falta un mayor número de recolectas de
macromicetes para completar los inventarios, aunque por la biología de dichos organismos, los
cuales pueden estar presentes bajo tierra pero no fructificar por varios años, se esperaban estos
resultados.
A pesar de que en la mayoría de los estudios micológicos las recolectas se llevan a cabo
durante la temporada de fructificación en periodos de 1 a 5 años, lo ideal sería un periodo de
muestreo de 5 a 10 años (Orton, 1986; Watling, 1995; O’Dell et al., 2004). Straatsma et al.
(2001) incluso, continuaron registrando el mismo número de nuevas especies cada año durante
un estudio de 21 años.
En general, la riqueza observada a partir de muestreos es siempre una subestimación de
la riqueza verdadera debido a las especies que no se registran en los inventarios (López-Gómez
y Williams-Linera, 2006).
6.6. Diversidad alfa de Fisher y Shannon en macromicetes
La diversidad más alta en términos de número de individuos y especies (alfa de Fisher y
Shannon) la tuvieron PC y AF. Esto puede estar en gran parte determinado porque al
encontrarse a menor altitud, las condiciones climáticas son más cálidas y húmedas, propiciando
que se encontraran de forma abundante numerosas especies de hongos lignícolas y, por la gran
acumulación de materia orgánica, gran cantidad de especies humícolas (Fierros et al., 2000).
Esto se ve también reflejado en los resultados del IAT para la comunidad de plantas
leñosas del sotobosque. En el sotobosque de todos los sitios se observa menor afinidad
templada que en el dosel de los sitios estudiados y, por lo tanto más plantas leñosas de origen
tropical. Con base en los valores del IAT se puede determinar que AF presenta un estrato
arbóreo con más especies tropicales, influyendo así en su diversidad fúngica.
Un análisis de la relación entre los tipos de sustrato donde se encontraron los ejemplares
fúngicos y la diversidad de macromicetes recolectados ayudaría a explicar la mayor diversidad
40
alfa de Fisher y Shannon en PC y AF, con respecto de MY y VA, ya que la presencia de
especies lignícolas y humícolas en los dos primeros es mayor, mientras que MY y VA presenta
más especies micorrícicas. Indudablemente, la dificultad y falta de precisión de los métodos
empleados para determinar la abundancia de individuos en hongos hace que pocos trabajos
micológicos incluyan el uso de estos índices, aunque son una buena herramienta al momento de
comparar diversidades.
Richard et al. (2004) realizaron un estudio sobre diversidad y patrones de fructificación
en hongos ectomicorrícicos y saprobios en un bosque mediterráneo dominado por Quercus ilex
L. usando los índices de Simpson, alfa de Fisher y Shannon. Tanto con datos de frecuencia
como de abundancia de esporomas, los tres índices señalaron mayor diversidad para hongos
ectomicorrícicos que para saprobios, resultados que concuerdan con lo descrito en ecosistemas
templados y demuestran el desempeño de estos índices de diversidad en estudios micológicos.
En el presente trabajo, el índice de Shannon para especies de hongos fue similar entre
los sitios con composición de especies leñosas y altitud similares, lo que sugiere fuertemente
que en el BMM la diversidad fúngica puede estar determinada por esos factores. Los resultados
concuerdan con los de Ferris et al. (2000), quienes obtuvieron que la diversidad de
macromicetes cambia marcadamente entre los diferentes bosques, e incluso encontraron
diferencias altamente contrastantes en distintas secciones de un mismo bosque. Durall et al.
(2006), al comparar los índices de diversidad de Shannon no encontraron diferencia entre
diversidades pero si en composiciones de especies entre bosques maduros y jóvenes de Canadá.
En México, Fierros et al. (2000) hicieron una comparación entre la macromicota del
bosque de pino-encino (BPE), BMM y bosque de encino (BE) en la Sierra de Quila: el índice
de Shannon indicó que BPE y BMM eran significativamente más diversos que BP. Estos
autores concluyeron que la menor diversidad observada en BE podría deberse a que este tipo de
bosque presenta un grado de perturbación mayor que los otros tipos de vegetación, o bien a la
intensidad de muestreo, ya que en este bosque se colectó un menor número de veces.
Aunque en el presente estudio ambos índices demostraron que los dos sitios a menor
altitud son más diversos, el valor del índice alfa de Fisher mas alto lo tuvo AF y el mayor valor
para el índice de Shannon lo tuvo PC. Esto es debido a que la abundancia de individuos entre
las especies presentes en PC es más homogénea que en el resto de los sitios y el índice de
Shannon expresa la uniformidad de los valores de importancia a través de todas las especies de
la muestra, adquiriendo valores entre cero, cuando hay una sola especie, y el logaritmo de S,
cuando todas las especies están representadas por el mismo número de individuos (Magurran,
1988; Moreno, 2001). Por otra parte, el índice alfa de Fisher caracteriza comunidades bióticas
41
que contienen pocas especies que son abundantes y muchas que son escasas (Marcelo-Pena,
2007), como es el caso de AF que presentó mayor número de especies raras, con uno o dos
individuos en la muestra. Con base en el supuesto de que una comunidad estable (en la que sus
especies aportan el mismo número de individuos) es más diversa que una comunidad
heterogénea, se puede determinar que PC es el sitio con mayor diversidad.
6.7. Diversidad beta de macromicetes
Si bien, en nuestra área de estudio la diversidad (alfa de Fisher y Shannon) de
macromicetes es igual entre los sitios de bosque dominados por las mismas especies de plantas
leñosas, la composición de especies de hongos no está claramente relacionada con ese factor.
La diversidad beta (índice Chao-Jaccard) indica que la tasa de recambio en las especies de
macromicetes es muy alta; la similitud entre sitios fue de 14-46%.
De forma similar, en el estudio realizado por Nantel y Neumann (1992) dentro de la
Estación Biológica de la Universidad de Montreal, los resultados indicaron que los hongos
micorrícicos simbiontes de una especie de árbol en particular seguían a esa especie de leñosa
solo parte del gradiente abiótico sobre el que se distribuía. Por consiguiente, esta distribución
daba como consecuencia que a pesar de la persistencia en la composición de plantas leñosas a
través de un gradiente abiótico, la composición de especies de hongos ectomicorrícicos
cambiaba.
Kujawa y Kujawa (2008) llevaron a cabo un estudio en la parte oeste de Polonia para
determinar el efecto de las áreas reforestadas en la estructuración de comunidades
macrofúngicas. Estos autores encontraron que a pesar de la alta similitud en la composición de
especies de árboles entre los sitios estudiados (69-80%), las comunidades de macromicetes
diferían fuertemente, con una similitud cercana al 40%. También en México, Marmolejo y
Méndez-Cortes (2007) estudiaron la diversidad de hongos xilófagos en diferentes bosques de
pino del Estado de Nuevo León. Los análisis de similitud y agrupamientos indicaron una alta
complementariedad de especies de hongos entre los bosques: los bosques menos
complementarios fueron los de P. pseudostrobus Lindl. y P. teocote Schltdl. & Cham., con un
52 % de complementariedad.
Lo anterior nos muestra claramente la importancia en preservar y restaurar bosques
fragmentados para poder conservar la macromicota de un lugar. Si la riqueza de especies de
hongos difiere realmente tanto entre áreas de vegetación similar, entonces la conservación de la
diversidad fúngica requiere la protección de una mayor área de lo requerido para conservar
plantas superiores (O’Dell et al., 1999).
42
6.8. Presencia de especies de macromicetes en el tiempo
En todos los sitios de estudio se observó un elevado cambio en la presencia de especies
de hongos durante el tiempo en que se llevaron a cabo las recolectas. Ya que en bosques
templados las fructificaciones son más duraderas y permanecen varios días a diferencia de los
trópicos donde otros hongos, insectos micófagos y mamíferos en busca de alimento reducen su
periodo de duración a solo unas horas (Richardson, 1970), se podría esperar que en los sitios
con mayor afinidad templada (MY y VA) el cambio de especies a lo largo de la temporada de
muestreo presentara una tendencia a estar más atenuado que en los otros dos sitios (PC y AF).
Sin embargo, los coeficientes negativos de correlación fueron altamente significativos en los
cuatro sitios, aunque ligeramente mayores en VA y MY y menores en PC y AF.
Esto puede ser explicado por la abundancia de especies de consistencia correosa y
especies perennes que crecen sobre madera registradas en AF y PC, características de
ambientes tropicales y las cuales aun habiendo crecido días posteriores a la recolecta pueden
permanecer ahí hasta la siguiente visita al mismo sitio. Además, la abundancia de recursos en
estos dos sitios, en comparación a VA y MY, puede disminuir la competencia y permitir a las
especies seguir con la producción de cuerpos fructíferos por un mayor periodo y ser registradas
en varias fechas de recolecta.
6.9. Relación entre riqueza de macromicetes y variables microclimáticas
Entre las variables microclimáticas evaluadas en el presente estudio, la riqueza de
hongos macroscópicos presentó una relación altamente significativa solamente con la humedad
relativa y la humedad del suelo, aunque esta riqueza está débilmente relacionada con la
temperatura.
Varios autores han reportado efectos de variables ambientales en macromicetes. A partir
de un estudio de 10 años sobre la fructificación de macromicetes en bosques de Fagus, Lange
(1978) concluyó que la precipitación estacional es el principal factor en este proceso. Por tanto,
la precipitación esta relacionada con la riqueza de macromicetes, ya que cuando la producción
de hongos macroscópicos en términos de masa o peso fresco es alta, también es alto el número
de especies (Mehus, 1986).
El análisis de correlación hecho por Salerni et al. (2002), mostró que la precipitación
anual tiene la mayor influencia en el número de especies fúngicas, mientras que la temperatura
no parece ser determinante. Ohenoja (1995), en un estudio dentro de comunidades boscosas al
norte de Finlandia, obtuvo que durante la temporada de fructificación de hongos, la
temperatura y precipitación explicaron del 47 al 94% el número de especies registradas.
43
Menciona que la temperatura puede llegar a interactuar con otras variables, estimulando o
inhibiendo la fructificación de hongos.
A pesar de la conexión entre el medio edáfico y el proceso de fructificación, nuestros
resultados indicaron que la temperatura del suelo no tiene relación con la riqueza de hongos, tal
vez debido a la gran variedad de sustratos sobre los que se desarrollan los hongos.
44
7. CONCLUSIONES
La gran variación en estructura y composición de especies leñosas que se ha descrito
para diferentes comunidades del BMM también la presentan las comunidades macrofúngicas.
Dentro de este bosque, la riqueza y abundancia de hongos están relacionadas principalmente
con la humedad relativa del aire y del suelo.
La estructura de la vegetación del sotobosque y la presencia de mayor número de
especies leñosas de afinidad tropical dentro del BMM influye en la diversidad de macromicetes
al influir en el microclima y proporcionar una enorme gama de sustratos que son aprovechados
por diferentes especies de hongos para su desarrollo (a diferencia de bosques templados donde
la mayoría son especies micorrícicas).
Debido a que los inventarios fungísticos no pueden completarse en una sola temporada
de muestreo, y que los inventarios están incompletos según lo mostrado por los estimadores
ICE y Chao2, se recomienda al menos un año más de muestreo para corroborar la consistencia
de los resultados.
Los cuatro sitios estudiados son altamente complementarios en cuanto a composición de
especies de hongos, independientemente de lo parecidos en especies leñosas o altitud. La
distribución fúngica parece estar determinada por factores característicos de cada microhábitat.
La destrucción de áreas representativas del BMM es una amenaza más seria para la diversidad
fúngica que para la diversidad de plantas superiores. Además, cada área de bosque provee
numerosos microhábitats particulares que albergan diferentes ensambles de macromicetes, por
lo que la protección de uno o pocos sitios representativos del BMM en una región no es
suficiente para conservar su micobiota.
Entre las recomendaciones a futuro, se considera que sería importante llevar a cabo un
análisis posterior acerca de las características tróficas de los ejemplares recolectados para
determinar el grado de importancia de las especies micorrícicas y saprobias en la diversidad de
cada sitio.
Utilizar especies arbóreas como sustitutos ha sido poco explorado y ha llevado a dos
opiniones contradictorias. Por un lado, Chiarucci et al. (2005) en un estudio realizado a nivel
local, obtuvieron que en general las plantas vasculares no pueden ser utilizadas como sustitutas
para estimar la riqueza de hongos. Sin embargo, Schmit et al. (2005) trabajando con
macromicetes de diferentes regiones del mundo, documentaron que la diversidad de especies
de árboles es un estimador estadísticamente significativo de la diversidad de especies
45
macrofúngicas a grandes escalas espaciales. Aunque no fue un aspecto evaluado en el presente
estudio, el uso de especies sustitutas para determinar la diversidad de hongos surgió como un
método promisorio importante para ser analizado en trabajos futuros y que podría ser de ayuda
en determinar la diversidad fúngica dentro de bosques tan diversos como el BMM.
A partir de la presente tesis, concluyo que las plantas vasculares son un grupo atractivo
y con gran potencial para usarse como sustitutos de la diversidad de macromicetes ya que
constituyen el conjunto de productores primarios, reflejan las condiciones ambientales,
proporcionan un hábitat para otros organismos y son relativamente fáciles de muestrear y
determinar.
46
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APÉNDICE I. Listado de especies leñosas registradas en los cuatro sitios de estudio. Los
valores numéricos son número de individuos/ha.
A. Árboles > 5 cm DAP.
PC
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
Alchornea latifolia Sw.
Arachnothryx capitellata (Hemsl.) Borhidi
Carpinus caroliniana Walter
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Citrus sinensis Osbeck
Clethra mexicana DC.
Cleyera theaeoides (Sw.) Choisy
Drymis granadensis L.f.
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Ilex tolucana Hemsl.
Liquidambar styraciflua L.
Magnolia schiedeana Schltdl.
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Ocotea psychotrioides Kunth
Oreopanax xalapensis (Kunth) Decne. & Planch.
Perrottetia ovata Hemsl.
Platanus mexicana Moric.
Podocarpus matudae Lundell
Prunus capuli Cav. ex Spreng.
Quercus corrugata Hook.
Quercus germana Schltdl. & Cham.
Quercus laurina M.Martens & Galeotti
Quercus leiophylla A.DC.
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
Rapanea myricoides (Schltdl.) Lundell
Saurauia leucocarpa Schltdl.
Styrax glabrescens Benth.
Symplocos limoncillo Humb. & Bonpl.
Syzygium jambos (L.) Alston
Tapirira mexicana Marchand
Ternstroemia sylvatica Cham. & Schltdl.
Trema micrantha Blume
Turpinia insignis Tul.
Vaccinium leucanthum Schltdl.
Verbesina sp.
Weinmannia pinnata L.
Zanthoxylum procerum Donn.Sm.
No ID 3.3
Densidad total/ha
AF MY VA
10
60
10
310 320
20
40
20
100
90 120
10
40
20
90 320
10
50 140
40
10
40
10
10
30
20
140
50
10
40
40
20
90
20
80
200
60
50
10
20
10
10
20
10
10
70 150
50
10
10
70
10
1000 1130 580 490
B. Plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
PC
1
2
3
4
Ageratina ligustrina ( DC. ) R.M.King & H.Rob.
Alchornea latifolia Sw.
Arachnothryx capitellata (Hemsl.) Borhidi
Carpinus caroliniana Walter
56
AF MY VA
40
40
840
880 240
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
Cestrum elegans Schltdl.
Cestrum nocturnum L.
Chamaedorea elegans Mart.
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Cinnamomum psychotrioides (H.B. & K.) Kosterm.
Citrus sinensis Osbeck
Clethra mexicana DC.
Drymis granadensis L. f.
Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.
Eugenia capuli Schltdl.
Euonymus acuminatus Benth.
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Ilex discolor Hemsl.
Liquidambar styraciflua L.
Magnolia schiedeana Schltdl.
Meliosma alba Walp.
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Miconia sp.
Miconia sylvatica Schltdl.
Ocotea psychotrioides Kunth
Oreopanax xalapensis (Kunth) Decne. & Planch.
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
47
48
49
50
51
52
Palicourea padifolia ( Willd. ex Roemer & Schultes ) C.M.Taylor & Lorence 1840 520
Parathesis melanosticta Hemsl.
80
Persea sp.
40
Picramnia xalapensis Planch.
40
Piper lapathifolium Steud.
280
Piper nudum C.DC.
40
Podocarpus matudae Lundell
40
Prunus capuli Cav. ex Spreng.
240
Psychotria sp 1.
200 560
Psychotria sp.
80
Quercus germana Schltdl. & Cham.
200
Quercus laurina M.Martens & Galeotti
40
Quercus leiophylla A.DC.
280
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
400 160
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
200 1000
Randia aculeata L.
40
Saurauia leucocarpa Schltdl.
40
Styrax glabrescens Benth.
240
Ternstroemia sylvatica Cham. & Schltdl.
80
40
Trichilia havanensis Jacq.
40
Turpinia insignis Tul.
120 320
Vaccinium leucanthum Schltdl.
80
Verbesina sp.
40
Weinmannia pinnata L.
40
Xylosma flexuosa Hemsl.
120
Zanthoxylum procerum Donn. Sm.
440
40
No ID 2.1
160
Densidad total/ha
5640 4880 1880 1960
57
40
40
120
40
200
40
40
240
40
40
40
160
240
360
80
160
360
200
120
40
40
80
160
40
280
80
120
600
120
120
APÉNDICE II. Índice de Valor de Importancia (IVI) de las especies leñosas registradas
en los cuatro sitios de estudio. Se muestran los valores relativos de densidad, dominancia
y frecuencia.
1. PC
A. Árboles > 5 cm DAP.
Especie
Carpinus caroliniana Walter
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
Liquidambar styraciflua L.
Citrus sinensis Osbeck
Clethra mexicana DC.
Turpinia insignis Tul.
Platanus mexicana Moric.
Quercus germana Schltdl. & Cham.
Perrottetia ovata Hemsl.
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Ilex tolucana Hemsl.
Tapirira mexicana Marchand
Ocotea psychotrioides Kunth
Syzygium jambos (L.) Alston
B. Plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
Especie
Palicourea padifolia ( Willd. ex Roemer & Schultes )
C.M.Taylor & Lorence
Carpinus caroliniana Walter
Piper lapathifolium Steud.
Eugenia capuli Schltdl.
Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
Quercus germana Schltdl. & Cham.
Citrus sinensis Osbeck
Miconia sylvatica Schltdl.
Turpinia insignis Tul.
Xylosma flexuosa Hemsl.
Chamaedorea elegans Mart.
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Oreopanax xalapensis (Kunth) Decne. & Planch.
Meliosma alba Walp.
Ocotea psychotrioides Kunth
Cestrum elegans Schltdl.
Triquilia havanensis Jacq.
Cestrum nocturnum L.
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Clethra mexicana DC.
Miconia sp.
Picramnia xalapensis Planch.
Randia aculeata L.
Piper nudum C.DC.
Den rel Dom rel Freq rel
31.4
16.7
31
20.3
12.5
20
17.7
8.3
5
3.9
12.5
10
1.5
10.4
9
1.1
10.4
7
10.5
2.1
2
5.2
4.2
4
0.3
8.3
3
0.6
6.3
4
5.3
2.1
1
2
2.1
2
0.2
2.1
1
0.1
2.1
1
IVI
26.3
17.6
10.3
8.8
7
6.2
4.8
4.5
3.9
3.6
2.8
2
1.1
1.1
Den rel Dom rel Freq rel
IVI
32.6
15.6
6.4
4.3
3.5
3.5
3.5
5
5
2.1
2.1
2.1
2.8
2.1
1.4
1.4
0.7
0.7
0.7
0.7
0.7
0.7
0.7
0.7
0.7
58
31.6
16
15.9
5.1
4
5.1
4.1
2.6
2.4
2.1
1.8
1.3
0.8
0.7
0.9
2
0.5
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
0.3
0.2
0.2
14.9
9
7.5
7.5
6
6
6
3
3
4.5
4.5
4.5
3
3
3
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
1.5
26.4
13.5
8
6.3
5.2
4.9
4.5
4
3.5
2.9
2.8
2.6
2.2
1.9
1.8
1.4
1.1
1
0.9
0.9
0.9
0.8
0.8
0.8
0.8
2. AF
A. Árboles > 5 cm DAP.
Especie
Carpinus caroliniana Walter
Liquidambar styraciflua L.
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
Quercus leiophylla A.DC.
Turpinia insignis Tul.
Clethra mexicana DC.
Zanthoxylum procerum Donn.Sm.
Rapanea myricoides (Schltdl.) Lundell
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
Styrax glabrescens Benth.
Alchornea latifolia Sw.
Trema micrantha Blume
Verbesina sp.
B. Plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
Especie
Quercus xalapensis Humb. & Bonpl.
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Palicourea padifolia ( Willd. ex Roemer & Schultes )
C.M.Taylor & Lorence
Turpinia insignis Tul.
Zanthoxylum procerum Donn.Sm.
Styrax glabrescens Benth.
Carpinus caroliniana Walter
Quercus leiophylla A.DC.
Psychotria sp 1.
Cinnamomum psychotrioides (H.B. & K.) Kosterm.
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
Ageratina ligustrina ( DC. ) R.M.King & H.Rob.
Ternstroemia sylvatica Cham. & Schltdl.
Liquidambar styraciflua L.
Clethra mexicana DC.
Psychotria sp.
Verbesina sp.
Saurauia leucocarpa Schltdl.
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Den rel Dom rel Freq rel
18.1
17.5
28.3
16.4
14
12.4
29.5
7
5.3
15.8
10.5
8
2.8
12.3
13.3
7.7
7
10.6
2.9
5.3
6.2
1.2
5.3
4.4
0.4
5.3
3.5
3.4
3.5
1.8
0.2
3.5
1.8
0.1
3.5
1.8
1
1.8
0.9
0.4
1.8
0.9
0.1
1.8
0.9
IVI
21.3
14.3
14
11.4
9.5
8.4
4.8
3.6
3.1
2.9
1.8
1.8
1.2
1
0.9
Den rel Dom rel Freq rel
19.2
10.2
20.5
13.1
8.5
12.3
IVI
16.6
11.3
8.5
8.5
8.5
8.5
6.8
8.5
6.8
5.1
1.7
5.1
3.4
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
9.7
8.9
7.3
6.8
6.6
6.2
4.9
4.6
4.3
2.8
2.4
1.6
1.5
1.4
1.2
1
0.9
Den rel Dom rel Freq rel
27.7
11.9
15.5
24.3
11.9
13.8
19
2.4
6.9
3.6
11.9
10.3
2.6
9.5
8.6
10.2
2.4
6.9
IVI
18.4
16.7
9.4
8.6
6.9
6.5
10.7
6.6
9
4.9
4.9
5.7
4.1
4.9
8.2
0.8
1.6
0.8
0.8
1.6
0.8
0.8
0.8
10.1
11.8
4.5
6.9
8.2
4.3
3.8
3.8
2.9
2.4
2.1
2.4
1.8
0.9
1
0.4
0.3
3. MY
A. Árboles > 5 cm DAP.
Especie
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
Quercus laurina M.Martens & Galeotti
Alchornea latifolia Sw.
Vaccinium leucanthum Schltdl.
Liquidambar styraciflua L.
59
Prunus capuli Cav. ex Spreng.
Cleyera theaeoides (Sw.) Choisy
Carpinus caroliniana Walter
Drymis granadensis L.f.
Quercus corrugata Hook.
Clethra mexicana DC.
Magnolia schiedeana Schltdl.
Weinmannia pinnata L.
Ternstroemia sylvatica Cham. & Schltdl.
Symplocos limoncillo Humb. & Bonpl.
Oreopanax xalapensis (Kunth) Decne. & Planch.
Saurauia leucocarpa Schltdl.
No ID 3.3
9.5
9.5
4.8
4.8
2.4
2.4
2.4
2.4
2.4
2.4
2.4
2.4
2.4
6.4
5.7
4.1
2.8
2.4
1.9
1.7
1.6
1.4
1.4
1.4
1.4
1.4
Den rel Dom rel Freq rel
33.5
12.5
29.8
10.6
15.6
12.8
13.8
12.5
8.5
10.4
9.4
8.5
9.5
9.4
8.5
4.1
6.3
6.4
3.4
6.3
4.3
3.3
6.3
4.3
3.1
3.1
4.3
2.3
3.1
2.1
1.8
3.1
2.1
1.5
3.1
2.1
1.2
3.1
2.1
0.9
3.1
2.1
0.4
3.1
2.1
IVI
25.3
13
11.6
9.4
9.1
5.6
4.6
4.6
3.5
2.5
2.4
2.2
2.2
2.1
1.9
Especie
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Podocarpus matudae Lundell
Quercus laurina M.Martens & Galeotti
Arachnothryx capitellata (Hemsl.) Borhidi
Den rel Dom rel Freq rel
94.3
47.6
65.3
0.9
38.1
28.6
4.7
9.5
4.1
0.1
4.8
2
IVI
69.1
22.5
6.1
2.3
B. Plantas leñosas < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
Especie
Arachnothryx capitellata (Hemsl.) Borhidi
Euonymus acuminatus Benth.
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Eugenia capuli Schltdl.
Ilex discolor Hemsl.
Oreopanax xalapensis (Kunth) Decne. & Planch.
Magnolia schiedeana Schltdl.
Podocarpus matudae Lundell
Quercus laurina M.Martens & Galeotti
Den rel Dom rel Freq rel
39.6
28.1
42.9
17.3
25
18.4
10.1
9.4
10.2
8.2
8.6
12.5
6.1
7.5
6.3
6.1
6.9
6.3
2
3.8
3.1
2
3.7
3.1
1.5
3.1
2
IVI
36.9
20.2
9.9
9.7
6.6
6.4
3
2.9
2.2
8.6
6.9
3.4
3.4
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
1.7
B. Árboles < 5 cm DAP y > 2 m de altura.
Especie
Psychotria sp 1.
Prunus capuli Cav. ex Spreng.
Quercus pinnativenulosa C.H.Mull.
No ID 2.1
Drymis granadensis L.f.
Miconia glaberrima (Schldl.) Gaudin
Fagus grandifolia var. mexicana (Martinez) A.E. Murray
Vaccinium leucanthum Schltdl.
Parathesis melanosticta Hemsl.
Cinnamomum effusum (Meisn.) Kosterm.
Alchornea latifolia Sw.
Persea sp.
Weinmannia pinnata L.
Ternstroemia sylvatica Cham. & Schltdl.
Zanthoxylum procerum Donn.Sm.
1
0.6
3.9
0.2
3.2
1.5
1
0.7
0.1
0.1
0.1
0.1
0.1
4. VA
A. Árboles > 5 cm DAP.
60
APÉNDICE III. Abundancia de individuos de macromicetes determinados como especie y
morfoespecie en cada sitio de estudio.
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
Especie
Aleuria rhenana Fuckel
Amanita flavoconia G. F. Atk
Amanita rubescens Pers.
Amanita strobiliformis (Paulet ex Vittad.) Bertill
Amanita vaginata (Bull.) Lam.
Amanita virosa (Fr.) Bertill.
Annulohypoxylon thouarsianum var. thouarsianum
(Lév.) Y.M. Ju, J.D. Rogers & H.M. Hsieh
Armillaria tabescens (Scop.) Emel
Aseroë rubra Labill.
Auricularia delicata (Fr.) Henn.
Auricularia polytricha (Mont.) Sacc.
Boletus ananas M.A. Curtis
Calostoma cinnabarinum Corda
Calostoma lutescens (Schwein.) Burnap
Calvatia craniiformis (Schwein.) Fr.
Cantharellus cibarius Fr.
Cantharellus cinnabarinus (Schwein.) Schwein.
Chalciporus piperatus (Bull.) Bataille
Clitocybe squamulosa (Pers.) Fr.
Coltricia perennis (L.) Murrill
Cordyceps militaris (L.) Link
Craterellus cornucopioides (L.) Pers.
Cyptotrama chrysopeplum (Berk. & M.A. Curtis) Singer
Dacryopinax elegans (Berk. & M.A. Curtis) G.W. Martin
Dictyopanus pusillus (Pers. ex Lév.) Burds. & O.K. Mill.
Earliella scabrosa (Pers.) Gilb. & Ryvarden
Echinochaete brachypora (Mont.) Ryvarden
Elaphomyces granulatus Fr.
Entoloma murrayi (Berk. & M.A. Curtis) Sacc.
Geastrum triplex Jungh.
Gloeoporus thelephoroides (Hook.) G. Cunn.
Hydnum repandum L.
Hypholoma subviride (Berk. & M.A. Curtis) Dennis
Hypomyces chrysospermus Tul. & C. Tul.
Inocybe aff. antillana
Laccaria aff. bullulifera
Laccaria amethystina Cooke
Lactarius deliciosus (L.) Gray
Lactarius indigo (Schwein.) Fr.
Lactarius subdulcis (Pers.) Gray
Lentinula boryana (Berk. & Mont.) Pegler
Lentinus crinitus (L.) Fr.
Lentinus strigosus (Schwein.) Fr.
Leotia lubrica (Scop.) Pers.
Lepista nuda (Bull.) Cooke
Leucocoprinus cepistipes (Sowerby) Pat.
61
PC
AF
MY
VA
4
10
1
14
15
2
10
11
16
3
3
2
1
4
1
1
2
1
2
7
5
2
25
1
1
1
15
1
2
1
2
3
1
1
1
2
1
1
2
1
3
1
1
1
1
3
1
1
1
20
5
1
17
1
3
1
9
4
4
7
6
58
23
1
5
4
23
1
1
5
2
2
2
47
48
49
50
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
61
62
63
64
65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
75
76
77
78
79
80
81
82
83
84
85
86
87
88
89
90
91
92
93
94
95
96
Lycogala epidendrum (J.C. Buxb. ex L.) Fr.
Lycoperdon perlatum Pers.
Lycoperdon pyriforme Schaeff.
Marasmius cf. cubensis
Nolanea aff. pseudopapillata
Oudemansiella canarii (Jungh.) Höhn.
Phallus indusiatus Vent.
Polyporus melanopus (Pers.) Fr.
Psilocybe aff. zapotecorum
Psilocybe aff. fagicola
Psilocybe aff. latispora
Russula mephitica Pegler
Sarcodon imbricatus (L.) P. Karst.
Sarcoscypha coccinea (Jacq.) Sacc.
Scleroderma verrucosum (Bull.) Pers.
Stereum ostrea (Blume & T. Nees) Fr.
Strobilomyces strobilaceus (Scop.) Berk.
Trametes versicolor (L.) Lloyd
Trichaptum biforme (Fr.) Ryvarden
Tricholoma cf. flavovirens
Trogia buccinalis (Mont.) Pat.
Tylopilus plumbeoviolaceus (Snell & E.A. Dick) Snell
& E.A. Dick
Veligaster nitidus (Berk.) Guzmán & Tapia
Xeromphalina tenuipes (Schwein.) A.H. Sm.
Xerula radicata (Relhan) Dörfelt
Xylaria filiformis (Alb. & Schwein.) Fr.
Xylaria polymorpha (Pers.) Grev.
morfoespecie1
morfoespecie2
morfoespecie3
morfoespecie4
morfoespecie5
morfoespecie6
morfoespecie7
morfoespecie8
morfoespecie9
morfoespecie10
morfoespecie11
morfoespecie12
morfoespecie13
morfoespecie14
morfoespecie15
morfoespecie16
morfoespecie17
morfoespecie18
morfoespecie19
morfoespecie20
morfoespecie21
morfoespecie22
morfoespecie23
62
2
5
4
2
1
2
1
1
1
2
7
4
3
13
10
1
1
2
1
1
2
1
1
2
5
21
4
10
11
2
1
1
14
7
14
13
1
1
3
1
1
6
1
4
3
2
3
5
2
2
7
1
4
1
6
1
1
3
1
6
3
1
97
98
99
100
101
102
103
104
105
106
107
108
109
110
111
112
113
114
115
116
117
118
119
120
121
122
123
124
125
126
127
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