Melopsittacus undulatus

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO CEARÁ
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA
FACULDADE DE VETERINÁRIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
WINDLEYANNE GONÇALVES AMORIM BEZERRA
PESQUISA DE Salmonella sp. em PERIQUITOS AUSTRALIANOS
(Melopsittacus undulatus) MANTIDOS EM CATIVEIRO
FORTALEZA-CEARÁ
2011
WINDLEYANNE GONÇALVES AMORIM BEZERRA
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Ciências Veterinárias da
Faculdade de Veterinária da Universidade
Estadual do Ceará, como requisito parcial para a
obtenção do título de Mestre em Ciências
Veterinárias.
Área de Concentração: Reprodução e Sanidade
Animal.
Linha de Pesquisa: Sanidade e reprodução de
carnívoros, onívoros e aves.
Orientador: Prof. Dr. William Cardoso Maciel
Co-orientador: Dr. Régis Siqueira de Castro
Teixeira
FORTALEZA-CEARÁ
2011
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Ciências Veterinárias da Faculdade
de Veterinária da Universidade Estadual do Ceará,
como requisito parcial para a obtenção do grau de
Mestre em Ciências Veterinárias.
Aprovada em: 06 /12 / 2011
BANCA EXAMINADORA
_______________________________________
Prof. Dr. William Cardoso Maciel
(Orientador)
Universidade Estadual do Ceará - UECE
_______________________________________
Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira
(Examinador – Co-orientador)
Universidade Estadual do Ceará - UECE
_________________________________________
Profª. Drª. Rosa Patrícia Ramos Salles
(Examinadora – Membro Efetivo)
Biolab Clínica e Laboratório Veterinário Ltda
BIOLAB
_______________________________________
Dr. Carlos Iberê Alves Freitas
(Examinador – Membro Efetivo)
Universidade Federal Rural do Semi-àrido –
UFERSA
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação
Universidade Estadual do Ceará
Biblioteca Central Prof. Antônio Martins Filho
B574p
Bezerra, Windleyanne Gonçalves Amorim
Pesquisa de Salmonella sp. em periquitos australianos
(Melopsittacus undulatus) mantidos em cativeiro / Windleyanne
Gonçalves Amorim Bezerra. – 2011.
60 f. : il. color., enc. ; 30 cm.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual do Ceará,
Faculdade de Ciências Veterinárias, Curso de Mestrado Acadêmico
em Ciências Veterinárias, Fortaleza, 2011.
Área de Concentração: Reprodução e Sanidade animal.
Orientação: Prof. Dr. William Cardoso Maciel.
Co-orientação: Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira
1. Salmonella sp. 2. Melopsittacus undulatus. 3. Cativeiro. I.
Título.
CDD: 636.089
A Deus, em primeiro lugar, por ter me dado forças e ter aberto caminhos para eu
prosseguir.
Ao meu filho Reuven Bezerra Horn, nascido em 2010, durante o primeiro ano do
mestrado, razão de todo o meu esforço, dedicação e vontade em prosseguir, esse mestrado é
pra você, meu filho amado!
À minha mãe Maria de Fátima Gonçalves por todo o apoio desde o início dos
meus estudos, por me dar condições de seguir em frente, por me ajudar durante a gestação e
resguardo, por todo o amor que me dedica.
Ao meu marido Ruben Horn Vasconcelos pelo amor, ajuda, paciência, incentivo,
e por estar ao meu lado nas horas boas e ruins.
À minha sogra Lucile Cortez Horn, uma segunda mãe, por me ajudar a prosseguir
nesse mestrado dando todo o auxílio necessário.
À minha comadre e amiga Mariana de Araújo da Silva, a quem eu sei que posso
sempre contar em todos os momentos, por acompanhar e me aconselhar no decorrer desse
mestrado.
À Drª. Viviane da Silva Medeiros uma grande amiga e profissional, a ela que me
acompanhou e me incentivou desde o início da minha vida acadêmica, sempre disposta a me
ajudar e aconselhar.
DEDICO
AGRADECIMENTOS
À Universidade Estadual do Ceará, à Faculdade de Veterinária e ao Programa de
Pós-Graduação em Ciências Veterinárias (PPGCV) pela oportunidade, pelos conhecimentos
adquiridos e pela chance de chegar até o fim dessa jornada.
Ao Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO) onde, através do uso de suas
instalações e equipamentos, foi possível a conclusão do experimento.
À Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento (FUNCAP) pelo apoio
financeiro com a manutenção da bolsa de auxílio durante o curso de mestrado, contribuindo
para que eu tivesse condições de concluir essa importante etapa da minha vida.
Ao professor Dr. William Cardoso Maciel pela oportunidade e por acreditar na
minha capacidade.
Ao meu co-orientador, Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira pelo papel
fundamental que desempenhou no decorrer do meu mestrado, principalmente na reta final,
obrigada por toda a ajuda, apoio e conselhos.
À professora Drª. Rosa Patrícia Ramos Salles, sempre disposta a ajudar e
aconselhar, pelas observações feitas no meu projeto desde a minha banca da qualificação, por
tentar estar sempre presente participando de comemorações importantes pra mim.
Ao professor Dr. Carlos Iberê Alves Freitas, pela amizade construída desde a
minha graduação, por toda ajuda e contribuição dada no mestrado durante suas participações
nas bancas.
A toda equipe do Laboratório de Estudos Ornitológicos: Átilla Holanda de
Albuquerque, Elisângela de Sousa Lopes, Tânia Elizabeth Sampaio de Oliveira, Valdez Juval
Rocha Gomes Filho, em especial à Roberta Cristina da Rocha e Silva pela imensa ajuda que
me deu durante a licença maternidade, pelos puxões de orelhas e conselhos bem vindos.
Aos alunos de iniciação científica que participaram do projeto em diferentes
etapas: Camila Muniz Cavalcanti, Clarice Pessoa Almeida, Isabel Cristina Lima Santos,
Ricardo José Pimenta Felício Sales, Suzan Vitória Girão Lima, Valdiana da Silva Gomes, em
especial a Débora Nishi Machado, minha tutoranda de iniciação científica, muito esforçada,
inteligente e sempre disposta a exercer as atividades propostas.
Aos novos alunos de iniciação científica pela contribuição na etapa final do meu
projeto: Karen Denise da Silva Macambira, Manuel Rafael Felipe Rocha, Steffi Lima Araujo,
Pablo Perón Beserra da Nóbrega.
Aos funcionários e professores do Programa de Pós-graduação em Ciências
Veterinárias por toda a ajuda dada nessa difícil jornada.
Por fim, a todos aqueles que, contribuíram indiretamente para essa nova
conquista, deixo aqui registrado o meu sincero agradecimento.
"Que os nossos esforços desafiem as
impossibilidades. Lembrai-vos que as
grandes proezas da história foram
conquistas
daquilo
que
parecia
impossível."
Charles Chaplin
RESUMO
Os periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) são psitacídeos pertencentes à ordem
Psittaciformes, família Psittacidae. São consideradas as aves de companhia mais populares no
Brasil e em todo o mundo. Não são encontrados em vida livre no Brasil, portanto quase a
totalidade dessas aves presente em domicílios é oriunda de lojas pet shop ou feiras livres. A
crescente busca por animais de estimação vem tornando os periquitos australianos um dos
pets mais comercializados, isso ocorre pelo fato de atrair a atenção para as suas belíssimas e
variadas cores, praticidade em criá-los e baixo custo de aquisição. Inúmeras são as doenças
bacterianas que afetam essas aves, sendo a salmonelose, zoonose provocada por bactérias do
gênero Salmonella, a mais importante delas, podendo provocar desde infecções intestinais a
óbitos. A disseminação de salmonela entre os psitacídeos e outras aves, assim como, entre os
homens, é tema de grande preocupação científica, pois a ampla distribuição de salmonela
entre os animais e sua permanência no ambiente contribui para que este micro-organismo
assuma um papel importante em saúde pública. Assim sendo, o objetivo desse estudo foi
pesquisar, isolar, identificar e avaliar a disseminação de salmonela em periquitos australianos
mantidos em cativeiro procedentes da cidade de Fortaleza. Para a realização desse estudo 272
amostras entre swabs de arrasto e swabs cloacal de periquitos provenientes de pet shop,
residências e criadouros foram coletados. Este trabalho foi aprovado pelo Comitê de Ética
para uso de animais da Universidade Estadual do Ceará (UECE): 10244859-0/27. O
procedimento microbiológico para isolamento e identificação de Salmonella foi composto
pelas seguintes etapas: pré-enriquecimento com Água Peptonada, seguido pelo
enriquecimento seletivo em caldos Rappaport-Vassialidis e Seletino-Cistina, plaqueamento
em Ágar Verde Brilhante e MacConkey e, posteriormente, submetidos à identificação
bioquímica presuntiva. De acordo com as provas bioquímicas utilizadas todas as amostras
foram negativas para salmonela. Apesar da ausência de positividade ou baixa prevalência de
salmonela em periquitos australianos apresentado nessa pesquisa e em outras literaturas
científicas utilizadas recomenda-se a utilização de medidas de controle contra este patógeno,
visto que importantes sorotipos prejudiciais à saúde humana já foram identificados nestas
aves.
Palavras chaves: Melopsittacus undulatus. Salmonella sp. Cativeiro.
ABSTRACT
The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are parrots belonging to the order Psittaciformes,
family Psittacidae. These are considered the most popular pet birds in Brazil and around the
world. They are not found in brazillian wild life, therefore almost all of the birds present in
households are derived from pet stores or shop fairs. The growing demand for pets has
increased the budgerigar´s commercialization, due to their beautiful and varied colors, but
also to the practical and low cost maintenance. There are numerous bacterial diseases that
affect these birds, and salmonellosis, a zoonosis caused by bacteria of the genus Salmonella,
is the most important one and could lead to deaths from intestinal infections. The spread of
Salmonella among parrots and other birds as well as among men, is a subject of great
scientific concern, because the wide distribution of Salmonella between animals and their
permanence in the environment turning this micro-organism into an important hazard to the
public health. Therefore, the objective of this study was to investigate, isolate, identify and
evaluate the spread of Salmonella in budgerigars in captivity from the city of Fortaleza. To
perform these study 272 samples from drag swabs and cloacal swabs of budgerigars from pet
shops, homes and aviaries were collected. This study was approved by the Ethics Committee
for animal use at the State University of Ceará (UECE): 10244859-0/27. The microbiological
procedure for isolation and identification of Salmonella was composed by the following
stages: pre-enrichment with peptone water, followed by selective enrichment in RappaportVassialidis broth and Cystine-seletine broth, plating on Brilliant Green Agar and MacConkey
and then subjected to identification by presumptive biochemistry. According to the
biochemical tests used all samples were negative for Salmonella. Despite the absence of
positive or low prevalence of Salmonella in budgerigars presented in this research and used in
other scientific literature, it is still recommended the use of control measures against this
pathogen, as important serotypes harmful to human health have been identified in these birds.
Keywords: Melopsittacus undulatus. Salmonella sp. Captivity.
LISTA DE FIGURAS
FIGURA 1 -
Periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) do criadouro ......
comercial 1 (Painel A) e do criadouro comercial 2 (Painel Aaa
58
B)..............................................................................................................
FIGURA 2 -
Alguns periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) amostrados .....a
de residência (Painel C) e de loja pet shop (Painel aaa.
D).............................................................................................................. 58
LISTA DE TABELAS
TABLE I -
Sample type, Establishment, identification and total of samples taken ......
from budgerigars...................................................................................... 38
TABLE II -
Questionnaire performed in pet stores, residences e aviaries analyzed in .......
39
Fortaleza city........................................................................................
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
BG
Brilliant Green agar
CE
Ceará
FAVET
Faculdade de Veterinária
FUNCAP
Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento
LABEO
Laboratório de Estudos Ornitológicos
LIA
Lysine-Iron
MC
MacConkey agar
µg
Micrograma
PCR
Reação em cadeia de polimerase
RV
Rappaport-Vassialidis
SN
Selenite Cystine plus Novobiocin
SIM
Sulfide, indole and motility
TSI
Triple-Sugar-Iron
UECE
Universidade Estadual do Ceará
SUMÁRIO
1
INTRODUÇÃO................................................................................................
14
2
2.1
2.2
2.2.1
2.2.2
2.2.3
2.2.4
2.2.5
2.2.6
2.2.7
2.2.8
REVISÃO DE LITERATURA.......................................................................
PERIQUITOS AUSTRALIANOS....................................................................
SALMONELOSE..............................................................................................
Etiologia............................................................................................................
Epidemiologia...................................................................................................
Salmonella sp. em aves silvestres....................................................................
Sinais clínicos....................................................................................................
Patologia...........................................................................................................
Diagnóstico.......................................................................................................
Tratamento.......................................................................................................
Prevenção e Controle.......................................................................................
16
16
18
18
19
20
22
24
26
28
28
3
JUSTIFICATIVA............................................................................................
30
4
HIPÓTESE CIENTÍFICA..............................................................................
31
5
5.1
5.2
OBJETIVOS.....................................................................................................
Objetivo geral....................................................................................................
Objetivos específicos.........................................................................................
32
32
32
6
CAPÍTULO 1 ..................................................................................................
33
7
CONCLUSÕES................................................................................................
47
8
PERSPECTIVAS.............................................................................................
48
9
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..........................................................
49
APÊNDICES....................................................................................................
56
ANEXO.............................................................................................................
59
14
1 INTRODUÇÃO
Os periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) são psitacídeos pertencentes
à ordem dos Psitaciformes, composta por três famílias: Psittacidae, representada pelas araras,
papagaios, jandaias, maracanãs e periquitos; Loridae, formada pelos Lóris e Cacatuidae,
composta pelas cacatuas (COLLAR, 1997). Os periquitos são considerados as aves de
companhia mais populares no Brasil e em todo o mundo (JUNIPER e PARR, 1998), por
serem aves bastante dóceis, inteligentes, fáceis de criar, muito prolíferos e de manutenção a
baixo custo. Também são ornamentais e apresentam uma grande variedade de cores, sendo as
mais comuns, o verde e o azul. Um casal produz, em média, quatro filhotes por ninhada com
até oito ninhadas ao ano (SICK, 1997).
No Brasil não existe periquitos australianos em vida livre, por se tratar de uma
espécie introduzida em nossa fauna e não adaptada aos nossos ecossistemas (SICK, 1997).
Portanto, quase a totalidade dessas aves encontradas em domicílios brasileiros é oriunda de
lojas pet shops ou feiras livres.
Inúmeros são os micro-organismos que afetam as aves ornamentais, sendo as
bactérias Gram negativas consideradas as mais patogênicas nesta espécie, merecem destaque
Escherichia coli, Salmonella sp, Klebsiella sp, Proteus sp, Bordetella sp, Citrobacter
freundii, Pseudomonas sp e Yersinia sp. A salmonelose é uma enfermidade contagiosa e os
psitacídeos são bastante sensíveis a essas infecções, sendo as cepas patogênicas mais isoladas
Typhimurium e Enteritidis (CUBAS e GODOY, 2004).
A disseminação de salmonela entre os psitacídeos e outras aves, assim como,
entre os homens, é tema de grande preocupação científica. Weiss et al. (2002) afirmam que a
ampla distribuição de salmonela entre os animais e sua permanência no ambiente contribui
para que este micro-organismo assuma um papel importante em saúde pública.
Steele e Galton (1971) e Panigrahy et al. (1979) demonstraram preocupação com a
salmonelose como uma grande zoonose devido à falta de sintomas nas aves e o constante
contato destas com o homem. Madewell e McChesney (1975) também ressaltaram a
importância da salmonelose para a saúde pública ao diagnosticar esta afecção em periquitos
australianos (Melopsittacus undulatus), estes teriam sido a provável fonte de infecção em uma
criança e um gato que moravam na mesma residência. Assim sendo, os psitacídeos
representam risco potencial de infecção para humanos, pois há anos, existem relatos de
salmonelose em crianças, provavelmente transmitida por aves adquiridas em pet shops.
15
Kanashiro et al. (2002b), afirmaram que relatos como esses são importantes, pois
tratam de contaminação disseminada em local que comercializa milhares de aves como
animais de estimação, aumentando as possibilidades da transmissão da bactéria para outros
animais e para os humanos, visto que, a salmonelose é a zoonose de origem aviária de maior
importância mundial por provocar desde infecções intestinais à óbitos.
A presença de salmonela em psitacídeos já foi relatada por alguns autores, que em
sua maioria realizaram isolamentos de Salmonella sp. em psitacídeos de grande porte: S.
Enteritidis em papagaios finschiris (Amazona finschi Schlater) (OROSZ et al., 1992), S.
Arizonae em cacatua (Cacatua galerita galerita) (ORÓS et al., 1998), S. Typhimurium S.
Bredney em araras azuis (Anodorhynchus hyacinthinus) (MENÃO et al., 2000) (VILELA et
al., 2001), S. Typhimurium em lories (Trichoglossus, Lorius e Eos spp.) (WARD et al., 2003),
S. Typhimurium em arara canindé (Ara ararauna) (VIGO et al., 2009) e S. Typhimurium em
cacatua das molucas (Cacatua moluccensis) (PICIRILLO et al., 2010). As aves silvestres e
exóticas, tal como os periquitos australianos, podem albergar Salmonella sp. em seus
intestinos, resultando em uma possível fonte de infecção para humanos e animais domésticos
(KAYE et al., 1961; TIZARD, 2004), entretanto são escassas as pesquisas científicas de
Salmonella sp. em periquitos australianos adquiridos em pet shops ou feiras livres, desta
forma faz-se necessário o conhecimento da diversidade de cepas que podem acometer essas
aves.
16
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 PERIQUITOS AUSTRALIANOS
A família Psittacidae a qual pertencem os periquitos australianos (Melopsittacus
undulatus) está inserida na ordem Psittaciformes. Segundo Forshaw (1977) e Russel (1987)
esta ordem divide-se em três grandes famílias: Loridae, representada pelos lóris; Cacatuidae,
representada pelas cacatuas e Psittacidae, composta pelos papagaios, araras, periquitos,
jandaias e maracanãs.
Embora apresente uma grande variação de tamanho, coloração e peso, a ordem
Psittaciformes possuiu características marcantes que facilitam seu reconhecimento, como bico
curto, alto, recurvado, de base larga e arredondado, maxila móvel articulada ao crânio com
movimentos de extensão que aumentam a força do bico, usado para partir sementes duras.
Possuem língua grossa, sensível e rica em papilas gustativas (COLLAR, 1997; SICK, 1997).
Os psitacídeos são adorados pelo seu companheirismo, temperamento, coloração e
em particular, pela sua eloquência em imitar a voz humana. São capturados na natureza para
suprir a demanda de aves de estimação e tornam-se mercadorias nas mãos de comerciantes
(COLLAR, 1997).
De acordo com Sick (1997) existem 78 gêneros e 332 espécies de psitacídeos.
Cerca de 100 espécies estão na América do Sul, sendo 80 no Brasil, considerado o país mais
rico em variedade de psitacídeos, conhecido pelos europeus em sua descoberta como ―Terra
dos Papagaios‖ (Brasilia sive terra papagallorum).
Os periquitos australianos são aves populares de companhia e juntamente com os
papagaios são eleitas as aves de estimação mais cotadas no Brasil (SICK, 1997). São
mantidos isolados, em pares ou em grupos e geralmente têm um contato próximo com o
proprietário (SIMOVA-CURD et al., 2006).
A origem da palavra budgerigar (como os periquitos são conhecidos na língua
inglesa), provavelmente advém da palavra aborígene "bedgerigah" que significa "bom para
comer", há duzentos anos essas aves faziam parte da dieta de tribos aborígenes australianas,
os filhotes eram roubados dos ninhos e assados na fogueira (RADTKE, 1981).
17
Em 1840, o naturalista Gould levou da Austrália para a Inglaterra os primeiros
periquitos australianos capturados em seu habitat natural. Tinham tonalidade verde-clara
semelhante à de seus atuais descendentes. A partir daí, os europeus começaram a criá-los em
cativeiro e sua criação em gaiola logo se tornou atração para os demais criadores de aves em
toda a Europa (LOPES, 1989).
Após 30 ou 40 anos da introdução dos periquitos na Europa ocorreu a primeira
mutação em cativeiro. Nessa época, nasceram alguns periquitos amarelos, mas apenas alguns
anos mais tarde conseguiu-se fixar essa coloração. Muitos anos depois, ocorreu na Europa
outra mutação de cor azul, que foi cuidadosamente preservada (LOPES, 1989), atualmente
existe cerca de 200 cores diferentes (MARTINEZ et al., 2003).
Os periquitos australianos são aves de pequeno porte com tamanho médio de 17
cm, enquanto que o padrão inglês atinge 22 cm de comprimento, com média de vida de doze
anos (MATSUMOTO et al., 2009), possuem 35 gramas de peso, são mundialmente
difundidos como ave de estimação (FORSHAW, 1977) sendo de fácil comercialização
(MARTINEZ et al., 2003).
Existem diferentes e variadas colorações de plumagem devido a mutações, sendo
a plumagem de adulto adquirida entre três e seis meses de idade. Segundo alguns autores, o
periquito australiano atinge a maturidade sexual em torno dos seis meses de idade
(FORSHAW, 1977; HARPER & LOWE, 1998; WATSON & HURLEY, 2003), enquanto que
para Hickman (2001) a maturidade ocorre a partir de um ano de idade. O período médio de
incubação é de 18 dias, onde a fêmea é a única que choca os ovos de uma ninhada,
normalmente, formada por seis ovos (WATSON & HURLEY, 2003; VERHOEFVERHALLEN, 2004).
A diferenciação entre macho e fêmea é possível pela coloração da ―carúncula‖,
nome dado à saliência encontrada acima do bico. Nos machos ela é azulada e nas fêmeas é
rósea ou acastanhada, podendo tornar-se mais intensa no período reprodutivo (HICKMAN,
2001; VERHOEF-VERHALLEN, 2004).
Em cativeiro vivem com uma dieta básica de mistura de sementes apropriadas,
além de milho, pequenas quantidades de frutas e legumes. (VERHOEF-VERHALLEN,
2004).
18
2.2 SALMONELOSE
2.2.1 Etiologia
O gênero Salmonella foi identificado pela primeira vez em 1885 e recebeu este
nome em homenagem a um de seus pesquisadores, Daniel Elmer Salmon. Desde a sua
nomeação em 1900, pelo cientista francês Joseph Léon Lignières, muitas outras bactérias
foram adicionadas ao grupo da Salmonella, que agora inclui mais de 2.500 sorotipos capazes
de infectar humanos e animais (BRANDS, 2005).
O gênero Salmonella pertence à família Enterobacteriaceae, está dividido nas
espécies Salmonella enterica, descoberta por Gartner em 1888 (RAY, 2004), Salmonella
bongori (REEVES et al., 1989) e Salmonella subterranea (SHELOBOLINA et al., 2004).
Salmonella enterica contém seis subespécies: enterica, arizonae, diarizonae, houtenae, indica
e salamae. Salmonella enterica subsp. enterica é subdividida no sorovar Choleraesuis,
Enteritidis, Gallinarum, Paratyphi A, Paratyphi B,
Paratyphi C, Typhi e Typhimurium
(GARRITY et al., 2005).
As salmonelas são bacilos não esporulados, Gram negativos, possuem flagelos na
sua maioria, podem ser aeróbios ou anaeróbios facultativos, fermentam glicose assim como
outros açúcares e descarboxilam aminoácidos. Essas reações bioquímicas são importantes
para a caracterização do gênero e diferenciação de alguns biotipos (BERCHIERE JR., 2000).
O crescimento dessa bactéria tem sido observado a partir de temperaturas entre 5 °C a 47 °C,
sendo considerado como crescimento ótimo a 37 ºC (ADAM e MOSS, 2008).
O termo salmonelose refere-se à infecção por bactérias do gênero Salmonella,
cujo habitat natural é o trato intestinal de animais (DAOUST e PRESCOTT, 2007), dentre
elas destacam-se S. Gallinarum e S. Pullorum que causam, respectivamente, tifo aviário e
pulorose, com especificidade para aves, principalmente galinhas e perus, além de serem
altamente patogênicas. Dentre as paratíficas, merecem destaque S. Enteritidis e S.
Typhimurium, que podem causar graves manifestações clínicas em aves jovens e estão
relacionadas com a grande maioria dos casos de toxinfecções alimentares em humanos
(BACK, 2007).
19
A flora normal na maioria das espécies de psitacídeos de estimação consiste de
bactérias Gram positivas, as Gram negativas quando isoladas geralmente são patógenos
primários ou potencialmente oportunistas, merecendo destaque as do gênero Salmonella,
comumente encontrada (OGLESBEE e BISHOP, 1998; RUPLEY, 1999).
A salmonelose é uma doença altamente contagiosa, sendo os psitacídeos sensíveis
a esta infecção. Cepas virulentas e não virulentas podem estar associadas a um mesmo
hospedeiro, sendo as mais frequentemente encontradas nessas aves, Typhimurium e
Enteritidis. A progressão da doença nas aves depende da quantidade de micro-organismos
presentes, sorotipo envolvido, idade, espécie e condições gerais do hospedeiro (GODOY,
2006).
Salmonella enterica subespécie enterica sorovar Typhimurium pode se manifestar
como um patógeno primário ou como uma infecção subclínica em aves jovens ou debilitadas.
O estresse pela falta de nutrição, elevadas concentrações de aves em torno de alimentos
disponíveis e a facilidade de propagação da doença de uma ave para outra contribuem para o
surgimento de surtos (VIGO et al., 2009).
2.2.2 Epidemiologia
A salmonelose pode ocorrer em qualquer época do ano, sua distribuição
geográfica em aves selvagens livres na natureza está intimamente associada com as fontes de
contaminação ambiental que entra na cadeia alimentar dessas aves e é transmitida para outras
espécies, onde indivíduos infectados servem de alimento para predadores (FRIEND, 1999).
As aves infectadas por salmonela podem excretar a bactéria por longos períodos
variando de semanas a meses. O confinamento de aves em gaiolas sob alta densidade
populacional podem resultar em ciclos de salmonelose pela disseminação da bactéria através
de suas excretas, como também em ambientes com alta umidade pode proporcionar uma
situação favorável à disseminação da doença (FRIEND, 1999).
A salmonela pode ser transmitida através da via vertical ou horizontal e o modo
de transmissão varia com o tipo de cepa (FRIEND, 1999). A infecção em aves pela via
horizontal pode ocorrer através do contato com o lixo, fezes, água que ingerem, poeira, cama,
20
insetos, equipamentos e fômites contaminados por esta bactéria, além do contato com outros
animais, tais como, roedores, animais de estimação, aves selvagens, e também pessoas
contaminadas. A infecção pela via vertical ocorre quando os folículos ovarianos estão
infectados, logo os ovos em desenvolvimento tornam-se infectados no oviduto (RUPLEY,
1999; POPPE, 2000).
Os animais atuam como reservatório de S. Enteritidis e S. Typhimurium, estas
cepas podem ser transmitidas através de alimentos e animais de estimação (cães, gatos,
pássaros, coelhos, roedores, tartarugas, lagartos e iguanas), além de serem responsáveis por 15
a 20% dos casos de salmonelose transmitidos aos próprios animais por contato direto ou
indireto (GEFFRAY e PARIS, 2001).
Para as aves selvagens e seres humanos, os alimentos contaminados são a
principal fonte de infecção. Ratos, camundongos e outras espécies, incluindo répteis e
tartarugas, além das aves, são fontes de descargas fecais das salmonelas paratifóides
(FRIEND, 1999).
Cepas de salmonela isoladas de animais de companhia podem não ser agentes
com grande potencial zoonótico, mas podem causar doença em crianças, idosos e indivíduos
imunodeprimidos (MORSE et al., 1976; GEFFRAY e PARIS, 2001; GODOY, 2006)
tornando-se mais grave a afecção, particularmente, nesses grupos mais sensíveis (ADAM e
MOSS, 2008).
2.2.3 Salmonella sp. em aves silvestres
Todas as espécies de aves devem ser consideradas sensíveis à infecção por
salmonelas. O resultado de infecções por Salmonella é relatado por ser altamente dependente
da idade das aves e do estresse, sorovar e virulência da cepa, além da suscetibilidade da
espécie hospedeira (FRIEND, 1999).
A salmonelose tem sido estudada como uma doença de aves de produção desde
1899 e a observação em aves silvestres tem sido muitas vezes simultânea com os estudos da
doença nas aves de produção e como fontes para infecções humanas (FRIEND, 1999).
21
Antes da década de 80 a maioria dos isolamentos de Salmonella sp. em aves
silvestres eram obtidos a partir de indivíduos aparentemente saudáveis, posteriormente,
descobriu-se, acidentalmente, alguns casos letais de salmonelose envolvendo um pequeno
grupo de patos, cisnes e gaivotas (FRIEND, 1999).
Na flora intestinal dos psitacídeos, as bactérias Gram negativas são menos comuns
do que as Gram positivas (BANGERT et al., 1988; FLAMMER e DREWES, 1988), sendo
esta última comum na flora intestinal normal da maioria das espécies de aves de companhia.
Apesar de um pequeno número de Gram negativas serem encontradas em aves saudáveis,
muitas dessas bactérias são consideradas patógenos primários ou potencialmente oportunistas.
A flora normal dos psitacídeos inclui Lactobacillus, Bacillus, Streptococcus não hemolítico,
Micrococcus, Staphylococcus, Corynebacterium e Streptomyces e Pasteurella gallinarum. As
bactérias Gram negativas comumente encontradas são Escherichia coli, Enterobacter,
Klebsiella, Pseudomonas, Salmonella, Proteus, espécies de Campylobacter e Pasteurella
multocida (HARRIS e OGLESBEE, 2006).
Assim sendo, ao longo dos anos, pesquisas sobre salmonelose em aves silvestres
vem sendo desenvolvidas em vários países. No Canadá, Rigby et al. (1981) isolaram
salmonela em 49 aves de um total de 269, sendo a maioria psitacídeos e passeriformes que se
encontravam em quarentena antes de entrar no país.
Mikaelian et al. (1997) relataram um caso de Salmonella Typhimurium em pardal
adulto (Passer domesticus) em um centro de reabilitação na província de Quebec, a ave
apresentava grave edema bilateral na conjuntiva, além desta ave, foram diagnosticados entre
os anos de 1992 e 1997, seis casos de infecção por esta mesma cepa dentre um total de 632
aves selvagens examinadas.
Gopee et al. (2000) isolaram Salmonella spp. em uma maitaca-de-cabeça-azul
(Pionus menstruus) proveniente do zoológico Emperor Valley localizado em Trinidad, houve
uma baixa frequência de salmonela nos psitacídeos analisados e as aves não apresentavam
sintomatologia clínica, eram aparentemente saudáveis.
Ward et al. (2003) descreveram um surto de salmonelose em um zoológico nos
Estados Unidos, por S. Typhimurium, em uma população de 45 lories (Trichoglossus, Lorius,
e Eos spp.) mantidos em um recinto para exposição pública, onde a taxa de mortalidade foi de
22%. No recinto onde as aves se encontravam foi capturada uma cobra, da qual foi isolada S.
22
Typhimurium, sendo esta uma das possíveis causas do surto e, além disso, foi cogitada a
hipótese de ingestão de alimentos ou água contaminados por animais infectados pela mesma
bactéria e que teriam acesso a este recinto localizado a céu aberto.
Vigo et al. (2009) relataram o óbito de duas araras canindé por salmonela em
Buenos Aires (Argentina), onde as hipóteses basearam-se na alimentação inapropriada com
ovos cozidos de galinha e na forma inadequada ao fazer o transporte dessas aves. A análise
por eletroforese em gel confirmou que essas araras foram infectadas pela mesma cepa,
Salmonella Typhimurium, e provavelmente adquiriram a infecção a partir da mesma fonte de
contaminação. Allgayer et al. (2009) neste mesmo ano, no Brasil, isolaram S. Braenderup,
através de swab cloacal, em um filhote de arara azul clinicamente sadio e observaram o
convívio normal da ave com a bactéria.
Piccirillo et al. (2010) isolaram pela
primeira vez Salmonella Typhimurium
DT160 em duas carcaças de cacatua-das-molucas pertencentes a uma coleção zoológica
situada na Itália. As cacatuas ficavam alojadas na mesma gaiola, uma teve morte súbita e não
apresentou sinais clínicos e a outra veio a óbito vinte dias depois apresentando sinais clínicos
característicos de salmonelose.
2.2.4 Sinais clínicos
No mundo inteiro uma variedade de sorotipos, inclusive os mais isolados em
humanos, têm sido encontrados em aves de vida livre como papagaios e periquitos, com
manifestações clínicas que variam de assintomática até a morte súbita (HOELZER et al.,
2011).
Salmonella spp. pode colonizar o trato gastrointestinal de aves. Os sorotipos S.
Gallinarum, S. Pullorum e S. Typhimurium são encontrados em várias aves como
Galliformes, sendo a S. Typhimurium a que mais infecta animais silvestres. Aves infectadas
com Salmonella podem apresentar-se sintomáticas ou assintomáticas, a bactéria é eliminada
nas fezes e a transmissão ocorre por via fecal-oral (JAMES, 2011).
O período de incubação da enterite provocada pelas salmonelas varia entre 6 e 48
h. Os principais sintomas em humanos são febre, náuseas e vômitos; dor abdominal e diarréia
23
duram alguns dias, mas, em alguns casos, pode persistir por uma semana ou mais (ADAM e
MOSS, 2008).
Não há sinais evidentes que possam ser associados à salmonelose em aves
selvagens, os sintomas são variados e os fatores ligados à transmissão em humanos diferem
de acordo com espécie e idade do animal. As aves podem apresentar sintomas diferentes se
infectadas com o mesmo sorovar, além disso, estresse, doença concomitante e alimentos
contaminados aumentam os riscos de infecção (FRIEND, 1999; HOELZER et al., 2011).
Quando jovens, as aves geralmente apresentam sinais mais pronunciados da
doença. A infecção pode resultar em doença aguda com morte súbita, ou em infecção com
curso mais prolongado podendo tornar-se septicêmica ou ainda ser caracterizada pela
presença e persistência de bactérias no sangue, ou resultar em infecção localizada (FRIEND,
1999).
Nas aves, a salmonelose tem sido descrita com início gradual de depressão
durante alguns dias e pela má aparência, apresentam-se instáveis com penas arrepiadas e
respiração mais rápida do que o normal, seus olhos começam a fechar pouco antes da morte;
podem apresentar sinais nervosos (incoordenação, andar cambaleante, tremores e convulsões).
Comumente entre todas as espécies são relatados sinais de penas eriçadas, diarreia e letargia
severa. As aves infectadas cronicamente apresentam palidez severa (FRIEND, 1999).
Alguns pesquisadores relataram sinais clínicos semelhantes em psitacídeos
durante suas pesquisas com Salmonella. Diarreia e atonia em calopsita (PHILLIPS JR. e
HATKIN, 1978). Diarreia e letargia em papagaio africano (OKOH e ONAZI, 1980). Sinais
que variavam entre enterite leve à grave acompanhado por anorexia, diarreia, letargia e
desidratação em periquitos lories (WARD et al., 2003). Depressão, anorexia, retardo no
esvaziamento do inglúvio, respiração forçada e diarreia em araras canindé (VIGO et al.,
2009). Em cacatua-das-molucas os sinais clínicos apresentaram discrepâncias entre duas aves
alojadas no mesmo recinto, a primeira não apresentou nenhuma sintomatologia e após seu
óbito foi observado depressão, anorexia e diarreia na outra ave (PICCIRILLO et al., 2010).
24
2.2.5 Patologia
A afecção provocada pela salmonela pode se manifestar sob a forma entérica,
septicêmica ou abortiva, sendo que cada uma pode estar presente isoladamente ou associada,
dependendo dos sorotipos e do hospedeiro envolvido. A maioria desses sorotipos causam
gastroenterite aguda caracterizada por um curto período de incubação e predomínio de
sintomas intestinais, mas apenas um pequeno número de cepas causa doença sistêmica grave
no homem e em animais (UZZAU et al., 2000).
A ocorrência de lesões macroscópicas é altamente variável dependendo do curso
da infecção, da virulência do micro-organismo e da resistência do hospedeiro. Nos casos
agudos as lesões podem estar ausentes. Caso a enfermidade tenha curso prolongado, o fígado
apresenta-se friável e edemaciado com pequenas manchas avermelhadas ou esbranquiçadas
(FRIEND, 1999).
Em algumas aves, os nódulos paratifóides são mais visíveis, aparecem como
placas ou lesões granulares na musculatura peitoral conforme a progressão da doença e podem
desenvolver-se no fígado estendendo-se até a cavidade do corpo. É possível também observar
palidez no revestimento intestinal e presença de material fibrinoso (FRIEND, 1999).
Algumas pesquisas têm demonstrado achados de necropsia similares em aves
silvestres acometidas por salmonelose. Panigrahy et al. (1984) isolaram salmonela de algumas
espécies de psitacídeos: periquitos australiano, cacatuas, calopsitas, araras, papagaios, lóris,
roselas e agapórnis, onde verificaram que a forma aguda da doença levou as aves a óbito,
dentre suas observações constataram aumento hemorrágico de fígado e baço, ocasionalmente
petéquias no miocárdio, rins e mucosa proventricular, além de congestionamento da mucosa
intestinal. Outros achados comumente encontrados foram hepato e esplenomegalia com áreas
focais ou difusas de necrose.
Mikaelian et al. (1997) isolaram Salmonella Typhimurium em pardal (Passer
domesticus) e durante a necropsia foi constatado distensão bilateral grave dos seios
infraorbitais com exsudato composto de fibrina e colônias de bacilos gram-negativos.
Segundo os autores, na salmonelose aguda, o animal pode vir a óbito sem que o mesmo
apresente lesões graves e em infecções subagudas e crônicas, as lesões macroscópicas são
25
altamente variáveis podendo consistir de necrose a hepatite piogranulomatosa, enterite
fibrinopurulenta e artrite.
Kanashiro et al. (2002a) relataram Salmonella enterica em 2.000 casais de
diferentes espécies de psitacídeos, porém apenas uma ave (Agapornis roseicollis) adoeceu e
foi necropsiada. As alterações encontradas foram hepatomegalia e congestão pulmonar.
Refsum et al. (2003) isolaram Salmonella em diferentes carcaças de passeriformes
e durante o exame macroscópico constataram lesões comuns a casos de salmonelose. Em 115
aves investigadas a bactéria estava presente no sangue do pulmão, coração, fígado e intestino,
indicando infecção septicêmica. Em quatro pássaros, um dom-fafe (Pyrrhula Pyrrhula) e três
pintassilgos-verdes (Carduelis Spinus), a bactéria se encontrava no sangue do pulmão,
coração e no fígado, mas não no intestino, indicando infecção septicêmica sem colonização
intestinal, outros achados incluíram necrose no esôfago, fígado, baço e proventrículo, bem
como esplenomegalia. As demais aves infectadas por Salmonella tiveram infecção intestinal.
Ward et al. (2003) isolaram S. Typhimurium de quatro lories que vieram a óbito
durante um surto de salmonelose em um zoológico, no exame macroscópico constataram
hepatomegalia, vermelhidão e congestão dos pulmões. As lesões histológicas incluíram
hepatite, êmbolos bacterianos (fígado, baço, pulmão, rins e proventrículo), congestão
pulmonar e hemorragia, além de enterite, indicando infecção aguda e septicemia bacteriana.
Em um estudo com duas araras canindé, Vigo et al. (2009) durante a necropsia
constataram atrofia dos músculos peitorais, hepatomegalia, esplenomegalia, nefromegalias e
exsudato fibrinoso na mucosa intestinal, além de pequenos nódulos esbranquiçados na serosa
intestinal, nódulos branco-acinzentados com aproximadamente 5 mm no miocárdio, nódulos
branco-acinzentados de 2 mm de diâmetro na superfície e em profundidade nos pulmões,
além de nódulos brancos na mucosa do inglúvio. O isolamento da bactéria a partir do fígado,
baço, coração, pulmão, rim e intestino indicaram a presença de uma infecção septicêmica nas
aves, e as lesões observadas estavam de acordo com a forma aguda de salmonelose em
psitacídeos. Essas lesões e a ausência de outros agentes etiológicos indicaram que a infecção
por Salmonella Typhimurium foi a principal causa mortis nas araras.
26
2.2.6 Diagnóstico
O diagnóstico para salmonelose deve ser feito com base na associação da
anamnese, dos achados clínicos, anatomopatológicos e exames laboratoriais (BERCHIERE
JR., 2000).
O exame bacteriológico é realizado através de etapas para o isolamento e
identificação da
salmonela iniciando-se
com
o
pré-enriquecimento,
seguido
por
enriquecimento seletivo, plaqueamento, análise bioquímica e tipificação sorológica. Os meios
de enriquecimento mais utilizados são os caldos Selenito, Tetrationato e RappaportVassiliadis (ADAM e MOSS, 2008; PENHA et al., 2008).
O pré-enriquecimento em meio não seletivo é então realizado inicialmente para
posterior isolamento e identificação da salmonela, em seguida ocorre a etapa de
enriquecimento seletivo que se destina a aumentar a proporção de células de salmonela onde
dois caldos são normalmente utilizados em paralelo; geralmente uma combinação entre um
mais e outro menos seletivo. A partir do caldo de enriquecimento seletivo, as culturas são
semeadas em meios seletivos sólidos e diferenciadas posteriormente. É comum utilizar dois
diferentes meios sólidos em paralelo, dentre eles o verde brilhante onde a reação para
diagnóstico é normalmente fornecida pela incapacidade da maioria das salmonelas em
fermentar a lactose e/ou produzir sulfeto de hidrogênio. Resultados presuntivos para
Salmonella em meio seletivo devem ser confirmados por meio de testes bioquímicos e
sorológicos por aglutinação com anti-soro polivalente O. Um resultado positivo indica uma
salmonela presuntiva, que deve, então, ser confirmada por sorologia convencional e testes
bioquímicos usando uma sub-cultura obtida do meio de diagnóstico (ADAM e MOSS, 2008).
Friend (1999) relata que as lesões macroscópicas por salmonelose podem ser
similares a várias outras doenças, como a cólera aviária e colibacilose. Nesse caso, para o
diagnóstico, é necessário o isolamento e a identificação da Salmonella sp. a partir de tecidos
infectados em conjunto com achados patológicos. Portanto, as carcaças inteiras devem ser
encaminhadas para exame.
Geralmente as salmonelas estão confinadas no intestino, dessa forma, quando
carcaças inteiras não puderem ser encaminhadas, o intestino deve ser enviado como uma
amostra mínima. O fígado, coração, baço, ovário, gema e conteúdo cecal são órgãos
27
importantes para pesquisa de salmonela e devem ser removidos e enviados. Quando possível
enviar também excrementos fecais para serem verificados (FRIEND, 1999; BERCHIERE JR.,
2000).
É importante ressaltar que o isolamento de salmonela somente pelo intestino sem
lesões significativas indica que a ave era portadora assintomática da salmonelose
(MIKAELIAN et al., 1987; FRIEND, 1999).
As culturas de fezes para pesquisa de salmonela devem ser manipuladas com
atenção para evitar contaminações e os resultados positivos para Salmonella devem ser
interpretados com cuidado, uma vez que sozinhos não indicam doença. Os materiais devem
ser acondicionados em embalagens plásticas espessas, lacradas e refrigeradas para serem
encaminhados a um laboratório (FRIEND, 1999).
Quando mantidos em cativeiro, os psitacídeos são acometidos por muitas afecções,
porém o diagnóstico é pouco realizado. As causas de morbidade e mortalidade dessas aves
ficam sem diagnóstico preciso devido à falta de conhecimento específico e realização de
exames complementares. As infecções que exigem tratamento são comumente encontradas
em aves estressadas, com nutrição deficiente ou mantidas em condições pouco higiênicas
(GODOY, 2001).
Alguns autores vêm estudando e aplicando métodos de diagnósticos
complementares para a detecção de salmonela em psitacídeos como Grimes e Arizmendi
(1995) que mostraram a importância de algumas espécies de psitacídeos como hospedeiro de
Salmonella Typhimurium através da realização de testes sorológicos, onde reações positivas
(aglutinação completa) ocorreram em diversas espécies de psitacídeos analisadas.
Allgayer et al. (2008) realizaram um estudo inédito com psitacídeos em cativeiro
ao utilizar o método de PCR, onde foi possível constatar que a técnica pode ser útil para
verificar a presença de uma infecção por salmonela em aves de cativeiro, reduzindo o número
de resultados falso-negativos.
28
2.2.7 Tratamento
As infecções bacterianas necessitam de tratamento e comumente são encontradas
em aves com nutrição deficiente, ou que estão alojadas em condições insalubres (HARRIS e
OGLESBEE, 2006).
O tratamento das aves com salmonelose e da portadora é controverso. É
aconselhável escolher os antibióticos com base no resultado do antibiograma, dando
preferência a drogas com boa penetração tecidual e celular (RUPLEY, 1999).
Muitas vezes, o tratamento com antibiótico de amplo espectro e cuidados de
suporte e alimentação permitirão a recuperação da ave, porém em vários casos a mesma pode
permanecer portadora e não se apresentar cronicamente doente. É possível eliminar o estado
de portador com o uso de uma vacina autógena inativada (HARCOURT-BROWN, 2010).
Uma série de antibacterianos são úteis para limitar a morbidade e mortalidade
dentro de um plantel, embora o objetivo principal deva ser o uso de um programa de
biossegurança eficaz para prevenir as infecções. Quando o tratamento é necessário uma
variedade de drogas pode ser eficaz, incluindo a amoxicilina, tetraciclinas, sulfonamidas
potencializadas, espectinomicina, enrofloxacina e outras fluoroquinolonas. Nenhuma, no
entanto, é capaz de eliminar totalmente a infecção de um plantel. Para se tratar um surto de
salmonelose, é necessário usar como base o teste de sensibilidade. O tratamento pode ser
considerado adequado para tratar a descendência de um plantel durante vários dias após
incubação quando há suspeita de sorovares transmitido verticalmente, tanto através do ovo ou
pela superfície da casca contaminada. Embora o tratamento possa parecer eficaz, um número
de aves ainda pode tornar-se portadoras e cepas resistentes aos antibióticos de Salmonella
podem ocorrer (LISTER e BARROW, 2008).
2.2.8 Prevenção e controle
As bactérias do gênero Salmonella são patógenos humanos que podem causar
"intoxicação alimentar" caracterizada por dor intestinal aguda e diarreia. Certo número de
transmissões ocorre em casa, mas outras provêm de profissionais ou estão relacionadas com a
29
exposição pública em jardim zoológico, escolas e feiras. O nível de Salmonella sp. encontrado
na maioria das espécies de aves selvagens é baixo e um cuidado extra com higiene pessoal
deve ocorrer entre pessoas que lidam com estas aves ou materiais sujos com fezes. As aves
suspeitas de salmonelose e todo o material contaminado por suas fezes devem ser manuseados
com cuidado para prevenir a contaminação humana. A lavagem frequente das mãos é
suficiente para impedir a ocorrência de um elevado número de infecções anuais
(MIKAELIAN et al., 1997; FRIEND, 1999; HOELZER et al., 2011).
O controle da salmonelose em animais de produção pode ser realizado através da
eliminação de portadores, enquanto que em animais de companhia através do tratamento com
antibióticos, mas tal medida é controversa, pois a salmonela nem sempre é eliminada devido a
sua capacidade de sobrevivência intracelular no hospedeiro (FRIEND, 1999).
Alguns cuidados com a estrutura física de um criadouro, como quarentena e
recintos, são de grande importância para evitar possível transmissão de doenças ao plantel,
estas medidas estão estreitamente relacionadas com a saúde das aves, aliadas às boas práticas
de manejo. O setor de quarentena deve ser mantido a uma certa distância dos viveiros das
outras aves já existentes no local, deve haver material e funcionários exclusivos. Durante a
quarentena é imprescindível a observação diária das aves e a pesquisa de sinais clínicos
compatíveis com afecções. Durante este período também é realizada a profilaxia que deve ser
estabelecida para cada criadouro e zoológico. Passado o período referido e estando as aves
aptas, elas podem ser transferidas para o plantel permanente (ALLGAYER e CZIULIK,
2007).
É muito importante que o depósito para estoque de alimento seja arejado para
evitar umidade e protegido contra a entrada de roedores, além desses cuidados, é
imprescindível uma assistência veterinária para que as aves que estão no plantel possam ser
examinadas e tratadas quando houver necessidade (ALLGAYER e CZIULIK, 2007).
30
3 JUSTIFICATIVA
A salmonelose é considerada a zoonose de maior importância mundial em saúde
pública. Vários relatos científicos demonstram a presença de Salmonella sp. em muitas
espécies de aves da família Psittacidae. A escassez de relatos em periquitos australianos
(Melopsittacus undulatus) e o risco de uma possível contaminação do homem por salmonela
devido ao seu crescente contato com esse psitacídeo justifica a necessidade de verificar a
presença de Salmonella sp. em periquitos australianos procedentes de criadouro comercial,
pet shops e domicílios da cidade de Fortaleza-CE, com a finalidade de estabelecer medidas
preventivas afim de evitar o surgimento de surtos.
31
4 HIPÓTESE CIENTÍFICA
É possível isolar cepas de salmonela em Psittaciformes, portanto esta pode ser
disseminada ao meio ambiente pelos periquitos australianos.
32
5 OBJETIVOS
5.1 - Objetivo geral
Pesquisar Salmonella sp. em periquitos australianos (Melopsittacus undulatus)
mantidos em cativeiro.
5.2 - Objetivos específicos
 Pesquisar Salmonella sp. em amostras de swabs cloacais, swabs de arrasto e
dos intestino de periquitos australianos criados em cativeiro domiciliar e comercial;
 Verificar as medidas de controle sanitário realizadas pelos proprietários em
cativeiro domiciliar e comercial.
33
6 CAPÍTULO 1
Pesquisa de Salmonella sp. em periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) mantidos em
cativeiro na cidade de Fortaleza- CE
Survey of Salmonella sp. in budgerigars (Melopsittacus undulatus) kept in captivity in
Fortaleza City, Ceará State
Periódico: Memórias do Instituto Oswaldo Cruz (submetido em outubro de 2011).
34
Survey of Salmonella sp. in budgerigars (Melopsittacus undulatus) kept in captivity in
Fortaleza City, Ceará State
Windleyanne Gonçalves Amorim Bezerra, William Cardoso Maciel+, Régis Siqueira de
Castro Teixeira, Ruben Horn Vasconcelos, Débora Nishi Machado, Roberta Cristina da
Rocha e Silva, Elisângela de Souza Lopes, Átilla Holanda de Albuquerque, Valdez Juval
Rocha Gomes Filho
Laboratory of Ornithological Studies, State University of Ceará, Av. Paranjana, 1700,
Campus do Itaperi, Fortaleza, Ceará, Brazil
The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are not a part of the fauna in Brazil and are
not found in free life, so almost all the birds maintained in the home environment are
originated from pet shops or free markets. Therefore, the objective of this study was to isolate,
identify and assess the salmonella shedding in budgerigars kept in captivity originated in the
city of Fortaleza. In this study 272 samples of drag swabs and cloacal swabs of budgerigar
from pet shops, homes and aviaries were collected. Despite the absence of positivity or the
low prevalence of salmonella in Budgerigar presented in this research and in other studies
performed, it is recommended that control measures against this pathogen should always be
taken, because important serotypes harmful to human health have been identified in these
birds.
Keywords: Melopsittacus undulatus, Salmonella sp., captivity.
35
INTRODUCTION
The budgerigars (Melopsittacus undulatus) are psittacine belonging to the family
Psittacidae that is part of the order Psitaciformes (Collar 1997). These are considered the most
popular pet birds in Brazil and around the world (Juniper & Parr 1998), because they are
docile, intelligent, very prolific, easily maintained at a low cost (Sick 1997).
In Brazil there are no budgerigars in free life, because it is a species that was
introduced in our fauna and have not adapted to our ecosystems (Sick 1997). Therefore,
almost all of the birds found in Brazilian households are derived from pet shops or free
markets.
The spread of Salmonella among the psittacine and other birds, as among men, is a
topic of great scientific concern, according to Weiss et al. (2002), the wide distribution of the
genus Salmonella between animals and it’s maintenance in the environment make this microorganism an important subject in public health.
In addition, widespread contamination can occur in places that sell these birds as pets,
enhancing the possibility of transmitting this bacterium to other animals and humans. It is
important to highlight that salmonellosis is the avian zoonosis of major importance in the
world for causing intestinal infections as well as deaths (Kanashiro et al. 2002).
Salmonellosis is a highly contagious disease, and the psittacine are sensitive to this
infections, but can also act as reservoirs. The genus Salmonella belongs to the family
Enterobacteriaceae and is divided in the following species: Salmonella enterica discovered by
Gartner in 1888 (Ray 2004), Salmonella bongori (Reeves et al. 1989) and Salmonella
subterranea (Shelobolina et al. 2004). Wild birds may be a source of infection for humans
and domestic animals, and Salmonella Typhimurium can often be isolated from their
intestines (Tizard 2004).
The wild and exotic birds, such as the budgerigars, may harbor Salmonella sp. in their
intestine, which turns them into a possible source of infection for humans and domestic
animals (Kaye et al. 1961, Tizard 2004).
The presence of Salmonella in psittacine has been reported by some authors, who
mostly performed isolations of Salmonella sp. in large birds: S. Enteritidis from Lilac-
36
crowned Amazons (Amazona finschi Schlater) (Orosz et al. 1992), S. Arizonae from a
Sulphur-Crested Cockatoo (Cacatua galerita galerita) (Oros et al. 1998), S. Typhimurium
from Hyacinth Macaws (Anodorhynchus hyacinthinus) (Menão et al. 2000) and S. Bredney
from these same birds (Vilela et al. 2001), S. Typhimurium from Lories and Lorikeets
(Trichoglossus, Lorius and Eos spp.) (Ward et al. 2003), S. Typhimurium from Blue-andYellow Macaws (Ara ararauna) (Vigo et al. 2009), S. Typhimurium from a Moluccan
cockatoo (Cacatua moluccensis) (Picirillo et al. 2010), however there are few studies of
Salmonella sp. performed in budgerigar acquired from pet stores or free markets. The
objective was to verify the presence and diversity of Salmonella strains from budgerigars of
pet shops, residences and aviaries of Fortaleza, Ceará State.
MATERIAL AND METHODS
Samples - This study was conducted between January to September 2011. The birds
analyzed were from households, pet shops and aviaries located in the city of Fortaleza in
Ceará State, Brazil. Two hundred and seventy two samples were collected, from which 202
were individual cloacal swabs, 62 were drag swabs and eight were intestine samples taken
from necropsies performed on birds that died during the course of collection (Table I). The
drag swabs were performed in trays of cages that contained at least three budgerigars, and the
freshest feces were prioritized for analysis. After collection, the samples were placed on ice
for transport to the Laboratory of Ornithological Studies (LABEO), located at the State
University of Ceará, where they were analyzed. In birds autopsied, a small piece of the
intestine was aseptically collected near the Bunsen burner, using sterile surgical scissors and
tweezers. The material was placed in sterile petri dish and then analyzed.
Laboratory method – Microbiological procedure was carried out according to Salles
et al. (2008) with some modifications, with the following steps performed respectively: first
step was the selective pre-enrichment using test tubes with 10 ml of peptone water. The next
step was the selective enrichment, which aliquots of 0.1 ml and 1 ml were collected from the
pre-enrichment growth and transferred, respectively, to tubes containing 10 ml of liquid
medium Rappaport-Vassiliadis (RV) and tubes containing 10 ml of liquid medium Selenite
37
Cystine plus Novobiocin (40μg/ml) (SN). In the third step the colonies were removed
aseptically with a nickel-chrome handle and plated on selective media containing the
indicators Brilliant Green agar (BG) and MacConkey agar (MC), and then incubated. The
plate analysis was based on morphology and color of the colonies. With the aid of a platinum
needle, previously flambé, two to three colonies were collected and grown in test tubes
containing agar TSI (Triple-Sugar-Iron), LIA (Lysine-Iron) and SIM (sulfide, indole and
motility) for incubation. Thus, ending the bacteriological procedure, after the incubation
period, in order to differentiate Salmonella from Proteus, a fragment was removed from the
TSI agar and incubated in urea broth. The incubation temperature for all phases described
above was 37°C for a period of 24 hours at each step.
Questionnaire - In the establishments visited we performed a questionnaire to better
understand the general conditions of maintenance that the budgerigars were exposed to,
including the following topics: type of diet, antibiotic use, products used for cleaning and
species of birds housed per cage.
38
TABLE I
Sample type, Establishment, identification and total of samples taken from budgerigars
Sample Type
Establishment
Pet shop
Drag swabs
Aviary
Residences
Pet shop
Cloacal swabs
Necropsy*
Total
Aviary
Residences
Aviary
Identification
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
1
2
1
2
3
4
14
15
1
2
1
1
Total of Samples
6
1
1
1
1
2
1
1
7
1
1
2
2
21
10
1
1
1
1
14
17
113
54
4
8
272
* Birds from an aviary where deaths due to capture myopathy have happened
RESULTS
With this methodology, it was not possible to detect the presence of Salmonella sp. on
budgerigars sold and kept on pet stores, residence and aviaries in Fortaleza, Ceará State.
39
TABLE II
Questionnaire performed in pet stores, residences e aviaries analyzed in Fortaleza city
Question
Category
Relative
Frequency (%)
Seeds
Fruits
Vegetables
others
Sealed
Opened
Don’t use
Water
Ration
Oral
Absolute
Frequency
(n)
14
5
5
3
2
12
7
5
2
Type of food
Water provided
Well
Tap water
Mineral water
Other
1
13
-
7,1
92,9
-
Drinker cleaning
Once per day
Twice per day
Every two days
two times per week
Higher Frequency
12
1
1
85,7
7,1
7,1
Feeder cleaning
Never
Once per day
Twice per day
Every two days
Once per week
Higher Frequency
2
9
2
1
14,3
64,3
14,3
7,1
Once per day
Twice per day
Every two days Higher
Frequency
Water Only
Detergent
Disinfectants
Chlorine
Soap
Once per day
Twice per day
Every two days Higher
Frequency
11
1
2
7
1
3
2
12
2
-
78,6
7,1
14,3
50,0
7,1
21,4
14,3
85,7
14,3
-
Yes
No
Fortaleza
Other Ceará cities
Other States
1
13
14
-
7,1
92,9
100,0
-
Seed Storage
Antibiotic use
Cage cleaning
Products used in the cleaning of
feeders and drinkers
Facilities Cleaning
Other birds in the same cage
Origin of the budgerigars
* In one of the residences was not possible to apply the questionnaire
100,0
35,7
35,7
21,4
14,3
85,7
50
35,7
14,3
40
According to the questionnaire results (Table II), the birds from every pet store,
residence and aviary, were fed with seeds and in a smaller proportion they offered fruits and
vegetables (35.7%) or products such as ground corn, corn and brown bread (21.4%). The vast
majority of establishments stored the seeds in sealed containers (85.7%). We also found that
50% of the respondents had offered antibiotics to the birds at some point. Concerning the
water provided to the birds, the survey indicated that most owners offered (92.9%) tap water.
The questionnaire results also showed that the cleaning of drinkers (92.9%), feeders (71.4%),
cages (85.7%) and facilities (85.7%) were performed at least once a day in most
establishments surveyed. The habit of mixing other birds along with budgerigars in the same
cage occurred only in one pet store among the subjects (7.1%). The result common to all
respondents was that the budgerigars were from the city of Fortaleza, Ceará State.
DISCUSSION
The limited existing research in the scientific literature relating Salmonella sp. to
budgerigars shows a low prevalence of this pathogen or even no detection. Among the studies
that reported a low rate of contamination of Salmonella sp. in these birds, is the research of
Panigrahy et al. (1984) in evaluating various species of psittacine belonging to aviaries
situated in the city of Santiago, Chile. These researchers stated that, despite the fact that
budgerigars were the birds most studied (n = 254), only one case was positive (0.39%), while
in other fewer analyzed psittacine, such as parrots (n = 144) and macaws (n = 25), higher rates
were observed, respectively, 19 (16.7%) and 5 (20%) cases.
Negative Salmonella sp. cases in budgerigars were also reported by Sareyyüpoğlu et
al. (2008). The researchers analyzed 185 fecal samples from clinically diseased birds from
seven aviaries where budgerigars, canaries and other species of passerines were maintained
(Ankara, Turkey). In this study, samples of budgerigars analyzed were free of Salmonella sp.,
but successfully isolated three other species: Serinus canaria, Fringilla montifringilla and
Taeniopygia guttata. However, the authors reported that many of the birds studied were
treated with antibiotics before the sampling, which may have caused the low occurrence of
Salmonella sp. This fact also became an important one observed during our survey, since 50%
41
of pet shop administers use antibiotics in their birds claiming to prevent or treat occasional
diseases that the birds would be enduring.
Some items covered by the survey conducted, may also explain the absence of
Salmonella sp. in the budgerigars. The vast majority of shops and aviaries stored theirs seeds
in closed containers, which might have prevented the presence of rodent droppings or insects
involved in the transmission cycle of Salmonella sp., such as cockroaches, which, according
to Kopanic et al. (1994), are insects that act as potential vectors of pathogens. Bacterial
contamination of commercial seed may be responsible for outbreaks of salmonellosis, so if
rodent feces contaminated with Salmonella sp. are present between the seeds, the birds may
be infected if they eat them (Tizard 2004). The treated water supplied by the Company to the
local parrots may also have contributed to the results. Souza et al. (1992) explain that the
water provided to the animals may pose a risk of salmonellosis. Isere et al. (2009) observed
that well water when not treated with chlorine could have been the cause of problems related
to an outbreak of Salmonella Typhi in humans. Frequent cleaning of feeders and drinkers can
avoid the contamination of Salmonella sp. However, 50% of respondents said they use only
water in the cleaning process.
Despite reported evidence that justifies the absence of Salmonella sp. in surveyed
budgerigars, the microbiological technique used, although it is the standard procedure used in
clinical microbiology, may have influenced the results. Several researchers have questioned
the sensitivity and specificity of the test (Waltman et al. 1993, Cohen et al. 1996, Allgayer et
al. 2008). A research conducted by Mitchell et al. (2000) cited in Mitchell & Shane (2001)
showed that about 30% to 45% of the iguanas evaluated were Salmonella-positive by PCR
method. Another laboratory shortcoming that may have hindered the detection of Salmonella
sp. is the need for a period exceeding 24 hours in the enrichment step. Waltman et al. (1991)
and Waltman et al. (1993) discovered that recovery rates of the samples enriched for a period
of 120 hours or 72 hours were higher than when enriched for 24 hours. According to Mitchell
& Shane (2001) delayed secondary enrichment is a technique used for the recovery of
Salmonella in environmental samples and diagnosis. This technique could be beneficial for
salmonella that were damaged by antibiotics because they may require additional time for
multiplication due to low number or to other bacteria that may be present in the sample
providing competition.
42
Some researchers explain that the symptomatic or asymptomatic condition of
Salmonella in exotic pets seems to be less frequent than suspected (Huybens et al. 2006). The
low incidence of disease in the general population of wild birds suggests that they are not
important reservoirs of the pathogen (Wilson & MacDonald, 1967; Steele & Galton, 1971).
Despite the absence of positive or low prevalence of Salmonella in budgerigars presented in
this research and other scientific literature used, it is recommended that control measures
against this pathogen should always be taken, as important serotypes harmful to human health
have been identified in these birds. Madewell & McChesney (1975) reported a case of S.
Typhimurium infection in a child and a cat, probably transmitted by budgerigars. Joseph et al.
(1988) detected the presence of two different serotypes of Salmonella in budgerigars coming
from pet shops in Malaysia (S. Typhimurium and S. Weltevreden).
ACKNOWLEDGMENTS
We thanks the Laboratório de Estudos Ornitológicos (LABEO/FAVET/UECE) for the
support.
43
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47
7 CONCLUSÕES
De acordo com a metodologia utilizada o presente estudo não constatou a
presença de Salmonella sp. em periquitos australianos provenientes de residências, pet shops e
criadouro comercial na cidade de Fortaleza-CE, portanto, considerando as medidas de
controle sanitário descritas pelos proprietários, conclui-se que essas aves criadas nas
condições as quais foram relatadas não representam risco na disseminação deste patógeno ao
homem e ao meio ambiente.
48
8 PERSPECTIVAS
Apesar da ausência de isolamento de Salmonella sp. em periquitos australianos
mantidos em cativeiro na cidade de Fortaleza, mais estudos devem ser realizados, visto que
são escassas as pesquisas na literatura científica envolvendo esse tema, o que não torna essas
aves livres da condição de potenciais transmissoras deste patógeno. Além disso, importantes
sorotipos prejudiciais à saúde humana já foram identificados nestas aves, fato que merece
maior atenção por parte dos grupos de pesquisas em todo o mundo, já que o periquito
australiano atualmente é a ave mais criada em ambientes domésticos e a tendência é o contato
cada vez maior com os seres humanos.
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56
APÊNDICES
57
APÊNDICE A
QUESTIONÁRIO
Nome do criadouro:
Proprietário:
Bairro:
Tipo de alimentação: Sementes ( )
Outros (
Frutas ( )
Vegetais ( )
) _______________________________________________
Acondicionamento das sementes: Recipiente abertos ( ) Recipiente fechados ( )
Utilização de antibióticos: Não utiliza (
)
Água ( )
Ração ( )
Água utilizada: Poços ( ) Tratada ( ) Água mineral ( )
Outros ( )
Limpeza dos bebedouros: 1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )
A cada 2 dias ( ) Maior frequência (
Limpeza das gaiolas:
)
1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )
A cada 2 dias ( ) Maior frequência ( )
Limpeza das instalações: 1 vez por dia ( ) 2 vezes por dia ( )
A cada 2 dias ( ) Maior frequência ( )
Produtos utilizado para limpeza:
Água ( )
Desinfetantes ( )
Outras espécies na mesma gaiola: sim ( )
Origem: Fortaleza ( ) Interior Ceará (
Outras observações:
Detergente (
Outros*
não (
)
) Outros Estados (
)
)
58
APÊNDICE B
AA
B
B
B
FIGURA 1 – Periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) do criadouro comercial 1
(Painel A) e do criadouro comercial 2 (Painel B).
C
C
DD
FIGURA 2 – Alguns periquitos australianos (Melopsittacus undulatus) amostrados de
residência (Painel C) e de loja pet shop (Painel D).
59
ANEXO
60
ANEXO A
COMPROVANTE DE SUBMISSÃO DO ARTIGO
C
D

Melopsittacus undulatus

Transcription

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