Untitled - Latin American Journal of Aquatic Research

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Latin American Journal of Aquatic Research
www.lajar.cl
ISSN 0718 -560X
www.scielo.cl
CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
[email protected]
ASSOCIATE EDITORS
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
José Angel Alvarez Perez
Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero, Argentina
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
Nelson Silva
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
EDITORIAL COMMITTEE
Juan Carlos Castilla
Pontificia Universidad Católica de Chile, Chile
Fernando L. Diehl
Asociación Brasilera de Oceanografía, Brasil
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Rubén Escribano
Universidad de Concepción, Chile
Pierre Freón
Institut de Recherche pour le Developpement, Francia
Michel E. Hendrickx
Universidad Nacional Autónoma de México, México
Carlos Moreno
Universidad Austral de Chile, Chile
Oscar Pizarro
Guido Plaza
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2011”
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile-Fax: (56-32) 2274206, E-mail: [email protected]
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1) 2012
CONTENTS
Reviews
María Eva Góngora, Diego González-Zevallos, Alejandro Pettovello & Luis Mendía
Caracterización de las principales pesquerías del golfo San Jorge Patagonia, Argentina. Characterization of the main fisheries in San Jorge Gulf, Patagonia, Argentina………………..………………………..………………………………...….…….01-11
Fabiola Lango Reynoso, María Castañeda-Chávez, Jorge E. Zamora-Castro, Galdy Hernández-Zárate, Magdiel A. RamírezBarragán & E. Solís-Morán
La acuariofilia de especies ornamentales marinas: un mercado de retos y oportunidades. Ornamental marine fishkeeping: a trade of challenges and opportunities………………………………………………………………………….……..……....12-21
Research Articles
Enrique Dupré, Daniel Gómez, Andrea Araya & Cristian Gallardo
Role of egg surface glycoconjugate in the fertilization of the rock shrimp Rhynchocinetes typus (Milne-Edwards,
1837). El rol de los glicoconjugados de las cubiertas ovocitarias en la fecundación del camarón de roca Rhynchocinetes typus
(Milne-Edwards,1837)………………………………………………………………………………….………………………………..22-29
Diana Párraga, Rodrigo Wiff, Juan Carlos Quiroz, Maximiliano Zilleruelo, Claudio Bernal & Jorge Azócar
Caracterización de las tácticas de pesca en la pesquería multiespecífica de crustáceos demersales en Chile. Characterization of fishing tactics in the demersal crustacean multispecies fishery off Chile……………………………………………30-41
Diana G. Cuadrado & Eduardo A. Gómez
Morfodinámica de un campo de dunas submarinas en una entrada de marea: San Blas, Argentina. Submarine dune field
morphodynamics in a tidal inlet: San Blas, Argentina………………………………………………………………………………..42-52
César Lodeiros, Luis Freites, Alfonso Maeda-Martínez & John H. Himmelman
Influence of environmental factors on the growth of the juvenile, maturing juvenile, and adult tropical scallop, Euvola
ziczac (Pteroida: Pectinidae), in suspended culture conditions. Influencia de los factores ambientales en el crecimiento de
juveniles, juveniles con capacidad reproductiva y adultos de la vieira tropical Euvola ziczac (Pteroida: Pectinidae) en condiciones de cultivo suspendido………………………………………………………………………………………...…………………….53-62
Luis Amado Ayala-Pérez, Greicy Janet Terán-González, Domingo Flores-Hernández, Julia Ramos-Miranda & Atahualpa SosaLópez
Variabilidad espacial y temporal de la abundancia y diversidad de la comunidad de peces en la costa de Campeche,
México. Spatial and temporal variability of fish community abundance and diversity off the coast of Campeche, Mexico….63-78
Danielli Cristina Granado & Raoul Henry
Changes in abiotic characteristics of water in the Paranapanema River and three lateral lagoons at mouth zone of the
Jurumirim Reservoir during the flood period, São Paulo, Brazil. Cambios de las características abióticas del agua del río
Paranapanema y de tres lagunas laterales en la zona de la boca de la Reserva de Jurumirim durante el periodo de inundación,
São Paulo, Brazil………………………………………………………………………………………………………………………...79-89
Hugo Robotham, Paul Bosch, Jorge Castillo & Ignacio Tapia
Clasificación acústica de anchoveta (Engraulis ringens) y sardina común (Strangomera bentincki) mediante máquinas
de vectores soporte en la zona centro-sur de Chile: efecto de la calibración de los parámetros en la matriz de confusión. Acoustic classification of anchovy (Engraulis ringens) and sardine (Strangomera bentincki) using support vector machines in central-southern Chile: effect of parameter calibration on the confusion matrix………………………………….….90-101
Natalia L. Ruocco, Luis O. Lucifora, Juan M. Díaz de Astarloa, Roberto C. Menni, Ezequiel Mabragaña & Diego A. Giberto
From coexistence to competitive exclusion: can overfishing change the outcome of competition in skates (Chondrichthyes, Rajidae)? De la coexistencia a la exclusión competitiva: ¿Puede la sobrepesca cambiar el resultado de la competencia
en rayas (Chondrichthyes, Rajidae)?..................................................................................................................................102-112
www.scielo.cl/imar.htm
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Jaime Copia, Hernán Gaete, Gustavo Zúñiga, María Hidalgo & Enrique Cabrera
Efecto de la radiación ultravioleta B en la producción de polifenoles en la microalga marina Chlorella sp. Effect of ultraviolet B radiation on the production of polyphenols in the marine microalga Chlorella sp………………………………….…113-123
Catarina N.S. Silva, José H. Dias, André P. Cattani & Henry L. Spach
Relative efficiency of square-mesh codends in an artisanal fishery in southern Brazil. Eficiencia relativa de copos de malla cuadrada en una pesquería artesanal del sur de Brasil……………………………………………………………………….124-133
Eduardo Bessa & José Sabino
Territorial hypothesis predicts the trade-off between reproductive opportunities and parental care in three species of
damselfishes (Pomacentridae: Actinopterygii). La hipótesis territorial predice la compensación entre las oportunidades reproductivas y el cuidado parental en tres especies de peces damisela (Pomacentridae: Actinopterygii)…………..………134-141
Luis Miguel Pardo, Paulo Mora-Vásquez & José Garcés-Vargas
Asentamiento diario de megalopas de jaibas del género Cancer en un estuario micromareal. Daily settlement of Cancer
crabs megalopae in a microtidal estuary……………………………………………………………………………………...……142-152
Juan Camilo Restrepo & Jorge Omar Pierini
Medición de la concentración de sedimentos en suspensión mediante dispositivos ópticos y acústicos: aplicación en
sistemas tropicales (Delta del río Mira, Colombia). Measurement of suspended sediment concentration using optical and
acoustic devices: application in tropical systems (Mira River Delta, Colombia)…………………………………….…………153-168
Luis R. Martínez-Córdova, Alfredo Campaña-Torres, Marcel Martínez-Porchas, José A. López-Elías & Celia O. García-Sifuentes
Effect of alternative mediums on production and proximate composition of the microalgae Chaetoceros muelleri as
food in culture of the copepod Acartia sp. Efecto de medios alternativos sobre la producción y composición proximal de la
microalga Chaetoceros muelleri como alimento en cultivo del copépodo Acartia sp………………………………………….169-176
Alexandra Sanches, Pedro M. Galetti Jr., Felipe Galzerani, Janeth Derazo, Beatriz Cutilak-Bianchi & Terumi Hatanaka
Genetic population structure of two migratory freshwater fish species (Brycon orthotaenia and Prochilodus argenteus) from the São Francisco River in Brazil and its significance for conservation. Estructura genética poblacional de
dos especies de peces migratorios de agua dulce (Brycon orthotaenia y Prochilodus argenteus) en la cuenca del río San Francisco (Brasil) y su importancia para la conservación……………………………………………….…………………………..…177-186
Rolando Vega, Miguel Pradenas, Juan Manuel Estrada, Diego Ramírez, Iván Valdebenito, Alfonso Mardones, Patricio Dantagnan, Denis Alfaro, Francisco Encina & Cristian Pichara
Evaluación y comparación de la eficiencia de dos sistemas de incubación de huevos de Genypterus chilensis (Guichenot, 1848). Evaluation and comparison of the efficiency of two incubation systems of Genypterus chilensis (Guichenot,
1848) eggs……………………………………………………………………………………………………………………………..187-200
Rodrigo Wiff, Juan Carlos Quiroz, Claudio Gatica, Francisco Contreras, Jorge Paramo & Mauricio A. Barrientos
Uncertain population dynamic and state variables of alfonsino (Beryx splendens). Dinámica poblacional incierta y variables de estado en alfonsino (Beryx splendens)……………………………………………………………………………………201-212
Manuel Esperón-Rodríguez & Juan Pablo Gallo-Reynoso
Analysis of the re-colonization of San Benito Archipelago by Guadalupe fur seals (Arctocephalus townsendi). Análisis
de la recolonización del archipiélago de San Benito por el lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus townsendi)…………213-223
Short Communications
María del Socorro Doldan, Erica M. Oehrens-Kissner, Enrique M. Morsan, Paula C. Zaidman & Marina A. Kroeck
Ostrea puelchana (D’Orbigny, 1842): a new host of Tumidotheres maculatus (Say, 1818) in northern Patagonia, Argentina. Ostrea puelchana (DÓrbigny, 1842): nuevo hospedador de Tumidotheres maculatus (Say, 1818) en el norte de Patagonia, Argentina…...……………………………………………………………………………………………………………………..224-228
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Sergio A. Carrasco, Roberto Maltrain, Francisco Villenas & Marco A. Vega
New records of early life-stages of cephalopods in the Chiloé Interior Sea. Nuevos registros de estadios de vida tempranos de cefalópodos en el mar interior de Chiloé……………………………………….…………………………………………229-235
Carlos Bustamante, Hernán Flores, Yhon Concha-Pérez, Carolina Vargas-Caro, Julio Lamilla & Mike Bennett
First record of Hydrolagus melanophasma James, Ebert, Long & Didier, 2009 (Chondrichthyes, Chimaeriformes, Holocephali) from the southeastern Pacific Ocean. Primer registro de Hydrolagus melanophasma James, Ebert, Long & Didier,
2009 (Chondrichthyes, Chimaeriformes, Holocephali) en el Océano Pacífico suroriental……………………………………236-242
Jorge E. Toro, Pablo A. Oyarzún, Carolina Peñaloza, Angélica Alcapán, Viviana Videla, Jorge Tillería, Marcela Astorga & Víctor
Martínez
Production and performance of pure species and hybrid larvae and spat of Mytilus chilensis and M. galloprovincialis
from laboratory crosses. Producción y comportamiento de larvas de especies puras e híbridas entre Mytilus chilensis y Mytilus galloprovincialis obtenidas en laboratorio………………………………………………………………………………………243-247
Ricardo A. Ferriz
Dieta de Hatcheria macraei (Girard, 1855) (Teleostei, Siluriformes, Trichomycteridae) en el río Chubut, Argentina. Diet
of Hatcheria macraei (Girard, 1855) (Teleostei, Siluriforms, Trichomycteridae) in Chubut River, Argentina.......................248-252
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CHIEF EDITOR
Sergio Palma
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ASSOCIATE EDITORS
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
José Angel Alvarez Perez
Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero, Argentina
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
Nelson Silva
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
EDITORIAL COMMITTEE
Juan Carlos Castilla
Pontificia Universidad Católica de Chile, Chile
Fernando L. Diehl
Asociación Brasilera de Oceanografía, Brasil
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Rubén Escribano
Pierre Freón
Institut de Recherche pour le Developpement, Francia
Michel E. Hendrickx
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Carlos Moreno
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Oscar Pizarro
Guido Plaza
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2011”
Casilla 1020, Valparaíso, Chile-Fax: (56-32) 2274206, E-mail: [email protected]
Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 1-11, 2012
DOI: 10.3856/vol40-issue1-fulltext-1
Principales pesquerías del golfo San Jorge
1
Review
Caracterización de las principales pesquerías del golfo San Jorge
Patagonia, Argentina
María Eva Góngora1,2, Diego González-Zevallos3, Alejandro Pettovello4 & Luis Mendía2
1
Secretaría de Pesca de la Provincia del Chubut, Belgrano 778, 1º piso, Rawson, Chubut, Argentina
2
Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de la Patagonia, Sede Trelew
Julio A. Roca 115, 1º piso, CP 910, Trelew, Chubut, Argentina
3
Centro Nacional Patagónico (CENPAT-CONICET), Blvd. Brown 2915
CP 9120, Puerto Madryn, Chubut, Argentina
4
Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de la Patagonia, Sede Comodoro Rivadavia
Ciudad Universitaria km 4, CP 9500, Comodoro Rivadavia, Chubut, Argentina
RESUMEN. En el golfo San Jorge se desarrollan varias actividades económicas de relevancia, entre ellas dos
pesquerías industriales: la pesquería de merluza común (Merluccius hubbsi Marini, 1933) y la pesquería de
langostino patagónico (Pleoticus muelleri Bate, 1888), ambas se solapan espacial y temporalmente. En la
pesquería de merluza del golfo San Jorge opera una flota fresquera de altura, compuesta por unas 20
embarcaciones, y una flota costera, compuesta por unas 30 embarcaciones. En esta pesquería se pesca
alrededor del 10% de lo capturado en el stock sur de merluza. En la pesquería de langostino del golfo San
Jorge opera una flota congeladora tangonera compuesta por 80 embarcaciones, responsable de más del 75% de
los desembarques de langostino realizados en la República Argentina. Ambas pesquerías tienen como
principal problema la captura incidental de merluza, en una de sus principales áreas de cría. En el presente
trabajo se describe el manejo actual en las pesquerías del golfo San Jorge, el cual consiste principalmente en
cierres espaciales y temporales para la pesca de langostino, y zonificaciones por estrato de flota para la
merluza. En ninguna de las dos pesquerías descriptas se han tomado medidas que reduzcan eficazmente la
captura incidental.
Palabras clave: pesquerías, merluza común, langostino patagónico, descarte, golfo San Jorge, Argentina.
Characterization of the main fisheries in San Jorge Gulf, Patagonia, Argentina
ABSTRACT. In San Jorge Gulf, several important economic activities are developed, including two industrial
fisheries: hake (Merluccius hubbsi Marini, 1933) and Argentine red shrimp (Pleoticus muelleri Bate, 1888).
Both overlap spatially and temporally. The San Jorge Gulf hake fishery consists of a high-seas ice trawler fleet
(n = 20 fishing vessels) and a coastal fleet (n = 30 fishing vessels). These fisheries capture about 10% of the
catch of the southern hake stock. The Argentine red shrimp fishery consists of a double-beam trawler fleet
with 80 freezer vessels, responsible for more than 75% of shrimp landings in Argentina. The main problem of
both fisheries is the bycatch of hake in one of its principle nursery areas. The present work describes the
current management of the fisheries of San Jorge Gulf, which consists primarily of spatial and temporal
closures for the Argentine red shrimp and zoning by stratum of the fleet for hake. Neither of these two
fisheries has taken measures that effectively reduce bycatch.
Keywords: fisheries, hake, Argentine red shrimp, discards, San Jorge Gulf, Argentina.
___________________
Corresponding author: María Eva Góngora ([email protected])
INTRODUCCIÓN
En el golfo San Jorge se desarrollan varias actividades
económicas de relevancia, entre ellas dos pesquerías
industriales: la pesquería de merluza común (Merlu-
ccius hubbsi Marini, 1933) y la pesquería de langostino patagónico (Pleoticus muelleri Bate, 1888),
siendo esta última la de mayor importancia económica
en el golfo y actualmente la pesquería de crustáceos de
mayor relevancia en América del Sur (Boschi, 1997;
2
Fernández & Hernández, 2002). Desde el desarrollo
de la pesquería de langostino en el golfo San Jorge, a
fines de los 80 y principios de los 90, ambas
pesquerías se solapan espacialmente y en menor
medida temporalmente, y en ambas pesquerías se
descarta merluza (Dato et al., 2006).
El golfo San Jorge se extiende desde Cabo Dos
Bahías (44º55’S, 65º32’W) hasta Cabo Tres Puntas
(47º06’S, 65º52’W), cubriendo una superficie de más
de 32.270 km2. Conforma una unidad biológica y
productiva administrada por las Provincias del Chubut
y Santa Cruz donde funcionan tres puertos: Caleta
Córdova y Comodoro Rivadavia en la Provincia del
Chubut, y Caleta Paula en la Provincia de Santa Cruz
(Fig. 1).
Este golfo se caracteriza por una alta diversidad de
ambientes costeros y marinos, los cuales sirven de
áreas de reproducción y cría de distintas especies de
peces, invertebrados, aves y mamíferos marinos, y de
áreas de alimentación y descanso de aves migratorias
(Yorio, 2009), siendo un área relevante en términos de
biodiversidad y productividad. El valor ambiental del
sector norte del golfo San Jorge generó la creación de
un área protegida de 750 km2, que se extiende desde la
línea de marea alta hasta una milla náutica mar
adentro (Fig. 1). Este Parque Marino está bajo la
administración conjunta de la Administración de
Parques Nacionales y el Gobierno de la Provincia del
Chubut (Ley Nacional 26446/2008) (Yorio, 2009).
El objetivo del presente estudio es caracterizar las
pesquerías de merluza común y langostino en el golfo
San Jorge ya que la información sobre las mismas es
escasa y fragmentada. Una mirada conjunta cobraría
importancia en el marco de las medidas de
conservación recientemente aplicadas.
Antecedentes de la pesquería de merluza
La pesca en la Argentina se estructuró sobre la
merluza común, la cual se distribuye sobre las
plataformas continentales de Argentina y Uruguay,
principalmente entre 80 y 400 m de profundidad, y
entre 35º y 54ºS en sentido latitudinal (Bezzi & Dato,
1995; Bezzi et al., 2004). La pesquería de merluza
comenzó en la ciudad de Mar del Plata con una flota
costera a principios del siglo XX. Esta pesquería
creció en 1970 con la participación de barcos
fresqueros de altura y en 1976 se incorporaron a la
pesquería los primeros buques congeladores, siendo la
década del 90 la de mayor expansión (Bertollotti et al.,
2001). En 1995 se definieron dos unidades de manejo
de la pesquería de merluza, una ubicada al norte y otra
al sur del paralelo 41ºS. A éstas se agrega una tercera
unidad en el golfo San Matías, bajo jurisdicción de la
Provincia de Río Negro (Aubone et al., 2004). En
1990 los informes técnicos del Instituto Nacional de
Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP)
señalaron síntomas de sobre-explotación de la merluza
(Bezzi, 2000), y a partir de 1998 los desembarques
nacionales disminuyeron, decretándose la emergencia
pesquera en 1999 (Decreto de Necesidad y Urgencia
Nº189/99 del Poder Ejecutivo Nacional), vigente hasta
la actualidad. Los desembarques nacionales de
merluza aumentaron en el período 2001-2004 como
consecuencia de un buen reclutamiento causado por
condiciones ambientales óptimas (Cordo, 2006; Renzi
& Irusta, 2006), y disminuyeron a valores cercanos a
los observados en 1999 entre 2005 y 2007, ya que
estos buenos reclutamientos no alcanzaron a recuperar
la biomasa reproductiva (Cordo, 2005) (Fig. 2).
La pesquería de merluza en el sector patagónico
cobró importancia a partir de 1985 (Giangiobbe et al.,
1993). En el periodo 1987-1998, la mayor parte de los
desembarques (72% en promedio para la flota
fresquera y 88% para la congeladora) provino del área
al sur de 41ºS (Bezzi et al., 2004). Durante el período
1986-2005 la explotación de la unidad de manejo al
sur de 41ºS se centró crecientemente sobre los grupos
de edad 2 y 3 (representaron en promedio el 71,54 ±
10,32% de las capturas), incrementándose los
desembarques de edad 1 y disminuyendo los de edad
mayor a 4 (Cordo, 2006). Durante el período 19931999 los ejemplares de los grupos de edad 0 a 2 se
localizaron principalmente en el golfo San Jorge,
mientras que los grupos de edad 3 y mayores presentaron una distribución más amplia. La edad de primera
madurez para el stock sur fue determinada en 2,61
años para machos y 2,67 años para hembras, lo que
equivale a una talla de 33,8 y 35,4 cm respectivamente
(Bezzi et al., 2004). El golfo San Jorge constituye una
importante área de cría durante todo el año,
alcanzando los juveniles el 70% de su biomasa total
(Bezzi & Dato, 1995; Bezzi et al., 2004).
Antecedentes de la pesquería de langostino
La pesquería de langostino patagónico es la principal
pesquería de crustáceos en Argentina y uno de los
recursos más importantes en el Atlántico sudoccidental (Stamatopoulos, 1993). La especie Pleoticus
muelleri, miembro de la familia Solenoceridae, se
distribuye desde Río de Janeiro (23ºS) hasta el sur de
la Patagonia argentina (49º45’S) (Boschi et al., 1992).
Esta especie sostiene pequeñas pesquerías a lo largo
de su rango de distribución (Boschi, 1997; Segura et
al., 2008). En Argentina se reconoce la existencia de
tres caladeros de pesca de P. muelleri, los cuales
constituyen poblaciones independientes: Mar del
Plata, Bahía Blanca y Patagonia (Boschi, 1997).
3
Figura 1. Golfo San Jorge, se indican las áreas de veda, el Parque Marino en la costa norte y las jurisdicciones
involucradas: Chubut y Santa Cruz al norte y sur de los 46°S respectivamente.
Figure 1. San Jorge gulf showing the areas closure, the Marine Park in the northern sector and the jurisdictions involved:
Chubut at north of 46ºS and Santa Cruz at south of that latitude.
600000
Desembarque (ton)
500000
400000
300000
200000
100000
0
1985 1988 1991 1994 1997 2000 2003 2006
Año
Figura 2. Desembarques de merluza común (Merluccius
hubbsi) en Argentina entre 1985 y 2007.
Figure 2. Hake (Merluccius hubbsi) landings in
Argentina between 1985 and 2007.
Solamente el stock de la Patagonia argentina soporta
una actividad industrial de gran escala. Las principales
concentraciones de P. muelleri se encuentran en aguas
de la Patagonia argentina entre los 43ºS (Puerto
Rawson) y 47ºS (sur del golfo San Jorge), en
profundidades entre 3 y 100 m (Boschi, 1989).
En el stock de la Patagonia argentina la principal
área de concentración de juveniles se localiza en el sur
del golfo San Jorge en Mazarredo (46°45’S,
66°30’W), en profundidades inferiores a 40 m
(Boschi, 1989). Los juveniles migran hacia el noreste
y aguas afuera del golfo. Se registró actividad
reproductiva (desove) en el área norte del golfo San
Jorge (45°S), con máxima intensidad en diciembre y
enero, y en el área sur del golfo (46°30’S) de menor
magnitud, en febrero y marzo. A las agregaciones
reproductivas localizadas en el golfo San Jorge se
suman concentraciones ubicadas en aguas abiertas
cercanas a Rawson (43°S), durante noviembre y
diciembre (Macchi et al., 1998).
Boschi (1989) postula un ciclo de vida hipotético
para el stock de Patagonia en el cual se produciría una
migración ontogénica desde Mazarredo a las
principales concentraciones reproductivas del norte
del golfo San Jorge y Rawson. Se desconoce si las
concentraciones de adultos cercanas a Rawson
representan un estado de mayor desarrollo en el ciclo
de vida que los juveniles asentados en Mazarredo o si
4
constituyen un stock diferente. El hecho que individuos liberados en el sur del golfo San Jorge fueron
capturados cerca de Rawson (Piñero et al., 2002)
apoya la hipótesis de Boschi (1989).
La pesquería del langostino patagónico comienza
en la década del 40 con barcos costeros de Mar del
Plata que se trasladaban a Puerto Rawson entre
octubre y marzo (Angelescu & Boschi, 1959; Cordini,
1963; Boschi, 1989). El descubrimiento de una
importante concentración de langostino en aguas del
golfo San Jorge en 1978 (Boschi et al., 1981) atrajo a
numerosos barcos factorías y arrastreros convencionales que pescaban merluza y calamar Illex argentinus (Castellanos, 1960). Estos barcos comenzaron a
operar sobre juveniles de langostino en 1979,
principalmente durante verano e invierno sólo si la
abundancia era alta y las capturas muy rentables.
Los desembarques de langostino crecieron
explosivamente desde 1979 a 1984, durante ese
período la flota de buques factorías y arrastreros
convencionales llegó a las 100 embarcaciones
(Boschi, 1989). A comienzos de la década del 80 tres
clases de barcos operaban en el área: fresqueros,
arrastreros congeladores convencionales (60 a 80 m de
eslora) y arrastreros factorías (por encima de 110 m de
eslora). Como consecuencia de la disminución de las
capturas, a partir de 1984 una directiva nacional
obligó a reducir el esfuerzo pesquero y los barcos
factorías debieron abandonar la pesquería en 1994. En
1990 ingresaron a la pesquería barcos congeladores
del tipo “tangonero” y a partir del año 1991, más del
75% de los desembarques de langostino nacionales
provinieron de la flota congeladora tangonera (Fig. 4).
Desde el establecimiento de la pesquería industrial de
langostino en Patagonia en 1979, el record de captura
fue alcanzado en el 2001 con más de 78.000 ton (Fig.
4).
La pesquería de merluza en el golfo San Jorge
Actualmente en el golfo San Jorge participan de la
pesquería de merluza una flota fresquera de altura y
una flota costera. La flota fresquera de altura está
compuesta de unas 20 embarcaciones mayores a 21 m
de eslora y la flota costera de unas 35 embarcaciones
menores a 21 m de eslora. El arte de pesca utilizado
por ambas flotas es la red de arrastre de fondo, con un
tamaño de malla en la bolsa de la red de 100 a 120
mm.
De acuerdo con la información recolectada por el
Programa de Observadores a Bordo de la Provincia
del Chubut durante los años 2001 a 2008, las áreas de
pesca de la flota fresquera de altura varían estacionalmente. En otoño-invierno el área de pesca se
encuentra ubicada en el centro del golfo (paralelo
46ºS) y en primavera-verano en la costa norte del
golfo San Jorge, principalmente en la zona de isla
Quintano (Fig. 3). Esta observación del período 2001
a 2006 coincide con lo observado por Scioli (com.
pers.) para el período 1991-2000.
La flota costera que opera en el golfo San Jorge se
compone de aproximadamente 35 embarcaciones,
considerando en conjunto los buques de las
jurisdicciones de Chubut y Santa Cruz. El esfuerzo de
esta flota varía en su distribución espacial y temporal
según la jurisdicción. Las embarcaciones con permiso
de pesca de Chubut pescan merluza en temporada
invernal en áreas cercanas a la costa y al puerto de
Comodoro Rivadavia, mientras que en la jurisdicción
Santa Cruz la flota opera durante todo el año en áreas
costeras cercanas al puerto de caleta Paula.
La información disponible para la pesquería de
merluza en el golfo San Jorge es escasa y fragmentada, solo se cuenta y se presenta como referencia,
las capturas de merluza dentro del golfo en los años
2002 y 2004. En 2002, se declararon 26.045 ton de
merluza capturada en el golfo San Jorge por los
estratos de flota mencionados, lo que representó el
10,6% de las capturas declaradas al sur de los 41ºS.
Las estimaciones realizadas por el INIDEP en 2001 y
2002 señalaron que la biomasa correspondiente al
golfo San Jorge no superó el 13% de la biomasa total
estimada para el efectivo sur (Renzi & Castrucci,
2003). En 2004 la flota fresquera de altura capturó en
el golfo San Jorge 39.121 ton de merluza y la flota
costera que operó en la jurisdicción Chubut 5.585 ton.
Estas capturas representaron el 11,9% de las capturas
declaradas al sur de los 41ºS. Los porcentajes
declarados en 2002 y 2004 se encuentran dentro de los
históricos para el golfo San Jorge; según Dato et al.
(2003) durante el período 1990-1997 se capturaron en
el golfo entre 5 y 15% de lo declarado al sur de los
41ºS.
La pesquería de langostino en el golfo San Jorge
Actualmente, en la pesquería de langostino del golfo
San Jorge participa una flota congeladora tangonera
compuesta por unas 80 embarcaciones con esloras de
23,5 a 53 m que tienen como especie objetivo
exclusivamente al langostino. Estos buques trabajan
con dos redes arrastreras langostineras, una por cada
banda, con un tamaño de malla de 45 mm en la bolsa
de la red. La abertura vertical de la red en la boca es
de 1,2 a 1,5 m y la abertura horizontal es de 30 a 50 m
(Roux et al., 2007).
El reconocimiento de que el langostino en el golfo
San Jorge es un único stock, promovió el establecimiento en 1988 de un acuerdo formal entre las
5
Figura 3. Distribución bimestral de los lances de pesca registrados en la flota merlucera por el Programa de Observadores
a Bordo. Cada punto representa un lance de pesca observado entre los años 2001 a 2006; n = 2.071 lances.
Figure 3. Bimestral distribution of the observed hake fleet hauls. Each of the hauls registered by the on Board Observed
Program of Chubut Province is represented by one point. Data obtained between the years 2001 and 2006 is shown;
n = 2071 hauls.
Figura 4. Contribución en toneladas (ton) de la flota
congeladora “tangonera” al total de los desembarques
nacionales de langostino (Pleoticus muelleri) durante el
periodo 1981-2007.
Figure 4. Contribution in tons (ton) of the “double
beam” trawl fleet to the shrimp (Pleoticus muelleri)
national landings during the period 1981-2007.
provincias del Chubut y Santa Cruz para manejar en
forma conjunta la pesquería. Este acuerdo permitió
que la flota congeladora tangonera operara en todo el
golfo, independientemente de la administración
provincial que otorgó el permiso de pesca a cada
embarcación. A pesar de ello, el manejo de la pesquería por ambas provincias es independiente.
La dinámica de la flota congeladora tangonera fue
analizada por Góngora (2011) a partir de la
información colectada por el Programa de Observadores a Bordo de la Provincia del Chubut durante el
período 2001-2008. La pesquería se inicia a fines de
febrero, con la apertura parcial del área sudeste en el
golfo San Jorge. En esta área, la flota opera
principalmente sobre ejemplares recientemente reclutados por su proximidad a Mazarredo. Algunas embarcaciones eligen operar en el norte del golfo San Jorge
donde capturan individuos de mayor talla. Durante el
otoño e invierno, la flota sigue la migración del
langostino desde el sur hacia el centro-este del golfo y
fuera del golfo en jurisdicción de Nación, cuando el
6
área es habilitada a la pesquería. Finalmente, los
barcos se desplazan al norte del golfo San Jorge,
trabajando durante la primavera tardía y verano hasta
el cierre de la temporada en diciembre (Fig. 5).
A medida que avanza la temporada de pesca la
tendencia de la CPUE del langostino es decreciente.
La CPUE fue calculada como el promedio de la
captura por lance de los barcos observados, la
duración de los lances fue de 86,71 ± 33,73 min
(Góngora, 2011). Asimismo, la tendencia de la CPUE
(kg lance-1) en el período 2001 a 2008 (con excepción
del año 2005, el cual no se consideró ya que por la
crisis del langostino fue un año atípico del período),
presentó dos máximos anuales: el primero al comienzo
de la temporada al habilitarse la jurisdicción de Santa
Cruz y el segundo, al habilitarse el área de veda de
juveniles de merluza (Fig. 6). Esta tendencia de la
CPUE fue observada también por Fishchbach et al.
(2009) y De la Garza & Fischbach (2009), quienes
registraron para el período 1992-2008 dos máximos
mensuales, el mayor en marzo y el segundo en
julio/agosto.
En el período 1996-2006 en las jurisdicciones
provinciales del Golfo San Jorge se capturó (ton) el
69,2 ± 22,9% de lo desembarcado a nivel nacional de
langostino, en tanto que el aporte de la jurisdicción de
Nación fue de 25,2 ± 23%.
El descarte de merluza en ambas pesquerías
La merluza es descartada en las dos pesquerías
estudiadas (Dato et al., 2006), entendiéndose por
descarte la porción de materia orgánica de origen
animal la cual es desaprovechada o vertida al mar por
cualquier razón (Kelleher, 2008). En el golfo San
Jorge el descarte de merluza se realiza de dos
maneras: a) descarte por tamaño en la pesquería de
merluza, y b) descarte por captura incidental en la
pesquería de langostino (Dato et al., 2006; Góngora et
Figura 5. Distribución bimestral de los lances de pesca en la flota “tangonera” en el Programa de Observadores a Bordo.
Cada punto representa un lance de pesca observado entre 2001 y 2007. n = 46.620 lances.
Figure 5. Bimestral distribution of the observed “double beam” fleet hauls. Each of the hauls registered by the on Board
Observed Program of Chubut Province is represented by one point. Data obtained between the years 2001 and 2007 is
shown. n = 46.620 hauls.
Figura 6. Tendencia de la CPUE de langostino para los
períodos 2001-2004 y 2006-2008. Media diaria de la
captura por lance (CPUE kg lance-1). Las líneas
continuas y de puntos señalan respectivamente las fechas
de habilitación de las jurisdicciones de Santa Cruz y del
área de veda de juveniles de merluza.
Figure 6. CPUE trend of shrimp for the periods 20012004 and 2006-2008. Daily average catch per haul
-1
(CPUE kg haul ). Solid lines and points respectively
point rating dates jurisdictions of Santa Cruz and the
closed area of juvenile hake.
al., 2009), se entiende como captura incidental la
captura de la especie no objetivo (Kelleher, 2008). En
la pesquería de merluza al sur del paralelo 41ºS la
magnitud de los descartes estimados para el período
1986-1993 varió entre 15.563 ton (1986) y 46.113 ton
(1993), que representó entre 10 y 13% de la captura
total. El grupo de edad 1 fue el más afectado, entre el
85 y 88% del descarte estuvo integrado por este grupo
de edad, mientras que el grupo de edad 2 presentó
valores entre 10 y 14%. Los grupos de edad 0 y 3
estuvieron representados por valores inferiores al 1%
(Dato et al., 2006). Entre 1994 y 1997 los descartes se
incrementaron alcanzando 104.592 ton en 1997.
Posteriormente, en el período 1998-2004 se observó
una disminución de los descartes que variaron entre
6.000 y 22.000 ton, mientras que en la pesquería de
langostino, en este mismo período, los descartes de
merluza variaron entre 17.195 ton y 46.452 ton
(Cordo, 2005; Góngora, 2011).
La CPUE de merluza descartada en la pesquería de
langostino no presentó un patrón claro a lo largo de la
temporada de pesca, como lo hizo la CPUE de
langostino (Fig. 7). Al igual que la CPUE de
langostino, la CPUE de merluza fue calculada como el
promedio de la captura por lance de los barcos
observados (Góngora, 2011). No obstante, las menores
CPUE de merluza se observaron cuando se habilitó el
área de veda de juveniles de merluza y las mayores
sobre el fin de la temporada (Fig. 7). La tasa merluza:
langostino fue mayor finalizando la temporada de
pesca (Fig. 8).
7
Figura 7. Tendencia de la CPUE de merluza para los
períodos 2001- 2004 y 2006-2008. Media diaria de la
captura por lance (CPUE kg lance-1). Las líneas
área de veda de juveniles de merluza.
Figure 7. Trends in hake CPUE for the periods 20012004 and 2006-2008. Daily average catch per haul
-1
(CPUE kg haul ). Solid lines and points respectively
closed area of juvenile hake.
Figura 8. Tasa merluza/langostino media por día durante
los periodos 2001-2004 y 2006-2008. Cada punto corresponde al promedio diario de la tasa por lance. Las líneas
área de veda de juveniles de merluza. La línea horizontal
señala una tasa de 1.
Figure 8. Rate hake/shrimp half per day for the periods
2001-2004 and 2006-2008. Each point is the average
daily rate per haul. Solid lines and points respectively
closed area of juvenile hake. The horizontal line indicates
a rate of 1.
8
Las tallas de merluza capturadas en el golfo San
Jorge y aguas adyacentes corresponden a ejemplares
juveniles, inferiores a 31 cm (Aubone et al., 2004). En
el período analizado el 81% de los ejemplares
muestreados correspondieron a ejemplares juveniles
(Góngora, 2011).
Manejo de las pesquerías en el golfo San Jorge
La flota merlucera en el golfo San Jorge es afectada
por la legislación nacional y provincial. A partir del
establecimiento de la emergencia pesquera la
asignación de los cupos de captura de merluza y
autorizaciones para los límites a la salida de pesca son
establecidos exclusivamente por la Autoridad de
Aplicación Nacional. Si bien la emergencia pesquera
suspende los derechos que la Ley Federal de Pesca
(N°24.922) otorgaba a las provincias en cuanto a la
administración de sus espacios jurisdiccionales para la
especie merluza, el golfo San Jorge es zonificado por
las autoridades de aplicación de ambas provincias en
relación a la especie merluza. En 1998 se creó en la
jurisdicción de Chubut una Zona de Esfuerzo
Pesquero Restringido para las embarcaciones costeras
menores a 21 m de eslora, frente a los puertos de
Caleta Córdova y Comodoro Rivadavia (Fig. 1).
En 1999 la jurisdicción Santa Cruz sectorizó el
golfo en relación al tipo de flota y destinó el centro y
oeste a las flotas fresquera de altura y costera (Fig. 1).
Desde 1997 existe en aguas aledañas al golfo San
Jorge en jurisdicción, nacional un área de veda con el
objetivo de proteger los juveniles de merluza, esta
zona se extiende entre 43ºS y 47ºS y desde la línea de
jurisdicción hasta los 62ºW. Por recomendación del
INIDEP, entre 1990 y 1998 la autoridad nacional
estableció una única captura máxima permisible anual
que fluctuó entre 387.000 y 398.000 ton. A partir de
1998 se establecieron dos capturas máximas para las
dos unidades de manejo. Entre 1998 y 2008 las
capturas máximas oscilaron entre 150.000 y 309.000
ton para el stock sur y entre 50.000 y 85.000 ton para
el stock norte. Las capturas máximas para el stock sur
incluyen las capturas realizadas en el golfo San Jorge.
A pesar del establecimiento de capturas máximas para
la merluza, a partir de 1993 los desembarques
superaron la captura máxima permisible (Tringali &
Bezzi, 2001). Las autoridades provinciales en el golfo
San Jorge tienen como única medida de manejo para
la especie merluza la zonificación descripta.
El manejo del langostino en el golfo San Jorge
consistió en restricciones al esfuerzo y en cierres
espaciales y temporales. No existe para esta pesquería
un sistema de cuotas y no se establecen capturas
máximas anuales. En la jurisdicción Santa Cruz la
mayor área de cría de langostino (Mazarredo), está
vedada en forma permanente desde 1985. En la
pesquería de langostino patagónico el descubrimiento
temprano de áreas de juveniles (Boschi, 1989)
permitió su protección a través del establecimiento de
cierres permanentes desde el comienzo de la
explotación industrial. A nivel global el cierre de áreas
de crías ha sido utilizada con éxito (Boschi, 1989; Die
& Watson, 1992; Watson & Restrepo, 1995; Ye,
1998).
En la jurisdicción de Santa Cruz, el golfo comenzó
a sectorizarse desde 1999 de acuerdo a la flota y el
sudeste del golfo se destina actualmente a la flota
tangonera. En esta zona se realizan cierres espaciales y
temporales para prevenir la sobrepesca por crecimiento. En la jurisdicción de Chubut, el manejo está
centrado en la protección de las áreas de desove,
especialmente cuando la abundancia de langostino
adulto es muy baja, y en controlar la captura incidental
de merluza. Desde el año 2003 existe una veda estival
(desde noviembre/diciembre a febrero/marzo, dependiendo la temporada), que protege los procesos
reproductivos del norte del golfo San Jorge, aunque no
haya sido este el primer objetivo del cierre estival.
Desde 2006 se prohibió todo tipo de actividad
pesquera en un sector del área de desove al norte del
golfo (Robredo).
En la pesquería de langostino y en las tendencias
de captura de merluza por unidad de captura de
langostino se observan los patrones más claros a
través del tiempo. Estos patrones indican que la
relación impacto-beneficio para esta pesquería crece a
medida que transcurre la temporada de pesca, con
tasas merluza/langostino máximas hacia el fin de la
temporada cuando la CPUE de langostino es mínima
(Góngora, 2011). Previo al año 2003, los barcos
congeladores tangoneros pescaban los 365 días del
año, sin importar el costo beneficio en relación a la
captura incidental, este reconocimiento fue el primer
objetivo del cierre estival en la pesquería de
langostino patagónico.
En relación a las áreas de especial interés
biológico, existen en el golfo San Jorge dos áreas de
veda permanente para todo tipo de pesca, una en el
Mazarredo para la protección de juveniles de
langostino y otra en el área de Robredo para la
protección del proceso reproductivo del langostino, y
el recientemente creado Parque Marino en el norte del
golfo San Jorge que abarca la veda de Robredo. Este
Parque Marino sólo se extiende 1 milla náutica de
línea de costa, y no llega a cubrir las áreas de pesca
del norte del golfo San Jorge. Más allá del importante
reconocimiento que la creación de este parque implica,
no existe hasta el momento un plan que regule las
actividades extractivas que se realizan dentro de sus
límites. Estos límites no parecen adecuados para la
efectiva protección de algunas poblaciones reproductivas de aves marinas del golfo San Jorge, uno de
los principales objetivos de la creación del parque
(Yorio, 2009). La necesidad de coordinar las acciones
de manejo dentro y fuera del parque es ineludible para
cumplir con los objetivos propuestos de protección de
una zona relevante en términos de biodiversidad. En
este sentido, el tratamiento de la captura incidental
cobra mayor importancia de lo que ya tiene la
problemática.
En las dos pesquerías descriptas existen normativas
respecto a la obligatoriedad de utilizar dispositivos de
selectividad de rejilla para evitar la captura de
juveniles de merluza, con escaso acatamiento. Los
dispositivos de selectividad fueron probados por el
INIDEP con escasa participación del sector. En la
pesquería de langostino la normativa se flexibilizó a
otros dispositivos de probada eficacia, los cuales
fueron propuestos por el sector langostinero. En la
actualidad, si bien algunos barcos usan el dispositivo
de selectividad, no se ha hecho aún una evaluación del
nivel de acatamiento de la normativa y de lo que
significa en términos de reducción del bycatch de
merluza a nivel global. Tampoco se ha evaluado el
efecto de los dispositivos sobre otras especies de la
captura incidental.
Hasta el año 2004, en la pesquería de langostino
patagónico las áreas se cerraban cuando se alcanzaban
altas tasas de captura incidental de merluza, estas
medidas tuvieron algunos problemas en su
implementación. Rediseñar una propuesta de cierres
espacio-temporales en tiempo real puede funcionar
como incentivo para aceptar los dispositivos de
selectividad. Aunque los dispositivos no sean 100%
efectivos, su uso puede ser más aceptable que el cierre
de áreas de alta concentración de la especie objetivo,
ya que las regulaciones pueden especificar el uso de
dispositivos como alternativas a los cierres de área
(Graham et al., 2007; Johnsen & Eliasen, 2011).
Actualmente, en ninguna de las dos pesquerías
descriptas existen los incentivos apropiados para
avanzar en la reducción de la captura incidental
En relación a los estudios sobre la captura
incidental, se avanzó en la caracterización de la
captura incidental de peces en la pesquería de
langostino patagónico (Góngora et al., 2009;
González-Zevallos, 2010; Góngora, 2011) pero son
muy pocos los realizados en la pesquería de merluza
en el golfo San Jorge, centrados principalmente en la
captura de aves marinas (González-Zevallos & Yorio,
2006). Profundizar los estudios existentes y tener una
mirada holística del golfo San Jorge serán claves para
avanzar en un efectivo manejo de este ecosistema
marino.
9
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 12-21, 2012
12
Review
La acuariofilia de especies ornamentales marinas: un mercado
de retos y oportunidades
Fabiola Lango Reynoso1, María Castañeda-Chávez1, Jorge E. Zamora-Castro1,
Galdy Hernández-Zárate1, Magdiel A. Ramírez-Barragán2 & E. Solís-Morán1
1
Laboratorio de Investigación de Recursos Acuáticos, Instituto Tecnológico de Boca del Río
P.O. Box 94290, Boca del Río, Veracruz, México
2
Corallium, S.A. de C.V., Privada de Azaleas 16, Col. Jardines de Las Ánimas
P.O. Box 91190, Xalapa, México
RESUMEN. La industria de la acuariofilia es un mercado que se encuentra en expansión. Aun cuando no
existe información exacta respecto a cifras y valores del comercio internacional, se calcula que esta industria
genera ganancias sobre US$ 300 millones con una tasa de crecimiento anual del 14%. De esta cifra,
aproximadamente US$ 28 a 44 millones corresponden a peces ornamentales de origen marino. No obstante,
una de las controversias que ha generado el comercio de especies marinas es que casi la totalidad de los
organismos son capturados del medio natural, y en muchos casos de manera ilegal. En este trabajo se realiza
una revisión que incluye: historia de la acuariofilia, principales especies ornamentales de importancia
comercial, comercio internacional, riesgos del comercio de especies marinas, estrategias de conservación y
situación actual en México. En este último tema, se abordan aspectos que describen el desarrollo y
perspectivas del mercado de la acuariofilia marina y algunas iniciativas de instituciones académicas y privadas
dirigidas al desarrollo de la acuicultura sostenible de especies marinas de ornato de importancia comercial en
el país.
Palabras clave: recursos marinos ornamentales, comercio internacional, acuariofilia marina, acuicultura
sustentable, México.
Ornamental marine fishkeeping: a trade of challenges and opportunities
ABSTRACT. The aquariums industry is a trade that is expanding. Although there is no accurate information
regarding the figures of the aquarium industry in the international scenario, it is estimated to generate revenues
over US$ 300 million with an annual growth rate of 14%. Approximately US$ 28 to 44 million of this amount
is generated by the ornamental marine fish trade. However, the trade in marine species has aroused
controversy regarding the extraction of almost all traded marine organisms from wild populations and, in
many cases, illegally. This paper presents a review that includes: the ornamental marine fishkeeping history,
the species of commercial importance, the international trade scenario, risks of the aquarium industry,
conservation strategies, and the current situation of this trade in Mexico. The last section focuses on describing
the development and market prospects of the marine aquarium trade. Additionally, some initiatives from
academic and private institutions aimed at developing sustainable aquaculture on ornamental marine fish
species of commercial importance in Mexico are provided.
Keywords: ornamental marine resources, international trade, marine fishkeeping, sustainable aquaculture,
Mexico.
___________________
Corresponding author: Galdy Hernández Zárate ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La acuariofilia marina se ha convertido en un
pasatiempo popular y de gran expansión a nivel
mundial. Los avances en la crianza de organismos
marinos (vertebrados e invertebrados) en cautiverio
bajo condiciones controladas, así como el desarrollo
de tecnologías para acuarios han facilitado la afición
13
Especies marinas ornamentales
por este pasatiempo, en especial de aquellas especies
exóticas de gran colorido como peces, crustáceos,
moluscos, equinodermos y corales, provenientes
primordialmente de arrecifes coralinos (Livengood &
Chapman, 2007).
Se estima que alrededor del mundo existen
aproximadamente 2 millones de personas que cuentan
con acuarios marinos. El mercado de animales vivos
que nutre este pasatiempo opera en zonas tropicales y
subtropicales, generando ganancias sobre US$ 300
millones de dólares anualmente (Wabnitz et al., 2003).
Consecuentemente, la industria de la acuariofilia se ha
convertido en una actividad económicamente rentable
y el precio de muchas especies marinas asociadas al
mercado de ornato se ha visto favorecido por la gran
demanda internacional (Livengood & Chapman,
2007). Por ejemplo, un kg de peces de arrecife de
coral destinados para acuarios, puede alcanzar un
precio en el mercado de US$ 500 a US$ 1.800 dólares;
mientras que un kilogramo de peces marinos para el
consumo humano pueden oscilar entre US$ 6 y US$
16,50 dólares (Cato & Brown 2003; Wabnitz et al.,
2003).
No obstante, una de las controversias que ha
generado el comercio de especies marinas es que a
diferencia de los peces ornamentales de agua dulce
donde más del 90% es producido en granjas,
únicamente el 2% de los peces y el 1% de los corales
son obtenidos mediante técnicas de cultivo en
cautiverio (Wabnitz et al., 2003). Por esto, es
necesaria la implementación de estrategias de gestión
que aborden no solo el comercio de la acuariofilia,
sino también la normatividad y la transferencia
tecnológica, enfocadas al manejo y cultivo sostenido
de las poblaciones de las especies explotadas, para
mantener la biodiversidad y la industria de la
acuariofilia en el largo plazo. En este trabajo se
presenta una revisión global de la acuariofilia de
especies ornamentales marinas, incluyendo el estado
de desarrollo en México. En este último apartado, se
abordan temas que describen el desarrollo y
perspectivas del mercado de la acuariofilia marina y
algunas iniciativas de instituciones académicas y
privadas dirigidas al desarrollo de la acuicultura
sostenible de especies marinas de ornato de
importancia comercial en el país.
Historia de la acuariofilia
El cultivo de especies acuáticas de ornato, surgió con
la crianza de peces, actividad tan antigua como nuestra
civilización (Vieth et al., 1998). Se cree que los
primeros en desarrollar esta afición fueron los
egipcios, quienes criaron peces en estanques por
razones místicas y ornamentales; mientras que los
chinos durante la Dinastía Sung perfeccionaron el
cultivo de peces dorados y carpas (koi), siendo la
primera nación en realizar exportaciones de peces de
ornato a Japón en el año 1.500. En el s. XVII, la
afición por peces de ornato se popularizó en Europa y
un siglo después en América (Mills, 1993; Arévalo,
1994; Vieth et al., 1998).
En el caso particular de especies marinas en
acuarios, esta actividad tuvo su inicios a mediados del
s. XIX. Sin embargo, la comercialización y exportación de peces tropicales marinos para el comercio de
acuarios comenzó en Sri Lanka en la década de 1930,
a muy pequeña escala (Wijesekara & Yakupitiyage,
2001). El comercio se expandió durante la década de
1950 a un número cada vez mayor de países,
favoreciendo que la cantidad de permisos para la
recolección de especies destinadas a acuarios marinos
se incrementara en países exportadores como Hawai y
Filipinas (Wood, 2001). En 1952, F. Earl Kennedy
revolucionó la industria de peces marinos para
acuarios, generando conocimientos sobre el mantenimiento de peces tropicales en cautiverio e
incursionando en la exportación de peces a mercados
competitivos como el de Estados Unidos (Albaladejo
& Corpuz, 1982).
Para 1970, las pesquerías ornamentales marinas se
establecieron también en varios países tropicales y
subtropicales de la región Indo-Pacífica (Bruckner,
2005). Contemporáneamente, el inicio del cultivo
comercial de peces ornamentales marinos en Estados
Unidos, surge con la instalación de criaderos cercanos
a zonas costeras como Instant Ocean Hatcheries
(1974-1985), Aqualife Research (1972) y Sea World
(1964) (Hoff, 1985). Posteriormente, otras instalaciones comerciales fueron puestas en operación
alrededor del mundo, tales como: Tropic Marine
Centre en Reino Unido, Oceans Reefs Aquarium en
Florida (USA), C-Quest en Puerto Rico, y South
Australian Seahorse Marine Services en Australia.
Asimismo, fueron creados laboratorios experimentales
en universidades y fundaciones dedicadas a la
investigación de peces marinos ornamentales para su
uso en la acuariofilia, dentro de las que destacan:
Aquarium Complex/Marine & Aquaculture Research
Facilities Unit (Australia); Guam Aquaculture
Development & Training Center y la fundación Sea
Grant (USA) (Fenner, 2011).
Especies ornamentales marinas de importancia
comercial
La industria de los acuarios marinos depende
fundamentalmente del suministro de especies ornamentales de vertebrados e invertebrados. Entre los
organismos marinos de mayor importancia comercial,
destacan los peces y los crustáceos por su atractivo
colorido, forma exótica y particular comportamiento.
Sin embargo, el mercado interna-cional de especies
marinas para acuarios está dominado por los peces,
con un volumen de producción anual promedio de
aproximadamente 20 millones de peces tropicales
(Cato & Brown, 2003; Wabnitz et al., 2003). Además
de los peces, se extraen y comercializan cerca de 9-10
millones de invertebrados móviles, 12 millones de
corales duros y 390.000 piezas de corales blandos,
representados por 140 y 61 especies, respectivamente
(Wabnitz et al., 2003; Alencastro, 2004; Balaji et al.,
2009).
Peces
La mayoría de los peces marinos se destinan para su
exhibición en acuarios, a excepción de los caballitos
de mar, pez aguja y pez globo que se venden en el
mercado como curiosidades o artículos para el hogar,
o bien son empleados en la medicina tradicional
(Bruckner, 2005). La preferencia en el mercado está
dominada por machos juveniles debido a que
presentan mayor colorido que las hembras y
sobreviven más tiempo que los organismos adultos;
además que su transporte resulta más fácil y
económico (Green, 2003).
De las 1.471 especies de peces comercializadas en
el mundo, la familia Pomacentridae, comprende las
especies de mayor apreciación comercial, con
aproximadamente 350 especies (Olivier, 2001;
Wabnitz et al., 2003). La mayoría de estas especies
son originarias de la zona tropical del océano Índico y
Pacífico occidental (Green, 2003). Las damiselas
(Pomacentridae), pez payaso (Pomacentridae) y pez
ángel (Pomacanthidae), representan aproximadamente la mitad del comercio. Otras especies con
relevancia en el mercado internacional pertenecen al
grupo de los peces cirujanos (Acanthuridae), los
lábridos (Labridae), gobios (Gobiidae) y pez mariposa
(Chaetodontidae), que en conjunto cons-tituyen el
33% (Wabnitz et al., 2003; Bruckner, 2005; Rajasekar
et al., 2009). Dentro de estos grupos, las diez especies
de mayor demanda son: Amphiprion ocellaris
(Pomacentridae); Chromis viridis (Poma-centridae);
Labroides dimidiatus (Labridae); Chry-siptera
hemicyanea (Pomacentridae); Salarias fascia-tus
(Blenniidae); Chrysiptera cyanea (Pomacentridae);
Paracanthurus hepatus (Acanthuridae); Synchiropus
splendidus (Callionymidae); Pseudanthias squamipinnis (Serranidae); Acanthurus leucosternon (Acanthuridae), mismos que representan el 36% de todos los
peces comercializados (Wood, 2001).
14
Corales
Los corales duros (Scleractinia) han sido extraídos
principalmente para su exhibición en acuarios
públicos, hoteles, restaurantes y oficinas. Sin embargo, su popularidad en acuarios para el hogar se ha
incrementado en los últimos 20 años (Delbeek, 2001;
Bruckner, 2005).
Un total de 12 millones de piezas de coral, pertenecientes a 140 especies de corales duros (la mayoría
escleractinios) se comercializan anualmente en todo el
mundo (Wabnitz et al., 2003). Aproxima-damente el
56% del comercio de los corales vivos está representado por especies que pertenecen a siete géneros:
Acropora spp. (Acroporidae), Catalaphyllia spp. (Caryophylliidae), Trachyphyllia spp. (Trachy-phyllidae),
Euphyllia spp. (Caryophylliidae), Gonio-pora spp.
(Poritidae) y Plerogyra spp. (Caryo-phylliidae)
(Bruckner, 2000, 2005; Balaji et al., 2009). Entre estos
se destacan por su colorido y grandes pólipos, los
géneros Trachyphyllia spp., Heliofungia spp. (Fungiidae) y Plerogyra spp. (Caryophylliidae) (Wabnitz et
al., 2003; Balaji et al., 2009).
El mercado de corales blandos o suaves está representado por aproximadamente 71 especies, ascendiendo aproximadamente a 390.000 piezas por año; los
principales géneros de interés en la industria de la
acuariofilia son Sarcophyton spp. y Dendronephthya
spp. (Green & Shirley, 1999; Wabnitz et al., 2003).
Invertebrados
En el mercado internacional se comercializan aproximadamente entre 9 y 10 millones de inverte-brados
marinos, pertenecientes mayoritariamente a 55 especies, incluyendo 10 especies de moluscos (caracoles y
pulpos), 15 especies de crustáceos (camarones, cangrejos y langostas) y el resto corresponde a
equinodermos (estrellas de mar y erizos de mar),
esponjas, anémonas, gusanos de tubo o plumeros y
babosas marinas (Bruckner, 2000; Wabnitz et al.,
2003; Balaji et al., 2007, 2009).
Los géneros Lysmata y Stenopus (camarón limpiador) y el género Heteractis (anémonas) representan
aproximadamente el 15% de todos los invertebrados
comercializados anualmente. Otros organismos de
importancia en el mercado de los acuarios marinos son
el caracol turbo (Turbo spp.), almeja gigante
(Tridacna spp.), camarón bandeado (Tectus spp.) y
caracol bola (Trochus spp.) (Wood, 2001; Wabnitz et
al., 2003; Balaji et al., 2007, 2009). Al igual que los
peces y corales, la mayoría del mercado es abastecido
por países de la región Indo-Pacífico y Atlántico
occidental, contribuyendo aproximadamente al 20%
del valor del mercado mundial (Wood, 2001).
15
Panorama del comercio internacional de especies
marinas de ornato
Las tendencias en el mercado internacional han sido
testigo de la expansión de las exportaciones e
importaciones de especies de ornato. De acuerdo a
FAO (2007), de 1976 a 2004 el número de países
exportadores crecieron de 28 a 146 y los importadores
de 32 a 120, de los cuales 80 son los que abastecen el
mercado mundial de peces ornamentales marinos
(Gasparini et al., 2005).
Actualmente, 85% de las especies marinas que se
comercializan proceden de países tropicales y
subtropicales de la región Indo-Pacífica, siendo
Indonesia y Filipinas, los mayores exportadores de los
principales mercados del mundo (Wood, 2001; Cato &
Brown, 2003; Bruckner, 2005), aunque Las Maldivas,
Vietnam, Sri Lanka y Hawai (EE.UU.) también
suministran un número importante de organismos para
acuarios marinos (Sadovy & Vincent 2002; Bruckner,
2005). Otro país que ha adquirido relevancia mundial
en la ultima década es Brasil, convirtiéndose en uno
de los principales exportadores de peces marinos
(Fritzche & Vincent, 2002; Monteiro-Neto et al.,
2003; Gasparini et al., 2005).
En relación a las importaciones, Estados Unidos es
el mayor importador, aportando cerca del 80% de las
exportaciones de corales duros y el 50% de los peces
marinos, respectivamente (Wabnitz et al., 2003).
Otros mercados importantes se localizan en la Unión
Europea (Alemania, Francia, Reino Unido y los Países
Bajos) y el sureste de Asia (especialmente Japón) que
en conjunto constituyen 26% del mercado de peces
(Green, 2003; Wood, 2001).
En el mercado internacional, las especies marinas
muestran precios muy superiores a las de agua dulce, a
pesar que 90% del valor comercializado está asociado
a especies de agua dulce, mientras que las especies
marinas representan únicamente el 10% (Green, 2003;
FAO, 2005-2011; Panné & Luchini, 2008). Aun
cuando no existe información exacta con respecto al
valor y al comercio internacional de peces e
invertebrados de ornato, se estima que su importación
genera ganancias por aproximadamente US$ 278
millones (FAO 1996-2005), de los cuales US$ 28 a 44
millones corresponden a peces ornamentales marinos
(Bruckner, 2005). Sin embargo, estadísticas realizadas
en tiendas de mascotas, señalan que la industria de los
acuarios podría alcanzar valores superiores a los mil
millones de dólares (Cato & Brown, 2003).
Pesca ilegal y prácticas indebidas de captura
El comercio ilegal de las especies ornamentales
marinas se inicia desde su captura por pescadores
ribereños, quienes adoleciendo de una cultura
ecológica y ambiental que les permita distinguir entre
qué organismos capturar y cuáles no, colectan
literalmente todo aquel ser vivo susceptible de
captura, utilizando en algunas ocasiones, prácticas
poco éticas para la captura (uso de explosivos o
químicos como rotenona o cianuro) y manejo de
organismos acuáticos (transporte en botellas
plásticas). Esta práctica ha sido fomentada principalmente por los dueños de acuarios o tiendas de
mascotas quienes al carecer de permiso legal y falta
constante de inspección y regulación sanitaria por
parte de las autoridades locales, han hecho de este
comercio ilegal, una forma de vida cuyo modelo de
comercialización reviste un “abaratamiento” excesivo
de los organismos acuáticos, al ser vistos como
artículos “de segunda” por parte de las poblaciones
locales de los países exportadores, debido a que
desconocen el valor real de su riqueza biológica. Esta
situación genera a los propios pescadores ganancias
económicas mínimas, ya que por su incultura los
venden a un bajo costo, i.e., para el caso de México el
erizo de mar es vendido por los pescadores en US $
1,00 y en US $ 8,00 el pez ángel francés del golfo de
México o el ángel reyna del Caribe, cuyo costo real en
el mercado internacional asciende de US$ 7,00 para el
erizo de mar, llegando a alcanzar precios de US$
44,50 para el ángel francés, y por arriba de US$ 54,00
para el ángel reyna.
Especies invasoras y sanidad acuícola
Uno de los principales problemas del cultivo de
especies marinas es la aparición de enfermedades de
tipo infeccioso (bacterias, virus y hongos), parasitario
(protozoos y helmintos) o toxicológico (microalgas y
contaminantes químicos). Algunas enfermedades de
origen bacteriano y viral son consideradas de mayor
riesgo y patogenicidad debido a que ocasionan hasta el
100% de mortalidad de los organismos por la falta de
tratamientos adecuados (Del Río-Rodríguez, 2004;
Ramaiah, 2006; Harvell et al., 2007). Además, la
carencia en infraestructura y capacitación técnica en la
cuantificación y diagnóstico de microorganismos
patógenos ocasiona graves problemas de sanidad
acuícola. Por tal motivo, se debe fomentar la creación
de programas funcionales de certificación, inocuidad y
trazabilidad de los productos acuícolas, y su
industrialización para ofrecer productos con mayor
valor agregado y fortalecer los programas de
articulación productiva con base en las especies de
mayor importancia económica y ecológica, para
garantizar la rentabilidad de las empresas que manejen
los esquemas productivos.
Problemáticas asociadas al control del mercado
internacional
A pesar del potencial que tiene la industria de la
acuariofilia a nivel mundial, muchos de los países
exportadores mantienen un sistema de control poco
sistemático sobre las especies capturadas y el estado
de sus poblaciones. Por ejemplo, a menudo los
mayoristas declaran una menor cantidad de peces de
los que realmente exportan, para pagar menos
impuestos y mantener envíos anuales dentro de su
cuota individual permisible, teniendo como
consecuencia, una subestimación del número total de
peces cosechados y exportados (Monteiro-Neto, 2003;
Zajicek et al., 2009). Por otra parte, existe
desconocimiento del recurso por parte de los
funcionarios públicos encargados de controlar el
mercado de especies ornamentales marinas,
propiciando innumerables errores de manejo como la
autorización indebida de cuotas y peces capturados o
el de otorgar premisos de extracción de especies que
se encuentran en peligro de extinción por la
Convención sobre el Comercio Internacional de
Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres
(CITES) u otros organismos locales y/o nacionales, a
menudo por identificación errónea (Anguas-Vélez &
Contreras-Olguín, 2010). Esto indica, la necesidad de
actualizar las estructuras institucionales, normativas, y
capacitación técnica de los funcionarios en la
identificación de peces marinos, teniendo acceso a las
actualizaciones de las guías de identificación de peces,
que conduzca hacia un desarrollo ambiental y
socialmente sostenible. De este modo, la información
generada debe proveer elementos necesarios para el
proceso de concesión de permisos y de control
estadístico, para conocer el estado actual de las
pesquerías.
Estrategias de conservación
El cultivo en cautiverio puede ayudar a sostener la
industria marina ornamental y mitigar el impacto al
ambiente, reduciendo así la necesidad de recolectar
especímenes silvestres de las poblaciones naturales. A
medida que se logre adecuar y estandarizar las
técnicas de cultivo y propagación para cada especie o
grupo de organismos, se logrará una mayor
diversificación de especies que satisfaga la demanda
del mercado y con ello la disminución de los
volúmenes de extracción (Tlusty, 2002; Setu, 2010).
Estudios relacionados con la biología de la especie de
interés, nuevas técnicas de cultivo, determinación de
alimentos vivos alternativos, sistemas de recirculación
de agua y el estado de salud de los organismos
cultivados, pueden permitir la producción de
organismos de mayor calidad que los extraídos del
16
medio natural (Stayman, 1999; Calfo, 2001; Rajasekar
et al., 2009; Olivotto, 2011).
Asimismo, algunos de los objetivos de la
acuicultura ornamental sostenible incluyen por una
parte, la crianza de organismos difíciles de recolectar
o que son de baja abundancia en la naturaleza, y por
otra, la recuperación y repoblamiento de hábitats
donde las especies han sido erradicadas. Técnicamente, el acondicionamiento y adaptación de las
especies en cautiverio permiten que la producción
pueda incrementarse sin depender de la extracción
directa del ambiente, además de permitir ofrecer a los
consu-midores, precios más atractivos (Stayman,
1999).
Situación en México
Una de las grandes limitaciones de la industria de la
acuariofilia marina en México, es el hecho de que aun
no se implementan tecnologías que permitan la
viabilidad económica a largo plazo, como son la
integración de cadenas productivas y redes de valor.
Aun cuando existen tecnologías para la acuicultura de
ornato de especies marinas, por tratarse de tecnología
extrajera, los costos se encuentran fuera del alcance de
la mayoría de las granjas nacionales, lo que desalienta
esta actividad y propicia que se desarrolle bajo
condiciones inadecuadas y con altos riesgos.
De este modo, la alternativa que representa el
cultivo y propagación de especies marinas por la
acuicultura, es un ámbito pobremente explotado en
México. Sin embargo, debido a la gran riqueza marina
que posee, con potencial de ornato y con la
infraestructura para el cultivo y transporte a EE.UU.
(principal mercado mundial), resulta fácil identificar la
importancia que se propicie el desarrollo y
transferencia de tecnología para este sector
productivo, así como apoyar el desarrollo de
protocolos de cultivo sostenibles.
Normatividad y marco institucional
En México al igual que en muchos otros países, la
captura de especies ornamentales marinas, por muchos
años se realizó de manera poco sistemática.
Consecuentemente, la falta de legislación y registros
formales ha permitido la pesca ilegal, provocando la
sobre-explotación de los recursos pesqueros y el
deterioro ambiental. Debido a ello, la información
relacionada con la producción nacional de organismos
marinos de ornato es escasa (especies capturadas,
estado actual de las poblaciones y áreas de
recolección) y se desconoce el lugar que ocupa
México a nivel mundial en este rubro (Anguas-Vélez
& Contreras-Olguín, 2010).
17
En la actualidad, la regulación del comercio
internacional de especies marinas ornamentales es
realizada por diversas dependencias gubernamentales.
Para el caso de las especies que están dentro de
CITES, las regula la Secretaría del Medio Ambiente y
Recursos Naturales (SEMARNAT); aquellas que son
consideradas como especies de ornato no comestibles
(incluida algunas especies de corales, peces e
invertebrados, ya sean de agua dulce o marina), las
regula SAGARPA a través de la Comisión Nacional
de Acuacultura y Pesca (CONAPESCA). Por otra
parte, la introducción al territorio nacional de corales,
peces e invertebrados contempladas dentro y fuera de
CITES, las regula la SEMARNAT y el Servicio
Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad
Agroalimentaria (SENASICA), así como también las
condiciones sanitarias de las especies por parte de esta
última dependencia. En el caso de realizar la
maricultura in situ, así como la extracción o
recolección de especies del medio natural, ya sea con
fines académicos o de cultivo/propagación, éstas son
reguladas por el Instituto Nacional de Pesca
(INAPESCA). Si la extracción se efectúa en zonas
consideradas como áreas naturales protegidas
constituidas por arrecifes, la regulación la realiza la
Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas
(CONANP). Finalmente, las actividades de inspección
y vigilancia son tarea de la Secretaría de Marina
(SEMAR) y el órgano punitivo de castigo lo
constituye la Procuraduría Federal de Protección al
Ambiente (PROFEPA). Con referencia a la utilización
del agua de mar con fines de maricultura o de
comercialización, no hay regulación alguna al respecto
ni la contempla la Ley de Aguas Nacionales, solo en el
caso de requerir desalinizarla para uso potable.
A pesar de la importancia y el potencial de
producción, importación y comercialización de
especies ornamentales marinas en México, las
instituciones encargadas de promover y regular estas
actividades, hasta ahora se han visto escasamente
involucradas, contribuyendo así a que se realicen de
forma no sustentable. Asimismo, estas actividades no
cuentan con un marco jurídico específico adecuado, ni
programas institucionales que permitan preservar los
beneficios económicos y sociales que generan. Es
evidente que aun se sigue adoleciendo de una
normatividad clara e integral. Por lo que es necesario
actualizar y crear nuevas normativas, así como ajustar
y cumplir la legislación existente mediante una
estrecha cooperación y coordinación de las entidades
involucradas en esta actividad para lograr el
aprovechamiento y manejo sustentable de estos
recursos. Esta iniciativa debe involucrar la
participación activa del gobierno local y nacional,
empresas involucradas en el acuarismo, así como las
comunidades pesqueras y la comunidad científica.
Principales especies ornamentales con potencial
para la acuariofilia marina
México es un país que cuenta con 11.600 km de costa,
incluyendo áreas de gran riqueza faunística como el
golfo de México, mar Caribe y golfo de California.
Estos ecosistemas marinos representan una importante
fuente de recursos naturales, incluyendo muchas de las
especies de peces e invertebrados marinos más
apreciados en el mundo y con potencial para el
cultivo. Tan solo en el golfo de California se captura
aproximadamente el 5% de las especies marinas que
se extraen en todo el mundo (320 especies), de éstas,
150 corresponden a peces y 170 a invertebrados (PiñaEspallarga, 2000; Martínez-Pecero et al., 2009).
Dentro de los peces destacan las familias Pomacanthidae (Pomacanthus zonipectus, Holacanthus
passer), Pomacentridae (Chromis atrilobata, Stegastes
rectifraenum, Microspathodon dorsalis, Abudefduf
troschelii), Acanthuridae (Acanthurus xanthopterus),
Labridae (Thalassoma lucasanum, Bodianus diplotaenia), Tetraodontidae (Arothron meleagris), Hippocampinae (Hippocampus ingens) y dentro de los
invertebrados destacan los crustáceos de las familias
Hippolytidae (Lysmata californica), Gnathophyllidae
(Gnathophyllum panamense), Stenopodidae (Stenopus
sp.), Inachidae (Ste-norhynchus debilis) y Dentrodorididae (Doriopsilla gemela) (Arreola-Robles &
Elorduy-Garay, 2002; Alvarez-Filip et al., 2006;
Martínez-Pecero et al., 2009; Moreno et al., 2009;
Anguas-Vélez & Contreras-Olguín, 2010). Dichas
especies tienen una coloración muy atractiva y son
relativamente fáciles de mantener como adultos en
condiciones de cautiverio (Rajasekar et al., 2009).
Para el caso del golfo de México y mar Caribe, existe
también una gran diversidad de especies con potencial
para la acuariofilia de ornato, siendo en la actualidad
objeto de estudio más de 27 especies de invertebrados
y 29 especies de peces con potencial para la
acuarofilia de ornato (Tablas 1 y 2).
Iniciativas, retos y esfuerzos
A pesar de las grandes lagunas que aún existen y
prevalecen en las diversas leyes mexicanas, México
está tomando cartas en el asunto a través de la
Dirección General de Vida Silvestre de la
SEMARNAT, que actualmente es la encargada de
autorizar el aprovechamiento extractivo y no
extractivo de la vida silvestre en Unidades de Manejo
para la Conservación de la Vida Silvestre (UMAs)
formalmente registradas. Las UMAs se definen como
unidades de producción o exhibición en un área
18
Tabla 1. Listado de algunas especies de invertebrados marinos con potencial para la acuariofilia marina en la zona del
golfo de México.
Table 1. List of some marine invertebrate species with potential for marine aquaphilia in the Mexico Gulf.
Grupo de organismos
Nombre común
Nombre científico
Cnidarios
Anémona tomate
Coral cerebro
Coral cerebro
Coral de fuego
Coral
Coral arbusto de marfil
Pólipos café
Pólipos verde café
Gorgonia pata de pollo
Gorgonia
Coral estrellado
Anémona sol
Zoántidos de botón verde
Actinia bermudensis
Diploria labyrinthiformis
Diploria strigosa
Millepora complanata
Montipora sp.
Oculina diffusa
Palythoa caribaeorum
Palythoa variabilis
Plesaura flexuosa
Plexsaura homomalla
Siderastrea siderca
Stoichactis helianthus
Zoanthus sociatus
Equinodermos
Estrella de mar
Estrella de mar
Estrella de mar
Erizo de mar negro
Erizo de mar rojo
Erizo mina
Pepino de mar
Pepino de mar
Ofiúrido
Ofiúrido
Estrella de mar
Erizo cabeza de viejo
Astropecten articulatus
Astropecten duplicatus
Echinaster spinulosus
Echinometra viridis
Echinometra lucunter
Eucidaris tribuloides
Holothuria mexicana
Isostichopus badionotus
Ophioderma cenereum
Ophiuderma apressum
Siderastrea radians
Tripneustes ventricosus
Anélidos
Plumero
Plumero
Sabellastarte magnifica
Spirobranchus giganteus
delimitada claramente bajo cualquier régimen de
propiedad (privada, ejidal, comunal, federal, etc.),
donde se permite el aprovechamiento de ejemplares,
productos y subproductos de los recursos de la vida
silvestre, que requieren un manejo para su operación
(Enciso, 2010). La Ley General de Vida Silvestre
establece que sólo a través de las UMAs se permite el
aprovechamiento de ejemplares, partes y/o derivados
de vida silvestre (SDUMA, 2010).
En el ámbito académico, también se han realizado
esfuerzos importantes con la implementación y
fortalecimiento de programas de investigación
científica y desarrollo tecnológico que ayuden a
coadyuvar las demandas del sector. Recientemente,
algunas instituciones académicas y empresas privadas
del país (Corallium® S.A. de C.V.), concentran sus
esfuerzos en desarrollar una acuicultura sostenible e
investigaciones relacionadas con la biología, cultivo/
propagación o maricultura de especies de peces,
corales, crustáceos y otros invertebrados en diferentes
estados del país como: Yucatán (Universidad Nacional
Autónoma de México-UMDI-Sisal, Programa
PIECEMO), Baja California (Centro de Investigación
y de Educación Superior de Ensenada), Baja
California Sur (Instituto Politécnico Nacional-Centro
Interdisciplinario de Ciencias Marinas y Universidad
Autónoma de Baja California Sur), Sinaloa (Centro de
Investigación en Alimentación y Desarrollo), Quintana Roo (Instituto de Ciencias del Mar y LimnologíaUNAM, Unidad Puerto Morelos) y Veracruz (Instituto
Tecnológico de Boca del Río). Algunas de las especies
de interés para estos centros son Amphiprion ocellaris,
Lysmata sp., Stenopus sp., Ricordea florida, Erythropodium caribaeorum, Briareum asbestinum, Hippocampus ingens, Panulirus interruptus, así como la
construcción y maduración de roca viva y los cultivos
19
Tabla 2. Listado de algunas especies de peces marinos con potencial para la acuariofilia marina en la zona del golfo de
México y el mar Caribe.
Table 2. List of some marine fish species with potential for marine aquaphilia in the Mexico Gulf and Caribbean Sea.
Nombre común
Nombre científico
Sargento mayor
Sargento negro o menor
Pez payaso
Pez cirujano
Pez cirujano
Cardenal flama
Blénido
Blénido
Pez mariposa
Mariposa cuatro ojos
Mariposa de aleta punteada
Chromis azul
Chromis púrpura
Pez navaja
Damisela cocoa
Gramma loreto
Gobio neón
Pez limpiador
Pez limpiador
Angel reyna
Angel roca
Blenido
Angelitos
Angel gris
Angel francés
Gregorio enamorado
Pez guitarra
Damisela pálida
Pez piedra
Abudefduf saxatilis
Abudefduf taurus
Amphiprion ocellaris
Acanthurus bahianus
Acanthurus chirurgus
Apogon maculatus
Blennius marmoreus
Blennius chrystatus/Clinitrachus argentatus
Chaetodon aya/ Prognathodes aya
Chaetodon capistratus
Chaetodon ocellatus
Chromis cyanea
Chromis scotti
Equetus lanceolatus
Eupomacentrus variabilis
Gramma loreto
Gobiosom oceanops
Halichoeres bivittatus
Halichoeres maculipinna
Holacanthus ciliaris
Holacanthus tricolor
Ophioblennius atlanticus
Pareques acuminatus
Pomacanthus arcuatus
Pomacanthus paru
Pomacentrus leucostictus
Rhinobatos lentiginosus
Stegastes fuscus
Scorpaena plumieri
de apoyo (alimento vivo). Asimismo, un proyecto de
vinculación entre la empresa Corallium® S.A. de C.V.
y el Instituto Tecnológico de Boca del Río, se enfoca
actualmente en la reproducción y propagación de
especies coralinas de la zona central del golfo de
México, utilizando sistemas de recirculación.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología de México (CONACyT) por el apoyo
recibido a través del proyecto PROINNOVA
“Integración de un Paquete Tecnológico para el
Cultivo-Propagación de Fauna Silvestre” (CONACyT
Proyecto 140439) para la elaboración de este árticulo.
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Research Article
Role of egg surface glycoconjugate in the fertilization of the rock shrimp
Rhynchocinetes typus (Milne-Edwards, 1837)
Enrique Dupré1, Daniel Gómez1, Andrea Araya1 & Cristian Gallardo2
1
Departamento de Biología Marina, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
2
Departamento Oceanografía, Centro de Biotecnología, Universidad de Concepción, Chile
ABSTRACT. During first gamete interaction, oligosaccharides on the glycoproteins present in oocyte
envelopes of the rock shrimp, Rhynchocinetes typus, play an important role in spermatozoon recognition prior
to the onset of penetration. These oligosaccharides have terminal monosaccharides that may be recognized by
means of specific lectins. A variety of marine species have monosaccharides on their oocyte envelopes,
allowing them to interact with the spermatozoa. The number and location of the monosaccharides varies
during oocyte maturation. However, this phenomenon has not been studied in shrimp. The present study
evaluates the presence and location of monosaccharides on oocyte envelopes during maturation using seven
specific lectins conjugated to FITC (GNL, LCA, Con-A BS-1, LTA, GLS-II,DBA); these recognize mannose
(α 1-3) mannose, α-mannose, α-glucose, glucose, galactose, fucose, N-acetyl-glucosamine, and N-acetylgalactosamine, respectively. Participation of these carbohydrates in the fertilization process was determined
through the insemination of fresh oocytes with spermatozoa previously incubated with the different
monosaccharides that block the active sites of the spermatozoa, inhibiting fertilization. The results showed the
presence of N-acetyl-glucosamine and mannose on the oocyte envelopes, indicating that these sugars could be
the receptors during the first gamete interaction. The results also suggested that glucose could be a
complementary receptor to N-acetyl-glucosamine and mannose since, despite the low concentration of glucose
on the envelope, this sugar generated a high degree of fertilization inhibition.
Keywords: gametes, oocyte recognition, sperm receptors, lectins, vitelline coat, chorion.
El rol de los glicoconjugados de las cubiertas ovocitarias en la fecundación
del camarón de roca Rhynchocinetes typus (Milne-Edwards, 1837)
RESUMEN. Durante la primera interacción gamética, los oligosacaridos unidos a las glicoproteínas de las
cubiertas ovocitarias del camarón de roca Rhynchocinetes typus tienen un importante rol en el reconocimiento
del espermatozoide antes de iniciar la penetración. Estos oligosacáridos presentan en su zona terminal,
monocacáridos que pueden ser reconocidos por lectinas específicas. Diversas especies marinas tienen
monosacáridos en la cubierta externa de sus ovocitos que le permiten interactuar con los espermatozoides y su
número y localización presenta cambios durante la maduración, sin embargo este fenómeno no ha sido
estudiado en camarones. El presente estudio evalúa la presencia y localización de monosacáridos sobre la
cubierta de los ovocitos durante su maduración usando siete lectinas específicas conjugadas con FITC (GNL,
LCA , Con-A BS-1, LTA, GLS-II y DBA) las cuales reconocen manosa (α 1-3) manosa, α-manosa, α-glucosa,
glucosa, galactosa, fucosa, N-acetil-glucosamina y N-acetilgalactosamina respectivamente. La participación de
estos carbohidratos en el proceso de fecundación fue determinada mediante la inseminación de ovocitos
frescos con espermatozoides incubados previamente con los diferentes monosacáridos que bloquean los sitios
activos de los espermatozoides inhibiéndo la fecundación. Los resultados mostraron la presencia de N-acetilglucosamina y manosa en la cubierta externa de los ovocitos maduros los cuales podían ser los receptores
espermáticos durante la primera interacción gamética. También se sugiere que la glucosa podría ser un
receptor complementario a los anteriormente mencionados debido que a pesar que su concentración en las
cubiertas es baja, genera una alta inhibición de la fecundación.
Palabras clave: gametos, reconocimiento ovocitario, receptores espermáticos, lectinas, cubierta vitelina,
corion.
___________________
Corresponding author: Enrique Dupré ([email protected])
22
23
Egg surface glycoconjugated in the fertilization of Rhynchocinetes typus
INTRODUCTION
The initial interaction between oocytes and spermatozoa involves molecules present on oocyte envelopes
and complementary receptors located on the
spermatozoa. The most common molecules on the
surface of oocyte envelopes are the glycoproteins
(Glabe et al., 1982; Ruiz-Bravo & Lennarz, 1989;
Focarelli et al., 1990; Xie & Honegger, 1993;
Wikramanayake & Clark, 1994), which have terminal
oligosaccharides on the surface responsible for sperm
recognition through recognition of species-specific
polypeptide chains on the spermatozoa (Monroy &
Rosati, 1983; Wassarman, 1987; Ruiz-Bravo &
Lennarz, 1989; Litscher & Honegger, 1991). In sea
urchins, species specific adhesion of spermatozoa to
the vitelline envelope is effected by a protein termed
bindin exposed during spermatozoon acrosoma
reaction, which recognizes a 350 kDa glycopeptide on
the oocyte envelope (Monroy & Rosati, 1983;
Wassarman, 1987; Correa & Carroll, 1997; Hirohashi
& Lennarz, 2001). In tunicates, spermatozoa adhesion
to the oocyte envelope is mediated by an enzymesubstrate interaction between a sperm surface bound
glycosidase and its complementary sugar on the
oocyte envelope (Litscher & Honegger; 1991). In
Ascidia nigra and Phallusia mamillata N-acetylglucosamine residues were found in the oocyte
envelope and N-acetyl-glucosaminidase in spermatozoon membranes (Xie & Honegger, 1993), while for
Ciona intestinalis and the bivalve Unio elongatulus,
fucosyl residues on the oocyte envelope are specific
sites for sperm adhesion (Rosati & De Santis, 1980;
Pinto et al., 1981; Focarelli et al., 1990).
In the Crustacean, studies carried out on the
peneaid shrimp Sycionia ingentis (Pillai & Clark,
1990; Glas et al., 1996) showed that post-spawning
changes occurred in oocyte envelopes due to the
exocytose of vesicles similar to cortical granules,
which reorganized the oocyte envelopes to form a
covering (hatching envelope) which contained sugar
moieties including mannose, glucose, N-acetylglucosamine and sialic acid (Pillai & Clark, 1990). In
Rhynchocinetes typus, Palomino (2000) reported that
the fertilization percentage in vitro significantly
decreased when spermatozoa were pre-incubated with
solubilized oocyte envelopes, suggesting that molecules from the envelopes could be participating during
the fertilization process, reacting with receptors on the
spermatozoa which neutralized their subsequent
recognition of the receptors on intact oocyte envelopes.
Evidence available from marine organisms has
demonstrated that initial gamete interaction involves
activities of sugars ligated to proteins. The present
study evaluates the presence of oligosaccharide
residues during the maturation of the oocyte from de
rock shrimp R. typus, on intact and isolated envelopes,
using various lectins conjugated to fluorescein and
their participation during the fertilization process.
MATERIALS AND METHODS
Isolation of oocyte envelopes
Oocytes at 5-7 days pre-molt, 1-2 days pre-molt, and 2
days post-molt were obtained by dissection from
ovaries of R. typus (Dupré & Barros, 1983; Ríos,
1993), washed with filtered sea water, and fixed in 4%
formaldehyde for 1-2 h for subsequent screening with
lectins. Prior to fixation, some oocyte envelopes were
isolated by a 15-30 min treatment with calcium-free
artificial seawater containing EGTA (ASW Ca-free:
NaCl 0.4 M, KCl 9 mM; MgCl2 23 mM, MgSO4 25
mM, NaHCO3 2 mM, EGTA 10 mM). The envelopes
were collected using a micropipette and washed twice
with ASW Ca-free. Envelopes were washed with PBS
(pH 7.4) and later whit PBS + BSA 3 mg mL-1 and
placed in a depression slides for lectin treatments.
Identification of carbohydrates on oocyte envelopes
Batches of 40-50 intact oocyte or isolated enveloped
were pre-treated at 21ºC for 30 min in 1 mL phosphate
buffer saline (PBS) containing bovine seroalbumin 3
mg mL-1 (BSA) and incubated at 18ºC for 20 min in
100 mL of solutions of seven different lectins each
dissolved in PBS + BSA 3 mg mL-1 conjugated with
fluorescein isothiocyanate (FITC). The lectins used
were: (1) Concanavalin-A (Con-A) to recognize
glucose (Glc), (2) Glanthus nivalis (GNL) for
mannose (α 1-3) mannose (Man-Man), (3) Lens
culinaris agglutinin (LCA) for α-mannose (Man) and
α-glucose (Glc), (4) Lotus tetranoglobus agglutinin
(LTA) for fucose (Fuc), (5) Badeiraea simplicifolia-I
(BS-I) for galactose (Gal), (6) Griffonia simplicifolia
(GSL II) for N-acetyl-glucosamine (N-AcGlc), and (7)
Dolichos biflorus agglutinin (DBA) for N-acetylgalactosamine (N-AcGal) at concentrations of 10 mg
mL-1 each. They were incubated in dark at 18°C for 20
min, washed in PBS three times, and mounted and
examined using a Nikon Fluorophot fluorescence
microscope. Samples were photographed using a
Nikon FX-35 camera. Control oocytes were prepared
using the same procedure except the incubation with
FITC-labeled reagents was replaced by PBS. To
standardize the fluorescence, samples contained 250
mM of the following monosaccharides solution; Man,
Glc, Fuc, Gal, N-AcGlc, N-AcGal, were pre-incubated
for 10 min with the respective lectin prior to incubation with the oocytes envelopes.
Isolated oocyte envelopes were rinsed with three
changes of PBS and mounted on microscope slides
with 1% polylysine. They were then rinsed with PBS
and separate samples were incubated in each of the
lectins listed above using the same protocol as that
used for the oocytes. Controls were prepared using the
same methods and substituting incubation in PBS for
that with the lectins. Measurements of fluorescence
intensity on both intact and isolated oocyte envelopes
were carried out using a Nikon HFX-II automatic
photometer attached to the microscope, with a 40X
objective. Measurements were made on five separated
points selected randomly on each oocyte envelope.
Fluorescence intensity index (FI) was calculated by:
FI = [(1/exposure time) 100]. The exposure time is the
time showed by the photometer of the automatic
camera to obtain a picture. Zero luminosity was
assumed when no reading was obtained after 500 sec
of exposure time.
Assay for inhibition of fertilization
In the fertilization assays, oocytes from 21 females
(3,173 oocytes) were used. Three (with three replica)
fertilization assays were performed for each lectin in
order to determine which monosaccharides interacted
with the spermatozoa during fertilization. In vitro
fertilization assays were carried out with spermatozoa
which had been previously treated with specific
monosaccharides to block the specific lectin-like
molecules present on the spike of the spermatozoa and
thus prevent the specific binding of the sperm to each
of the monosaccharides detected in the oocyte
envelopes.
Spermatozoa were obtained by means of the
electric ejaculation method of Gómez & Dupré
(2002). To give a 0.25 M solution, one mL of sperm
suspension at 246-498x102 sperm mL-1 was
individually diluted in 1 mL of 0.5 M solutions of αmannose, D-glucose, L-fucose, D-galactose, N-acetylglucosamine or N-acetyl-galactosamine which are
known competitors of the lectins LCA, Con-A, LTA,
BS-1, GSL II and DBA respectively. After the
spermatozoa had been incubated in the individual
sugar at 21ºC for 30 min, 0.5 mL with 50 oocytes
were added to each preparation to give a ratio of 8601,740 sperm/oocyte. The gametes were then mixed by
gentle pipette aspiration for five minutes. After coincubation of the gametes they were fixed in 4%
formaldehyde in 1 mm-filtered seawater. Controls
were prepared with gametes by the same methods, but
in the absence of competitive sugars.
24
In order to evaluate the sperm penetration, the
oocytes were placed in a solution of 1:1 chloroformmethanol for 5-7 days to render them transparent.
After this period this solution was replaced with 50%
acetic acid, and the samples were slowly heated
(40°C) until complete transparency was obtained.
Upon cooling to room temperature the acetic acid was
replaced by lactoacetic orcein at 40°C to stain the
DNA in both gametes. Later, samples were mounted
whole on microscope slides for observation at 100200X. Penetrated oocytes was recorded when they
contained the DNA of one spermatozoon within the
oocyte cytoplasm. The control of fertilized oocytes
were fixed in 2% glutaraldehyde in seawater, critical
point dried with CO2, coated with gold and analyzed
by a Jeol JSM-300 scanning electron microscope
(SEM).
Statistical analysis
Luminosity data for both oocytes and isolated
envelopes were submitted to two way ANOVA to
determine statistically valid differences between
preparations (P < 0.05). The percentages of inhibition
of fertilization were transformed to arcsine and
compared by one way ANOVA and Tukey and
Kruskal-Wallis test.
RESULTS
The first sperm-egg interaction between the top of the
sperm spike and the oocyte coat was confirmed (Fig.
1).
Assays with lectins intact envelopes pre and postmolt
All the control oocytes showed autofluorescence of
the oocyte yolk with a fluorescence intensity index
(FI) of 13.1 ± 4.6. Isolated (Fig. 2) or intact or
envelopes treated with each lectins showed some
degree of fluorescence. The highest fluorescence was
obtained in intact envelopes, of both pre and post-molt
stages, incubated with GNL lectin (FI = 67.6 ± 28.5),
however the fluorescence was lower in the isolated
envelopes. Values for LCA (FI = 43.6 ± 24.6), GSL-II
lectins (FI = 33.1 ± 10.9) and BS-1 (FI = 27.7 ± 4.0)
were 1.6-2.4 time less than those obtained for GNL.
The lowest fluorescence were obtained in intact
envelopes treated with DBA (FI = 20.4 ± 9.1), Con-A
(FI = 14.8 ± 3.8) and LTA (FI = 14.8 ± 2.9) that
produced fluorescence values about 3.5-5.0 time less
than GNL. The Kruskal-Wallis and Tukey test showed
a significant difference between control and GNL (for
man-man), LCA (for Glc and Man), GSL-II (for NAcGlc) (q 3.85 = 14.82; 20.12 and 9.49 respectively)
25
Figure 1. Scanning electron microscopy view of the first interaction sperm-oocyte. a) First interaction through the top of
the sperm spike (arrow), b) fusion of the spike and the outer coat of the oocyte. Sp: spike of the sperm, Oc: outer coat of
the oocyte.
Figura 1. Primera interacción espermatozoide-ovocito vista con microscopía electrónica de barrido. a) Primera
interacción entre el extremo distal del proceso acicular (flecha), b) cubierta externa del ovocito. Sp: proceso acicular,
Oc: cubierta externa del ovocito.
Figure 2. Fluorescence micrograph show labeling of isolated envelopes from R. typus oocyte on different maturation
times pre and post-molt, labeled with different specific lectins as follows: BS-1 for galactose, Con-A for D-glucose, DBA
for N-acetyl-galactose, GNL for mannose (α 1-3) mannose, GSL-II for N-acetyl-galactose, LCA for α-mannose and αglucose and LTA for fucose. 5: five days pre-molt; 1-2: one or two days pre-molt; 2: two days post-molt. (Dupré &
Barros, 2011).
Figura 2. Micrografías de fluorescencia que muestran la marcación de las cubiertas aisladas de ovocitos de R. typus en
diferentes estados de maduración pre y post-muda, marcadas con las siguientes lectinas específicas: BS-1 para galactose,
Con-A para D-glucose, DBA para N-acetyl-galactose, GNL para mannose (α 1-3) mannose, GSL-II para N-acetylgalactose, LCA para α-mannose y α-glucose y LTA para fucosa. 5: cinco días pre-muda; 1-2: uno o dos días pre-muda;
2: dos días post-muda. (Dupré & Barros, 2011).
fluorescence. The DBA and BS-I showed only a slight
reaction with isolated and intact envelopes and the
fluorescence were not significant different from
controls (q3.85 = 3.08; P < 0.05). Comparing the label
of the pre-molt and post-molt intact envelopes they
showed no significant differences (F3.85 = 1.27; P <
0.05).
Isolated envelopes
The isolated (Fig. 2) and intact envelopes showed
similar fluorescence after the treatment with the
different lectins, but the intact oocyte showed a
weakly higher percentages than isolated envelopes
except for LCA (Figs. 2 and 3) which the fluorescence
26
Figure 3. Relative index of fluorescence (respect to the controls) of intact and isolated envelopes obtained from the
ovary-oocytes post-molt treated with different lectins labeled with FICT-C (BS-1 for galactose, Con-A for glucose, DBA
for N-acetyl-galactose, GNL for mannose (α 1-3) mannose, GSL-II for N-acetyl LCA for mannose and glucose; and LTA
for fucose). Pre: intact envelopes from pre-spawning oocytes, Post: intact envelopes from post-spawning oocytes,
Isolated: isolated envelopes from post-spawning oocytes. Letters a, b, c and d, indicate statistically significant differences.
Figura 3. Indice relativo (respecto a los controles) de fluorescencia de cubiertas ovocitarias intactas y aisladas obtenidas
del ovarios de hembras mudadas, teñidas con diferentes lectinas específicas marcadas con FICT-C (BS-1 para galactosa,
Con-A para D-glucosa, DBA para N-acetilglucosa, GNL para manosa (α 1-3) manosa, GSL-II para N-acetilgalactosa, LCA
para α-manosa y α-glucosa y LTA para fucosa). Pre: cubiertas intactas obtenidas de ococitos pre-desove; Post: cubiertas
intactas de ovocitos post-desove; Isolated: cubiertas aisladas de ovocitos post-desove. Las letras a, b, c y d indican
diferencias estadísticamente significativas.
was a non significative increase in relation to the
intact oocyte. The controls of isolated envelopes no
fluorescence was observed (Fig. 2).
The highest fluorescence was obtained in the
envelopes treated with LCA (FI = 43.7 ± 33.5). The
treatment with GNL, BS-1 and Con-A produced
fluorescence values of 1.7, 2.1 and 2.9 time less than
LCA respectively. Between 4 to 6 time less
fluorescence were obtained with GSL-II, LTA and
DBA treatments.
The posteriori Tukey test showed no significant
difference between BS-1, DBA, Con-A, LTA and
control (q3.85 = 3.08; P < 0.05) and between the rest
of lectin treatments, all of them showed significant
differences (q3.85 = 5.3 to 17.1; P < 0.05). Envelopes
treated with LCA and GNL, LCA and GSL-II showed
marked fluorescence in the three maturational stages
evaluated but these differences were not significant (P
< 0.05).
Fertilization assay
Figure 4 shows the fertilization and inhibition
percentages with respect to the fertilization
percentages of the controls oocytes. The highest
inhibition percentages occurred when the spermatozoa
were treated with the competitive monosaccharide N-
acetyl-glucosamine at 0.05 M (80.2 ± 19.5%), glucose
0.05 M (56.9 ± 20.8%) and mannose 0.05 M (52.5 ±
9.9%). No significantly values of inhibition of the
fertilization at 0.05 M nor at 0.5 M for N-acetylgalactosamine 0.5 M (34.4 ± 3.6%), galactose 0.5 M
(32.8 ± 6.8%) and fucose 0.5 M (33.4 ± 5.9%) with
respect to the control values were obtained (q = 6.4; P
< 0.05). Control values showed about 67% fertilization (33.0 ± 4.1% unfertilized). In spite mannose
and glucose showed inhibiting the fertilization, the
only significative difference in the inhibition of the
fertilization between all the treatments and the
controls was the incubation with N-acetylglucosamine at 0.25 M (q6.2 = 0.05 to 8.4; P < 0.05).
The different percentages of inhibition of glucose and
mannose showed no significant differences.
DISCUSSION
The results obtained from the percentage of luminosity
permitted comparison of quantities of each of the
monosaccharides recognized by the specific lectins at
the different times of maturity. The highest luminosity
of the oocyte treated with LCA and GNL lectins
showed a high concentration (respect to the other
monosaccharides and controls) of the Glc and Man
respectively on the oocytes at all levels of oocyte
27
Figure 4. Percentage of fertilization (and inhibition) of oocyte inseminated with pre-treated spermatozoa with different
monosaccharides. Abbreviations: Griffonia (Badeiraea) simplicifolia lectin-I, Con-A: Concanavalin-A lectin; DBA,
Dolichos biflorus agglutinin; GNL, Galantus nivalis lectin; GSL-II, Gliffonia simplicifolia lectin-II; LCA, Lens culinaris
aglutinin; LTA, Lotus tetranoglobus agglutinin.
Figura 4. Porcentaje de fecundación (e inhibición) obtenidos de ovocitos inseminados con espermatozoides preincubados con diferentes monosacaridos. Abreviaciones: Griffonia (Badeiraea) simplicifolia lectin-I, Con-A:
Concanavalin-A lectin; DBA, Dolichos biflorus agglutinin; GNL, Galantus nivalis lectin; GSL-II, Gliffonia simplicifolia
lectin-II; LCA, Lens culinaris aglutinin; LTA, Lotus tetranoglobus agglutinin.
maturation. This result agrees with previous studies
carried out on oocyte envelopes in the shrimp Sicyonia
ingentis (Pillai & Clark, 1990; Glas et al., 1996), the
sea urchin Strongylocentrotus purpuratus (Correa &
Carroll, 1997) and in cattle (Amari et al., 2001), in
which the oocyte envelopes had high mannose values.
The high luminosity of the envelopes treated with
LCA lectin could be attributed to presence of mannose
and glucose because this lectin recognizes both
monosaccharides residues. However, this high
luminosity is due mainly to the high concentration of
mannose on the coat as determined by GNL lectin,
which is specific for mannose (α 1-3) mannose.
The major presence of mannose (α 1-3) mannose,
detected by GNL lectin, and N-acetyl-glucosamine on
the envelopes of different maturation stage oocytes of
R, typus might be attributable to the eventual
participation of these sugars in the primary or
secondary gamete interaction as demonstrated in
Phallusia mammillata, where N-acetyl-glucosamine as
well as N-acetyl-galactosamine are implicated in the
primary gamete interaction (Honegger, 1982; Litscher
& Honegger, 1991) and they are the highest quantity
on those oocyte envelopes (Litscher & Honegger,
1991). This was corroborated by Honegger (1982) by
inhibition of fertilization using the WGA lectin, which
adheres specifically to N-acetyl-glucosamine where it
blocks sperm adhesion sites.
By analogy with present data, we now suggest that
N-acetyl-glucosamine and mannose may be involved
in the sperm-oocyte interaction in R. typus. This
suggestion is supported by the strong inhibition of the
fertilization when spermatozoa were pre-treated with
N-acetyl-glucosamine.
Galactose was another monosaccharide detected on
the oocyte envelope (reactive with BS-1). This
monosaccharide, however, does not apparently have a
direct role in the fertilization, as no inhibition of
fertilization was observed in our tests. It may
however, aid in oocyte recognition, as observed in
mice where the terminal galactose of a 3-5 kDa
oligosaccharide belonging to the ZP3 glycoprotein of
the zona pellucida, was necessary for recognizing the
spermatozoa as well as with N-acetyl-glucosamine
(Miller & Ax, 1990).
It is known that not all monosaccharides present in
oocyte envelopes are directly involved with gamete
interactions (Focarelli et al., 1988; Litscher &
Honegger, 1991; Kitazume-Kawaguchi et al., 1997).
The fucose, galactose and α-GalNAc detected in
lowest concentration in oocyte envelopes of R. typus
may be only a portion of structural oligosaccharide
chains of glycoconjugates due to its low quantity in
the envelope and absence of inhibition in the
fertilization inhibition tests, and probably do not
interact in the gamete recognition as suggested by
Litscher & Honegger (1991) in oocytes of Phallusia
mamillata and Ascidia malaca by O’Dell et al. (1974).
Different is the situation of the α-N-acetylglucosamine detected in Strongylocentrotus purpu-
ratus, which did not participate directly in primary
gamete interaction (Correa & Carrol, 1997), but in R.
typus this sugar has a great importance in the
fertilization process because in spite of its small
concentration (similar to that of L-fucose, D-galactose
and α-GalNAc) in the intact oocyte and isolated
envelopes it was the strongest inhibitor of fertilization
together with glucose and mannose among the seven
sugars tested in this study. Both monosaccharides,
glucose and mannose participate in the gamete
interaction in the anuran Bufo arenarum (Del Pino &
Cabada, 1987), as well as that of the sea urchin
Arbacia punctulata (Schmell et al., 1977) as
demonstrated by the inhibition of fertilization of
oocytes treated with Con-A. Present data on inhibition
of fertilization suggest that glucose and mannose act
in sperm recognition and adhesion in R. typus.
Glucose and N-acetyl-glucose may occur in the distal
portion of oligosaccharide chains present on the
oocyte envelope, which also contain a large amount of
mannose (Miller & Ax, 1990).
A preceding study in R. typus, the fertilization was
inhibited by the solubilized extract of oocyte coat
(Palomino, 2000), but the molecules that participate in
this inhibition were not determined. The presents
study showed that the inhibitor molecules could be the
α-N-acetyl-glucosamine.
The result obtained permit to suggest that the
mechanism of the inhibition could be explained by the
existence of a lectin-like molecule on the tip of the
spike of the spermatozoa (the distal end of which
interacts with envelope of the oocyte; Dupré & Barros,
1983, Barros et al., 1986; Dupré, 1991; Ríos, 1993;
Palomino, 2000; Bustamante et al., 2001) capable of
recognizing the oocyte sugars, which were specifically
blocked during the incubation of the sperm with the
corresponding monosaccharide.
A protein on the shrimp sperm analogous to bindin
of sea urchin sperm was postulated by different before
studies (Barros et al., 1986; Dupré, 1991; Ríos, 1993;
Bustamante et al., 2001), since a strong union was
observed between the extreme distal portion of the
sperm spike and the external envelope or chorion of
mature oocytes in the shrimp. This union could not be
broken by strong physical agitation of the oocyte with
attached sperm. This phenomenon was again observed
in the present study, and based on the results of
inhibition of fertilization by mannose and glucose, it is
suggested that the molecule responsible for
recognition of carbohydrates on the oocyte envelope is
a protein similar to bindin of sea urchin spermatozoa
(Glabe et al., 1982).
According to Glabe et al. (1982) who proposed
that bindin was a surface lectin, an explanation for the
28
inhibition of the fertilization by the α-N-acetilglucosamine and α-mannose and α-D-glucose could be
that free monosaccharides in the incubation medium
adhere to the bindin-type protein located in the spike
of the spermatozoa and block the active site to adhere
to oocyte ligand on the envelope.
The inhibition of the fertilization does not
determine if the interaction is associated with the
primary or secondary sperm-oocyte interaction, nor if
the most external or the inner most zone of the coat
bound to the spermatozoa as showed in the shrimp
Sycionia ingentis (Wikramanayake et al., 1994).
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was supported by Dirección General de
Investigación Científica y Tecnológica de la Universidad Católica del Norte (DGICT-UCN.) and
FONDEF D05-I-10246.
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Lat.
Lat. Am. J. Aquat. Res.
Research Article
Caracterización de las tácticas de pesca en la pesquería multiespecífica de
crustáceos demersales en Chile
Diana Párraga1, Rodrigo Wiff1, Juan Carlos Quiroz1, Maximiliano Zilleruelo1,
Claudio Bernal1 & Jorge Azócar1
1
División Investigación Pesquera, Instituto de Fomento Pesquero (IFOP)
P.O. Box 8V, Valparaíso, Chile
RESUMEN. Cada operación de pesca en pesquerías multiespecíficas puede ser descrita por medio del análisis
de la proporción de especies en la captura, área y arte de pesca. A un conjunto de operaciones de pesca
similares, se ha definido en la literatura como táctica de pesca. En este trabajo, se identificaron tácticas de
pesca empleadas en la pesquería multiespecfica de crustáceos (PMC), entre 26°03’S y 38°28’S frente a Chile.
Se utilizó la proporción de especie en la captura por lance, registrada en bitácoras de pesca por observadores
científicos entre 2007 y 2009. Durante este periodo, se registraron 1599 lances con 57 especies recurrentes. Se
realizó un análisis de componentes principales para reducir la dimensionalidad de especies y posteriormente,
se aplicó un análisis jerárquico de agrupación sobre los componentes retenidos. Se obtuvieron y analizaron
cuatro tácticas, la primera orientada a capturar Heterocarpus reedi (camarón nailon) con capturas en un amplio
rango latitudinal. La segunda táctica enfocada a Cervimunida johni (langostino amarillo) con lances realizados
en un estrecho rango de latitud y menor profundidad. La tercera táctica centró su esfuerzo en Haliporoides
diomedeae (gamba de profundidad), siendo los lances realizados a mayor profundidad y la última táctica hacia
Pleuroncodes monodon (langostino colorado), enfocados en aguas someras cerca de la costa. En el caso de la
PMC, la identificación de tácticas de pesca es importante en la asignación de intencionalidad de captura y la
construcción de índices de abundancia derivados de bitácoras de pesca. Los resultados son discutidos en
términos de caracterizar las tácticas y como su asignación permitirá obtener índices de abundancia menos
sesgados.
Palabras clave: crustáceos demersales, composición de especies, análisis multivariado, Chile.
Characterization of fishing tactics in the demersal crustacean
multispecies fishery off Chile
ABSTRACT. In multispecies fisheries, each fishing operation can be described by analyzing the catch
composition, fishing location, and fishing gear used. Sets of fishing operations with similar characteristics
have been usually defined as fishing tactics. The present work defines fishing tactics for the crustacean
multispecies fishery (CMF) developed between 26º03’S and 38º28’S off Chile. The catch composition per
fishing haul, as recorded by scientific observers in fishing a logbooks from 2007 to 2009, was used. During
this period, 1599 fishing hauls containing 57 species were registered in total. After employing a principal
component analysis to reduce the species composition dimension, an agglomerative hierarchical analysis was
carried out over the retained components. Four fishing tactics were identified and analyzed: 1) effort directed
to Heterocarpus reedi (red shrimp) over a wide latitudinal range, 2) effort focused on Cervimunida johni
(yellow squat lobster) in a narrow latitude range and at shallower depths, 3) effort directed to Haliporoides
diomedeae (red royal shrimp), with the deepest hauls, and 4) effort focused on Pleuroncodes monodon (red
squat lobster) in shallower waters close to the coast. In the case of the CMF, the identification of fishing
tactics is important for indicating catch intention and for constructing abundance indices using data derived
from fishing a logbooks. The results are discussed in terms of characterizing the fishing tactics and how their
designation allows obtaining less biased abundance indices.
Keywords: demersal crustaceans, species composition, multivariate analysis, Chile.
___________________
Corresponding author: Diana Párraga ([email protected])
30
31
Tácticas de pesca en crustáceos demersales
INTRODUCCIÓN
La pesquería multiespecífica de crustáceos (PMC)
opera principalmente a lo largo del talud y plataforma
continental entre los 26º03’S y 38º28’S frente a la
costa chilena. Debido a su naturaleza multiespecífica,
donde en cada lance de pesca se captura un importante
número de especies en una reducida área y durante
corto tiempo; es posible que las operaciones de pesca
(lance) reflejen la estructura comunitaria de las
poblaciones, como ha sido reportado en otras
pesquerías de este tipo (Pelletier & Ferraris, 2000;
Alemany & Álvarez, 2003). Si bien, en la PMC el
esfuerzo de pesca principalmente se orienta a la
captura de Heterocarpus reedi (camarón nailon),
Cervimunida johni (langostino amarillo) y Pleuroncodes monodon (langostino colorado), también
concurre un importante grupo de otras especies, como
peces teleósteos, elasmobranquios y otros crustáceos.
Esto posibilita en función a la proporción de estas
especies y los crustáceos objetivos, caracterizar las
operaciones de pesca bajo la premisa que cada lance
es un mecanismo de muestreo de la estructura
comunitaria.
Muchos estudios de dinámica pesquera regularmente se enfocan en la dinámica de las especies
explotadas per se, dejando de lado la interacción de
las flotas pesqueras. En este sentido, ignorar el
comportamiento de la flota en términos de
intencionalidad de captura puede resultar en una
percepción errónea de la dinámica pesquera, una
evaluación de stock sesgada y finalmente una
inapropiada recomendación de manejo. El estudio del
comportamiento de la actividad pesquera es
particularmente importante en pesquerías multiespecíficas donde la intención de capturar una especie
particular puede variar dependiendo de múltiples
factores tales como época del año, decisiones de
manejo, flotas de pesca, inclusive, acorde a las
condiciones del mercado. Estas situaciones hacen
difícil la evaluación de la relación existente entre la
interacción de una flota específica (el esfuerzo total
ejercido) y la mortalidad total resultante de sus
operaciones de pesca (Pelletier & Ferraris, 2000).
La caracterización de pesquerías multiespecíficas
se ha enfocado en la eliminación de la heterogeneidad
de las operaciones de pesca proveniente de las
variaciones en la intención de capturar una especie.
Suponiendo que cada operación de pesca puede ser
descrita sin ambigüedades por la localidad de pesca, el
arte usado y la composición de captura, es posible
agrupar las operaciones de pesca con base en la
similitud de composición de especies (GarcíaRodríguez, 2003). A estas agrupaciones se les han
dado diferentes nombres en la literatura (Pelletier &
Ferraris, 2000), pero preferimos usar el término
“táctica de pesca” para referirse a la decisión de
captura realizada antes de cada operación de pesca.
Estas tácticas de pesca por tanto, corresponden a un
grupo de operaciones de pesca que contienen una
elección similar en términos de especies objetivo,
caladero de pesca, profundidad, época del año e
incluso hora del día.
La asignación de tácticas de pesca puede ser
realizada mediante metodologías tales como: (1) juicio
experto, donde un lance de pesca es asignado a una
cierta táctica por truncar un porcentaje en peso o en
número de la especie objetivo (e.g. > 50%), (2) curvas
de Biseau (Biseau, 1998), donde se analiza gráficamente el porcentaje acumulado de cierta especie en
las capturas, y dependiendo de la forma de la gráfica
se asigna el lance a una táctica de pesca particular y
(3) mediante análisis multivariado de la composición
de captura, donde regularmente se combina análisis de
componentes principales con análisis jerárquico de
agrupación (dendrogramas). Las tres técnicas descritas
poseen algún grado de subjetividad en el análisis. En
el juicio experto, esta se encuentra en el porcentaje de
corte elegido. En las curvas de Biseau el método de
elección de curvas no es claro, mientras que en
análisis multivariado la subjetividad se encuentra en la
elección del número de grupos formados en un
dendrograma. Sin embargo, el análisis multivariado
tiene fundamentos estadísticos sólidos que la hacen
una alternativa más objetiva en la determinación de las
tácticas de pesca.
En el caso de la PMC, una adecuada caracterización de tácticas de pesca es un paso necesario
para entender la dinámica de la pesquería y su
interacción con las especies objetivos, como
también, entregar elementos para una adecuada
construcción de índices de abundancia (Wiff et al.,
2008) y por consiguiente la evaluación de la
mortalidad por pesca en especies concurrentes
(Pelletier & Ferraris, 2000). Debido a la complejidad
multiespecífica de la PMC, el objetivo del presente
estudio es la determinación y caracterización
espacio-temporal de tácticas de pesca aplicadas en
esta pesquería usando técnicas de análisis multivariado.
MATERIALES Y MÉTODOS
Breve historia de la pesquería
La PMC comenzó sus operaciones de pesca hace más
de 50 años y durante este período ha estado sometida a
diferentes medidas de regulación, como cuotas
32
globales de captura, cuotas individuales, vedas
biológicas y más recientemente a límites máximos de
captura por armador, que corresponde a una figura de
la Ley General de Pesca y Acuicultura chilena, que
entrega cuotas de capturas individuales de especies
principales y un porfolio de especies de fauna
concurrente a los armadores pesqueros. La flota que
conforma la PMC se estructura tanto por
embarcaciones industriales como artesanales que
realizan faenas de pesca entre 150 y 750 m de
profundidad, con viajes de pesca con una duración
regularmente inferior a una semana y capturas que no
superan las 20 ton por viaje. Los principales puertos
de desembarque históricamente han sido Coquimbo,
Pichidangui, Quintero, Valparaíso, San Antonio,
Tomé y Talcahuano (Montenegro et al., 2010;
Zilleruelo et al., 2010).
Datos y características operacionales
La información analizada se refiere a la captura en
peso de las especies que conforman un lance de pesca,
proveniente de bitácoras de pesca enfocadas en
muestreos de fauna acompañante, recopiladas por
observadores científicos a bordo de embarcaciones
comerciales, entre 2007 y 2009, en el área de pesca
comprendida entre 26º03’S y 38º28’S frente a la costa
chilena. Esta información proviene de 20 embarcaciones industriales que presentan en promedio una
eslora de 21,2 m, un TRG de 84,1 ton y una capacidad
de la bodega de 116,3 m3, con potencia hasta 415 HP
y una sola embarcación de tipo artesanal que presenta
una eslora 17,8 m, un TRG de 48,4, con una capacidad
de bodega de 25 m3 y una potencia de 420 HP.
Análisis multivariado
Durante el periodo de estudio se analizaron 1599
lances de pesca y sus bitácoras respectivas, rescatando
la proporción de especies en la captura, como también
sus valores absolutos. La información a nivel de
especie contenida en las bitácoras de pesca indicó un
total de 147 especies, de las cuales 57 fueron
empleadas en el estudio, por ser las más recurrentes en
la pesquería (presencia > 1%) (Tabla 1). La estimación
de la captura referida como fauna acompañante, se
obtuvo mediante un muestreo, dado que en la mayoría
de los casos no fue posible cuantificar (en peso o
número) la totalidad de estas especies en cada lance de
pesca (mayores detalles ver Montenegro et al., 2011).
Con el objetivo de explorar las tácticas de pesca de
la PMC, se realizó inicialmente un análisis de
componentes principales (ACP) sobre una matriz que
contenía la proporción de la captura por especie para
cada lance de pesca, con el fin de reducir la
dimensionalidad de las 57 especies. Aquí se retuvieron
tres componentes principales, las cuales explicaron
más del 50% de la varianza total de las 57 especies
contenidas en la captura. De esta forma se obtuvo una
matriz que contenía 1599 filas y 3 columnas, las filas
de esta matriz representaron cada uno de los lances de
pesca incluidos en el análisis, mientras que las
columnas corresponden a las componentes principales
ortogonales, y por ende, no correlacionadas.
Posteriormente, se realizó un análisis de agrupación
jerárquica aglomerativa (AJA) sobre los puntajes de
los componentes principales, permitiendo construir
agrupaciones de lances por similitud de las tres
componentes principales retenidas (Ludwig &
Reynolds, 1988). Para el AJA se utilizó la distancia
euclidiana y el método de Ward de varianza mínima
como medida de agrupación entre las observaciones
(Ward, 1963). Como argumentan He et al. (1997), las
agrupaciones seleccionadas en el AJA son subjetivas
en el sentido de los niveles referenciales de
clasificación, por tanto, debieron hacerse más de dos
agrupaciones para poder evidenciar diferentes tácticas
de pesca bajo diferente número de agrupaciones. Con
base en la similitud de la composición específica de
captura y su porcentaje de contribución, se usaron las
agrupaciones resultantes para identificar cada lance en
su correspondiente táctica de pesca (grupo). De esta
forma, se compararon las composiciones específicas
de la captura obtenidas por cada grupo. Todos los
análisis estadísticos se implementaron en el programa
estadístico R.
Para determinar si las tácticas de pesca eran
homogéneas a través de los años, el análisis estadístico
de los lances de pesca se realizó de dos formas. El
primero analizó las tácticas de pesca para cada año en
particular y otro análisis donde se agruparon todos los
datos disponibles sin distinción de años. Luego que
cada lance de pesca fue asignado a una táctica en
particular, se analizaron las características de cada
grupo en términos de la composición de captura,
profundidad y distribución espacial.
RESULTADOS
Los resultados tanto para el ACP como el AJA fueron
homogéneos a través de los años. Sin embargo, en el
ACP en el año 2007 se observó una relación positiva
de la segunda componente principal con P. monodon
mientras que en el 2009 esta misma componente se
relacionó positivamente con H. diomedeae. Esto tiene
una directa relación con el número de lances que
contenían estos recursos en aquellos años. Al realizar
el análisis para el periodo en conjunto, la primera
componente mantiene su importancia con una relación
positiva con H. reedi y negativa con C. johni, mientras
33
Tabla 1. Captura en toneladas de las 57 especies retenidas para el análisis multivariado en el periodo 2007-2009.
Table 1. Catch in ton retained for the multivariate analysis (2007-2009) of 57 species.
Especies
2007
Heterocarpus reedi
Cervimunida johni
Pleuroncodes monodon
Merluccius gayi gayi
Hippoglossina macrops
Coelorinchus aconcagua
Mursia gaudichaudii
Nezumia pulchella
Coelorinchus chilensis
Dipturus chilensis
Haliporoides diomedeae
Epigonus crassicaudus
Libidoclaea granaria
Mustelus mento
Centroscyllium nigrum
Pterygosquilla armata
Cancer porteri
Coelorinchus fasciatus
Bythaelurus canescens
Eptatretus polytrema
Homalaspis plana
Sympterigia sp.
Paralichtys microps
Genypterus maculatus
Dosidicus gigas
Spongia spp.
Torpedo tremens
Lophorochinia parabranchia
Ophichthus sp.
Macruronus magellanicus
Centroselachus crepidater
Genypterus blacodes
Glyphocrangon alata
Notacanthus sexspinis
Trachyrincus helolepis
Coryphaenoides armatus
Xenomystax atrarius
Aristostomias lunifer
Deania calcea
Hydrolagus macrophthalmus
Aeneator loisae
Beryx splendens
Cancer edwardsi
Cancer coronatus
Stromateus stellatus
Dissostichus eleginoides
Bajacalifornia megalops
Campylonotus semistriatus
Bythaelurus canescens
Discopyge tschudii
Antimora rostrata
Benthoctopus longibrachus
Bathyraja sp.
Alepocephalus sp.
Nezumia pudens
348,2
192,0
80,6
36,5
17,1
16,4
10,5
8,4
7,6
5,0
3,9
3,5
3,1
1,6
1,6
1,5
1,4
1,2
1,1
1,0
1,0
0,9
0,8
0,7
0,6
0,6
0,5
0,20
0,17
0,16
0,11
0,10
0,10
0,10
0,09
0,08
0,04
0,04
0,04
0,03
0,02
0,01
0,01
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
2008
305,1
343,5
46,6
21,6
17,9
19,5
6,0
1,2
9,0
3,7
17,5
2,8
0,4
2,1
0,3
1,2
4,5
1,9
2,2
2,2
0,3
0,3
3,5
0,2
2,1
0,14
0,08
0,09
0,19
0,75
1,23
0,11
0,04
0,69
0,32
0,14
0,14
0,27
0,33
0,45
0,62
0,00
0,21
6,24
0,31
0,34
0,02
0,15
0,31
0,03
0,12
0,31
0,31
0,18
0,03
2009
377,2
230,3
23,1
22,6
12,7
16,0
5,9
2,1
10,8
2,0
13,3
4,9
0,6
1,5
1,6
1,1
3,0
1,8
3,8
1,8
0,2
0,1
0,2
0,5
1,4
0,0
0,3
0,2
0,1
0,69
2,05
0,18
0,19
0,20
0,13
0,11
0,11
0,23
0,29
0,10
0,32
0,30
0,06
1,21
0,00
0,05
0,24
0,39
0,03
0,56
0,15
1,86
0,11
0,09
1,16
que la segunda componente se invierte y tiene una
relación negativa con P. monodon y H. diomedeae.
Las restantes especies aparecieron en el centro del
gráfico indicando que no fueron dominantes en la
explicación de la proporción de captura. Las tres
primeras componentes principales explicaron el 57%
de la varianza total que generaron las 57 especies (Fig.
1). El agrupamiento jerárquico a través de los años
sugirió cuatro agrupaciones. Al analizar cada año en
particular, se puede notar que el nivel de corte y el
valor absoluto de distancia varían; no así la cantidad
de grupos distinguibles (Fig. 2). En un análisis no
mostrado aquí, se varió el nivel de corte para formar
más grupos desde los dendrogramas, pero no se
encontraron cambios significativos en la composición
de captura de los grupos formados. Esto indicaría que
la elección de cuatro tácticas de pesca en esta
pesquería parece ser adecuada.
El porcentaje de captura de las especies que
aparecen dentro de cada táctica de pesca (grupo) se
mantuvo homogéneo a través de los años, principalmente en los grupos 1, 2 y 4. Lo que indicó que el
porcentaje de las principales especies capturadas
34
no varió entre los años (Tablas 2a, 2b y 2d). No
obstante en el grupo 3, se observó una proporción de
especies diferente en 2007, donde se destacó un 35%
el camarón nailon (H. reedi), a diferencia de 2008 y
2009 donde el mayor porcentaje estuvo representado
por la gamba (H. diomedeae) (Tabla 2c). Además, se
observó que no existen diferencias en las características técnicas del grupo de embarcaciones
pertenecientes a cada táctica de pesca, indicando que
las embarcaciones participan de acuerdo a la
temporalidad o área de pesca, indistintamente en
diferentes tácticas de pesca. Sin embargo se
observaron diferencias en el número de lances y
embarcaciones que participaron en cada táctica de
pesca y el esfuerzo promedio que ejercieron (Tabla 3).
Al analizar la proporción de especies presentes en los
cuatro grupos formados, se observó en específico que,
la primera táctica de pesca se caracterizó por una
importante proporción de H. reedi (77,6%), seguida de
otras especies en menores porcentajes donde se
destacó Merluccius gayi gayi y Coelorinchus
aconcagua (Fig. 3, Tabla 2e). Además, esta táctica de
pesca es la que registró el mayor porcentaje de
Figura 1. Resultado del análisis de componentes principales. Gráfico bivariado que muestra las agrupaciones de especies
de la primera (abscisa) y segunda (ordenada) componente. Se indica el porcentaje de varianza explicado por las tres
primeras componentes principales. Datos provenientes de la pesquería de arrastre de crustáceos en el periodo 2007-2009.
Figure 1. Results of the principal component analysis. Biplot showing the grouping of the species of the first (abscissa)
and second (ordinate) components. The explained variance percentage of the three first principal components is indicated.
Data coming from trawling crustacean fishery for the period 2007-2009.
35
Figura 2. Resultados del agrupamiento jerárquico aglomerativo de los puntajes del análisis de componentes principales.
La línea indica el corte del dendrograma y los grupos formados. Datos provenientes de la pesquería de arrastre de
crustáceos en el periodo 2007-2009.
Figure 2. Results of the agglomerative hierarchical analysis of the scores in the principal component analysis. The line
indicates the dendogram cut and formed groups. Data coming from trawling crustacean fishery for the period 2007-2009.
lances analizados (65%) a una profundidad promedio
de los lances de 322 m (Tabla 3). Los lances
pertenecientes a esta táctica de pesca se distribuyeron
a través de toda la extensión geográfica analizada (Fig.
4).
La segunda táctica de pesca mostró una alta
proporción de C. johni (89,8%) representando el 20%
de los lances, la mayoría de estos se realizaron en
torno a los 214 m de profundidad entre los puertos de
Coquimbo y el norte de Constitución (Tabla 3, Fig. 4).
En esta táctica de pesca se observaron especies de
peces teleósteos y aparecieron con una importancia
secundaria crustáceos bentónicos como Mursia
gaudichaudii, Cancer porteri y C. coronatus (Fig. 3,
Tabla 2e). La tercera táctica de pesca presentó un
59,2% de la especia H. diomedeae siendo la táctica
con mayor porcentaje de otras especie componiendo la
captura, se destacó el granadero Coelorinchus
chilensis y M. gayi gayi (Fig. 3, Tabla 2e). Los lances
de pesca incluidos en esta táctica de pesca fueron
realizados en aguas profundas (597 m) principalmente
entre Valparaíso y norte de Constitución (Tabla 3, Fig.
4). La última táctica de pesca presentó un 90,1% de P.
monodon, esta táctica presentó como especies
secundarias a M. gayi gayi y Hipoglossina macrops
(Fig. 3, Tabla 2e). Los lances fueron realizados en
aguas someras cerca de la costa (239 m) y en una
acotada zona del norte del área de pesca, incorporando
el 6% del total de los lances analizados en este estudio
(Tabla 3, Fig. 4).
DISCUSIÓN
Si bien, la pesquería de arrastre de crustáceos de Chile
captura muchas especies al mismo tiempo y en el
mismo lugar, fue posible identificar cuatro tácticas de
pesca en función directa de la composición de
especies capturadas y en forma indirecta del esfuerzo
total de pesca. En la primera táctica de pesca, donde
aparece con mayor importancia H. reedi, se observó la
36
Tabla 2. Porcentaje de la captura de cada especie en cada grupo identificado. Datos provenientes de la pesquería de
arrastre de crustáceos en el periodo 2007-2009.
Table 2. Percentage in the catch for each specie in each identified group. Data coming from trawling crustacean fishery
for the period 2007-2009.
Grupo 1
a
Heterocarpus reedi
Zearaja chilensis
Mursia gaudichaudii
Nezumia pulchella
otras especies
2007 2008 2009
81,9 80,2 80,5
5,4
3,8
3,8
2,9
5,3
3,6
1,5
1,6
1,9
0,9
1,0
0,3
0,9
0,8
0,7
0,8
0,2
0,3
0,8
1,8
2,1
0,6
1,0
1,1
4,3
4,3
5,6
Grupo 3
c
Heterocarpus reedi
Nezumia pulchella
Hippoglossina_macrops
otras especies
2007 2008 2009
10,2 60,2 54,0
35,0
1,4
0,0
5,1
6,6
7,4
13,6
5,0
9,0
6,7
3,2
5,3
4,9
1,0
4,8
0,1
1,1
1,1
1,4
0,4
3,1
5,6
17,6 18,3 15,5
e Periodo 2007-2009
Heterocarpus reedi
Cervimunida johni
Mursia gaudichaudii
Zearaja chilensis
Cancer porteri
Cancer coronatus
otras especies
Grupo 1
77,66
0,12
0,62
5,31
4,04
0,38
1,94
1,80
0,92
0,72
0,18
0,08
0,98
0,10
4,87
mayoría de los lances (65%) distribuidos en un amplio
rango de latitud. Para esta táctica de pesca, se observó
Grupo 2
b
2007 2008 2009
Cervimunida johni
87,8 89,2 92,1
3,6
2,1
2,3
2,4
2,7
2,0
Mursia gaudichaudii
2,0
0,9
1,2
Heterocarpus reedi
1,9
0,7
0,3
Cancer porteri
0,6
0,9
0,7
Cancer coronatus
0,2
Paralichtys microps
0,9
0,1
otras especies
1,7
2,7
1,2
Grupo 4
d
2007 2008 2009
88,6 91,1 92,8
Cervimunida johni
2,9
0,8
0,2
2,1
3,4
3,1
1,9
2,2
2,7
Heterocarpus reedi
1,4
0,1 0,05
Mursia gaudichaudii
1,4
1,2
1,1
Coelorinchus fasciatus
0,6
0,4
otras especies
1,7
1,3
0,1
Grupo 2
0,61
0,36
89,86
2,58
0,12
2,40
0,05
1,29
0,74
0,73
0,02
1,25
Grupo 3
1,15
5,12
4,62
59,25
0,07
7,02
0,07
0,81
4,22
17,66
Grupo 4
0,70
90,16
1,70
2,12
2,75
0,24
1,26
0,03
0,17
0,19
0,68
un escaso número de lances en el sector norte del área
de estudio, relacionado con la lejanía de los puertos
37
Tabla 3. Características promedio de los cuatro grupos de pesca descritos en el período 2007-2009. TRG significa
registro de tonelaje grueso y h.a. es una unidad de esfuerzo medida en horas de arrastre.
Table 3. Mean characteristics of the four fishing groups described for the total period covered between 2007-2009. TRG
indicates total gross tonnage and h.a. is an effort unit measures in trawling hours.
Variable
Grupo 1
Grupo 2
Grupo 3
Grupo 4
Eslora (m)
21,25 (cv 0,07)
21,09 (cv 0,07)
20,37 (0,1)
21,56 (cv 0,05)
TRG (ton)
Número de barcos
Profundidad (m)
Esfuerzo promedio por lance (h.a.)
Esfuerzo total (h.a.)
Número de lances
Especie principal
84,01 (cv 0,18 )
20
322,18 (cv 0,20)
2,19 (cv 0,34)
2266,20
1032 (65%)
H. reedi
82,07 (cv 0,17)
12
214,45 (cv 0,21)
2,08 (cv 0,42)
662,23
318 (20%)
C. jonhi
78,34 (cv 0,34)
5
597,26 (cv 0,10)
4,53 (cv 0,18)
721,52
159 (10%)
H. diomedeae
82,99 (cv 0,02)
7
238,89 (cv 0,26)
1,55 (cv 0,38)
139,52
90 (6%)
P. monodon
Figura 3. Composición de la captura como porcentaje en peso de los tres grupos identificados en los datos de la pesquería
de arrastre de crustáceos en el periodo 2007-2009.
Figure 3. Catch species composition as percentage in weight for the three clusters identified in the crustacean trawling
fishery for the period 2007-2009.
38
Figura 4. Latitud y profundidad de los lances de pesca pertenecientes a cada grupo identificado. El mapa muestra el área
de operación de la pesquería. Datos provenientes de la pesquería de arrastre de crustáceos en el periodo 2007-2009.
Figure 4. Latitude and depth of the fishing hauls belonging to each identified group. The map shows the area of the
fishery’s operation. Data obtained from the trawling crustacean fishery for the period 2007-2009.
de desembarque y un menor tamaño de los ejemplares
que provoca el desinterés de la flota por esta área,
contrario a lo que ocurre en las regiones del sur de la
unidad de pesquería (Zilleruelo et al., 2010). A su vez,
se observó que la operación de pesca entre 32º10’ y
38º28’S es más somera, manteniendo una diferencia
en la profundidad producto de la plataforma de la
costa chilena, la cual se profundiza más rápidamente
en el norte donde la forma de la plataforma continental
es más estrecha (Escribano et al., 2004).
La segunda táctica incluye el 20% del total de
lances y está conformada principalmente por C. johni,
en este grupo las operaciones de pesca fueron reali-
zadas en aguas más someras, en concomitancia con
una distribución latitudinal más acotada. Este
comportamiento en las operaciones de pesca y por
ende en la ubicación de los lances de pesca, estaría
relacionado con un prolongado cierre en el área sur de
la zona de pesca hasta 2008, lo que obligó a la flota a
enfocar su actividad entre los 26º03’ y 32º10’S. Esta
táctica en cuanto a su composición específica se
caracteriza por la presencia de algunos crustáceos
bentónicos que se desarrollan en aguas más someras,
coincidiendo con el área donde se desarrolla esta
especie sobre sustratos fangosos y duros de la
plataforma y borde continental (Arana & Pizarro,
1970).
39
La tercera táctica de pesca presentó una alta
proporción de H. diomedeae cuyas capturas se llevan a
cabo en aguas más profundas y en un delimitado rango
latitudinal. Esta táctica se limita principalmente a dos
focos de operación, uno en 32º10’S y el otro en
33º05’S, donde también se han presentado a su vez las
mayores tasas de captura (Párraga et al., 2010).
Además, este grupo se caracterizó por ser el más
heterogéneo en cuanto a su composición de captura, lo
que estaría relacionado con la profundidad de
operación y la mayor duración promedio de los lances
de pesca (4,5 h.a). Sin embargo, el escaso número de
lances dirigidos a esta táctica de pesca evidenció un
escaso interés de la flota por capturar esta especie, lo
que estaría asociado a altos costos operativos y la baja
abundancia en los fondos rastreables, sumado a la
escasa participación de la flota arrastrera que enfoca
su esfuerzo en otros crustáceos más abundantes y de
mayor demanda (Párraga et al., 2010).
La última táctica de pesca está enfocada a P.
monodon, y se caracteriza por un bajo número de
lances, donde la fauna concurrente es baja. Esta táctica
ha mostrado una actividad acotada a 27° y 30°S
(Caldera y Coquimbo), relacionado principalmente
con que el área entre 32°10’ y 38°28’S se mantiene
cerrada a la pesca hasta el 2010. El escaso interés de la
flota por capturar este recuso, estaría relacionado con
el menor tamaño de los ejemplares respecto al
langostino amarillo (C. johni), en conjunto con su bajo
valor comercial (Zilleruelo et al., 2010).
Los análisis multivariados empleados en esta
investigación para discriminar o identificar las tácticas
de pesca en la PMC son altamente efectivos. Primero,
se ha reconocido que la pesquería de langostinos (P.
monodon y C. johni) muestra sobreposición batimétrica (Acuña et al., 2005) y por tanto, las zonas de
pesca y su profundidad no necesariamente son
atributos que permitan desde la opinión o juicio
experto discriminar la posible predicción de la especie
objetivo. Sin embargo, los métodos de clasificación
empleados han permitido identificar y desagregar a
nivel de lance claramente dos conjuntos operacionales
de pesca, llamadas acá tácticas de pesca. Estos dos
grupos, si bien tienen características operacionales
(esfuerzo y profundidad) y logísticas (TRG, eslora)
similares (Tabla 3), difieren significativamente en
términos de las especies capturadas y su importancia
relativa (Fig. 3), indicando que la sobreposición de
una especie, en este caso de P. monodon por sobre C.
johni o viceversa, depende exclusivamente de las
especies que concurren durante la operación de pesca.
Contrario a otros elementos de juicio experto
empleados para identificar o clasificar tácticas de
pesca, como es la recurrente visita a caladeros de
pesca, la tendencia histórica de captura por embarcación y la profundidad (en el caso de la gamba), la
concurrencia de fauna acompañante es imposible
detectar antes de la operación de pesca. Bajo este
último punto, la clasificación de tácticas de pesca en
base a la proporción de captura únicamente puede ser
evidenciada por métodos analíticos donde el juicio
experto no juega un rol protagónico.
Segundo, es claro que la agrupación o táctica de
pesca que incluye a la gamba de profundidad (Grupo
3) (Tabla 2e), podría ser discriminada desde la
conjunción entre la distribución geográfica de los
lances (Fig. 4) y los rangos batimétricos (Tabla 3). En
este sentido, la clasificación de la táctica de pesca
asociada con la gamba de profundidad podría ser
obvia desde el punto de vista de juicio experto. Lo
relevante de los resultados, es que en ausencia de estos
elementos de juicio experto (es decir únicamente
empleando la captura y composición de especies), los
métodos de clasificación empleados en esta
investigación son eficientes en discriminar la agrupación de gamba de profundidad, aseverando que la
discriminación cuantitativa por métodos estadísticos
es una adecuada herramienta de análisis, que se
condice con las opiniones cualitativas basadas en
juicio experto.
Las tácticas de pesca 1, 2 y 3 muestran una clara
separación batimétrica (Tabla 3), con caladeros de
pesca delimitados en términos latitudinales, comportamiento que podría estar asociado principalmente a la
experiencia y desempeño de los capitanes de pesca en
respuesta muchas veces a requerimientos específicos
de captura, por ejemplo para suplir la demanda de
mercados. En efecto, requerimientos específicos de
captura condicionan a que las operaciones de pesca se
concentren en caladeros específicos donde la
probabilidad de éxito de captura para la especie
objetivo es alta. A su vez la distribución batimétrica
de la táctica de pesca 4 es similar a la 2 (Tabla 3),
indicando secuencialidad en los rangos batimétricos
donde habitan P. monodon y C. johni (Quiroz et al.,
2006). No obstante su distribución latitudinal está
relacionada con las medidas administrativas actuales.
El análisis de tácticas de pesca presenta consistencia
en dos tópicos.
En primer lugar, cuando se analizan tanto las
componentes principales como las agrupaciones
jerárquicas, las especies que explican variabilidad son
bastante homogéneas para los tres años analizados.
Este resultado es particularmente relevante, porque
permite agrupar todos los años registrados asignando
tácticas de pesca que son independientes del tiempo.
Siendo relevante, toda vez que se ha señalado que
asociaciones faunísticas regularmente sufren varia-
ciones tanto en espacio como en tiempo (Katsanevakis
et al., 2010). Este resultado es contrario a lo reportado
por Acuña et al. (2005), quienes analizaron la
composición de captura en las bases de datos
históricos del monitoreo de la flota y cruceros de
evaluación directa de crustáceos entre 1994 y 2004
indicando que la diversidad a sufrido variaciones en el
tiempo producto de la explotación pesquera.
Posiblemente, la cierta estabilidad temporal de las
tácticas de pesca reportadas se deba a que la corta
ventana de observación usada (tres años) no permite
observar cambios evidentes en la comunidad
vulnerada por la pesca. No obstante, los resultados en
ambos estudios mostraron una alta representación de
peces teleósteos de la familia Macrouridae y
Merlucciidae como fauna acompañante de los
crustáceos objetivo. A su vez las asociaciones
faunísticas reportadas por Acuña et al. (2005) fueron
similares a las encontradas en este estudio, donde una
de ellas corresponde a H. reedi como especie
dominante (similar al Grupo 1), otra con alta
proporción de C. johni (similar al Grupo 2) y
evidenciaron a su vez que la diversidad de especies
fue mayor en la asociación faunística más profunda,
similar a lo reportado en el grupo 3.
En segundo lugar, las embarcaciones que integran
las cuatro tácticas de pesca no han variado en el
tiempo, indicando que las embarcaciones alternan
diferentes tácticas de pesca dentro del año, es decir
una táctica de pesca específica no necesariamente está
relacionada con una embarcación en particular, similar
a lo reportado para la pesquería multiespecifica
demersal de Chile central (Wiff et al., 2008). Cabe
mencionar, que las tácticas de pesca, que dependen
exclusivamente de la composición faunística y captura
total durante la operación de pesca, son altamente
consistentes con las características operacionales (área
geográfica, profundidad) y logísticas (eslora, numero
de embarcaciones) que emergen de cada una de estas
táctica. Una segunda fase de este estudio debería ser
capaz de integrar la composición faunística y los
atributos operacionales-logísticos en la discriminación
de las tácticas de pesca, y no únicamente compararlos
como se ha hecho en este estudio, robusteciendo por
esta vía la clasificación e identificación de las tácticas
de pesca en la PMC.
La información de captura (en algunos casos
desembarques) ha sido utilizada extensivamente en la
literatura para definir tácticas de pesca (He et al.,
1997; Pelletier & Ferraris 2000; Ulrich & Andersen,
2004; Marchal, 2008), que junto a otros elementos
operacionales y logísticos de la flota (Biseau, 1998)
permiten identificar cuando la composición de captura
debe ser empleada para la clasificación de pesquerías
multiespecíficas. En este sentido, el análisis esta-
40
dístico de la composición de captura entrega
herramientas objetivas en el análisis de pesquerías
multiespecíficas, en comparación con el juicio
experto. Este último podría ser arbitrario, donde
regularmente el procedimiento de análisis no se
encuentra establecido y además es experto-dependiente. El análisis implementado en este trabajo podría
soslayar esos problemas que presenta el juicio experto
en pesquerías multiespecíficas. En este contexto, el
procedimiento de análisis tiene utilidad en entregar
herramientas objetivas para caracterizar una pesquería
donde muchas especies son capturadas al mismo
tiempo y en el mismo lugar. Sin embargo, la
determinación de tácticas de pesca en pesquerías
multiespecífica no es sólo de interés descriptivo.
Las tácticas de pesca han sido regularmente usadas
para asignar intencionalidad de capturas a las
operaciones de pesca, y posteriormente incorporadas
en la construcción de índices de abundancias menos
sesgado realizados con información de la captura
comercial (Wiff et al., 2008). Esto es particularmente
importante para la determinación de la abundancia
poblacional, toda vez que los índices de abundancia
derivados de la captura comercial son usados
regularmente como calibradores en la evaluación de
stock. Por otra parte, el principal problema en el
análisis de una pesquería multiespecífica es que cada
operación de pesca afecta de manera particular a un
grupo de especies. Desde este punto de vista, la
asignación de tácticas de pesca puede ser de utilidad
en analizar la vulnerabilidad a la explotación de
especies que aparecen como fauna concurrente en la
pesquería. En este contexto, se debe tomar especial
atención sobre especies de teleósteos de alta
longevidad y elasmobranqueos, los cuales pueden
tener una alta vulnerabilidad a la explotación, incluso
no siendo especies objetivos de una pesquería. De esta
forma, este trabajo puede contribuir al conocimiento
de la pesquería demersal de crustáceos que se
desarrolla entre los 26º03’ y 38º28’S; y por otra parte,
constituye información de línea base que puede tener
implicancias en la conservación y manejo de recursos
pesqueros.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el “Proyecto de
Investigación Situación Pesquerías Crustáceos”,
efectuado por el Instituto de Fomento Pesquero
(IFOP-Chile). Los autores agradecen especialmente a
los observadores científicos que recopilaron la
información y a dos revisores anónimos cuyas
sugerencias y comentarios enriquecieron la versión
final de este artículo.
41
REFERENCIAS
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42
Research Article
Morfodinámica de un campo de dunas submarinas en una entrada de marea:
San Blas, Argentina
Diana G. Cuadrado1,2 & Eduardo A. Gómez1,3
1
Instituto Argentino de Oceanografía (CONICET) CC804, 8000 Bahía Blanca, Argentina
2
Universidad Nacional del Sur, Departamento Geología, San Juan 670, 8000 Bahía Blanca, Argentina
3
UTN Regional Bahía Blanca, 11 de Abril 360, 8000 Bahía Blanca, Argentina
RESUMEN. Se estudió la morfología de un campo de dunas submarinas desarrollado en una entrada de marea
que conecta la plataforma continental argentina con bahía Anegada (sur de la provincia de Buenos Aires). Se
infiere la circulación sedimentaria a partir del desplazamiento diferencial de las geoformas medido en
relevamientos consecutivos. Como parte de la metodología se utilizó un ecosonda y un sistema batimétrico por
medición de fase (SBMF) denominado GeoSwath que permitieron obtener la morfología submarina en detalle.
Se observaron dunas grandes sobre el límite sur del campo de dunas con altura entre 4,5 y 5,0 m y
espaciamiento entre 100 y 120 m, a profundidades de 24 m, que se desplazan hacia el exterior del canal a una
rapidez entre 18 y 75 m año-1. Hacia el límite norte del campo, a 21 m de profundidad las dunas eran de menor
magnitud, entre 2,0 y 2,5 m de altura y espaciamiento entre 40 y 80 m, y se desplazaron a una rapidez entre 18
y 36 m año-1 hacia el interior de bahía Anegada. Se obtuvo la distribución del flujo de agua en toda la
columna, en un perfil perpendicular al canal relevado, mediante ADCP. Los valores máximos de rapidez de
corriente fueron durante la marea creciente, alcanzando 2,0 m s-1. Los resultados obtenidos permiten definir un
modelo circulatorio de transporte de sedimentos arenosos, con la formación de un delta de marea de flujo en la
cabecera de la entrada de marea y un delta de reflujo en el límite del dominio oceánico, unidos por una
garganta de marea profunda, exenta de sedimentos inconsolidados.
Palabras clave: campo de dunas, velocidad de migración, transporte de sedimentos, GeoSwath, ADCP,
Argentina.
Submarine dune field morphodynamics in a tidal inlet: San Blas, Argentina
ABSTRACT. The morphology of a submarine dune field developed in a tidal inlet that connects the Argentinean continental shelf with Anegada Bay (southern Buenos Aires province) was studied. The sediment circulation was inferred from the differential displacements of the bedforms evaluated by comparing consecutive
surveys. An echosounder and a Phase Measuring Bathymetric System (PMBS) called GeoSwath were used to
obtain a detailed submarine morphology. Large dunes, with heights between 4.5 and 5.0 m and from 100 to
120 m separating them, were present near the southern limit of the dune field at 24 m depth. These dunes
move towards the outer part of the channel at a speed of 18 to 75 m year-1. At the northern end of the dune
field, at 21 m depth, the dunes are smaller, being 2.0 to 2.5 m in height and separated by 40 to 80 m. The
smaller dunes move towards the interior of Anegada Bay at 18 to 36 m year-1. The distribution of the water
flow in the entire water column was obtained through a perpendicular profile of the channel by means of an
ADCP. Maximum current speeds were 2 m s-1, and were found during flood tide. The results obtained indicate
a circulatory transport model of sedimentary sands, with the formation of ebb and flood deltas at both ends of
the deep inlet throat, which lacks of unconsolidated sediments.
Keywords: dune field, migration velocity, sediment transport, GeoSwath, ADCP, Argentina.
___________________
Corresponding author: Diana Cuadrado ([email protected])
INTRODUCCIÓN
Tanto desde el punto de vista geomorfológico como
químico-biológico, las entradas de marea (tidal inlets)
juegan un rol muy importante dentro del sistema
hidrodinámico por ser la vinculación entre el océano
abierto y las cuencas interiores (Davis & Fitzgerald,
2004). Su importancia radica principalmente en que
43
Morfodinámica de un campo de dunas en San Blas, Argentina
entre estos ambientes se produce un intercambio de
agua salina y dulce, transporte de sedimentos finos y
gruesos, nutrientes, organismos planctónicos y contaminantes.
Como rasgos geomorfológicos significativos
dentro de las entradas de marea se encuentran los
deltas de marea y las gargantas que son elementos
cruciales del sistema, por lo que requieren estudios de
detalle según estimaciones de Van Goor et al. (2003)
y Van Veen et al. (2005). Las gargantas son las partes
más profundas y angostas de los canales de marea
donde el flujo de agua se modifica incrementando su
velocidad. Ello ocasiona la remoción de los sedimentos inconsolidados del fondo, dejando sólo los
más gruesos o directamente la exposición de la roca o
sedimentos cohesivos antiguos (Davis & Fitzgerald,
2004). Los deltas de marea se forman en los extremos
de las entradas de marea como acumulación de los
sedimentos transportados en la garganta.
En diferentes entradas de marea, se han aplicado
modelos numéricos que han sido desarrollados para
entender el comportamiento morfológico y los
procesos que controlan la dinámica de estos sistemas.
Se han realizado estudios en el Mar de Wadden (Wang
et al., 1995), costas de Florida (Fiechter et al., 2006) y
de Inglaterra (Siegle et al., 2007). Aunque se estima
que los modelos son herramientas útiles como
mecanismos predictivos y tienen gran importancia en
determinar las variables que afectan el medio, aun no
pueden reproducir la realidad con exactitud. Por otro
lado, recientes investigaciones realizadas en
laboratorio (Maddux et al., 2003; Venditti, 2003)
muestran importantes resultados sobre el conocimiento de la estructura del flujo asociado con dunas 3D. Sin embargo, tanto las investigaciones teóricas
como los trabajos de laboratorio tienen que estar
asistidos por resultados obtenidos con medi-ciones de
campo para una mejor comprensión de los procesos
involucrados. Los resultados expuestos en este trabajo
dan a conocer la variabilidad espacial que presenta la
morfología de las grandes dunas submarinas en un
ambiente de fuerte energía como consecuencia de
corrientes de marea reversibles.
En las costas norteamericanas o europeas es común
encontrar este tipo de geoformas asociadas a islas de
barrera o en las bocas de estuarios y rías (Jelgersma et
al., 1995). Sin embargo, en la costa argentina hay muy
pocos ejemplos de entradas de marea (Isla &
Bujalesky, 1995). El conocimiento de la dinámica
sedimentaria en una entrada de marea está
íntimamente asociado a la mejor comprensión del
sistema ecológico en general. Es por ello que el
estudio de los complejos procesos de transporte de
sedimentos, como los de transporte de contaminantes
y especies biológicas son relevantes para un mejor
manejo de estos ambientes.
El presente estudio se realizó en el canal San Blas
que conecta a la plataforma continental con bahía
Anegada ubicada al sur de la provincia de Buenos
Aires (Argentina). El único estudio oceanográfico
realizado en el área de estudio fue de Álvarez & Ríos
(1988), quienes efectuaron una batimetría general y
midieron variables oceanográficas, aunque el registro
de datos no fue permanente ni sistemático. En dicho
estudio, las mediciones fueron puntuales obteniéndose
las corrientes de marea mediante un correntómetro y
un correntógrafo fondeados a una profundidad fija en
la columna de agua. Por lo tanto, el presente estudio es
el primero efectuado en el ambiente subacuático que
involucra estudios geomorfológicos submarinos e
hidrodinámicos de detalle, identificando variaciones
espaciales y temporales utilizando equipamiento de
alta precisión.
El objetivo del trabajo es determinar la migración
diferencial de un campo de dunas y establecer la
circulación del sedimento en la entrada de marea de
San Blas, a fin de proponer un modelo conceptual del
transporte de los sedimentos arenosos. La interpretación de la dinámica de este ambiente costero no sólo
implica ampliar el conocimiento hidrosedimentológico
en este tipo de sistemas, sino que también proporciona
las bases para un efectivo manejo del canal en
aspectos ambientales y pesqueros.
Zona de estudio
Bahía Anegada abarca la zona costera de baja
profundidad ubicada en el sur de la provincia de
Buenos Aires (Argentina) bordeada por varias islas
que la separan del océano Atlántico. Estas islas están
separadas entre sí por canales afectados por las mareas
(Fig. 1). De norte a sur se encuentra la isla Gaviota
separada de la isla de los Riachos por el canal Oruga.
La isla de los Riachos está separada de la isla Gama
por el canal Culebra y esta última isla se encuentra
separada del continente por el canal San Blas.
La zona de San Blas, donde se efectuó el presente
estudio, se encuentra entre 40º28´-40º36´S y 62º06´62º20´W; comprende la denominada isla Jabalí,
limitada por dos canales de marea someros, los
llamados arroyos Jabalí y del Guanaco. El primero es
un canal funcional que recibe los efectos de la marea,
bordeado por planicies de marea compuestas de
sedimentos finos y vegetadas mayormente por
Spartina alterniflora. El arroyo del Guanaco se
encuentra actualmente obstruido en su desembocadura
44
sustrato corresponde a la formación Río Negro
(Andreis, 1965). Esta formación está compuesta por
una alternancia de bancos gruesos de areniscas de
grano fino a mediano, gris azulados a gris pardos, con
estratificación laminar a entrecruzada y arcilitas
limosas finamente estratificadas de colores gris
blanquecino, pardo claro y rosado. En la región de San
Blas los afloramientos son escasos, de reducido
espesor y están cubiertos por sedimentos más
recientes. Sobre esta formación se depositó un manto
de gravas y cantos rodados de naturaleza volcánica,
denominados “rodados patagónicos” (Fidalgo &
Riggi, 1970). Por encima, se encuentra un sedimento
loessoide, castaño amarillento. Los depósitos recientes
corresponden a cordones litorales de grava de las
playas actuales y sedimentos arenosos de origen
eólico.
Figura 1. Ubicación de bahía Anegada en el sur de la
provincia de Buenos Aires, Argentina. El área de estudio
se indica en el recuadro y corresponde al canal San Blas.
Figure 1. Location of bay Anegada at the southern of
Buenos Aires province, Argentina. The study area is
shown, corresponding to San Blas channel.
en el océano Atlántico por cordones de arena (Isla &
Espinosa, 2005).
El canal San Blas tiene una longitud aproximada
de 13 km y un ancho promedio de 2 km. La localidad
de Bahía San Blas se encuentra en la costa sur del
canal homónimo y la zona presenta una marea mixta
predominantemente semidiurna caracterizada por un
rango medio de 1,62 m (Servicio de Hidrografía
Naval, 2010). Según la clasificación de Hayes (1979)
este ambiente correspondería al límite del régimen
micromareal-mesomareal. Los vientos fuertes que
caracterizan el área de estudio, provenientes del NNE,
modifican las alturas y horarios de las mareas (Beigt et
al., 2011) y por otro lado generan formas costeras que
permiten inferir la dirección de deriva litoral hacia el
exterior del canal.
Geología del área
La geología regional está detallada en el trabajo de
Cuadrado & Gómez (2010). En síntesis se puede decir
que estudios de la geología de la zona indican que el
Metodología
Para determinar la batimetría de la zona se relevó el
canal con un ecosonda Bathy500 MF posicionada con
DGPS, cubriéndose una superficie de 50 km2. Se
obtuvieron 15 perfiles transversales al canal y tres
longitudinales. En un área de 3,5 km2 caracterizada
por un campo de dunas, se relevó con el sistema
batimétrico por medición de fase (SBMF) denominado
GeoSwath Plus de GeoAcoustics Ltd. Con este
sistema se efectuó un relevamiento batimétrico por
fajas, que permitió visualizar cambios en la textura del
fondo (i.e. sedimentos cohesivos y sedimentos sueltos)
y detalles morfológicos con precisión centimétrica. Se
efectuaron ocho líneas de barrido con una superposición del 50%, abarcando un total de 900 m de
ancho y 4 km de largo.
Se obtuvieron 20 muestras de sedimento en la zona
del campo de dunas submarinas, utilizando una draga
Van Veen. Como todas las muestras correspondían al
tamaño arena, se tamizaron siguiendo el método
propuesto por Folk & Ward (1957) y luego se
determinaron los parámetros estadísticos para su
análisis.
Para estudiar la dinámica de la zona se midió la
velocidad de las corrientes de marea (magnitud y
dirección) durante un ciclo completo (13 h) con un
ADCP (Acoustic Doppler Current Profiler) de 600
kHz con una configuración de celdas de 50 cm, sobre
una transecta perpendicular al canal San Blas. Los
registros obtenidos permitieron conocer la rapidez y
dirección de las corrientes de marea sobre todo el
perfil en la columna de agua, por cuanto se pueden
determinar tanto variaciones espaciales como
temporales. Se utilizó el software asociado WinRiver
que permite graficar los resultados obtenidos de las
corrientes. Todas las tareas de campo fueron efec-
45
tuadas con la lancha IADO IV de 6,5 m de eslora,
perteneciente al Instituto Argentino de Oceanografía.
RESULTADOS
Batimetría y sedimentología
El mapa batimétrico permitió identificar tres zonas,
cada una con una morfología diferente (Fig. 2). Una
zona central, que se extiende por 5 km desde Bahía
San Blas hacia el extremo sudeste del canal,
caracterizada por las mayores profundidades del canal,
alcanzando 28 m de profundidad (perfil E-F, Fig. 2).
Dicha profundidad es constante en un ancho de 900 m
en sentido transversal al canal. El perfil transversal es
en forma de U con un fondo plano, sin formas de
fondo. Se observó una diferencia entre las pendientes
de los veriles (costados) del canal, ya que la
inclinación del veril sur es más abrupta que la del veril
norte con pendientes de 6,5 y 3,5% respectivamente.
La zona sur está caracterizada por una profundidad
máxima de 30 m sobre la costa sur, en un perfil en
forma de V (perfil G-H, Fig. 2).
La zona norte, ubicada al extremo norte del canal
San Blas y al interior de bahía Anegada, se caracteriza
por canales con profundidades de 10 a 16 m separados
por bancos. El perfil A-B (Fig. 2) permite apreciar que
estos bancos se forman a escasa profundidad, del
orden de 3 m, por lo que quedan expuestos en
condiciones de marea baja y se pueden identificar en
imágenes satelitales.
En la zona central del canal San Blas, el sedimento
inconsolidado forma un campo de dunas que se
extiende en una superficie aproximada de 3,5 km2. Se
observan las dunas en el perfil C-D (Fig. 2) que
atraviesa el campo. Las dunas tienen grandes dimensiones, superando los 2 m de altura y espaciamientos
mayores a 40 m.
El análisis granulométrico de las muestras de
sedimento del fondo del canal determinó que el lecho
está tapizado fundamentalmente por arena fina a
media (Fig. 3). Sin embargo, algunas muestras
presentan un alto porcentaje de grava, principalmente
hacia el extremo sur del canal San Blas donde el fondo
es plano y también sobre el borde septentrional del
extremo norte del canal San Blas a 20 m de
profundidad. También se encuentra un alto porcentaje
de grava sobre el borde sur de la zona central del
canal, a 10 m de profundidad, mientras que hacia el
interior del canal aumenta la proporción de arena. La
costa sur está tapizada por rodados de diferentes
tamaños que conforman cordones litorales.
Morfología del campo de dunas
El campo de dunas relevado abarca una superficie de
3,5 km2. Se localiza en el centro del canal San Blas a
profundidades entre 19 y 25 m (ver recuadro, Fig. 2).
Hacia el norte del campo y según la clasificación de
Ashley (1990), se reconocieron dunas grandes, con
espaciamientos entre 40 y 80 m, y alturas de 2,5 m a
una profundidad de 21 m (perfil AB, Fig. 4). Hacia el
sur del campo, a profundidades de 24 m, se hallaron
dunas de máxima dimensión (perfil CD, Fig. 4). Estas
últimas alcanzan 4,5-5,0 m de altura, con un
espaciamiento entre 100 y 150 m. En general, todas
las grandes dunas aparecen tapizadas por dunas
pequeñas (ver recuadro E en Fig. 4), cuyas mediciones
indican espaciamientos entre 0,70 y 0,90 m y alturas
desde 0,3 a 1 m. El relevamiento con el sistema SBMF
permite identificar detalles submétricos de la
morfología de las geoformas.
El tamaño medio del sedimento que forman las
dunas varía entre 1,80 y 0,28 phi, correspondiendo a
arenas medianas a gruesas (ver recuadro, Fig. 3). La
mayoría de las muestras presenta una selección de
moderada a buena (0,5 a 1 phi), mientras que una
minoría está pobremente seleccionada (1 a 2 phi). La
asimetría es negativa para la mayoría de las muestras
(< -0,1 phi), siendo dos de ellas casi simétricas (entre
0,1 y -0,1 phi).
Un detalle importante que se ha identificado en la
morfología de las dunas es que la simetría que ellas
exhiben no es homogénea en todo el campo. Las
grandes dunas localizadas cerca del límite sur del
campo exhiben perfiles simétricos, mientras que las
ubicadas sobre el límite norte del campo presentan
perfiles asimétricos con el talud orientado hacia el
interior de bahía Anegada. La altura de las crestas
disminuye desde el centro del campo hacia los límites
norte y sur hasta que estas grandes geoformas
desaparecen. Las dunas muy grandes aumentan su
espaciamiento hacia el límite sudeste del campo de
dunas, desde 100 a 150 m.
Las líneas de cresta son claramente identificables
en planta. Muchas de ellas tienen una continuidad en
todo el ancho de 900 m de la zona relevada, siendo
más bajas hacia los límites norte y sur. Varias de las
líneas de crestas presentan curvaturas pronunciadas.
Sobre el límite norte tienen una curvatura cóncava
hacia el océano. En la parte media de la zona relevada,
la curvatura cóncava es seguida por una curvatura
convexa y cóncava nuevamente. También se presentan
confluencias y bifurcaciones de las crestas. Considerando que la orientación del canal San Blas es de
132º (SE-NW), las dunas grandes y muy grandes
presentan una orientación entre 48º y 72º con respecto
46
Figura 2. Mapa batimétrico del canal San Blas. Se muestran cuatro perfiles transversales al canal. Isobatas cada 2 m. El
recuadro indica la ubicación del campo de dunas, (Modificado de Cuadrado & Gómez, 2010).
Figure 2. Bathymetric map of San Blas channel. Four profiles across to the channel are shown. Isobaths each 2 m. The
box indicates the dune field location (Modified from Cuadrado & Gómez, 2010).
al canal. Sin embargo, las dunas pequeñas que tapizan
las de mayor magnitud tienen una orientación media
de 83º con respecto a la orientación del canal.
Luego de ocho meses desde el primer relevamiento
del campo de dunas, se realizó un segundo relevamiento que permitió determinar el desplazamiento de
las geoformas. En la Figura 5 se muestra un desplazamiento diferencial de las dunas. Las geoformas
ubicadas sobre el límite norte migran en dirección
hacia el interior de bahía Anegada con una rapidez
extrapolada que varía entre 18 y 36 m año-1 con un
promedio de 27 m año-1. En el límite sur, las dunas se
desplazan en la dirección opuesta, hacia el exterior del
canal, a una rapidez entre 18 y 75 m año-1 con un
promedio de 37,5 m año-1. En este caso, la velocidad
de desplazamiento de las geoformas disminuye hacia
el extremo sur, coincidiendo con un aumento en el
espaciamiento de las dunas y una modificación en su
morfología, ya que dicho espaciamiento presenta un
fondo plano sobre el límite sur del campo (perfil CD,
Fig. 4).
Hidrodinámica
Los resultados de las mediciones de las corrientes de
marea indican que existe una diferencia en la
magnitud entre el flujo y reflujo (Fig. 6). Las máximas
47
Figura 3. Distribución sedimentológica en el canal San Blas. Los puntos indican la posición de las muestras de sedimento
y la barra adyacente indica el porcentaje de grava, arena y fango. Sobre la barra se muestra el valor de la media en
unidades (phi). El recuadro encierra las muestras extraídas en el campo de dunas y se muestra el sector aumentado en la
parte superior.
Figure 3. Sedimentological distribution in San Blas channel. The circles indicate the sample position and the bar indicates
the percentage in gravel, sand and mud. The mean value (in phi units) is shown above the bar. The box includes the
samples extracted from the dune field, enlarged in the superior border.
corrientes de flujo alcanzaron valores de 2 m s-1,
mientras que las máximas corrientes de reflujo
lograron una velocidad de 1,8 m s-1. Ambas corrientes
presentaron sentidos opuestos y longitudinales al
canal.
En sentido espacial también se registraron
diferencias entre los dos estados de marea. Las
corrientes de flujo presentaron su máxima velocidad
en el veril norte. Estos mayores valores de velocidad
se registraron desde la superficie hasta la mitad de la
columna de agua (10 m), llegando en algunos casos
hasta cerca del fondo. Los menores valores de
velocidad (cerca de 1,7 m s-1) se registraron simultáneamente cerca del extremo sur donde la profundidad
llega a 26 m, y también cerca de la mitad del canal
donde la profundidad se reduce a 18 m. En estos dos
últimos casos, las mayores magnitudes de la corriente
se registraron desde la superficie hasta 15 m de
profundidad. Por otra parte, las mayores magnitudes
de las corrientes de reflujo se registraron en las
mayores profundidades, hacia el extremo sur, desde la
superficie hasta los 18 m, aproximadamente.
DISCUSIÓN
Los resultados de la morfología, sedimentología del
fondo del canal y dinámica de las corrientes de marea
permiten definir claramente las tres zonas conspicuas
de las entradas de marea: una garganta de marea
coronada en ambos extremos por deltas de marea. La
depositación de sedimentos en ambos extremos del
canal San Blas se debe a la pérdida de capacidad de
transporte por el aumento de la sección, formando un
delta de marea, dependiendo de la dominancia de las
corrientes que lo forman. Así, en el dominio oceánico
se forma un delta de reflujo, mientras que en la zona
hacia bahía Anegada, se forma un delta de flujo.
El fondo del canal San Blas, en su extremo cercano
al océano Atlántico, está exento de arena como
consecuencia de las fuertes corrientes de marea de
alrededor de 2 m s-1, tanto en flujo como reflujo,
quedando sólo la grava como sedimento característico.
Por otra parte, la morfología del fondo exhibe una
topografía plana, evidenciando la presencia de capas
resistentes a la erosión hídrica en el fondo del canal.
48
Figura 4. Mapa morfológico de un sector del fondo del canal San Blas (ver recuadro Fig. 2), donde se observan las dunas
submarinas. Coordenadas en Gauss-Krüger (similar a UTM). Se muestra un detalle de la morfología en el recuadro E.
Figure 4. Morphological map of the submarine dunes (see box in Figure 2). Coordinates are in Gauss Krüger projection
(similar to UTM). Detailed morphology is shown in box E.
Ello significa que las características sedimentarias del
área controlan la geometría y estabilidad de la entrada
de marea, tal como lo indican Elias & Van der Spek
(2006).
Varios modelos conceptuales han sido propuestos
para explicar la formación de los deltas de reflujo
(Hayes, 1975, 1979; Oertel, 1975; Hubbard et al.,
1979). En general, su geometría depende fundamen-
talmente del balance energético entre las fuerzas de las
corrientes de marea y de las olas al desembocar en el
ambiente oceánico. En el presente estudio se ha
analizado la carta náutica H-260 del Servicio de
Hidrografía Naval de Argentina, donde se muestran
las geoformas submarinas (entre 6 y 8 m de
profundidad) que constituyen el delta de reflujo
(bancos del Medio y Hellgat, Fig. 7). Se observa una
49
Figura 5. Comparación de dos mapas morfológicos
sobre la misma grilla de coordenadas donde se observa el
desplazamiento de las geoformas. a) Mapa obtenido en
octubre de 2008, b) mapa obtenido en julio de 2009 (el
área relevada es mayor). Las flechas grises indican el
sentido de desplazamiento de las dunas. Coordenadas en
Gauss-Krüger.
Figure 5. Morphological maps comparison over the
same coordinates grid where the bedforms displacement
is shown. a) Map obtained in October 2008, b) map
obtained in July 2009 (it comprises a larger area). The
arrows show the displacement direction of dunes. Coordinates are in Gauss Krüger projection.
deflexión de la totalidad de los bancos sumergidos del
delta de reflujo en sentido horario. Según el análisis
estadístico realizado sobre un año de datos en una
estación meteorológica ubicada en la localidad de San
Blas (Beigt et al., 2011), el viento más frecuente es de
dirección norte y el más fuerte proviene del N-NE.
Ambas direcciones producen olas que afectan las
geoformas provocando la curvatura de bancos y
canales hacia el sur.
Por otro lado, el delta de flujo formado hacia el
interior de bahía Anegada, aunque se genera por el
mismo principio que el delta de reflujo, tiene una
morfología diferente. En el delta de flujo se forman
bancos elongados paralelos a la dirección del canal y a
las corrientes de marea, los que son visibles en las
imágenes satelitales. En la zona intermedia, entre la
garganta de marea y el delta de flujo, se forma un
campo de dunas que ocupa una superficie de
aproximadamente 3,5 km2. Las dunas medianas y
pequeñas que tapizan las geoformas de mayor
magnitud se caracterizan por cambiar la pendiente
durante el ciclo de mareas en función de la dirección
de las corrientes de marea (Bartholdy et al., 2002).
Las crestas del tipo de dunas estudiadas en el presente
trabajo tienen una orientación de alrededor de 83º con
respecto a la orientación del canal, siendo aproximadamente perpendiculares a la dirección de transporte
Figura 6. Distribución de la velocidad de la corriente de
marea en un perfil transversal al canal San Blas. El punto
a se encuentra en el extremo sur (en la cercanía de la
bahía San Blas, ver Figura 2) y el punto b se encuentra
sobre el extremo norte. a) Perfil que corresponde al
máximo de corrientes de flujo, b) perfil que corresponde
al máximo de corrientes de reflujo (Modificado de
Cuadrado & Gómez, 2010).
Figure 6. Distribution of tidal current speeds in a crosschannel profile. The point a is closed the southern flank
(near Bay San Blas town, see Figure 2) and point b is
closed the northern flank. a) Maximum flood currents
profile, b) maximum ebb currents profile (Modified from
Cuadrado & Gómez, 2010).
instantáneo. Por consiguiente, las dunas medianas y
pequeñas son generadas por corrientes de marea. Por
el contrario, las dunas de mayores dimensiones
presentan una orientación entre 48º y 72º con respecto
a la dirección del canal, respondiendo su formación a
un transporte residual. Por otro lado, a pesar que
Dalrymple & Rhodes (1995) sostienen que las dunas
de grandes dimensiones generalmente son asimétricas
indicando su asimetría la dirección de desplazamiento,
en el presente trabajo se demuestra que las dunas muy
grandes que se encuentran sobre el límite sur del
campo de dunas son simétricas (perfil CD, Fig. 4) y
sin embargo se desplazan hacia el exterior del canal
(perfil CD, Fig. 5).
El equipamiento y la metodología utilizados en los
relevamientos consecutivos sobre el campo de dunas
en el canal San Blas permiten obtener una detallada
información de los cambios temporales y consecuentemente una estimación (i.e. desplazamiento de las
geoformas) de los procesos comprometidos. Las dunas
grandes, ubicadas sobre el límite norte del campo,
migran a una velocidad entre 18 y 36 m año-1 hacia el
interior de bahía Anegada; mientras que las dunas
muy grandes, presentes sobre el límite sur, migran
hacia el exterior del canal a una rapidez entre 18 y 75
m año-1. Por consiguiente, la morfología de las dunas
permite inferir una circulación diferencial durante el
50
Figura 8. Modelo de circulación: a) Vista en planta,
b) vista en perfil.
Figure 8. Circulation pattern: a) Plan view, b) profile
view.
Figura 7. Carta náutica H-260 (Servicio de Hidrografía
Naval, República Argentina) digitalizada que muestra los
bancos submarinos formados en el dominio oceánico.
Figure 7. Digitized Nautical chart (Servicio de Hidrografía Naval, República Argentina) showing the submarine banks in the ocean domain.
transcurso del ciclo de marea, ingresando el flujo de
agua a bahía Anegada por el borde norte y saliendo
por el borde sur.
A partir del análisis del desplazamiento de las
dunas se infiere la circulación del sedimento local. En
la (Fig. 8) se presenta un esquema o modelo
conceptual, a modo de resumen, de las características
identificadas en el sistema de entrada de marea de San
Blas. En dicho esquema se pueden observar las
características en planta y perfil, las cuales se explican
a continuación.
Las altas intensidades de las corrientes de marea
que ocurren en la garganta de marea, alrededor de los
2 m s-1, no permiten el desarrollo de formas de fondo
acumulativas en ese lugar, observándose en consecuencia el sustrato resistente prácticamente sin
cubierta sedimentaria. La escasez de sedimento se
debe a que ha sido transportado por las corrientes de
marea hacia ambos extremos de la garganta. Así, los
sedimentos transportados hacia el interior durante la
creciente, finalmente conforman el delta de flujo,
mientras que los que son transportados hacia el
exterior conforman el delta de reflujo. Desde el delta
de flujo hacia el interior del canal se ha generado un
campo de dunas que presenta un transporte diferencial
en sentido transversal al canal. Existe un transporte de
sedimentos hacia el interior de bahía Anegada,
ingresando principalmente por el flanco norte del
canal, mientras que por el flanco sur el transporte de
sedimentos tiene dirección hacia el exterior del canal.
Esta circulación diferencial en el campo de dunas
durante un ciclo de marea, genera las diferentes
curvaturas que exhiben las líneas de cresta y la
orientación menor a 90º con respecto a la dirección del
canal. Por otra parte, la cantidad de sedimento
disminuye hacia el límite sur del campo de dunas,
donde se comprueba que a profundidad de 26 m es
insuficiente para mantener la formación de estas
grandes dunas. Ello se infiere por la morfología de las
geoformas, ya que el espaciamiento de las dunas muy
grandes aumenta y simultáneamente el espacio
interdunal es plano. Según estudios de Dalrymple &
Rhodes (1995), esta morfología se presenta en
condiciones de escasez de sedimentos sobre un
substrato subyacente resistente a la erosión.
51
CONCLUSIONES
La entrada de marea estudiada está altamente
controlada por la litología de los sedimentos aflorantes
en el fondo del canal y los sedimentos característicos
del veril sur. El lecho del canal está formado por
sedimentos consolidados mientras que el flanco sur
está constituido por rodados, lo cual provoca una
fuerte pendiente. Estas características le otorgan a la
entrada de marea una gran estabilidad.
La hidrodinámica del ambiente muestra una
importante energía revelada por las fuertes corrientes
de marea que son el principal agente que transporta y
distribuye los materiales a través de la garganta de
marea. Los valores de las intensidades máximas de las
corrientes de flujo y reflujo son de alrededor de
2 m s-1.
El modelo conceptual de circulación sedimentaria
que se propone, indica que todo el sedimento arenoso
es transportado hacia los deltas de marea ubicados en
los extremos del canal San Blas, por lo que la garganta
de marea propiamente dicha carece de una cubierta de
sedimentos inconsolidados dejando expuesto un
material resistente a la erosión, formando un lecho
uniforme y plano. El delta de marea de reflujo es
retrabajado en el ambiente oceánico por acción de las
olas locales, generando bancos flexionados hacia el
sur en el sector exterior.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean agradecer a Carlos Galán, Ernesto
Alberdi y Eduardo Fernández por su apoyo en las
tareas de campo y a Hugo Pellegrini y Miguel
Colombani por el procesamiento de las muestras de
sedimento. Asimismo a la tripulación del “Iado IV”,
Alberto Conte y Enio Redondo por su invalorable
conocimiento en navegación. El presente trabajo fue
financiado por PAE Nº22666/04 y parcialmente por
PICT Nº 109 y 1878 ANPCyT y PGI 24/ZH15 SCyT
UNS.
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Influence of environmental factors on the growth of Euvola ziczac
Research Article
Influence of environmental factors on the growth of the juvenile, maturing
juvenile, and adult tropical scallop, Euvola ziczac (Pteroida: Pectinidae), in
suspended culture conditions
César Lodeiros1, Luis Freites1, Alfonso Maeda-Martínez2 & John H. Himmelman3
1
Instituto Oceanográfico de Venezuela, Universidad de Oriente, Cumaná 6101, Venezuela
2
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz, B.C.S., 23090 México
3
Département de Biologie, Université Laval, Quebec, Canada G1V 0A6
ABSTRACT. We carried out growth trials on three size groups of the scallop, Euvola ziczac, during two
short-term (34-36 days) periods at 8, 21, and 34 m depth in Cariaco Gulf, Venezuela, in order to evaluate the
effect of environmental factors on growth. Growth was greater in juveniles (initial size: 20-22 mm shell
length) than in maturing juveniles (30-40 mm) and adults (70-75 mm). Somatic tissue growth was more than
two-fold greater in juveniles than in maturing individuals. Adult scallops showed losses of tissue mass. The
first period (December-January) covered the transition from a stratified water column to upwelling conditions,
with initial high temperatures and low phytoplankton biomass followed by lower temperatures and greater
phytoplankton biomass. The second period (February-March) consisted of upwelling, characterized by low
temperatures and high phytoplankton production. The greater growth of juvenile and maturing scallops during
the second period, particularly at 8 m depth, was associated with the greater availability of phytoplankton,
related to coastal upwelling. The first development of gonads in maturing scallops only occurred in the second
period, associated with food availability, and the degree of development was correlated with the depth. Our
growth trials, which were too short to permit the negative impact of the development of fouling, showed that
the growth of E. ziczac was enhanced in the presence of abundant phytoplankton biomass.
Keywords: growth, scallop, depth, coastal upwelling, Cariaco Gulf, Venezuela.
Influencia de los factores ambientales en el crecimiento de juveniles, juveniles con
capacidad reproductiva y adultos de la vieira tropical Euvola ziczac
(Pteroida: Pectinidae) en condiciones de cultivo suspendido
RESUMEN. Se efectuaron ensayos de crecimiento en tres grupos de tallas del pectínido Euvola ziczac,
durante dos periodos de corto plazo (34-36 días) a 8, 21 y 34 m de profundidad, en el golfo de Cariaco,
Venezuela, para evaluar el efecto de factores ambientales en el crecimiento. El crecimiento fue mayor en
juveniles (talla inicial 20-22 mm en longitud de concha), que en individuos madurando (30-40 mm) y adultos
(70-75 mm). El crecimiento del tejido somático fue más del doble en los juveniles que en los organismos en
estado de maduración. Los individuos maduros mostraron pérdidas en la masa de sus tejidos. El primer
periodo (diciembre-enero) fue de transición de estratificación del agua a condiciones de surgencia. Se inició
con temperaturas elevadas y bajos niveles de biomasa fitoplanctónica, disminuyendo la temperatura y
aumentando la abundancia de fitoplancton. El segundo periodo (febrero-marzo), fue de surgencia
caracterizado por bajas temperaturas y elevada biomasa fitoplanctónica. El mayor crecimiento de las vieiras
juveniles y de mediana talla fue durante el segundo período, particularmente a 8 m de profundidad, asociado
con la mayor disponibilidad de fitoplancton, relacionado con la surgencia costera. El primer desarrollo de las
gónadas en los individuos de mediana talla sólo se observó en el segundo periodo, asociado a la disponibilidad
de alimento, siendo el grado de desarrollo correlativo con la profundidad. Los bioensayos que fueron de corta
duración para impedir el impacto negativo del desarrollo del fouling, mostraron que el crecimiento de E. ziczac
fue afectado positivamente cuando la biomasa del fitoplancton fue abundante.
Palabras clave: crecimiento, vieira, profundidad, surgencia costera, golfo de Cariaco, Venezuela.
___________________
Corresponding author: César Lodeiros ([email protected])
53
54
INTRODUCTION
The scallop Euvola ziczac (Linnaeus, 1758) is a
hermaphroditic species that occurs from Cape
Hatteras, North Carolina, throughout the Gulf of
Mexico and Caribbean Sea and as far south as Santa
Catarina State in Brasil (Peña, 2001). Although it
usually occurs in low densities, and thus does not
support a fishery, it is considered a potential species
for aquaculture in Bermuda, Colombia, Venezuela and
Brasil (Lodeiros et al., 2006).
It has been demonstrated that temperature and food
availability significantly influence scallop growth
(Wallace & Reinsnes, 1985; Thouzeau et al., 1991;
MacDonald et al., 2006; Thébault et al., 2008).
However, a number of studies demonstrate that
fouling on the shells of the scallops and on culture
enclosures can have a strong negative impact on
growth (Claereboudt et al. 1994; Lodeiros &
Himmelman, 1994, 1996, 2000; Ross et al., 2004). In
contrast to other environmental factors, the effect of
fouling is not evident until the growth of fouling
organisms causes reduction of water flux thought
enclosures, or mechanical interference with the
opening and closing of the bivalve, thus limiting
access to food particles (Lodeiros & Himmelman,
1996). After a certain period the effect of fouling
becomes so strong that the influence of other
environmental factors is masked (Lodeiros &
Himmelman, 2000).
Gametogenesis in E. ziczac is costly and somatic
growth is often decreased when energy is being
allocated to the gonads (Boadas et al., 1997; Lodeiros
& Himmelman, 2000). Thus, reproduction can act as
an endogenous factor influencing somatic growth
(Lodeiros & Himmelman, 2000).
The present study examines the relationship
between the growth of E. ziczac and environmental
factors during short periods of suspended culture (3538 days), thus before fouling development is sufficient
to mask the effects of large-scale environmental
factors. Our trials were made using three groups of
scallops based on the stages of reproductive
development defined by Bonardelli & Himmelman
(1995): (1) juveniles without gonads, (2) “maturing”
individuals that had gonads that were developing to
reproduce for the first time, and (3) fully mature
scallops, which used a large portion of resources for
reproduction.
The study was ran during two short periods (35-38
days), in the Cariaco Gulf, eastern Venezuela
(64°02'00''W, 10°26'56''N). The first period was 7
December 1992 to 12 January 1993 and the second
period was 20 February to 26 March 1993.
The three groups of scallops studied were juveniles
measuring 20 to 22 mm in shell height (dorsal/ventral
axis), maturing scallops measuring 30 to 40 mm, and
fully mature scallops measuring 70 to 75 mm. We
chose these size ranges based on our previous
evaluation of the size at maturity of E. ziczac
(Lodeiros et al., 1996). Gonads had not developed in
the juveniles so that energy not required for
maintenance should have been allocated to somatic
growth, whereas for maturing scallops energy should
have been allocated to both somatic and gonad
growth. The mature scallops in our study were near
the maximum size in natural populations. Given that
somatic growth in these individuals should be slow or
negligible, most available energy beyond maintenance
requirements should have been allocated to gonad
production. The juvenile and maturing scallops were
obtained from experimental culture operations at the
Turpialito Station and the fully mature scallops were
from natural populations in the Cariaco Gulf. One
week prior to each of the two experimental periods,
we removed fouling organisms from the shells of the
experimental scallops. The scallops were then maintained in pearl nets at 15 m in depth to permit them to
recover from possible stress caused by the manipulations. This also permitted the three groups of
scallops to acclimate to the same initial conditions.
During the two experimental periods, the three
groups were grown in pearl nets at three different
depths, 8, 21 and 34 m, so that they would be exposed
to a variety of environmental conditions. Previous
observations indicated that temperature and food
availability changed considerably over this depth
gradient (Lodeiros & Himmelman, 2000). To
minimize differences among groups due to density
effects, the number of scallops per pearl net was
adjusted for each size group so that the scallops
covered about 25% of the pearl net floor (Imai, 1977;
Ventilla, 1982). For the two growth periods, the
number of individuals per pearl net was 70 for
juveniles (1 net), 20-25 for maturing scallops (2 nets)
and 5 for fully mature scallops (6 nets).
At the beginning of each experimental period we
randomly selected 10 individuals from each size group
to determine initial shell height, and initial dry mass of
the shell, gonad, muscle and remaining tissues (drying
to a constant mass at 60°C, ~3 days). At the end of the
each experimental period all scallops from each size
group were placed in a large basin. We again
randomly selected 10 individuals for the body
measurements as above. Although our sampling
design involved pseudoreplication (Hurlbert, 1984),
concurrent studies using replicated pearl nets for each
treatment showed that the contribution to variability
owing to differences among pearl nets within
treatments was negligible compared to the variability
among treatments (Lodeiros & Himmelman, 1996,
2000).
To evaluate growth we calculated the specific rate
G for all growth parameters using the instantaneous
growth equation (Ricker 1979): G = (lnWT-lnWt) x
100/(T-t), where t and T were initial and final time,
respectively, and Wt and WT initial and final
measures, respectively (mass or height). We used the
mean mass at the beginning of the each experimental
period as the estimate of Wt.
To evaluate environmental conditions we recorded
temperature continuously using a "Sealog" electronic
thermograph and quantified chlorophyll-a and seston
abundance 1-2 times per week. Chlorophyll-a was
determined using the colorimetric method and seston
mass using the gravimetric method (Strickland &
Parson, 1972).
We tested the data for normality using the ShapiroWilks W test (Zar, 1984) and in all cases the data were
normally distributed. We verified for homogeneity of
variance by examining graphs of distribution of the
variance residues. In some cases we log-transformed
the data so that variance appeared homogeneous.
Two-way analyses of variance (ANOVAs) applied to
the data on initial height (10 randomly selected
individuals) showed that there were no significant
differences (P > 0.1) in the size of individuals at
different depths or in the two periods for juvenile and
fully mature scallops. However, the maturing scallops
were larger in the in first (40.8 ± 2.73 mm) than the
second period (30.0 ± 2.76 mm).
For each growth parameter, we applied a two-way
ANOVA, considering depth (8, 21 and 34 m) and
period (transition and upwelling) as factors for each
size group. When the differences were significant (P <
0.05), we followed with post hoc comparisons using
the Duncan multiple procedure (α = 0.05) to identify
which G growth values were different. The same type
of analysis was applied to identify differences in the
environmental factors.
The gonads of maturing scallops only developed
during the second period and we used one-way
ANOVAs followed by post hoc comparisons using the
Duncan multiple procedure (α = 0.05) to identify
differences in G gonad growth relative to depth.
RESULTS
Growth
Our growth determinations on juvenile (20-22 mm in
shell height), maturing (30-40 mm) and fully mature
55
(70-75 mm) scallops showed the expected decrease in
growth with increasing size (Figs. 1 to 3). For all of
the somatic growth parameters studied (shell length,
and mass of the shell, muscle, and remaining somatic
tissues), the G growth rate was more than two fold
greater for juveniles than for maturing scallops. There
was no significant (P > 0.1) growth in any of the
somatic growth parameters for fully mature scallops.
For juveniles, the ANOVAs showed an effect (P <
0.001) of both depth and period on G growth rates for
all growth parameters, and also an interaction between
these factors. The juveniles grew more rapidly in the
second experimental period (the upwelling period)
than in the first (Fig. 1). Growth generally decreased
with depth and the decrease was significant (P < 0.05)
with each increase in depth, except for height shell
that showed no change between the 8 and 21 m in
depth (P > 0.05). The interaction between depth and
period was mainly because growth rates were low at
34 m during the first period and were similar at 21 and
34 m in the second period.
The ANOVAs showed that the growth of the
muscle and remaining somatic tissues of maturing
scallops also varied with period and depth, but in
contrast to juveniles (Figs. 1 and 2), there was no
significant interaction between these factors (P > 0.1).
Whereas the growth of the muscle was slightly less in
the second period than the first, the growth of the
remaining somatic tissues was much greater in the
second period. The growth in shell height and mass
also varied with depth (P < 0.001) but not with culture
period. The effect of depth was due to a decrease
between 8 and 21 m, as there was no decrease between
21 and 34 m (P > 0.05). It was surprising that the
gonads of maturing scallops only developed during the
second experimental period, since the initial size of
these scallops was less that of those in first
experimental period (30.0 mm compared to 40.8 mm).
Gonad mass of these maturing scallops was greater at
8 and 21 m than at 34 m (P < 0.05).
For fully mature scallops, the ANOVAs showed no
significant affect (P > 0.01) of either depth or period
for any of the somatic growth parameters, although the
G growth rates tended to decrease with depth (Fig. 3).
In contrast, there was a significant affect of both depth
and period on gonad growth, and also an interaction
between these factors (P < 0.001). The decrease in
gonad growth with depth was less during the first than
the second period and there was little difference in
gonad growth between 8 and 21 m in the second
period.
Environmental factors
Our data showed marked differences in temperature,
oxygen concentration, phytoplanktonic biomass
(chlorophyll-a) and microalgae abundance between
56
Figure 1. Mean G growth rate (%) for shell height and for the mass of the shell, muscle and remaining tissues of juvenile
Euvola ziczac in suspended culture at 8, 21 and 34 m in depth during two experimental periods, first period (December to
January) and second period (February to March), at Turpialito in the Cariaco Gulf. The vertical lines represent standard
errors.
Figura 1. Media de la tasa de G de crecimiento (%) del alto de la concha y la masa de la concha, músculo y resto de
tejidos de los juveniles de Euvola ziczac en cultivo suspendido a 8, 21 y 34 m de profundidad, durante los dos períodos
experimentales: el primer periodo (diciembre-enero) y el segundo periodo (febrero-marzo), en Turpialito, golfo de
Cariaco. Las líneas verticales representan el error estándar.
the two periods and with depth. All of these
environmental factors decreased with depth (Table 1).
The decrease in temperature with depth was by < 2°C
in both periods. Temperatures were higher in the first
period than in the second period (P < 0.05), although
the difference was less when temperatures fell at the
end of the first period. Mean chlorophyll-a levels at 8
m were more than twofold greater in the second period
(4.1 µg L-1) than in the first period (1.8 µg L-1) (Table
1, Fig. 4).
At all depths, although microalgae were more
abundant in the first than the second period, total
phytoplankton biomass (as indicated by chlorophyll-a)
was greater in the second period. Total seston mass
was higher in the first than the second period (P <
0.05), whereas organic seston mass was higher in the
second than first period.
At all depths, oxygen levels were less in the second
period than in the first. At 34 m the average oxygen
concentration was 2.7 mg L-1. In contrast, salinity did
not vary with depth or period and values only varied
between 36.8 and 37.1 psu (Table 1).
DISCUSSION
Although some of the differences in growth and
reproduction that we recorded for scallops could be
related to genetic differences, as our study included
scallops of different origin (hatchery and field), this
seems improbable since Coronado et al. (1991) shows
there is low genetic variability in E. ziczac from the
Cariaco Gulf. Other studies of bivalves also indicate
that intraspecific differences in growth are primarily a
function of environmental conditions (Griffiths &
Griffiths, 1987). The marked variations in the growth
in juveniles at the three depths, observed during both
periods of our study, in this case individuals of the
same chohort, further indicate that growth is mainly
determined by environmental factors.
The Cariaco Gulf is an arid region in which
evaporation exceeds precipitation and runoff (Okuda
et al., 1978). East-north-easterly trade winds prevail
and when the winds are strong they cause upwelling
and associated decreases in temperature and increases
in primary productivity (Moigis, 1986; Ferraz-Reyes,
1987; Muller-Karger et al., 1989). Our experiments
were executed over two 34-36 day periods. The first
57
Figure 2. Mean G growth rate (%) for shell height and for the mass of the shell, muscle and remaining tissues of maturing
Euvola ziczac in suspended culture at 8, 21 and 34 m in depth during two experimental periods, first period (December to
January) and second period (February to March), at Turpialito in the Cariaco Gulf. Vertical lines represent standard
errors.
Figura 2. Media de la tasa de G de crecimiento (%) del alto de la concha y la masa de la concha, músculo y resto de
tejidos de los juveniles con capacidad reproductiva de Euvola ziczac en cultivo suspendido a 8, 21 y 34 m de profundidad,
durante los dos períodos experimentales: el primer periodo (diciembre-enero) y el segundo periodo (febrero-marzo), en
Turpialito, golfo de Cariaco. Las líneas verticales representan el error estándar.
period (December to January) coincided the period of
transition from a stratified water column to upwelling
conditions. There were initially warm temperatures
and low phytoplankton abundance and then decreasing
temperatures and increasing phytoplankton abundance. The second period (February to March) was
during coastal upwelling, with associated decreased
temperatures and high phytoplankton production.
Our experiments showed that juvenile E. ziczac
grew more rapidly than maturing individuals and that
growth was negligible for fully mature scallops. These
results are consistent with the hypothesis that juveniles
allocate energy not required for maintenance into
somatic growth, that maturing scallops allocate energy
into both somatic and gonad growth, and that fully
mature scallops mainly allocate energy not needed for
maintenance into reproduction.
The somatic tissues of juvenile scallops increased
in mass during both experimental periods, however,
the rates of growth were markedly greater during the
second period (upwelling period). The factor that most
likely explained the increased growth in the second
period was the increase in phytoplankton abundance.
The increase in chlorophyll a was more than two-fold
greater in the second period at 8 m. This increased
primary production was the results of nutrients
58
Figure 3. Mean G growth rate (%) for shell height and for the mass of the shell, muscle and remaining tissues of fully
mature Euvola ziczac in suspended culture at 8, 21 and 34 m in depth during two experimental periods, first period
(December to January) and second period (February to March), at Turpialito in the Cariaco Gulf. Vertical lines represent
standard errors.
Figura 3. Media de la tasa de G de crecimiento (%) del alto de la concha y masa de la concha, músculo y resto de tejidos
de los adultos de Euvola ziczac en cultivo suspendido a 8, 21 y 34 m de profundidad, durante los dos períodos
experimentales: el primer periodo (diciembre-enero) y el segundo periodo (febrero-marzo), en Turpialito, golfo de
Cariaco. Las líneas verticales representan el error estándar.
brought up from greater depths by upwelling (there is
little rain during this period). Although microalgae
were markedly less abundant in the upwelling period,
these were principally nanoflagellates that contributed
little to phytoplankton biomass. Larger phytoplankton
cells (diatoms) account for the increased primary
production during the upwelling period in the Cariaco
Gulf (Lodeiros & Himmelman, 2000). Although total
seston was about half as abundant in the second period
as in the first period, the organic content of the seston
was almost the same in the two periods. It appears that
increased growth in the second period was due to
better quality as well as the increased biomass of
phytoplanktonic food.
The other environmental factors that we recorded
could not have accounted for the enhanced growth rate
in the second period. Salinities only varied slightly
between the two periods. The slight decrease in
oxygen concentrations in the second period likely had
no affect (or any affect would have been detrimental).
Temperatures could only have accounted for the
differences in growth between periods if the
temperatures in the first period were stressful to the
scallops. This seems unlikely, given that the difference
in mean temperature between periods was by < 2°C,
and the maximum temperature recorded for the
shallowest treatment was < 27°C. Further, growth was
markedly greater at 8 m in the second period than at
59
Table 1. Mean (± SE) values for environmental factors at 8, 21 and 34 m depth for the two experimental periods at
Turpialito in the Cariaco Gulf.
Tabla 1. Promedio (±DS) de los factores ambientales a 8, 21 y 34 m de profundidad en los dos períodos experimentales
en Turpialito, golfo de Cariaco.
First period (December to January)
Environmental factor
8m
21 m
34 m
Temperature (ºC)
Chlorophyll-a (µg L-1)
Microalgae (cell mL-1)
Seston (mg L-1)
Organic seston (%)
Oxygen (mg L-1)
Salinity (psu)
25.5 ± 0.53
1.8 ± 0.84
388.1 ± 157.04
43.6 ± 9.42
28.5 ± 5.23
4.7 ± 0.28
36.8 ± 0.05
24.8 ± 0.48
1.2 ± 0.21
354.3 ± 130.16
44.1 ± 10.71
14.9 ± 6.29
4.1 ± 0.42
36.8 ± 0.06
24.3 ± 0.46
0.7 ± 0.21
113.7 ± 15.71
46.6 ± 8.54
13.4 ± 4.20
3.0 ± 0.16
36.8 ± 1.93
Second period (February to March)
Environmental factor
8m
21 m
34 m
Temperature (ºC)
Chlorophyll-a (µg L-1)
Microalgae (cell mL-1)
Seston (mg L-1)
Organic seston (%)
Oxygen (mg L-1)
Salinity (psu)
23.9 ± 0.13
4.1 ± 2.22
318.2 ± 47.08
22.8 ± 6.93
35.1 ± 4.54
4.2 ± 0.36
37.1 ± 0.07
22.9 ± 0.28
1.1 ± 0.16
164.3 ± 30.70
20.5 ± 6.56
22.9 ± 1.26
3.1 ± 0.091
36.9 ± 0.08
22.4 ± 0.22
0.6 ± 0.18
83.8 ± 22.36
21.3 ± 6.12
24.7 ± 3.21
2.7 ± 0.29
36.9 ± 0.09
Figure 4. a) Temperature and b) chlorophyll-a at 8, 21 and 34 m in depth during two experimental periods: first period
(December to January) and second period (February to March), at Turpialito in the Cariaco Gulf.
Figura 4. a) Temperatura y b) clorofila-a a 8, 21 y 34 m de profundidad durante el primer periodo (diciembre-enero) y el
segundo periodo (febrero-marzo), en Turpialito, golfo de Cariaco.
60
34 m in the first period, even though mean temperatures for these two treatments only differed by
0.4°C.
Maturing scallops only developed gonads during
the second period in our study. This was surprising
given that the initial size of the maturing scallops in
the second period was less than that of those in the
first experimental period (30.0 mm compared to 40.8
mm). One would have expected them to be closer to
initiating gonad development. In addition, the gonad
production of the maturing scallops in the second
period was greater at 8 and 21 m than at 34 m (P <
0.05). This gonad production in maturing scallops in
the second experimental period, which was greatest at
8 m in depth, was also likely explained by the
phytoplankton increase associated with upwelling.
The difference in gonad production between the two
periods suggests that elevated phytoplankton food
abundance is required for the first development of
gonads in maturing E. ziczac. Lodeiros & Himmelman
(2000) similarly suggest that increased phytoplankton
abundance is required for the first production of
gonads in E. ziczac. The hypothesis that phytoplankton stimulates the onset of gonad development in
E. ziczac should be evaluated using an experimental
study in which phytoplankton abundance is varied
while other factors are maintained constant.
Growth of the remaining somatic tissues of
maturing scallops was much greater in the second
period than the first, and this again was likely due to
the increased availability of phytoplanktonic food.
However, muscle growth during the second period
was similar to that recorded in the first period. The
lack of an increase in muscle growth during this
period of food abundance suggests that energy was
being preferentially allocated to gonad. The muscle
often acts as an energy reserve in E. ziczac (Guderley
et al., 1995; Boadas et al., 1997) and other scallops
(Barber & Blake, 2006) and muscle reserves are
transferred to the gonad if food is in short supply
during a reproductive period. Our study provided
evidence that muscle reserves were transferred to the
gonad even during the second period when food was
abundant. Indeed, muscle growth in the second period
when there was gonad growth was reduced compared
to the first period when there was no gonad
development. The strong growth of remaining somatic
tissues, coincident with gonad growth in the second
period, indicates the importance of these tissues
(mantle, gills and visceral organs) to the maintenance
requirements of the scallop.
For fully mature scallops, we observed decreases
in the mass of the adductor muscle and gonad in all
experimental treatments (depths and periods), except
at 8 m during the stratification period. Although the
decrease in gonad mass could reflect spawning events,
we suspect that it reflected energy adsorption from the
gonad for basic maintenance. This is suggested
because the loss in gonad mass was greater with
increasing depth, coincident with a decrease in food
availability. The tissue losses we observed for fully
mature scallops suggest these individuals were
stressed during our experiments. Changes in the ratio
of RNA to DNA with increasing size for the scallops
in our first experimental trial, reported by Lodeiros et
al. (1996), similarly indicated that the fully mature
scallops were stressed. However, these mature
scallops did not show a decrease in the mass of
remaining tissues in either period and this again
indicated the importance of maintaining these tissues.
In our previous long-term (10 months) studies of
the growth of E. ziczac, the pervasive negative effect
of fouling largely masked the effect of other
environmental factors (Lodeiros & Himmelman,
2000). Only trials at greater depths, where fouling
organisms developed much more slowly, provided
evidence that phytoplankton abundance favoured
growth (Lodeiros & Himmelman, 2000). The present
short-term field trials, in which there was insufficient
time for fouling to develop, showed that growth was
greatly enhanced when phytoplankton became
abundant. Controlled laboratory experiments would be
useful to further elucidate the effect of phytoplankton
abundance and quality, and the influence of other
factors, on the growth of E. ziczac.
ACKNOWLEDGMENTS
This research was supported by grants from the
Consejo de Investigación de la Universidad de Oriente
to C. Lodeiros, and from the National Sciences and
Engineering Research Council of Canada to J.H.
Himmelman.
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Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, Calz. Del Hueso 1100
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Centro de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del Golfo de México
Universidad Autónoma de Campeche, Av. Agustín Melgar s/n
Col. Buenavista 24030, Campeche, México
RESUMEN. La comunidad de peces en el sur del golfo de México es abundante y diversa y sus componentes
se encuentran afectados por la captura incidental de la pesquería del camarón siete barbas. El presente trabajo
describe y analiza los patrones de variación espacial y temporal de la abundancia y diversidad de la comunidad
de peces, identificando las especies con dominio ecológico. Los muestreos se realizaron mensualmente entre
febrero 2006 y enero 2007 en 37 sitios localizados desde la desembocadura del sistema Grijalva-Usumacinta
hasta la desembocadura del sistema Chumpam-Balchacah al interior de la Laguna de Términos, en el estado de
Campeche al sur del golfo de México. Se realizaron 444 arrastres experimentales con una red de prueba
camaronera y se capturaron 26.386 peces con un peso conjunto de 407,1 kg. Se identificaron 94 especies
agrupadas en 65 géneros y 38 familias. La abundancia y diversidad de la comunidad de peces se analizó en
escalas espacial y temporal en términos de densidad (ind m-2), biomasa (g m-2), peso promedio (g ind-1), índice
de diversidad (Hń), riqueza de especies (DMg) e índice de equidad (J’). En cuanto a abundancia se
distinguieron los altos valores registrados en agosto y septiembre, en sitios cercanos a las desembocaduras de
los sistemas Grijalva-Usumacinta y Palizada-Del Este. La especie más importante en términos de abundancia
fue el bagre Cathorops melanopus. Los intervalos de variación de los índices de diversidad en escala espacial
fueron: Hń = 0,5-2,8 bits; Dmg = 2,6-5,3 sp. ind-1 y J´= 0,1-0,8 bits. En escala temporal los intervalos fueron
Hń = 1,8-2,6 bits; Dmg = 5,1-6,7 sp. ind-1 y J´= 0,4-0,6 bits. Se identificaron nueve especies dominantes con
16.840 individuos y un peso conjunto de 278,5 kg, equivalente al 63,8% de la captura total.
Palabras clave: abundancia, diversidad, peces, especies dominantes, Campeche, México.
Spatial and temporal variability of fish community abundance and diversity off the
coast of Campeche, Mexico
ABSTRACT. The fish community of the southern Gulf of Mexico is abundant and diverse, and its
components are affected by the bycatch of the seabob shrimp fishery. The spatial and temporal abundance and
diversity patterns of the fish community are described and analyzed in this paper, and the ecologically
dominant species are identified. Monthly sampling was carried out from February 2006 to January 2007, at 37
sites located between the mouth of the Grijalva-Usumacinta system to the mouth of the Chumpan-Balchacah
system inside the Terminos Lagoon, in the state of Campeche, southern Gulf of Mexico. Using an
experimental trawl net, 444 experimental hauls were done, and 26,386 individuals were caught with a joint
weight of 407.1 kg. In total, 94 species were identified, grouped in 65 genera and 38 families. The abundance
and diversity of the fish community was analyzed on spatial and temporal scales in terms of density (ind m2),
biomass (g m2), average weight (g ind-1), diversity index (H’n), species richness (Dmg), and evenness (J’). The
abundance was high in August and September at sites near the mouths of the Grijalva-Usumacinta and
Palizada-Del Este systems. The most important species in terms of abundance was the catfish, Cathorops
melanopus. The intervals of variation of the diversity range on a spatial scale were H’n = 0.5 to 2.8 bits; Dmg
= 2.6 to 5.3 sp ind-1, and J’ = 0.1 to 0.8 bits. On a temporal scale, the intervals were: H’n = 1.8 to 2.6 bits;
Dmg = 5.1 to 6.7 sp ind-1, and J’ = 0.4 to 0.6 bits. Nine dominant species were identified, with 16,840
individuals and a joint weight of 278.5 kg, equivalent to 63.8% of the total capture.
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Keywords: abundance, diversity, fish, dominant species Campeche, Mexico.
___________________
Corresponding author: Luis Ayala-Pérez ([email protected])
INTRODUCCIÓN
En la región costero marina del sur del golfo de
México se integran y tienen influencia sobre su
diversidad y productividad, dos áreas naturales
protegidas, la reserva de la biosfera Pantanos de
Centla en el estado de Tabasco y el área de protección
de flora y fauna Laguna de Términos en Campeche.
En la región de la Laguna de Términos desemboca una
parte de la principal red hidrológica de la zona costera
mexicana del golfo de México, constituida por los ríos
Mezcalapa, Grijalva y Usumacinta, los cuales han
desarrollado un amplio complejo fluvio-lagunar
estuarino que incluye los ríos Palizada, Chumpam y
Candelaria y Pom-Atasta (Ayala-Pérez, 2006).
El sector occidental de la costa de Campeche
comprende desde la desembocadura del sistema
Chumpan-Balchacah hasta la desembocadura del
sistema Grijalva-Usumacinta, es una región prioritaria,
en términos de producción pesquera de recursos
valiosos como pargos, huachinangos, róbalo y particularmente camarón, como producto de la actividad de la
flota artesanal. En esta región los esfuerzos de
conservación se enfrentan a intensos esfuerzos de
explotación de recursos naturales lo que ha llevado a
utilizar diversas herramientas de manejo, entre las que
destaca el régimen de veda para el aprovechamiento y
protección del camarón siete barbas (Xiphopenaeus
kroyeri), contempladas por la Norma Oficial Mexicana NOM-004-pesc-1993 y NOM-002-pesc-1993
(Núñez et al., 2000). Este recurso costero empezó a
ser explotado en 1996, a raíz de la fuerte disminución
de la abundancia del camarón de altamar (camarón
blanco Litopenaeus setiferus, camarón café Farfantepenaeus aztecus y camarón rosado Farfantepenaeus
dourarum) (Núñez & Wakida, 1999).
Dada la abundancia y diversidad de la comunidad
de peces en el sector occidental de la costa de
Campeche y el arte de pesca de arrastre utilizado por
la flota artesanal para la captura del camarón, es
evidente la captura incidental de peces y el descarte de
aquellas de nulo o escaso valor económico y el efecto
al hábitat por la alteración del fondo. Autores como
Lewison et al. (2004) y Madrid-Vera et al. (2007) han
estimado que por cada kilogramo de camarón, se
capturan y descartan entre diez y veinticinco
kilogramos de fauna de acompañamiento, básicamente
peces.
Los estudios del efecto que tiene la alteración del
fondo sobre la estructura de las comunidades son
escasos, en particular para la costa de Campeche, a
pesar que el análisis de la variación espacio-temporal
de la abundancia y diversidad de las comunidades
asociadas al fondo (demersales) es una herramienta
valiosa para levantar información de línea base, para
potenciales evaluaciones del efecto ecológico de las
capturas incidentales (Ramos-Miranda et al., 2006b).
Ciertamente la evaluación de este efecto requiere
aislar la influencia de variables ambientales que
potencialmente pueden también influir en la
distribución espacio-temporal de las comunidades de
peces. Aspectos como el volumen de descarga de los
ríos, temperatura ambiente, precipitación, periodicidad
de las mareas, el régimen vientos y circulación litoral,
entre otros procesos costeros, condicionan la
composición y abundancia específica de la comunidad
de peces, incluyendo la estructura por tallas (YáñezArancibia & Day, 1988; Pauly & Yáñez-Arancibia,
1994). En el caso particular del sector occidental de la
costa de Campeche, hay evidencia del acoplamiento
de ciclos de vida y de abundancia y diversidad de la
comunidad de peces a la variabilidad ambiental
regional (Reyes et al., 1994).
De esta forma, este trabajo tiene como objetivo
describir y analizar la variación espacial y temporal de
la abundancia y diversidad de la comunidad de peces
en el sector occidental de la costa de Campeche. En
primera instancia se identificaron las especies con
dominio ecológico en base a muestreos experimentales de captura de camarón siete barbas.
Posteriormente, se discuten los efectos de la captura
incidental y las estrategias de acoplamiento de las
especies a la variabilidad ambiental de la región.
MATERIALES Y METODOS
El área de estudio se localiza al sur del golfo de
México, en el sector occidental de la costa de
Campeche, desde la zona conocida como Bahamita en
isla del Carmen, Campeche hasta la desembocadura
del sistema Grijalva-Usumacinta conocida como Dos
Bocas, Tabasco, a una profundidad máxima de 18 m.
Al interior de la Laguna de Términos, desde la
desembocadura del sistema Chumpan-Balchacah hasta
la Boca del Carmen (Fig. 1).
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Figura 1. Sector occidental de la costa de Campeche, región de la Laguna de Términos, al sur del golfo de México. Se
señala la ubicación de los sitios de muestreo.
Figure 1. West coast of Campeche. Terminos Lagoon region, south of Mexico Gulf. The sample sites are indicated.
Entre los componentes funcionales más importantes de la zona de estudio se destaca la desembocadura del sistema Grijalva-Usumacinta, Tabasco,
que desarrolla en el sector litoral un estuario
permanente, claramente estratificado, con gran aporte
de terrígenos. Este sistema, se considera el segundo
mayor aporte de agua dulce en América del Norte con
una variación de descarga acoplada a la temporalidad
climática de la región.
El río San Pedro y San Pablo que marca la frontera
entre los estados mexicanos de Tabasco y Campeche,
también desarrolla un estuario permanente en la
porción litoral, aportando terrígenos y abundante
materia orgánica. Este río recorre gran parte de la
planicie costera inundable y cruza una de las zonas
núcleo de la reserva de la biosfera Pantanos de Centla
(Anónimo, 2000).
Los sistemas fluvio-lagunares Pom-Atasta,
Palizada-Del Este y Chumpan-Balchacah se reconocen
como cabeceras estuarinas, ya que conectan a diversos
ríos (San Pedro y San Pablo, Palizada, Marentes, Las
Piñas y Chumpan) con el sistema estuarino de Laguna
de Términos. A través de ellos se aporta materia
orgánica y material terrígeno, y están bordeados de
manglar. Todos estos sistemas quedan incluidos en el
área de protección de flora y fauna Laguna de
Términos (Ayala-Pérez et al., 1993).
El clima predominante en la región es Aw, cálido
sub-húmedo con lluvias en verano de junio a octubre.
La temperatura anual promedio supera los 26ºC y la
precipitación varía entre 1100 y 2000 mm, los vientos
predominantes son de E a SE de marzo a abril y de
agosto a septiembre, y de N a NO de octubre a febrero
(García, 1973).
Se han señalado tres temporadas climáticas: Secas
(S) de febrero a mayo cuando se registra una
temperatura ambiente promedio de 28,1ºC y precipitaciones promedio de 164,8 mm, con vientos
principalmente del SE; lluvias (LL) de junio a
septiembre con temperatura media de 28,3ºC,
precipitación de 976,7 mm y vientos predominantes
del SE; y la temporada de nortes (N) de octubre a
enero con temperatura media de 24,4ºC; vientos
fuertes y frecuentes del norte ocasionalmente
acompañados de precipitaciones que alcanzan un
promedio de 345,6 mm (Yáñez-Arancibia & Day,
1988).
Entre febrero 2006 y enero 2007 se muestrearon
mensualmente los 37 sitios ubicados en la zona de
estudio. Estos sitios se establecieron considerando los
estudios realizados por Núñez & Wakida (1999) y
Núñez et al. (2000) que indican la distribución del
camarón siete barbas. Para fines de análisis, el área de
estudio se dividió en tres grupos de estaciones. El
primer grupo (G1) integró a las estaciones con
numeración impar (1 a 19), localizadas más cercanas a
la línea de costa. El segundo grupo (G2) se conformó
por las estaciones con numeración par (2 a 18)
localizadas a mayor profundidad y más alejadas de la
línea de costa, y finalmente el tercer grupo (G3)
correspondió a las estaciones localizadas al interior de
la Laguna de Términos (20 a 37).
66
En cada sitio se registró la temperatura, salinidad y
oxígeno disuelto en dos niveles de profundidad con un
Hydrolab H20 y se hicieron recolectas biológicas
utilizando una red de arrastre de prueba camaronera de
5 m de largo, 2,5 m de abertura y luz de malla de 2
cm, equipada con tablas de arrastre de 0,8 x 0,5 m, a
bordo de una lancha de 7 m de eslora con motor fuera
de borda de 55 HP, a una velocidad promedio de 2
nudos. Cada arrastre tuvo una duración de 12 min. Las
muestras biológicas se almacenaron en bolsas de
plástico etiquetadas y se conservaron en frío para su
inmediato procesamiento en laboratorio.
El comportamiento ambiental de la zona de estudio
se representó mediante gráficos de caja, que
expresaron los valores de la mediana, quartiles
primero y tercero, y valores mínimo y máximo.
Pequeños círculos y asteriscos indicaron valores
atípicos leves y extremos respectivamente. Estos
valores atípicos se definieron como sigue:
Atípico leve: < Q1-1.5* IQR, > Q3+1,5* IQR
Atípico extremo: < Q1-3* IQR, > Q3+3* IQR
donde: Q1 y Q3 corresponden a los valores de los
quartiles primero y tercero respectivamente. IQR
corresponde al intervalo interquartílico Q3-Q1.
Todos los organismos recolectados se midieron
individualmente, registrando la longitud total y
estándar con un ictiómetro convencional y se pesaron
en una balanza digital de 2,160 g de capacidad y 0,1 g
de precisión. Para la identificación de especies se
utilizó literatura especializada: Álvarez-del Villar
(1970), Hoese & Moore (1977), Castro-Aguirre (1978,
1999), Fischer (1978), Reséndez (1981a, 1981b) y
Miller (2005). El ordenamiento sistemático de las
especies de peces se realizó de acuerdo a Nelson
(2006). Para el cálculo de la abundancia relativa, se
definió el área barrida por el arte de pesca mediante el
producto de la velocidad de arrastre por el tiempo de
operación y abertura de trabajo de la red. La
abundancia se estimó en términos de densidad (ind
m-2), biomasa (g m-2) y peso promedio (g ind-1).
Para estimar la diversidad de la comunidad de
peces se utilizó el índice de Shannon & Weaver
(1963): H´ = -∑ pi ln pi, que combina la riqueza
específica y las propiedades de equidad. Se calculó el
índice de riqueza de especies de Margalef (1969):
DMg= (S-1)/ ln N, que es una medición de diversidad
basada en el número de especies presentes. Se
determinó el índice de Pielou (1966): J´ = H´/ ln S,
que describe la equidad de la distribución del número
de individuos por especie y se utilizó para estimar la
desviación de la diversidad máxima y la abundancia
relativa. Magurran (1988) efectuó una descripción
específica de cada uno de estos indicadores, señalando
que pi es la proporción de individuos de la especie i en
el total de la muestra, S es el número total de especies
y N el número total de individuos de todas las
especies.
Para definir las especies con dominio ecológico se
empleó el índice de importancia relativa modificado
de Koranteng (2001): IIR = %ni * %pi * %fi, donde:
ni = proporción del número de individuos de la
especie i en la muestra, pi = proporción del peso de la
especie i en la muestra, fi = proporción de la
frecuencia de aparición de la especie i en la muestra.
Los valores mayores a 20 identifican a especies
dominantes; valores entre 1 y 19 a especies de
importancia media y valores menores a 1 a especies
con poca importancia.
A partir de una matriz de número de individuos por
especies, meses y estaciones se realizó un dendrograma con ayuda del programa SYSTAT 10.2,
utilizando la técnica de ligamiento Ward y distancia
Gamma, para identificar las asociaciones ecológicas
entre las especies dominantes.
También se desarrolló un análisis de correspondencia canónica (ACC) para evaluar la influencia
de los factores ambientales sobre las asociaciones de
especies de peces dominantes. El ACC fue realizado
entrecruzando dos matrices: la matriz de número de
individuos por especie, meses y estaciones y la matriz
de parámetros ambientales (temperatura, salinidad,
oxígeno disuelto y pH) por meses y estaciones. Las
variables meses y estaciones de muestreo fueron
incluidas en el análisis como variables pasivas o
suplementarias. Adicionalmente, los registros de los
parámetros ambientales y número de individuos de las
especies fueron tomados como variables cuantitativas.
El ACC fue realizado mediante el empleo del paquete
computacional CANOCO 4.5 (Ter-Braak & Šmilauer,
1998).
RESULTADOS
La variabilidad ambiental de la zona de estudio fue
representada por los valores de temperatura, salinidad
y oxígeno disuelto del agua en dos niveles de
profundidad, medidos mensualmente en los 37 sitios
de muestreo. En la Figura 2 se presentan los intervalos
de variación mensual y por época climática de la
temperatura en superficie y fondo. El valor promedio
de la temperatura para el periodo de estudio fue de
27,7ºC en superficie y 26,9ºC en el fondo, con mínima
de 21,5ºC y máxima de 32,7ºC. Los valores atípicos
por mes son mínimos y corresponderían a las
condiciones específicas del muestreo. Por otra parte, el
comportamiento de la temperatura por época climática
67
Figura 2. Variación mensual y por época climática: lluvias (LL), nortes (N) y secas (S) de la temperatura en superficie
(negro) y fondo (gris) para el periodo de estudio en el sector occidental de la costa de Campeche.
Figure 2. Temperature variability in the west coast of Campeche, by month and climatic season: rainy (LL), winter storm
(N) and dry (S). Black box: surface layer, gray box: bottom layer.
mostró que el valor promedio mínimo se presentó en
época de nortes con 26,5ºC y el máximo en lluvias con
29,9ºC. Aunque el intervalo de variación en lluvias fue
más reducido comparativamente, los valores atípicos
leves y extremos fueron más frecuentes, especialmente
en el fondo.
El promedio de la salinidad de superficie fue de
26,2 psu con una variación entre 42,1 psu en abril y
0,15 psu en la estación 1 en octubre. En la época de
nortes se registraron los menores valores de salinidad.
Durante la época de lluvias, el promedio fue de 24,4
psu, en nortes de 22,4 psu y en secas de 31,6 psu. El
promedio de la salinidad del fondo fue de 29,8 psu con
una variación de 42,2 psu en la estación 9 en abril y
0,1 psu en la estación 31 en noviembre. Durante las
lluvias la salinidad mostró un promedio de 29,4 psu
con frecuentes valores atípicos bajos y extremos,
nortes con un valor de 26,7 psu y secas un valor de
33,2 psu (Fig. 3).
El oxígeno disuelto presentó un promedio en
superficie de 6,6 mg L-1 y una variación entre 2,8 mg
L-1 en octubre en la estación 15 y 10,9 mg L-1 en la
estación 17 en marzo. Mensualmente, los mayores
promedios se observaron en febrero y los menores en
noviembre. Los promedios por épocas climáticas en
superficie fueron de 6,0; 6,09 y 7,81 mg L-1 en lluvias,
nortes y secas respectivamente. El oxígeno de fondo
presentó un promedio de 5,8 mg L-1 y una fluctuación
entre 10,5 mg L-1 en la estación 29 en febrero y 2,6
mg L-1 en octubre en la estación 34. Los promedios
por épocas climáticas en el fondo fueron de 4,8 mg
L-1, nortes 5,5 mg L-1 y secas 7,2 mg L-1 con presencia
frecuente de valores atípicos (Fig. 4).
Se recapturó un total de 26.386 peces con un peso
total de 407,1 kg. El ordenamiento sistemático de la
comunidad de peces comprendió 38 familias, 65
géneros y 94 especies. La familia predominante fue
Carangidae con un total de 6 géneros y 10 especies,
seguida por Sciaenidae con 4 géneros y 7 especies,
Gerreidae y Sparidae con 3 géneros y 6 especies. La
familia Ariidae se destacó por su abundancia en
número de individuos (14.802) y peso (203,1 kg). En
la Tabla 1 se presenta el ordenamiento sistemático de
los peces recolectados en el sector occidental de la
costa de Campeche.
La variación espacial de la abundancia se
representa en la Figura 5. Los sitios de muestreo se
presentan agrupados y se destaca el efecto de la
profundidad y del sistema estuarino Laguna de
Términos sobre la densidad, biomasa y peso
promedio. Los pulsos observados en las estaciones 1,
29, 30 y 31 se asociaron a la presencia del bagre
Cathorops melanopus que mostró una alta dependencia de los aportes de agua continental, especialmente en la desembocadura de los sistemas GrijalvaUsumacinta y Palizada-Del Este. Los valores promedio de la abundancia por grupo de estaciones se
indican en la Tabla 2.
La biomasa mostró una tendencia de decremento
en las estaciones del G2 y fue importante el sitio 25
por la presencia de amplios parches de pastos marinos
(Thalassia testudinum). Finalmente, en cuanto al peso
promedio, se observó el efecto de la dinámica del
sistema estuarino Laguna de Términos que favoreció
la concentración de los organismos de mayor talla.
La variación temporal de la abundancia en
densidad, biomasa y peso promedio mostró, en
68
Figura 3. Variación mensual y por época climática: lluvias (LL), nortes (N) y secas (S) de la salinidad en superficie
(negro) y el fondo (gris) para el periodo de estudio en el sector occidental de la costa de Campeche.
Figure 3. Water salinity variability in the west coast of Campeche, by month and climatic season: rainy (LL), winter
storm (N) and dry (S). Black box: surface layer, gray box: bottom layer.
Figura 4. Variación mensual y temporal de la concentración de oxígeno disuelto en superficie (negro) y el fondo (gris)
durante el periodo de estudio.
Figure 4. Variability dissolved oxygen, by month and climatic season: rainy (LL), winter storm (N) and dry (S). Black
bo: surface layer, gray box; bottom layer.
general, una tendencia de incremento en las épocas de
secas y lluvias de febrero a agosto y una tendencia
decreciente que se inicia al final de la época de lluvias
y se acentuó en la época de nortes. La presencia de
organismos de mayor tamaño promedio se observó en
agosto (Fig. 6).
La variación espacial de los distintos componentes
de la diversidad de la comunidad de peces se
representa en la Figura 7. El índice de diversidad
mostró una disminución en los sitios 1, 7 y 19 del G1,
que se asoció a sitios de gran variación en la salinidad
por la descarga de agua dulce y por la alta abundancia
de algunas especies. El grupo de estaciones G2 no
presentó grandes diferencias, sin embargo en el G3 se
destacó una fuerte disminución del índice en los sitios
29, 30 y 31, debido a la abundancia del bagre C.
melanopus.
En cuanto a la riqueza de especies, no se observan
grandes diferencias entre los sitios de muestreo, y pero
destacó el bajo valor en el sitio 8. Se distinguió una
ligera tendencia de disminución en el grupo de sitios
G1 y una tendencia de incremento en los grupos G2 y
G3. Los sitios 29, 30 y 31 confirmaron la dominancia
de algunas especies. Finalmente, la equidad mostró un
comportamiento similar al de la diversidad destacando
los bajos valores de las estaciones 29, 30 y 31.
El comportamiento temporal del índice de
diversidad se representó en la Figura 7, donde se
Tabla 1. Listado sistemático de las especies de peces en el sector occidental de la costa de Campeche.
Table 1. Systematic list of fish species of the west coast of Campeche.
Familia
Especie
Rhinobatidae
Narcinidae
Gymnuridae
Urolophidae
Dasyatidae
1. Rhinobatos lentiginosus Garman, 1880
2. Narcine brasiliensis (Olfers, 1831)
3. Gymnura micrura (Bloch & Schneider, 1801)
4. Urobatis jamaicensis (Cuvier, 1816)
5. Dasyatis americana Hildebrand & Schroeder, 1928
6. Dasyatis sabina (Lesueur, 1824)
7. Rhinoptera bonasus (Mitchill, 1815)
8. Echiophis punctifer (Kaup, 1860)
9. Ophichthus gomesii (Castelnau, 1855)
10. Gymnothorax nigromarginatus (Girard, 1858)
11. Dorosoma anale Meek, 1904
12. Dorosoma petenense (Günther, 1867)
13. Harengula jaguana Poey, 1865
14. Anchoa hepsetus (Linnaeus, 1758)
15. Anchoa mitchilli (Valenciennes, 1848)
16. Cetengraulis edentulus (Cuvier, 1829)
17. Ariopsis felis (Linnaeus, 1766)
18. Bagre marinus (Mitchill, 1815)
19. Cathorops melanopus (Günther, 1864)
20. Synodus foetens (Linnaeus, 1766)
21. Opsanus beta (Goode y Bean, 1880)
22. Porichthys porosissimus (Cuvier, 1829)
23. Mugil curema Valenciennes, 1836
24. Hippocampus erectus Perry, 1810
25. Hippocampus sp.
26. Prionotus carolinus (Linnaeus, 1771)
27. Prionotus punctatus (Bloch, 1793)
28. Prionotus scitulus Jordan & Gilbert, 1882
29. Prionotus tribulus Cuvier, 1829
30. Prionotus roseus Jordan & Evermann, 1887
31. Centropomus parallelus Poey, 1860
32. Centropomus undecimalis (Bloch, 1792)
33. Caranx hippos (Linnaeus, 1766)
34. Caranx latus Agassiz, 1831
35. Caranx crysos (Mitchill, 1815)
36. Chloroscombrus chrysurus (Linnaeus, 1766)
37. Hemicaranx amblyrhynchus (Cuvier, 1833)
38. Oligoplites saurus (Bloch & Schneider, 1801)
39. Selene setapinnis (Mitchill, 1815)
40. Selene vomer (Linnaeus, 1758)
41. Trachinotus carolinus (Linnaeus, 1766)
42. Trachinotus falcatus (Linnaeus, 1758)
43. Lutjanus synagris (Linnaeus, 1758)
44. Lobotes surinamensis (Bloch, 1790)
45. Diapterus auratus Ranzani, 1842
46. Diapterus rhombeus (Cuvier, 1829)
47. Eucinostomus argenteus Baird & Girard, 1855
48. Eucinostomus gula (Quoy & Gaimard, 1824)
49. Eucinostomus melanopterus (Bleeker, 1863)
50. Eugerres plumieri (Cuvier, 1830)
Myliobatidae
Ophichthidae
Muraenidae
Clupeidae
Engraulidae
Ariidae
Synodontidae
Batrachoididae
Mugilidae
Syngnathidae
Triglidae
Centropomidae
Carangidae
Lutjanidae
Lobotidae
Gerreidae
69
70
Familia
Especie
Haemulidae
51. Conodon nobilis (Linnaeus, 1758)
52. Haemulon bonariense Cuvier, 1830
53. Haemulon plumieri (Lacépède, 1801)
54. Orthopristis chrysoptera (Linnaeus, 1766)
55. Archosargus probatocephalus (Walbaum, 1792)
56. Archosargus rhomboidalis (Linnaeus, 1758)
57. Menticirrhus americanus (Linnaeus, 1758)
58. Menticirrhus saxatilis (Bloch & Schneider, 1801)
59. Menticirrhus littoralis (Holbrook, 1847)
60. Micropogonias undulatus (Linnaeus, 1766)
61. Bothus robinsi Topp & Hoff, 1972
62. Polydactylus octonemus (Girard, 1858)
63. Bairdiella chrysoura (Lacépède, 1802)
64. Bairdiella ronchus (Cuvier, 1830)
65. Cynoscion arenarius Ginsburg, 1930
66. Cynoscion nebulosus (Cuvier, 1830)
67. Cynoscion nothus (Holbrook, 1848)
68. Stellifer lanceolatus (Holbrook, 1855)
69. Ophioscion sp.
70. Gobionellus oceanicus (Pallas, 1770)
71. Chaetodipterus faber (Broussonet, 1782)
72. Trichiurus lepturus Linnaeus, 1758
73. Scomberomorus maculatus (Mitchill, 1815)
74. Peprilus paru (Linnaeus, 1758)
75. Citharichthys spilopterus Günther, 1862
76. Cyclopsetta chittendeni Bean, 1895
77. Etropus crossotus Jordan & Gilbert, 1882
78. Syacium papillosum (Linnaeus, 1758)
79. Achirus lineatus (Linnaeus, 1758)
80. Gymnachirus texae (Gunter, 1936)
81. Trinectes maculatus (Bloch & Schneider, 1801)
82. Symphurus plagiusa (Linnaeus, 1766)
83. Symphurus urospilus Ginsburg, 1951
84. Aluterus scriptus (Osbeck, 1765)
85. Stephanolepis hispida (Linnaeus, 1766)
86. Acanthostracion quadricornis (Linnaeus, 1758)
87. Lagocephalus laevigatus (Linnaeus, 1766)
88. Sphoeroides nephelus (Goode & Bean, 1882)
89. Sphoeroides pachygaster (Müller & Troschel, 1848)
90. Sphoeroides parvus Shipp & Yerger, 1969
91. Sphoeroides spengleri (Bloch, 1785)
92. Sphoeroides testudineus (Linnaeus, 1758)
93. Chilomycterus schoepfii (Walbaum, 1792)
Sparidae
Bothidae
Polynemidae
Sciaenidae
Gobiidae
Ephippidae
Trichiuridae
Scombridae
Stromateidae
Paralichthyidae
Achiridae
Cynoglossidae
Monacanthidae
Ostraciidae
Tetraodontidae
Diodontidae
observó que en promedio, los meses de marzo y
diciembre indicaron una menor diversidad y el resto
mostró fluctuaciones que sugieren movimientos de la
comunidad de peces entre las estaciones de muestreo,
no fue posible identificar una asociación con la
variabilidad ambiental. Para la riqueza de especies, se
observó una tendencia de incremento entre marzo y
agosto, en septiembre se apreció una disminución y
finalmente, una tendencia ligeramente negativa entre
octubre y enero.
Mediante la integración de los resultados de
diversidad (Fig. 8), se visualizó una correlación con la
temporalidad climática ya que en la época de secas,
los valores de diversidad son mínimos, en lluvia y
nortes se mantienen elevados y en septiembre se
presenta una condición muy local asociada a una alta
captura de C. melanopus. La equidad mostró un
comportamiento muy variable, similar al índice de
diversidad.
71
Por su abundancia y distribución, las especies
dominantes se asociaron en tres grupos, el primero
integrado por Cynoscion nothus (CYNO), C. arenarius (CYAR) y Symphurus plagiusa (SYPL) que
mostraron una marcada preferencia por áreas marinas
de alta salinidad. El segundo grupo estuvo integrado
por Bagre marinus (BAMA) y Ariopsis felis (ARFE)
que también prefieren zonas marinas de alta salinidad
pero con mayor tolerancia, acercándose a la boca del
Carmen donde el pH se incrementó por la descarga de
agua de origen continental. El tercer grupo integrado
por Cathorops melanopus (CAME), Bairdiella
ronchus (BARO), B. chrysoura (BACH) y Archosargus rhomboidalis (ARRH) que representó al grupo
de especies típicamente estuarinas presentó una
preferencia por zonas de baja salinidad y escasa
profundidad donde la temperatura aumentó. Esta
asociación y su respectiva correlación con la
variabilidad ambiental se representa en la Figura 9.
DISCUSIÓN
Figura 5. Distribución espacial de la abundancia de la
comunidad de peces agrupada por zonas. G1 estaciones
impar (1 a 19), G2 estaciones par (2 a 18) y G3
estaciones al interior de la Laguna de Términos (20 a 37),
en el sector occidental de la costa de Campeche.
Figure 5. Spatial pattern of abundance of fish
community grouped by zones: G1 odd stations (1 to 19),
G2 par stations (2 to 18) and G3 stations within
Terminos Lagoon (20 to 37), in the west coast of
Campeche.
De acuerdo al índice de importancia relativa (IIR)
se identificaron nueve especies con dominio
ecológico, las cuales en conjunto sumaron 16.840
individuos con 278,5 kg lo que constituyó el 63,8% de
la captura total. C. melanopus es la especie con mayor
presencia (10.484 ind) con un peso de 144,8 kg, que
representó cerca del 40% de la captura total. Por lo
tanto, esta especie controla la estructura de la
comunidad de peces. En la Tabla 3 se presentan los
valores del IIR así como de las contribuciones
porcentuales en número de individuos (ni), peso (pi) y
frecuencia de aparición (fi).
Desde las primeras descripciones de la composición
de las especies de peces en la Laguna de Términos
(Álvarez del Villar, 1970; Amezcua-Linares & YáñezArancibia, 1980; Reséndez, 1981a, 1981b), hasta los
más recientes reportes (Ayala-Pérez et al., 2003;
Ramos-Miranda et al., 2006a) se reconoce la presencia
y dominio de familias como Carangidae, Scianidae,
Gerreidae, Sparidae y Ariidae. Considerando este
antecedente y contrastando con lo encontrado en este
estudio, cerca del 43% de las especies coinciden, lo
cual habla del efecto de la Laguna de Términos como
hábitat en conexión con la porción costera litoral
adyacente.
Ayala-Pérez et al. (2009) en un estudio realizado
en la misma zona de estudio y con el mismo método
de pesca, reportan un total de 91 especies de peces, sin
embargo el número de organismos capturados fue
considerablemente mayor (42.625). Por lo tanto, se
requiere efectuar un análisis más profundo de las
condiciones ambientales y del comportamiento de la
comunidad acoplada a la variabilidad ambiental que
han determinado esta variación tan sobresaliente.
En cuanto a la distribución de la abundancia de la
comunidad de peces es evidente la relevancia de las
desembocaduras de los sistemas Grijalva-Usumacinta
(estación 1) y Palizada-Del Este (estaciones 29, 30 y
31), sobre todo por la alta frecuencia de aparición y
alta densidad del bagre C. melanopus. Esta condición
refleja por una parte, la persistencia a lo largo del ciclo
anual de un hábitat estuarino de baja salinidad,
Ramos-Miranda et al. (2006a) reportan un intervalo de
72
Tabla 2. Intervalo de variación y valores promedio de la abundancia de la comunidad de peces por grupos de estaciones.
Table 2. Variation range and average values of fish community abundance by sample sites grouped.
G1
mín
No. especies
G2
máx
prom
mín
G3
máx
prom
mín
máx
prom
22
31
27
16
28
24
25
36
30
No. individuos
444
1619
769,7
191
663
442,1
154
2583
817,2
Peso total (kg)
4 211,98
31 701,32
11 626,90
3 090,56
7 257,87
5 104,31
2 881,59
37 020,27
13 603,69
0,021
0,082
0,037
0,009
0,031
0,021
0,007
0,12
0,038
Densidad (ind m-2)
-2
Biomasa (g m )
0,205
1,601
0,567
0,143
0,336
0,237
0,133
1,714
0,633
Peso promedio (g ind-1)
7,495
20,132
13,688
8,048
19,06
12,285
5,617
45,642
21,019
salinidad promedio de 0 a 8 psu, y por otra parte la
capacidad de esta especie para habitar estas zonas.
Lara-Domínguez et al. (1981) y Ayala-Pérez et al.
(2008) coinciden en señalar que el bagre C. melanopus
ha adaptado sus estrategias reproductivas a hábitat
estuarinos de baja salinidad y como parte de su ciclo
biológico realiza migraciones cortas de carácter
trófico, aprovechando la fluctuación temporal del
tamaño del hábitat provocado por la variación en el
volumen de descarga de los ríos.
El sector costero-marino así como los sistemas
estuarinos, se han señalado como hábitat preferentemente utilizados por organismos juveniles o
preadultos para fines de alimentación y protección, lo
cual ha sido respaldado con estudios de dinámica
poblacional (Yáñez-Arancibia & Day 1988; Minello et
al., 2003; Ayala-Pérez et al., 2003). Sin embargo,
también se ha hecho notar el efecto de la selectividad
del arte de pesca utilizado, lo cual sin duda es
imprescindible considerar.
Los resultados obtenidos muestran que hay
organismos de tallas grandes que corresponden a
organismos adultos, como es el caso de Ariopsis felis
que registró una talla máxima de 258 mm en las
estaciones 25 y 34, Yáñez-Arancibia & LaraDomínguez (1988) mencionan que esta especie es
considerada como adulto cuando su talla es mayor de
200 mm. Otra de las especies que presentó tallas
grandes fue Archosargus rhomboidalis, quien se
asocia con hábitat de praderas de pastos marinos
(Thalassia testudinum) y de algas (Gracilaria spp.)
característica particular de la estación 25 (Vargas &
Yáñez-Arancibia, 1987).
En general, la abundancia de la comunidad de
peces se incrementa en las estaciones más cercanas a
la línea de costa (G1) y particularmente, durante la
época de lluvias. Pero es evidente el efecto de la
dinámica del sistema estuarino Laguna de Términos
en la abundancia (G3), sobre todo en la presencia de
organismos grandes.
Soberón-Chávez & Yáñez-Arancibia (1985) han
discutido los efectos de la variabilidad ambiental de la
zona costera sobre la producción de recursos
pesqueros en la región sur del golfo de México y entre
otros aspectos, se destaca la importancia de los aportes
de agua continental que se acompaña de nutrientes y
materia orgánica.
El volumen de descarga de agua continental está
condicionado por la temporalidad climática de la
región, de esta forma durante la época de secas la
descarga es mínima y al final de la época de lluvias, se
inicia el incremento en el volumen haciéndose
máximo entre noviembre y enero que corresponde a la
época de nortes. En la época de nortes se ha
documentado la mayor variación en los parámetros
ambientales, provocado por la coincidencia de los
procesos de descarga de agua continental y la
frecuencia de aparición de frentes fríos acompañados
por lluvias torrenciales. Se asume que esta condición
determina la tendencia de decremento de la
abundancia en esta temporada (Yáñez-Arancibia et al.,
1988; Castillo-Rivera et al., 1994).
Durante la época de secas se registra una mayor
estabilidad ambiental ya que los niveles de
temperatura se incrementan, el volumen de descarga
de los ríos disminuye, el dominio de los vientos del
sureste con una periodicidad e intensidad homogénea
y un aumento en la transparencia del agua, permite el
ingreso de organismos con preferencias marinas que
tienen tallas mayores y por lo tanto, el peso promedio
de la comunidad se incrementa.
En cuanto a los indicadores de diversidad de la
comunidad de peces, es necesario notar que los altos
niveles de abundancia de C. melanopus, se reflejan en
una disminución de la equidad. En general no se
aprecian diferencias en la diversidad entre las
estaciones más cercanas y más alejadas de la línea de
costa, sin embargo es evidente la diferencia entre las
estaciones más cercanas y más alejadas de la Laguna
de Términos.
Figura 6. Variación temporal de la abundancia de la
comunidad de peces en el sector occidental de la costa de
Campeche, agrupada por época climática: secas, lluvias y
nortes.
Figure 6. Temporal pattern of fish community abundance in the west coast of Campeche, the climatic season
is indicated: dry, rainy and winter storm.
Los valores de los índices de diversidad en escalas
temporal y espacial fueron respectivamente H’n =
2,60 y 2,85; Dmg = 5,32 y 6,79 y J’ = 0,68 y 0,84; y
fueron contrastados con lo reportado por Ayala-Pérez
et al. (2003) que reportan los siguientes valores para la
Laguna de Términos (Hń = 3,99; Dmg = 7,8 y J’ =
0,99), esto permite apreciar el efecto de la diversidad
de hábitat, la disponibilidad de alimento y quizá hasta
la menor presión de pesca sobre la comunidad de
peces al interior de la Laguna de Términos.
La disminución de la diversidad en la región
adyacente a la Laguna de Términos puede ser
explicada considerando que los factores ambientales
actúan como filtros de nicho seleccionando la
presencia de especies taxonómicamente cercanas y
73
Figura 7. Distribución espacial de la diversidad, equidad
y riqueza de especies en la comunidad de peces agrupada
por zonas. G1 sitios impar (1 a 19), G2 sitios par (2 a 18)
y G3 sitios al interior de la Laguna de Términos (20 a
37), en el sector occidental de la costa de Campeche.
Figure 7. Spatial pattern of diversity, evenness and
species richness of fish community grouped by zones:
G1 odd sites (1 to 19), G2 par sites (2 to 18) and G3 sites
within the Terminos Lagoon (20 to 37), in the west coast
of Campeche.
con preferencias similares. Otra de las causas que
indica un decremento de la diversidad en la
comunidad de peces es una pérdida de la
heterogeneidad del hábitat y de los recursos
alimentarios (Sosa-López et al., 2005).
En cuanto a riqueza de especies es posible
identificar un incremento en las estaciones más
cercanas a la línea de costa, pero además en la Boca
del Carmen el pulso es máximo como reflejo de una
frontera o límite con un alto tránsito de especies. Estas
especies poseen estrategias biológicas y ecológicas
especializadas, no solo para moverse en condiciones
74
Tabla 3. Especies dominantes de acuerdo al índice de
importancia relativa (IIR). Se señalan los valores de la
proporción de número de individuos (ni), proporción en
peso (pi) y proporción de la frecuencia de aparición (fi).
Table 3. Dominant species by the relative importance
index (IIR). The proportion of individual number (ni),
proportion of weight (pi) and proportion of occurrence
frequency (fi) is indicated.
Especie
%ni %pi
%fi
IIR
Cathorops melanopus
39,73 35,57 44,29 62.599,95
Ariopsis felis
6,61 9,30 42,46 2.614,65
Bagre marinus
9,74 5,02 37,67 1.845,71
Cynoscion nothus
2,05 1,63 20,54
69,12
Archosargus rhomboidalis 1,08 5,43 10,73
63,20
Cynoscion arenarius
1,97 1,24 25,79
63,09
Bairdiella ronchus
1,16 3,24 12,78
48,22
Bairdiella chrysoura
1,24 2,57 13,92
44,63
Symphurus plagiusa
0,20 4,40 46,34
41,76
Figura 8. Variación temporal de la diversidad de la comunidad
de peces en la porción occidental de la costa de Campeche, se
señala la agrupación por época climática: secas, lluvias y
nortes.
Figure 8. Temporal pattern of diversity of fish community in
the west coast of Campeche, the climatic season is indicated:
dry, rainy and winter storm.
de gran variabilidad ambiental, sino para desarrollar
etapas específicas de sus ciclos de vida (YáñezArancibia et al., 1985).
Una zona con valores bajos de riqueza de especies
está representada por la estación 8. Esta zona mantiene
condiciones marino-costeras con escasa variabilidad
temporal, por lo que especies con bajos niveles de
tolerancia a cambios ambientales encuentran ahí su
hábitat preferente, tal es el caso de Stellifer lanceolatus, lo cual concuerda con lo reportado por Froese &
Pauly (2009).
La variación temporal de los indicadores de
diversidad, equidad y riqueza de especies solo permite
argumentar una clara programación estacional de las
especies para aprovechar las ventajas relativas del
hábitat en las distintas épocas climáticas y sobre todo,
para disminuir los niveles de competencia, lo cual en
comunidades de alta diversidad es muy importante.
Coincidiendo con Ramos-Miranda et al. (2005a),
quien es reportan valores altos de diversidad en nortes,
señala el aumento de frecuencia e intensidad de los
vientos, además de la intrusión de agua salina en la
laguna, seguido por la entrada de especies marinas
como pargos de la familia Lutjanidade. En este estudio
solo se presentó Lutjanus synagris, sin embargo otras
especies típicamente marinas de las familias Sparidae,
Gerreidae y Scianidae incrementaron su presencia
durante esta temporada.
Se identificaron nueve especies con dominio
ecológico, entre las cuales el bagre C. melanopus
representó cerca del 40% de la captura total. Es
evidente el éxito de esta especie, sin embargo es
pertinente considerar un monitoreo de la abundancia
de esta especie ya que se observa una tendencia de
crecimiento paulatino en los últimos 20 años (LaraDomínguez & Yáñez-Arancibia, 1999; Ayala-Pérez,
2006). Esta tendencia reflejaría cambios en la
estructura comunitaria que puede ser interpretada
como un indicador de alteraciones del ecosistema. El
caso del C. melanopus es un ejemplo exitoso de
adaptación, ya que su preferencia por ambientes poco
profundos con alta turbidez, baja salinidad, ricos en
materia orgánica, unido a su estructura morfológica
con fuertes espinas en las aletas dorsal y pectorales,
hábitos gregarios y finalmente incubación intraoral de
los huevos para asegurar altos niveles de natalidad, le
han permitido no solo dominar sino hasta excluir de su
hábitat a otras especies. Kobelkosky & Castillo-Rivera
(1995) consideran a esta especie como generalista por
sus hábitos alimenticios.
75
Figura 9. Cluster de asociación de especies dominantes (método Ward, distancia gamma) y análisis canónico de
correspondencia de las especies dominantes con los parámetros ambientales. CYNO (Cynoscion nothus), CYAR
(Cynoscion arenarius), SYPL (Symphurus plagiusa), BAMA (Bagre marinus), ARFE (Arius felis), CAME (Cathorops
melanopus), BARO (Bairdiella ronchus), BACH (Bairdiella chrysoura) ARRH (Archosargus rhomboidalis), SALI
(salinidad), TEMP (temperatura), OXIG (oxígeno disuelto).
Figure 9. Dominant species association by Cluster (Method Ward, gamma distance) and Canonic correspondence
analysis of dominant species with environmental parameters. CYNO (Cynoscion nothus), CYAR (Cynoscion arenarius),
SYPL (Symphurus plagiusa), BAMA (Bagre marinus), ARFE (Arius felis), CAME (Cathorops melanopus), BARO
(Bairdiella ronchus), BACH (Bairdiella chrysoura) ARRH (Archosargus rhomboidalis), SALI (salinidad), TEMP
(temperatura), OXIG (oxígeno disuelto).
Los resultados permiten distinguir tres grupos de
especies, dependiendo de su asociación con las
condiciones de temperatura y salinidad. Aquellas que
tienen una amplia distribución (euritermohalinas),
otras que presentan una distribución media (eurihalinas) y las que tienen una distribución restringida
(estenotermohalinas). Dentro del primer grupo se
encuentran Bairdiella ronchus, B. chrysoura y
Symphurus plagiusa; en el segundo grupo se encuentra
Ariopsis felis, Bagre marinus, Cynoscion nothus y C.
arenarius; y en el tercero está C. melanopus y
Archosargus rhomboidalis.
En el análisis de correspondencia canónica se
demuestra la asociación de la abundancia de las
especies dominantes con los parámetros ambientales.
C. nothus y S. plagiusa toleran variaciones altas de
salinidad, mientras que en sentido contrario C.
melanopus y B. ronchus además de tolerar
variaciones, prefieren áreas de baja salinidad. C.
arenarius también se asocia con la salinidad pero sin
grandes variaciones muestra una mejor asociación con
la temperatura. En el mismo sentido se distingue que
el oxígeno disuelto y el pH son parámetros que no
ejercen una presión significativa sobre la distribución
76
de la abundancia de las especies dominantes.
Resultados comparables han sido reportados por
Ayala-Pérez et al. (2009) quienes determinaron 14
especies dominantes de las cuales los bagres C.
melanopus, A felis y B. marinus, que poseen
importancia económica local y regional, muestran
similares rangos de distribución y abundancia.
AGRADECIMIENTOS
Los resultados de este trabajo se adscriben al proyecto
de investigación “Evaluación de los principales
recursos pesqueros de importancia comercial: camarón
(siete barbas, camarón blanco) y pulpo en el litoral de
Campeche”. FOMIX CAMPECHE-CONACYT 2005.
Se Reconoce especialmente a Hernán Álvarez Guillen
de la Estación El Carmen del Instituto de Ciencias del
Mar y Limnología, y a Francisco Gómez Criollo del
Centro de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del
Golfo de México de la Universidad Autónoma de
Campeche.
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2012characteristies of water in lateral lagoons during the water rise period
Abiotic
79
Research Article
Changes in abiotic characteristics of water in the Paranapanema River and three
lateral lagoons at mouth zone of the Jurumirim Reservoir during the flood
period, São Paulo, Brazil
Danielli Cristina Granado1 & Raoul Henry2
Experimental Campus of Rosana, Universidade Estadual Paulista, SP, Brazil
2
Departament of Zoology, Institute of Biosciences, Universidade Estadual Paulista
Campus de Botucatu, SP, Brazil
1
ABSTRACT. Floods increase the similarity of the abiotic water characteristics of the rivers with those of the
surrounding floodplains and are the main factors that influence the ecosystem dynamics. The aim of this paper
was to examine the alterations in abiotic characteristics of the Paranapanema River and three lateral lagoons
with different degrees of connectivity to the river during the flood period. Samplings were performed twice a
week during a three-month period. Water quality in the Camargo and Coqueiral lagoons, connected to the
Paranapanema River, presented patterns of variation similar to those of the lotic ecosystem, evidenced by the
principal component analysis. In Cavalos Lagoon, changes in water quality were observed in all the
environments, such as a function of dilution after the water level increased and greater nutrients resulting from
littoral plant decomposition after submersion. In conclusion, the marginal lagoons and river were influenced
by two anthropogenic actions: water storage in a dam reservoir, which acted like a buffer against hydrological
pulses, and the widening of the channel uniting Camargo Lagoon with the river, changing the connectivity
level and causing an ever-greater similarity of the lagoon with the lotic system.
Keywords: floodplains, lateral lagoons, water characteristics, flood period, connectivity, Brazil.
Cambios de las características abióticas del agua del río Paranapanema y de tres
lagunas laterales en la zona de la boca de la Reserva de Jurumirim durante el
periodo de inundación, São Paulo, Brasil
RESUMEN. Las inundaciones asemejan las características abióticas del agua de los ríos a la de los entornos
de planicies aluviales y son los principales factores que influyen en la dinámica del ecosistema. El objetivo de
este trabajo fue analizar las alteraciones en las características abióticas del río Paranapanema y de tres lagunas
laterales con distintos niveles de conectividad al río durante el período de inundación. Los muestreos se
realizaron dos veces por semana durante un período de tres meses. La calidad del agua en las lagunas Camargo
y Coqueiral, conectadas al río Paranapanema, presentó patrones de variación similar a aquellos del ecosistema
lótico, demostrado por medio de análisis de componentes principales. En la laguna de Cavalos se observaron
cambios en la calidad del agua de todos los ambientes, tales como una función de dilución después del
aumento del nivel de agua y del incremento de nutrientes como resultado de la descomposición de las plantas
litorales después de la inmersión. En conclusión, las lagunas marginales y el río fueron influenciados por dos
acciones antropogénicas: el almacenamiento de agua en la presa, que actúa como un sistema de amortiguación
de pulsos hidrológicos y la ampliación del canal de la asociación de la laguna Camargo con el río, cambiando
el nivel de conectividad, y causando una similitud cada vez mayor de la laguna con el sistema lóticos.
Palabras clave: planicies aluviales, lagunas laterales, características del agua, periodo de inundación,
conectividad, Brasil.
___________________
Corresponding author: Danielli Granado ([email protected])
80
INTRODUCTION
Many studies evidence the importance of hydrologic
regime for the water abiotic characteristics in
floodable areas where inundation pulses are the main
power functions that affect the dynamics of these
complex ecosystems (Junk et al., 1989; Neiff, 1990;
Thomaz et al., 1997; Rodrigues et al., 2002;
Taniguchi et al., 2004, 2005; Roberto et al., 2009).
Inundation events increase the water quality
similarity of the river to that of environments of
floodable plains, because of the great exchanges of
water, sediment, nutrients, and organisms between the
different floodplain habitats during these events
(Neiff, 2001; Carvalho et al., 2001; Rodrigues et al.,
2002; Domitrovic, 2003; Britto, 2006; Thomaz et al.,
2007).
Annual inundation is considered the most
important ecological phenomenon of the Pantanal in
Mato Grosso (Brazil), since in high water periods,
around 80% of the surface is covered by water. The
metabolism of this biome is greatly influenced by
hydrology and nutrient enrichment, which affect the
aquatic food chains and terrestrial communities (Abdo
& Silva, 2004; Alho, 2008). Water inflow from rivers
into lateral plains results in diminished concentration
of dissolved oxygen, in carbon dioxide and methane
super-saturation, and in intense increase in amounts of
suspended solids, mainly of detritus and algae.
Suspended organic matter gives a dark color to water
and shapes the natural phenomenon of water quality
degradation, which is regionally known as “dequada”.
This phenomenon is caused by the decomposition of
submerged terrestrial vegetation and has as a
consequence a high rate of fish mortality (Oliveira &
Calheiros, 2000; Alho, 2008).
Junk (1980) also reported on the water quality
degradation after the rise periods in Amazonian lakes
of the “várzea” related to organic matter increase after
the inundation of terrestrial vegetation. In some
periods, anoxia that resulted in fish death was
observed in the aquatic environments.
Diminution in values of some limnological variables, such as electrical conductivity and nitrogen and
phosphorus concentrations, both caused by dilution
after the water level increase, appears to be a common
pattern for the river-floodplain systems during the rise
periods. Nevertheless, fertilization after inundation
events by nutrients from inundated littoral zones is
also observed, as was evidenced by Rodrigues et al.
(2002) and Rocha & Thomaz (2004) in lateral lakes of
the Upper Paraná River and by Britto (2006) in
Catalão Lake in the floodplain of the Solimões River
in the Amazon floodplain.
Although the homogenizing effect of the flood
pulse in landscape is apparently a consensus (Pringle,
2001; Rocha & Thomaz, 2004; Roberto et al., 2009),
the connectivity had an important role on fluctuation
of the abiotic variables of water in lagoons. According
to Ward & Stanford (1995), connectivity had a great
importance on energetic transformations of fluvial
landscape, in three dimensions: the longitudinal
(headstream to mouth zone), lateral (river-inundation
plain) and vertical (river-underground waters). Lateral
dimension can be considered as one of the main
attributes of the plains affecting the dynamics of
floodable ecosystems.
Hydro-electric reservoirs in equatorial regions have
modified the local inundation regime and affected the
plains located upstream and downstream of the dams
(Junk, 1997). In Brazil, the main hydrographic basins
have been altered by reservoir construction (Tundisi et
al., 2006) carried out to meet the continuous energy
demand. They are also used for discharge control,
recreation, navigation, water supply, and effluent
removal (Julio-Junior et al., 2005). According to
Henry (2003), dams in rivers produce a fluvial
discontinuity of anthropic origin that leads to serious
ecological implications, because water damming
causes organic matter, energy, and nutrient retention.
Mouth zones of tributaries into reservoirs present
characteristics similar to wetland areas. However,
amplitude, duration, and frequency of inundation
pulses throughout the year are affected by dam
operation, because water storage in reservoirs acts as a
“plug system” of hydrologic pulses of the tributaries
(Henry, 2005; Henry et al., 2006). Although the
Paranapanema River has been transformed into a
series of reservoirs in cascade, the study area retains
several lagoons with similar ecological characteristics
to a flood plain, but also submitted to hydrological
regime of the operation of Jurumirim dam.
The aim of this paper was to recognize the
reservoir influence and verify possible modifications
in abiotic variables of water in the Paranapanema
River and three lateral lagoons with different connectivity to the lotic system in the mouth zone into the
Jurumirim Reservoir during the inundation period.
The Paranapanema River-Jurumirim Reservoir
transition zone (located between 23°08’S and
23°35’S; 48°30’W and 49°13’W) and studied lagoons
(Camargo, Coqueiral and Cavalos lagoons) are located
in the southeast region of São Paulo State, Brazil (Fig.
1). The site is characterized by significant reduction
Abiotic characteristies of water in lateral lagoons during the water rise period
81
Figure 1. Sampling stations (in red) in the studied lateral lagoons in transition region of the Paranapanema RiverJurumirim Reservoir (São Paulo, Brazil).
Figura 1. Estaciones de muestreo (en rojo) en las lagunas laterales estudiadas en la zona de transición del río
Paranapanema-Represa Jurumirim (São Paulo, Brasil).
in water flow (Casanova & Henry, 2004) and by a
great sedimentation rate of allochthonous material
conveyed by the river (Henry & Maricato, 1996).
Camargo, Coqueiral, and Cavalos lagoons present
distinct morphometric characteristics (Table 1) and
different degrees of connectivity with the Paranapanema River.
For three months (from November 11, 2004 to
February 10, 2005), sub-surface water samples were
collected at two stations in the Paranapanema River
82
Table 1. Minimum, maximum, means, and standard deviations of abiotic variables at stations 1 and 2 of the
Paranapanema River and Camargo, Coqueiral, and Cavalos lagoons during the intensive study period. The letters
correspond to months of sampling (N: November, D: December, J: January, F: February).
Tabla 1. Mínimos, máximos, medias y desviaciones estándar de las variables abióticas en las estaciones 1 y 2 del río
Paranapanema y de los lagunas Camargo, Coqueiral y Cavalos durante el período de estudio intensivo. Las letras
corresponden a los meses de muestreo (N: noviembre, D: diciembre, J: enero, F: febrero).
River
Variables
1
2
Camargo Lagoon
1
2
Coquerial Lagoon
1
2
Cavalos
Lagoon
Temperatura (ºC)
Min./Month
Max./Month
X/SD
20.9/D
24.9/J
22.8/1.0
21.1/D
24.7/J
22.8/1.1
20.9/D
27.5/J
24.1/1.7
20.6/D
27.7/J
24.0/1.7
20.3/D
26.7/J
24.0/1.7
20.4/D
28.1/J
24.3/1.9
20.5/D
27.3/J
24.5/1.6
Condutivity (µS cm-1)
Min./Month
Max./Month
X/SD
40/J,F
82/D
55/11
40/J,F
82/D
55/10
47/J
67/N
56/6
47/J
67/N
56/6
48/J
72/N,D
59/7
50/J,F
77/N
61/8
54/D
122/F
75/18
Transparency (m)
Min./Month
Max./Month
X/SD
0.17/J
0.76/D
0.47/0.2
0.17/J
0.72/D
0.48/0.2
0.28/D
0.59/F
0.39/0.1
0.31/N
0.55/F
0.40/0.1
0.32/J
0.73/J
0.48/0.1
0.34/J
0.74/J
0.52/0.1
0.40/F
1.10/F
0.86/0.2
Suspended
Matter (mg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
10/D
78/J
35/23
12/D
91/J
35/23
9/D
31/N
17-jun
8/D
41/F
17-jul
7/F
32/N
16-jun
5/N
53/N
16-sep
1/D
38/F
09-oct
Alcalinity (meq-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
0.256/J
0.460/D
0346/0.1
0.248/J
0.457/N
0.349/0.1
0.282/J
0.416/D
0.355/0.1
0.294/J
0.406/N
0.355/0.1
0.312/F
0.465/D
0.385/0.1
0.306/F
0.481/D
0.396/0.1
0.376/D
0.801/F
0.525/0.1
Disolved
oxygen (mg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
3.1/D
11.2/N
8.0/1.3
5.7/D
10.9/N
8.1/1.0
4.4/J
10.7/N
7.5/1.3
5.7/D
10.3/N
7.5/1.1
3.5/D
8.5/N
6.5/1.3
2.5/D
7.4/D
5.8/1.2
0/F
4.7/N
2.8/1.5
Total phosphorus
(µg-1 L)
Min./Month
Máx./Mopnth
X/SD
20/F
85/J
42/15
14/F
100/J
47/20
21/F
125/D
45/21
20/F
88/N
48/17
13/F
102/J
48/23
19/F
90/J
43/20
25/J
260/J
69/57
Total nitrogen (µg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
288/J
791/J
496/178
306/D
794/J
493/183
208/D
667/J
428/121
231/J
614/N
433/112
193/F
915/N
515/202
202/J
890/N
431/186
348/J
1597/F
836/313
Nitrate (µg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
47/J
180/D
123/31
69/F
338/N
133/51
26/D
208/N
64/37
17/J
149/N
58/32
16/D
200/N
76/45
0/J,F
287/N
64/62
0/N,D
100/J
13/28
Nitrite (µg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
5/J
47/N
18-oct
5/J
45/N
18-sep
3/J
22/D
14-may
0/J
23/D
14-jun
0/J
32/D
17-jul
5/J
39/N
18-jul
0/J
49/F
20/13
Ortophosphate (µg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
13/N
65/J
33/12
12/F
56/J
32/12
18/J
115/D
38/19
1/F
76/D
35/14
8/F
88/J
35/18
3/F
82/J
33/16
18/J
161/F
49/37
Inorganic phosphate
(µg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SD
9/F
56/J
22-nov
5/N
38/D
20-sep
8/N
52/D
24-oct
0/F
42/D
23-sep
7/F
38/D
19-ago
3/F
32/D
19-ago
6/J
107/F
29/24
Silicate (mg-1 L)
Min./Month
Max./Month
X/SP
0.9/F
6.7/N
4.2/1.6
1.0/F
7.3/N
4.7/1.5
0.9/F
7.5/N
5.4/1.5
0.9/F
8.0/D
5.4/1.8
1.0/F
6.8/N
4.5/1.5
0.9/F
6.9/
4.9/1.4
1.8/N
10.6/F
3.7/1.9
and in Camargo and Coqueiral lagoons each and at
one station in Cavalos Lagoon for the determination of
temperature (with a Toho Dentam ET-3 thermistor),
electrical conductivity (with a Hatch conductivity
meter, values corrected to 25°C, according to
Golterman et al., 1978), water flow (with an ELE
current meter), water transparency (with a Secchi
disk), suspended matter (Teixeira & Kutner, 1962),
alkalinity (Mackereth et al., 1978), pH (with a
Micronal B380 pHmeter), dissolved oxygen (Winkler
method, described in Golterman et al., 1978), total
nitrogen, nitrite, and nitrate (Mackereth et al., 1978),
ammonium (Koroleff, 1976), total phosphorus, total
dissolved and inorganic phosphates (Strickland &
Parsons, 1968), and reactive silicate (Golterman et al.,
1978). To obtain vertical thermal profiles of the
environments, temperature was measured at every 0.1
m up to 1.0 m of depth in the Paranapanema River and
down to the bottom of the lagoons.
Rainfall data from the E-5-017 pluviometric station
located at the town of Angatuba (approximately 30 km
from the study area) were supplied by the
Departamento de Águas e Energia Elétrica-DAEE
(Department of Water and Electric Energy). Water
level values were supplied by the operation division of
the Jurumirim Reservoir dam of the Duke Energy
Company. According to Pompêo et al. (1999), a
correspondence between variation patterns of water
level in dam and mouth zones of the Paranapanema
River into the Jurumirim Reservoir can be observed.
A Principal Component Analysis (PCA) was
performed, in which all variables were used, except
the concentration of dissolved nutrients, which already
embedded in the values of concentrations of total
nitrogen and phosphorus. Data were conducted from
covariance matrixes with data transformed by ranging
of variation amplitude ([(x - xmin)/(xmax - xmin)]) to
verify the temporal and spatial distribution of sample
unities as a function of the analyzed limnological
variables. Data were transformed with the FITOPAC
program (Shepherd, 1996) and multivariate analyses
with the program PCORD version 3.1 for Windows
(McCune & Meford, 1997).
Preliminary analyses were carried out with data
from all study stations, but due to the great number of
overlapping sampling unities, the graph was extremely
polluted. Data of the two stations in each environment
was grouped; thus, to conduct a PCA, data of station
2, which is located in the middle of each water body,
were selected.
RESULTS
Sampling began on November 11, after the first rains
in October 2004. Frequency and intensity of rainfall
increased of the November at January. In February
2005, no rainfall episode was observed in the
sampling site (Fig. 2). The water flow of the
Paranapanema River increased from November 2004
to February 2005). From the middle of January 2005,
83
Figure 2. Monthly values of rainfall (mm) during the
intensive study period.
Figura 2. Valores mensuales de precipitaciones (mm)
durante el período de estudio intensivo.
high values (> 0.7 m s-1) were always observed (Fig.
3). Hydrologic level variation of the Paranapanema
River was 2 m during the intensive study period. At
the beginning (November 11, 2004), the recorded
stage value increased continuously, with the greatest
value was attained in the last measurement of the
intensive study (February 2005) (Fig. 4).
The temperature fluctuated at the surface of the
water bodies, the lowest and highest values were
recorded in December 2004 and January 2005,
respectively (Table 1). In Camargo Lagoon, isothermy
predominated during the study, and in Coqueiral
Lagoon during half of the period. In this environment,
however, the thermal gradient between the surface and
bottom was up to 3°C in some episodes. In Cavalos
Lagoon, temperature differences attaining 3°C in the
vertical profile were observed in 16 of the 27 measurements.
In the Paranapanema River, the lowest values of
the water electrical conductivity were recorded at the
beginning of the study and the highest at the end of
January 2005. In Camargo and Coqueiral, values
fluctuated similarly to those of the river. In Cavalos
Lagoon, mean electrical conductivity in the study
period was 74.5 μS cm-1, increased in February 2005,
the values were higher than 110 μS cm-1 (Table 1). In
this lake, the highest values of water transparency
were observed, among all ecosystems (Table 1). The
highest suspended matter values were obtained in
December, 2004, in all water bodies. The highest
mean and maximum concentrations were observed in
the river; in the lagoons, the values did not exceed 17
mg L-1 (Table 1). In the Paranapanema River and
connected lagoons (Camargo and Coqueiral), the
lowest water alkalinity values was observed in
January-February 2005 and the highest in November
and December 2004; the variation was small, while in
Cavalos Lagoon, the variation was more intense
(Table 1). In this isolated lagoon, the concentration
84
Figure 3. Water flow (m s-1) at stations 1 and 2 of the Paranapanema River during the intensive study period.
Figura 3. Velocidad del flujo de agua (m s-1) en las estaciones 1 y 2 del río Paranapanema durante el período de estudio
intensivo.
Figure 4. Water level (m) variation at the dam zone of the Jurumirim Reservoir. The horizontal line at the 563.6 m stage
corresponds to the frontier between the separation and connection of lagoons with the river.
Figura 4. Variación del nivel de agua (m) en la zona del embalse de la Represa de Jurumirim. La línea horizontal en la
etapa de los 563,6 m corresponde a la frontera entre la separación y conexión de las lagunas con el río.
of dissolved oxygen was lower; in some periods was
zero. In the Paranapanema River and connected
lagoons, the values of dissolved oxygen was higher.
The highest mean (around 8.0 mg L-1) was observed in
the river (Table 1). In the isolated lagoon (Cavalos
Lagoon), high nutrient concentrations were recorded
in January, except for total phosphorus and nitrate.
The highest mean nutrient concentrations were found
in Cavalos Lagoon, except for nitrate (Paranapanema
River) and silicate (Camargo Lagoon). The minimum
concentrations predominated in January and February,
2005, and the maximum was observed at the
beginning of the study (Table 2).
The Principal Component Analysis (PCA) revealed
the mean tendencies in temporal and spatial scales and
showed that data from Cavalos Lagoon presented
behavior which was distinct from the other environments. All measurements of Cavalos Lagoon were
distributed on the right side of axis 2, where some data
of Coqueiral Lagoon were also inserted (Fig. 5). On
the left side, the sample unities of Camargo Lagoon
and Paranapanema River were concentrated. Above
axis 1, the majority of values from the river and data
from the end of January and beginning of February of
the connected lagoons (Camargo and Coqueiral) are
evidenced and are linked to high levels of suspended
Table 2. Pearson Correlation coefficients of abiotic
variables measured during the intensive study period
with the first two axes of Principal Component Analysis
(n = 108).
Tabla 2. Coeficientes de correlación de Pearson de las
variables abióticas medidas durante el período de estudio
intensivo con los primeros dos ejes del Análisis de
Componentes Principales (n = 108).
Variables
Abbreviatures
Alcalinity
Electrical condutivity
pH
Dissolved oxygen
Suspended matter
Temperature
Transparency of water
Nitrogen
Phosphate
Hidrometric level
Explicability
Alk
Cond
pH
OD
SST
Temp
Transp.
NT
PT
Cota
ponded to 54.8% of the variability of abiotic data (Fig.
5, Table 2).
DISCUSSION
Mixing processes of lentic systems are mainly
associated with thermal structure in a water column. In
lagoons of floodable areas, mixing mechanisms are
also influenced by water input from adjacent rivers
during the rise and high water phases (Huszar, 1994).
lagoons located at the mouth of the Paranapanema
River into the Jurumirim Reservoir presented a
distinct thermal pattern because of several characteristics. In Camargo Lagoon, isothermy predominated
due to the great influence of water inflow from the
Paranapanema River after the channel enlargement of
the connection between the two environments at the
beginning of the study by a fisherman, to make it
easier for his boat to enter the lake. Coqueiral Lagoon
remained isothermic during half of the study, but both
lentic systems (Camargo and Coqueiral) presented
thermal gradients form surface to bottom on some
days related to increases in air temperatures. In the
isolated environment (Cavalos), thermal stratification
was evidenced during half of the study and could be
linked to low depth of the lagoon (Panarelli, 2004). It
is likely that thermal gradients in Cavalos Lagoon
present a short duration, since in shallow tropical
lagoon, daily temperature differences are higher than
seasonal variations (Esteves, 1998).
Principal components
Axis 1
Axis 2
0.939
0.893
0.023
-0.832
-0.338
0.282
0.563
0.767
0.632
0.083
35.3%
-0.039
-0.001
-0.682
-0.019
0.648
-0.524
-0,411
0.304
0.542
0.639
19.5%
85
matter and dissolved oxygen concentrations. The
majority of values from November and December
2004, and January 2005, of the three marginal lagoons
are below axis 1 and are associated with low levels of
the river. Data from the end of the study, especially
from Cavalos Lagoon, were separated from the rest
due to the high nitrogen and phosphorus
concentrations. The first two axes of PCA corresEixo 2
Axes 2
5
Connected lagoons
River
Rio
Camargo
L.
L.Camargo
L.Coqueiral
Coqueiral
L.
L.Cavalos
Cavalos
L.
Isolated lagoon
3
SST
Cota
1
P
N
-4
OD
0
Tº
Transp.
Alc.
Cond.
Eixo 1
4
8
-1
pH
-3
Figure 5. Ordination by Principal Component Analysis on axes 1 and 2 of abiotic characteristics in the sampling station
(Paranapanema River and Camargo, Coqueiral, and Cavalos lagoons). Abbreviations of abiotic variables are presented in
Table 2.
Figura 5. Ordenación por medio del análisis de componentes principales, en ejes 1 y 2 de las características abióticas en
los ambientes de muestreo (Paranapanema y en los lagunas Camargo, Coqueiral y Cavalos). En Tabla 2 se presentan las
abreviaturas de las variables abióticas.
86
In the southeast of Brazil, the rainfall period occurs
in the hottest season of the year. During the study, the
more intense rains occurred in January. Slow increases
in water level were observed in December with a
further increase in January. Effects of inundation
pulses were recorded from the middle of the month
on.
In the Paranapanema River, the main alterations
related to water level were the increase in suspended
matter concentrations and the decrease in Secchi disk
readings from January 7 2005, and the increase in
current velocity from January 21st. Modifications of
these variables associated with water area were related
to rainfall increase, as was also observed by Moccellin
(2006) and Benassi (2006) in the floodplain of
Jacupiranga River (São Paulo). The high suspended
matter concentrations and the reduced transparency
values are due to allochthonous material inputs from
adjacent areas and from watershed, especially during
rainfall episodes and the rise period. Similar findings
were reported in other studies of floodplains (Oliveira
& Calheiros, 2000; Rodrigues et al., 2002; Taniguchi
et al., 2004, 2005; Alho, 2008). Reductions in water
alkalinity, electrical conductivity, and dissolved
oxygen were observed at the end of January, 2005, in
the Paranapanema River and connected lagoons
(Camargo and Coqueiral). Alkalinity and conductivity
diminutions were related to dilution effect due to
water level increase and the decrease in dissolved
oxygen, due to the degradation process of organic
matter conveyed from a lateral plain.
Variations in abiotic factors of connected lagoons
presented a similar behavior to that of the Paranapanema River. PCA confirmed similarity, since the
majority of sample units of the three environments
were assembled (Fig. 5). Measurements from the
beginning of the study were related to low water levels
and measurements from the end were linked to high
stage values. No evident influence of inundation
pulses was observed on water physical and chemical
variables, a fact that can be related to turbinated water
discharge control from the operation sector of the
Jurumirim Reservoir, since the studied lacustrine
environments are submitted to control of the dam
division (Costa & Henry, 2002). However, a reduction
in the majority of abiotic characteristics was verified
at the end of January, when a significant increase in
water level of the environments was observed. The
values, however, then became similar to those
recorded in the period before the water level increases.
According to PCA, significant modifications in the
majority of abiotic variables were found in Cavalos
Lagoon after the increase of water volume in the
lagoon by underground flow from the river (Carmo,
2007). A reduction in dissolved oxygen concentrations
(from a mean value corresponding to 3.3 mg L-1 to an
anoxic condition) due to an increase in oxygen
biochemical demand for the degradation of organic
matter from submerged plants of the littoral zone was
then observed. Costa & Henry (2002) also recorded a
drastic diminution of dissolved oxygen to a mean
value of 1.5 mg L-1 in Cavalos Lagoon in the rainy
season. However, Martins & Henry (2004) did not
find a significant reduction in dissolved oxygen in
Cavalos Lagoon during the water rise period, despite
the high amounts of suspended matter associated with
decomposition of submerged organic matter. Significant increases in alkalinity values (from 0.471 to
0.809 meq L-1) were recorded due to an increase in
carbon dioxide contents released after the decomposition of flooded plants. Similarly, Costa & Henry
(2002) found, during the dry period, an increase in
mean values from 0.28 to 0.85 meq L-1. Similar
increases were observed for electrical conductivity,
from 66.6 to 122.4 μS cm-1 (this study) and from 46.2
to 92.3 μS cm-1 (Costa & Henry, 2002), and were also
due to the decomposition of submersed littoral
vegetation of Cavalos Lagoon. Martins & Henry
(2004), however, found a reduction in water electrical
conductivity during the rise period that was attributed
to dilution effect by the water stored in the isolated
lagoon.
The similar pattern of variation of water abiotic
attributes between the Paranapanema River and the
connected water bodies (Camargo and Coqueiral
lagoons) could be explained by the permanent
association of the lagoons with the river, because the
connectivity increase produces water, sediment,
nutrient and organism exchanges between the floodplain environments (Neiff, 2001; Domitrovic, 2003).
As in Thomaz et al. (2007), inundation connects
water bodies with different hydrologic characteristics
within the landscape, resulting in a similarity of
ecological processes and biotic communities in the
different environments. Habitat homogeneity after
inundation can be considered to be a general pattern
for the river floodplain systems in the High Paraná
floodplain (Thomaz et al., 2007) and other sites
(Carvalho et al., 2001).
After a study of seasonal variation in chemical and
physical factors in the same ecosystems, Granado &
Henry (2008) also observed that Camargo and
Coqueiral lagoons presented a similar fluctuation
pattern to that of the lotic system, while in the isolated
lagoon (Cavalos), a distinct behavior with great
fluctuation in the abiotic parameters was recorded.
Despite the fact that management of Jurumirim
Reservoir causes modifications in the natural hydro-
logic regime of the river, alterations in physical and
chemical factors are comparable to those described for
the floodplains. During the inundation episodes,
changes in water quality were affected, initially by
dilution resulting from the increase in hydrologic
level, and later by the increase in nutrient
concentrations from the decomposition of submersed
littoral vegetation.
Dilution process caused by lateral water from the
river, followed by the fertilization of water together
with the decomposition of flooded vegetation has been
observed in several studies, it shows by the Rodrigues
et al. (2002) and Rocha & Thomaz (2004) data in the
backwaters of the Upper Paraná River and, Britto
(2006) data in Amazonian floodplain lagoons. In this
study, the dilution process followed by a great
fertilization on waters was observed in the Cavalos
lagoon. Highest concentrations of total and dissolved
nutrients was recorded in all the sampling period
comparing the three lagoons, as well as the highest
values of alkalinity and conductivity and the lowest
concentrations of dissolved oxygen. In connected
lagoons (Camargo and Coqueiral), the effects of
increasing the volume of water in physical and
chemical variables were little evident, since that
Jurumirim reservoir acts as a buffer of hydrologic
pulses (Henry, 2003, 2005). Similarity on abiotic
characteristics of waters in Camargo and Coqueiral
lagoons with Paranapanema River can be attributed to
lateral connectivity during the major part of study, as
it was seen in PCA. Similar observations were made
by Rodrigues & Bicudo (2001), Rocha & Thomaz
(2004), Abdo & Silva (2004) and Roberto et al.
(2009).
According to Henry (2005), lagoons lateral to the
Paranapanema River in the mouth region into
Jurumirim Reservoir can be classified as one of three
types: lagoons with great connectivity with the river
(Coqueiral Lagoon), lagoons with low connectivity
(Camargo Lagoon) and lagoons isolated from the river
(Cavalos Lagoon). Panarelli (2004) and Casanova et
al. (2009) related the structural and functional
differences between the three lacustrine environments
during a drought period and after the recovery of
connectivity with the river. However, an increase of
the channel width by human alteration between
Camargo Lagoon with Paranapanema River, changing
the connectivity from low to high, resulted in a
similarity in the water physical and chemical variables
of this lagoon with Coqueiral and Paranapanema
River.
In conclusion, during the inundation episodes,
changes in water quality were affected, initially by
dilution resulting from the increase in hydrologic
87
level, and later by the increase in nutrient concentrations from the decomposition of submersed littoral
vegetation observed in the Cavalos Lagoon. In
connected lagoons (Camargo and Coqueiral), the
similarity on abiotic characteristics of waters with
Paranapanema River can be attributed to lateral
connectivity; the effects of increasing the volume of
water in limnological variables were little evident,
since that Jurumirim reservoir acts as a buffer of
hydrologic pulses. Thus the flutuations on water
physical and chemical characteristics during the study
period in marginal lagoons and Paranapanema River
were influenced by two anthropic actions of different
scales. The first, the oldest at regional level, is a result
from water storage in Jurumirim Reservoir and from
the buffer effect in the hydrological regime at study
area. The second, at local level, is characterized by the
channel widening of association of Camargo Lagoon
with the river, changing the connectivity level,
increased similarity of the lagoon with the lotic
system.
ACKNOWLEDGEMENTS
D.C. Granado is grateful to FAPESP for the
scholarship grant (Proc. 03/12473-9). Both authors
acknowledge Lúcio Miguel de Oliveira and Hamilton
Antonio Rodrigues for the help in field and laboratory
and Laerte José da Silva for the English proofreading.
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Research Article
Clasificación acústica de anchoveta (Engraulis ringens) y sardina común
(Strangomera bentincki) mediante máquinas de vectores soporte en la
zona centro-sur de Chile: efecto de la calibración de los parámetros en
la matriz de confusión
1
Hugo Robotham1, Paul Bosch1, Jorge Castillo2 & Ignacio Tapia1
Facultad de Ingeniería, Instituto de Ciencias Básicas, Universidad Diego Portales
P.O. Box 3249, Santiago, Chile
2
Departamento de Evaluaciones Directas, Instituto de Fomento Pesquero
P.O. Box 8V, Valparaíso, Chile
RESUMEN. Se clasificó la anchoveta (Engraulis ringens) y sardina común (Strangomera bentincki)
detectadas mediante equipos acústicos en la zona centro-sur de Chile, mediante el método de Máquinas de
Vectores Soporte (SVM). Para esto se utilizaron descriptores de cardúmenes extraídos desde ecogramas, que
fueron clasificados como morfológicos, batimétricos, energéticos y posicional espacial. Para lograr
clasificaciones precisas mediante la utilización de esta metodología, fue necesario optimizar parámetros
correspondientes al Kernel-Gaussiano, γ y de penalización del modelo C, mediante el análisis del efecto de la
calibración sobre las matrices de confusión resultantes de la clasificación de las especies analizadas. El método
SVM ajustó correctamente el 95,3% de los cardúmenes de anchoveta y sardina común. Los parámetros
óptimos del Kernel-Gaussiano γ y de penalización C obtenidos mediante la metodología propuesta fueron γ =
450 y C = 0,95, respectivamente. Los parámetros mencionados incidieron de manera importante en la matriz
de confusión y los porcentajes de clasificación final, por lo que se sugiere establecer, en aplicaciones futuras
de este método, un protocolo experimental de calibración. La sardina común fue la especie con menor error de
clasificación en el conjunto de las matrices de confusión. El descriptor correspondiente a profundidad del
fondo fue el más sensible al SVM, la segunda variable en importancia es el descriptor distancia a la costa.
Palabras clave: máquinas de vectores soporte, clasificación de especies, hidroacústica, peces pelágicos,
anchoveta, sardina, Chile.
Acoustic classification of anchovy (Engraulis ringens) and sardine
(Strangomera bentincki) using support vector machines in central-southern
Chile: effect of parameter calibration on the confusion matrix
ABSTRACT. The support vector machines (SVM) method was used to classify the anchovy (Engraulis
ringens) and common sardine (Strangomera bentincki) species detected in south–central Chile by means of
acoustic equipment. For this, descriptors of fish schools (morphology, bathymetry, energy, spatial position)
extracted from ecograms were used. In order to obtain precise classifications using this methodology, it was
necessary to optimize the parameters Gaussian-Kernel γ and penalty term C by analyzing the effect of the
calibration on the confusion matrices resulting from the classification of the species under study. The SVM
method correctly classified 95.3% of anchovy and sardine schools. The optimal parameters of the GaussianKernel γ and penalty C obtained with the proposed methodology were γ = 450 and C = 0.95. These parameters
have an important influence over the confusion matrix and the final classifications percentages, suggesting the
development of experimental protocols for calibrating these parameters in future applications of this
methodology. In all the confusion matrices, the common sardine showed the lowest classification error. The
bottom depth was the descriptor that was most sensitive to the SVM, followed by school-shore distance.
90
91
Clasificación acústica de peces pelágicos mediante máquinas de vectores soporte
Keywords: support vector machines, species classification, hydroacoustics, pelagic fishes, anchovy, sardine,
Chile.
___________________
Corresponding author: Hugo Robotham ([email protected])
INTRODUCCIÓN
En los últimos años las técnicas hidroacústicas han
aumentado su popularidad para evaluar la abundancia
y particularmente estudiar el comportamiento de
varias especies de peces. Esto se debe a la alta
resolución espacio-temporal, caracterizada por un
muestreo no invasivo, que no altera a los organismos
en su medio ambiente. Por otra parte, los avances
tecnológicos, tales como el desarrollo de la electrónica
y las capacidades de procesamiento de los computadores, han permitido en las últimas décadas realizar
importantes progresos en la resolución de los equipos
acústicos y, además, obtener mayores volúmenes de
información. Sin embargo, la identificación acústica
de los blancos aún es un motivo de investigación
puesto que los equipos acústicos poseen baja
resolución específica, es decir, pueden detectar
blancos acústicos, pero no clasificarlos automáticamente por especies. Esta limitación puede inducir
importantes sesgos en las estimaciones de abundancia
a partir de esta metodología.
Algunos autores han utilizado diferentes técnicas
con resultados favorables para la identificación
automática de cardúmenes monoespecíficos (Horne,
2000; Fernandes et al., 2006), utilizando información
de tamaño, localización y eco-intensidad de los
cardúmenes de peces. Sin embargo, el problema
persiste cuando se presentan cardúmenes multiespecíficos (Fernandes, 2009).
Generalmente, la clasificación de especies requiere
de un proceso de escrutinio de los ecogramas, donde
se combina el criterio del experto complementado con
la información adicional que se adquiere de los lances
de pesca (Simmonds & MacLennan, 2005). Este
procedimiento incorpora un componente de arbitrariedad e incertidumbre, especialmente cuando se
estudian poblaciones multiespecíficas de peces. En
estos casos los resultados finales contarán con una
cierta subjetividad la cual dependerá de la experiencia
del operador encargado de realizar la evaluación de la
especie objetivo.
Esta limitante, ha derivado en el desarrollo de otras
aproximaciones alternativas o auxiliares de identificación de especies que ayuden a disminuir estos
sesgos. Una de estas aproximaciones es la identificación de peces basadas en “parámetros descriptores
acústicos” extraídos de los cardúmenes a partir de
datos obtenidos a una única frecuencia acústica. Una
segunda y cada vez más usual aproximación se basa
en datos acústicos que consideran múltiples
frecuencias (Korneliussen et al., 2009) combinadas
con información geográfica y algunos parámetros
morfológicos. La clasificación de cardúmenes monoespecíficos con información de una única frecuencia
acústica se ha realizado mediante un amplio rango de
técnicas estadísticas, destacándose los métodos
multivariados como análisis de componentes principales y de funciones discriminantes (Nero &
Magnuson, 1989; Vray et al., 1990; Scalabrin et al.,
1996; Lawson et al., 2001). También se han aplicado
métodos de clasificación como redes neuronales
artificiales (Haralabous & Georgakarakos, 1996;
Simmonds et al., 1996; Cabreira et al., 2009); análisis
del vecino más cercano (Richards et al., 1991);
conglomerados k-medias (Tegowski et al., 2003);
modelos mixtos (Fleischman & Burwen, 2003),
método de Kernel (Buelens et al., 2009); métodos
árboles de clasificación (Fernandes, 2009). Demer et
al. (2009) utilizan el análisis estadístico espectral.
Fablet et al. (2009) aplican un modelo probabilístico.
Korneliussen et al. (2009) combinan datos acústicos
de multifrecuencia con información morfológica de
los cardúmenes y distribución geográfica de las
especies. Más recientemente, Robotham et al. (2010)
usan Máquinas de Vectores Soporte (SVM) para
clasificar cardúmenes de especies pelágicas en la costa
de Chile y la compara con redes neuronales
artificiales.
La técnica de SVM fue introducida por Vladimir
Vapnik (Boser, 1992). Este método consiste en un
conjunto de algoritmos de aprendizaje supervisado
que resuelven problemas de clasificación y regresión.
Dado un conjunto de ejemplos de entrenamiento (de
muestras), se pueden etiquetar las clases y entrenar
una SVM para construir un modelo que prediga la
clase de una nueva muestra. Desde el punto de vista de
la estructura y funcionamiento, los métodos de clasificación SVM son una potente herramienta para la
solución de problemas de clasificación con gran
cantidad de datos y atributos. La mayor dificultad del
método recae en la calibración de algunos parámetros
asociado al Kernel utilizado y el parámetro de
penalización del modelo.
En este trabajo se aplicó el método SVM para
clasificar a las especies anchoveta (Engraulis ringens)
92
y sardina común (Strangomera bentincki) detectadas
acústicamente en la zona centro-sur de Chile a partir
de descriptores de morfología, batimetría, energía
acústica y posición espacial extraídos de los
cardúmenes. Se analizó especialmente el efecto de la
calibración de los parámetros correspondiente al
Kernel Gaussiano, y de penalización del modelo C,
sobre las matrices de confusión resultantes de la
clasificación de las dos especies tenidas en cuenta en
este estudio.
Obtención de los datos
La base de datos completa consideró cardúmenes
provenientes de dos cruceros de evaluación por
métodos acústicos utilizando el B/C Abate Molina
realizadas en la zona norte y zona centro-sur de Chile
(25°50’S a 41°00’S) en el año 2006 (Fig. 1). Esta base
de datos fue depurada de acuerdo a criterios de
cohabitación de especies; certeza en la identificación
de especies mediante lances de pesca y condición
monoespecífica de los cardúmenes. Se utilizó un
ecosonda científico SIMRAD EK-500 operando un
transductor de haz dividido ES38 de 38 kHz de
frecuencia, el cual fue calibrado de acuerdo a
procedimientos estándar (Foote et al., 1987). Los
registros acústicos de los cardúmenes detectados por
el ecosonda se procesaron mediante la utilización del
programa de pos-procesamiento SonarData Echoview
v.3.0. La identificación de los cardúmenes se efectuó
mediante lances de pesca con una red de arrastre a
media agua siguiendo el mismo plan de navegación.
Los parámetros de los cardúmenes fueron extraídos
automáticamente por el algoritmo SHAPES que se
encuentra en el módulo denominado “schools”
descrito por Barange (1994), Coetzee (2000) y
Lawson et al. (2001) que permite identificar la silueta
de las distintas agregaciones de organismos. Cada
agregación fue marcada manualmente en una región
sobre la imagen del ecograma y cada cardumen fue
individualmente analizado. Los criterios para extraer
los cardúmenes desde el ecograma fueron: altura y
largo mínimo = 1 m; máxima distancia de enlace
vertical = 1 m y máxima distancia de enlace horizontal
= 15 m. Además, cada cardumen fue corregido de las
distorsiones debidas a los efectos de la duración del
pulso y el ancho del haz de sonido.
Análisis de datos
Los datos de entrada para clasificar los cardúmenes de
peces constituyen una colección de registros acústicos.
Cada registro acústico se caracterizó por un vector (x,
y) donde “x” es el conjunto de descriptores
Figura 1. Área de evaluación hidroacústica de sardina
común y anchoveta en 2006.
Figure 1. Hydroacustic surveys area of common sardine
and anchovy in 2006.
acústicos, y donde “y” es el conjunto de categorías o
de especies, como en este caso. Se usó un total de 12
descriptores por cardumen, los cuales fueron agrupados en distintas categorías como: morfológicas (altura media del cardumen, largo, perímetro, área, elongación y dimensión fractal); batimétricas (profundidad del fondo, profundidad media del cardumen,
índice de altitud del cardumen); energía (energía acústica, densidad acústica) y de posición espacial (distancia a la costa del cardumen) (Scalabrín, 1991; Scalabrín & Massé, 1993). Algunos descriptores batimétricos y morfológicos se presentan en la Figura 2.
La técnica de clasificación SVM fue aplicada a los
registros acústicos monoespecíficos plenamente
identificados mediante lances de pesca cuya captura
estuvo constituida por más del 90% de una sola
especie. Además, fueron considerados solamente
registros diurnos durante la estación de verano.
93
Figura 2. Algunos descriptores morfológicos y batimétricos en la columna de agua.
Figure 2. Some morphological and bathymetry descriptors in the water column.
Para conocer la contribución individual de cada
descriptor en la clasificación se realizó un análisis de
sensibilidad que consistió en eliminar un predictor por
vez y evaluar el efecto en el error de salida. El valor
del índice de sensibilidad se obtuvo como el cociente
entre error del modelo al omitir un descriptor a la vez
y el error del modelo con la totalidad de las variables.
Un índice igual o cercano a 1 indica que el predictor
tiene bajo peso en la estructura general del modelo.
Técnica de clasificación SVM
El SVM es una técnica de clasificación que ha
recibido bastante atención. Esta técnica ha sido
propuesta por Vapnik (1995) y pertenece a la familia
de clasificadores lineales dado que busca separar el
espacio de las características mediante hiperplanos. El
SVM fue originalmente diseñado para clasificación
binaria, sin embargo, este se puede extender a
problemas multiclase (Weston & Watkins, 1998; Hsu
& Lin, 2002).
Para entender mejor, supongamos que tenemos un
conjunto de datos de dos tipos, llamados datos de
entrenamiento: {(χ1, γ1), (χ2, γ2), …, (χn, γn)} donde
χi ∈ Rd representan el vector de predictores o de
características de los datos y γi ∈{-1,+1} es la variable
que permite diferenciar a cada especie, por ejemplo,
en el presente caso permite discernir entre una
anchoveta y una sardina. Un hiperplano de separación
es una aplicación lineal en el espacio de las características, con coeficientes apropiado y que serán las
variables del problema, y que permitirá la separación
de los datos a partir del signo de esta aplicación
cuando se evalúa en cada dato. La idea es encontrar la
distancia mínima desde el hiperplano de separación
hasta los datos más cercanos, esta distancia se
denomina “margen” (Figura 3, tomada de Hastie et al.,
2001). Un hiperplano de separación se llamará
“optimal”, si el margen (λ) es de tamaño máximo. De
manera intuitiva, se ve claramente que un margen más
grande corresponde a una mejor generalización. Por
tanto, el problema de encontrar el hiperplano optimal
es equivalente a encontrar β ∈ Rd que maximice el
margen. Los puntos de los datos que definen el
margen a cada lado del hiperplano de separación se
denominan “vectores soporte”.
En muchos casos, no existe una separación lineal
del problema, entonces mediante una transformación
se lleva el espacio de los vectores predictores, cuya
dimensión está determinada por la cantidad de
predictores considerados en los datos, a un nuevo
espacio de dimensión más grande y donde sí se puede
encontrar un separador lineal, previa inclusión de un
parámetro C, el cual permite cierto margen de error.
Después de algunas transformaciones, el modelo
inicial se generaliza para casos no separables a través
de una transformación o función Kernel que debemos
χ T β + βO = 0
Hiperplano
optimal
94
Especie 1
Vector soporte
λ=
1
β
χ T β + β O = +1
Vector Soporte
χ T β + β O = −1
Margen
Especie 2
λ=
1
β
Figura 3. Hiperplano optimal del clasificador de vectores soporte.
Figure 3. Optimal hiperplane on support vector classifiers.
fijar (Kernel K) y que refleja el conocimiento de la
naturaleza del problema. Sin embargo, para la
clasificación, la literatura (Scholkopf & Smola, 2002)
recomienda el uso del Kernel-Gaussiano. La recomendación se justifica por la estabilidad que muestra este
Kernel, así como por el hecho práctico de que
solamente se necesite estimar un único parámetro
asociado a esta función el cual define el ancho que
tiene el producto interno del Kernel. Lo segundo a
determinar es el parámetro de regularización C, éste es
independiente del Kernel que se esté considerando y
representa un balance entre el tamaño del margen y el
error de entrenamiento. Finalmente, la función de
decisión viene dada por:
H (x) =
n
∑α
i =1
*
i
y i K ( xi , x )
la cual clasifica a una observación dada en una especie
u otra, en dependencia del signo de esta función
evaluada en el vector de predictores. Los parámetros
son la solución del problema de optimización
cuadrático que modela esta metodología y K
representa la función Kernel.
Muestra de entrenamiento y validación
Un subconjunto de 856 cardúmenes fueron seleccionados para el análisis de los patrones de
reconocimiento: 442 de sardina común y 414 de
anchovetas. La base de datos utilizada fue dividida en
dos conjuntos: los datos de entrenamiento y los datos
de validación del modelo. El proceso de elección de
los datos se realizó de manera aleatoria por el
programa MATLAB. Los resultados se obtuvieron con
el programa computacional SVM light desarrollado
por Joachims (2001).
De los 856 cardúmenes de la muestra, se
seleccionaron 214 (25%, 107 de sardinas comunes y
107 de anchovetas), para ser utilizados en la prueba
final de validación. Estos datos se mantuvieron
aislados del resto y no participaron del proceso de
entrenamiento, y solo se usaron en la etapa final del
estudio. Los 642 cardúmenes restantes (75% del total)
fueron utilizados para el proceso de entrenamiento,
que correspondieron a 335 muestras de sardina común
y 307 de anchoveta. Tanto las muestras de entrenamiento como validación pueden considerarse
balanceadas, lo que representa una ventaja para el
proceso de aprendizaje de los métodos heurísticos.
Cada descriptor usado en el experimento fue
estandarizado con una media cero y varianza uno, para
eliminar las diferencias de escala o magnitudes que
puedan causar efectos no deseados en el modelo.
Experimento de calibración de parámetros
La calibración de la SVM consistió en determinar el
valor de dos parámetros: el correspondiente al KernelGaussiano, γ = 1/σ y el parámetro de penalización del
modelo C. El proceso de estimación del parámetro C
consistió en probar combinaciones de parámetros en el
intervalo (50, 950) con un tamaño de paso constante
de 50 y entre (0,05; 0,95) para el Kernel γ con tamaño
de paso de 0,05.
95
Luego se procedió a refinar el intervalo en una
vecindad en torno a cada parámetro. Para cada prueba
se realizaron 200 iteraciones. En cada una de ellas se
procedió a dividir, de manera aleatoria, la muestra de
642 cardúmenes en 482 cardúmenes para crear la
SVM y 160 para comprobarla. Estos cardúmenes
mencionados corresponden, respectivamente al 75% y
25% de la muestra de entrenamiento (Robotham,
2010). En la Figura 4 se muestra un esquema que
grafica este procedimiento. Una vez calibrado los
parámetros y determinado el SVM se obtiene sobre la
muestra de validación la matriz de clasificación
denominada también matriz de confusión.
RESULTADOS
En la Tabla 1 se presenta un conjunto de cinco
estadísticos descriptivos para los 12 descriptores de
cardúmenes anchoveta y sardina común. En ambas
especies, los indicadores morfológicos, altura media
del cardumen y dimensión fractal presentaron un bajo
coeficiente de variación (CV), respecto de los otros
cuatro indicadores (largo, perímetro, área y elongación). La anchoveta presentó para estos cuatro
indicadores morfológicos una media inferior a la de
sardina común y a la vez, presentó una dispersión
relativa (CV) más alta que el resto de los descriptores.
Los estadísticos del descriptor batimétrico profundidad del fondo mostró importantes diferencias entre
Figura 4. Esquema para la estimación de los parámetros.
Figure 4. Diagram for parameters estimation.
las dos especies, donde la anchoveta se asoció a una
mayor amplitud de profundidad que la sardina común,
esta última no sobrepasó los 328 m. Los tres
indicadores batimétricos presentaron bajos CV
respecto a los morfológicos y con órdenes de
magnitud similares entre las dos especies. Los
descriptores energéticos, energía acústica y densidad
acústica de la sardina presentaron una media por
cardúmen más alta que la anchoveta, lo mismo ocurrió
con el CV del descriptor energía acústica. La distancia
media a la costa presentó un CV bajo en ambas
especies y posicionó a las anchovetas a una distancia
media de 7,08 mn de la costa, casi el doble de las
sardinas comunes 3,94 mn. A mayor distanciamiento
de la costa mayor es la profundidad del fondo.
Es interesante hacer notar las diferencias en las
características batimétricas de las dos zonas de
estudio, mientras en la zona norte, la batimetría es
profunda y aumenta abruptamente con la distancia a la
costa, en la zona sur es más somera y las especies
estudiadas se encuentran dentro de la influencia de la
plataforma continental.
Por otro lado, el índice de altitud, relacionó la
localización de los cardúmenes en la columna de agua
respecto a la profundidad del fondo del mar. De este
modo se determinó detectar que la anchoveta se
encontraba más vinculada con la superficie, mientras
que la sardina estuvo más relacionada con el fondo del
mar.
Altura media (m)
Largo (m)
Perímetro (m)
Área (m2)
Elongación
Dimensión fractal
Profundidad de fondo (m)
Profundidad cardumen (m)
Índice altitud
Energía acústica (m2 mn-2)
Densidad acústica (1 mn-2)
Distancia costa (mn)
Descriptores acústicos
1,2
3,58
10,11
2,82
1,1
1,01
23
7,9
2,35
9,53
0,01
1,04
Anchoveta
Xmin
Sardina
común
1,2
1,65
7,19
2,5
0,8
1,02
35
7,8
1,44
10,64
0,02
0,83
15,2
2.474,08
4.957,61
12.161,18
434,5
1,79
703
54,9
98,07
22.291,97
163,45
17,17
Anchoveta
Sardina
común
14,8
1.368,23
3.646,83
13.196,16
148
1,74
328
60,6
96,55
371.894,70
265,87
20,41
Xmax
3,61
38,53
91,73
153,85
10,6
1,3
111,48
12,29
79,23
1.126,41
11,59
7,05
Anchoveta
Sardina
común
3,41
47,74
127,75
275,03
12,05
1,34
71,98
22,51
62,89
4.989,83
20,06
3,94
2,17
153,11
308,19
839,85
26,4
0,13
95,83
6,92
18,78
2.306,55
13,74
5,19
Anchoveta
S(χ)
Sardina
común
2,1
131,23
357,56
1.316,64
18,36
0,15
31,52
19,44
35,46
22.461,88
22,62
3,48
0,6
3,97
3,36
5,46
2,49
0,1
0,86
0,56
0,24
2,05
1,19
0,74
Anchoveta
CV(X)
Sardina
común
0,62
2,75
2,8
4,79
1,52
0,11
0,44
0,86
0,56
4,5
1,13
0,88
Table 1. Statistics minima (Xmin), maxima (Xmax), mean ( ), standard deviation (S(χ)) and coefficient of variation (CV(x)) by species (414 anchovy and 442 common
sardine).
Tabla 1. Estadística descriptiva de los descriptores acústicos por especie (414 anchovetas y 442 sardinas común): mínimo (Xmin), máximo (Xmax), media ( ), desviación
estándar (S(χ)) y coeficiente de variación (CV(x)).
96
97
En la Tabla 2 se presentan los resultados de los
errores de clasificación para las etapas de entrenamiento y comprobación a partir de distintas
combinaciones de parámetros. En la amplia gama
inicial de combinaciones iteradas se escogió un
conjunto de nueve posibles combinaciones de
parámetros, estas fueron seleccionadas dentro del
mejor conjunto de combinaciones encontradas. El
error promedio de clasificación más bajo, correspondiente a la etapa de entrenamiento del modelo, fue de
7,05%, con los valores de C = 450 y γ = 0.95. Este par
de parámetros asegura además, el menor error en la
etapa de comprobación igual a 4,7%. Este último
resultado definió los valores de los dos parámetros de
la SVM escogidos para clasificar las especies. Los
errores de comprobación final entre el conjunto de
combinaciones seleccionadas fluctuaron entre 4,7 y
6,5%.
En la Tabla 3 se muestran las matrices de
confusión que permite evaluar las incidencia de cada
una de las combinaciones de parámetros C y γ del
proceso de calibración en la clasificación de las
especies. Se apreció que la diferencia en la tasa de
aciertos entre los pares de combinaciones varió entre
10 a 14 ejemplos mal clasificados. Las tasas de
clasificación más altas tanto para anchoveta como
sardina común fueron de 95,3%, respectivamente,
cuando los parámetros estimados fueron C = 450 y
γ = 0,95.
La Figura 5 representa los resultados del análisis
de sensibilidad, en que se muestra que el descriptor
batimétrico profundidad del fondo fue el más sensible
al SVM debido a que el cociente entre error del
modelo al omitir este descriptor y el error del modelo
con la totalidad de las variables fue el de mayor valor,
igual a 1,88. La segunda variable en importancia fue
distancia a la costa, con un valor del cociente igual a
1,798 y la tercera en importancia fue el índice de
altitud con 1,259. Por otro lado, se observaron
descriptores cuya importancia fue baja al omitirlo del
modelo de clasificación. Este es el caso de los
descriptores perímetro y altura media, de los
cardúmenes cuyos valores fueron de 1,002 y 1,005
respectivamente. Los descriptores morfométricos en
general no presentaron una incidencia importante en la
clasificación. En relación a los tres indicadores más
importantes deducidos del análisis de sensibilidad, la
Tabla 1 mostró que para cada especie la profundidad
de fondo, distancia a la costa y el índice de altitud
estuvieron entre los descriptores con menor CV y
donde una de las especies, en este caso la anchoveta
presentó un valor promedio menor que la sardina
común. En relación a los descriptores con menor
importancia (morfométricos), dos de ellos, altura
media y dimensión fractal, presentaron bajos CV al
igual que los descriptores de mayor importancia, sin
embargo, las especies mostraron promedios similares.
DISCUSION
El propósito de este estudio fue efectuar la
clasificación acústica de la anchoveta (Engraulis
ringens) y sardina común (Strangomera bentincki) con
el método SVM y medir el efecto en la clasificación
de las especies debido a la calibración de dos parámetros: el correspondiente al Kernel-Gaussiano, γ y el
parámetro de penalización del modelo, C.
Tabla 2. Errores para distintos parámetros en SVM: Kernel-Gaussiano, γ y de penalización, C.
Table 2. Errors for different parameters in SVM: Gaussian-Kernel, γ and Penalty, C.
Parámetros
Error de entrenamiento
Error
C
γ
Mínimo
Máximo
Promedio
Comprobación Final
440
450
460
440
450
460
440
450
460
0,94
0,94
0,94
0,95
0,95
0,95
0,96
0,96
0,96
0,031056
0,037267
0,018634
0,031053
0,024845
0,031056
0,024845
0,031056
0,024845
0,130435
0,136646
0,142857
0,124224
0,130435
0,149068
0,161491
0,118012
0,136646
0,075714
0,076459
0,072049
0,077142
0,070497
0,073229
0,072608
0,073602
0,072111
0,060748
0,060748
0,065421
0,056075
0,046729
0,056075
0,056075
0,065421
0,051402
98
Tabla 3. Matrices de confusión para un conjunto de parámetros, C y γ .
Table 3. Confusion matrix for a set of parameters, C and γ.
γ
Observado
Sardina
Anchoveta
Pronosticado total
Porcentaje de acierto (%)
440
0,94
Sardina
Anchoveta
103
9
4
98
440
0,95
Sardina
Anchoveta
103
8
4
99
440
0,96
Sardina
Anchoveta
102
7
5
100
450
0,94
Sardina
Anchoveta
104
10
3
97
450
0,95
Sardina
Anchoveta
102
5
5
102
450
0,96
Sardina
Anchoveta
100
7
7
100
460
0,94
Sardina
Anchoveta
100
7
7
100
460
0,95
Sardina
Anchoveta
102
7
5
100
460
0,96
Sardina
Anchoveta
102
6
5
101
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
107
107
214
96,4
91,6
93,9
96,3
92,5
94,4
95,3
93,5
94,4
97,2
90,7
93,9
95,3
95,3
95,3
93,5
93,5
93,5
93,5
93,5
93,5
95,3
93,5
94,4
95,3
94,4
94,9
C
En todas las matrices de confusión, la sardina fue
la especie mejor clasificada, siendo clasificada
erróneamente 45 veces de 963 posibilidades en el
conjunto de los experimentos, independiente del par
de parámetros usados. Los porcentajes de clasificación
correcta fluctuaron entre 93,2 y 95,3%. El mejor
modelo con C = 450 y γ = 0,95 dio un porcentaje de
acierto cercano al 95,3%, clasificando incorrectamente
a 10 de 214 cardúmenes. Se puede concluir que el
protocolo experimental de calibración mostró una
convergencia en los porcentajes de acierto en torno a
las diferentes combinaciones de parámetros obtenidos,
lo mismo ocurrió con relación a la presencia de la
anchoveta como la más frecuentemente mal
clasificada. La mejor elección del par de parámetros C
y γ dependió del menor error promedio de
comprobación. Debido a que el modelo SVM es
sensible a cambios en los parámetros tanto del Kernel
γ como del de penalización C, se debe poner especial
esfuerzo para realizar la mejor elección. Se debe
también considerar que la calibración de estos
parámetros incide en un costo adicional por mayor
consumo de tiempo computacional, especialmente, si
la clasificación se basa en un problema multiclase.
Robotham et al. (2010) usando un modelo multiclase SVM con tres especies donde se incluye a la
especie jurel (Trachurus murphyi) obtuvieron porcentajes de clasificación entre 88,8 y 89,3% para sardina
común y entre 88,8 y 90,8% para anchoveta, dependiendo del tipo de estrategia de clasificación utilizada
(una especie contra otra especie (1-vs-1) y una especie
contra el resto de las especies (1-vs-R)). La discriminación obtenida con el modelo SVM basado en dos
especies (95,3% de clasificación correcta) fue más
efectiva que las obtenidas con el método multiclase
99
Figura 5. Índice de sensibilidad obtenida como cociente entre error del modelo al omitir un descriptor a la vez y el error
del modelo con la totalidad de las variables.
Figure 5. Ratio values (sensitivity index) between the classification error when one descriptor at time is removed and the
classification error with all descriptors included.
SVM. La menor exactitud indicada se debe a que el
método multiclase utilizó en el proceso de clasificación una tercera especie (jurel), lo que genera funciones de decisión más complejas, adicionalmente la
muestra utilizada en el proceso de calibración se encontraba desbalanceada, factores que sin duda podrían
incidir en la menor clasificación. Estudios similares
sobre estas especies en el área no han sido reportados,
sin embargo, otros estudios con otros métodos y especies reportan tasas de clasificación entre 77 y 96%
(Haralabous & Georgakarakos, 1996; Simmonds et
al., 1996; Lawson et al., 2001; Cabreira et al., 2009;
Korneliussen et al., 2009; Fernandes, 2009).
Los SVM al igual que las redes neuronales se
comportan como una caja negra, no es posible
observar directamente como incide cada descriptor del
cardumen en la clasificación, para lo cual se requiere
estimular el análisis y medir el error de clasificación,
en este caso mediante la eliminación de un descriptor
por vez, y comparar así el efecto de sensibilidad de la
variable descriptora en la clasificación. Los resultados
del análisis de sensibilidad muestran que el descriptor
batimétrico profundidad del fondo es el más sensible
al SVM, ya que entrega la mayor contribución al
porcentaje de error. La segunda variable en
importancia es distancia a la costa.
También resulta interesante hacer notar aquellos
descriptores que menos influyen en el error de
clasificación una vez que estos han sido eliminados;
por ejemplo, es el caso del perímetro y la altura media
del cardumen, así como el resto de los descriptores
morfológicos, tiene como explicación que la anchoveta y la sardina forman cardúmenes morfológicamente similares en cuanto a estos descriptores. La
anchoveta y la sardina común tienen similares
propiedades acústicas y características biológicas,
ambas especies co-habitan la misma área ecológica
(cercana a la costa) con sólo escasas diferencias entre
ellas. En este estudio los descriptores morfológicos
tienen baja incidencia en la clasificación siendo un
resultado consistente con los resultados de
Korneliusse et al. (2009), que clasifican datos
acústicos con multifrecuencia apoyada en información
morfológica y distribución geográfica de las especies.
Los análisis estadísticos de los descriptores, en base
principalmente al coeficiente de variación y la media
de las especies, proporcionan evidencias numéricas
consistentes con la identificación de las variables
consideradas efectivas y no efectivas para clasificar
que fueron detectadas a partir del análisis de
sensibilidad. En general los descriptores con CV bajos
y diferencias de medias importantes entre especies
coinciden con las variables más efectivas para la
clasificación. Por otra parte, descriptores con CV
bajos y con medias similares entre especies no
mostraron ser variables efectivas importantes. Descriptores con CV altos y medias diferentes entre
especies, mostraron también no ser tan efectivas para
clasificar. El comportamiento preliminar observado de
la relación CV y media de los descriptores indican un
comportamiento consistente con el análisis de
sensibilidad, que requiere de una mayor cantidad de
experimentos para obtener una relación más precisa y
concluyente.
Aprovechando la potencialidad del método (SVM),
se puede utilizar para resolver un problema de
clasificación de especies marinas evaluadas acústicamente. Es importante notar que la estructura de la
SVM a menudo implica, la optimización cuadrática
convexa, lo que lleva a tener soluciones globales y
únicas. Es un método no paramétrico que no requiere
supuestos estadísticos sobre las variables o
predictores. El método SVM ajustó correctamente el
95,3% de los cardúmenes de anchoveta y sardina. La
especie con menor error de clasificación fue la sardina
común. Los parámetros del Kernel-Gaussiano γ y de
penalización C van a incidir en la matriz de confusión
y los porcentajes de clasificación final, por lo que se
sugiere establecer un protocolo experimental de
calibración que permita realizar de manera cuidadosa
de su elección, teniendo en consideración los mayores
costos por tiempo de procesos. Este último aspecto se
hace más crítico cuando la aplicación es multiclase. El
esfuerzo necesario (tiempo de proceso) para escoger y
optimizar la función Kernel para producir la
clasificación más eficiente es la mayor dificultad del
método SVM.
En general, el método SVM trabaja bien con
aplicaciones en diferentes ámbitos como es el campo
de la identificación de especies en ecología (Morris et
al., 2001) y otras aplicaciones biológicas como
clasificación de automática de edad de los peces
usando imágenes de otolitos (Bermejo et al., 2007).
100
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen los comentarios e importantes
sugerencias realizadas al trabajo por dos revisores.
Este trabajo utilizó datos obtenidos por el Instituto de
Fomento Pesquero de proyectos financiados por la
Subsecretaría de Pesca de Chile.
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102
Research Article
From coexistence to competitive exclusion: can overfishing change the outcome of
competition in skates (Chondrichthyes, Rajidae)?
Natalia L. Ruocco1,2, Luis O. Lucifora1,3, Juan M. Díaz de Astarloa1,4, Roberto C. Menni1,5
Ezequiel Mabragaña1,5 & Diego A. Giberto1,2
1
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina
2
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero, Paseo Victoria Ocampo
s/n B7602HSA, Mar del Plata, Argentina
3
Instituto de Biología Subtropical, Universidad Nacional de Misiones, Centro de Investigaciones
del Bosque Atlántico (CeIBA), P.O. Box 9, Puerto Iguazú, Misiones, Argentina
4
Universidad Nacional de Mar del Plata, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Departamento de Ciencias Marinas, Funes 3350, B7602AYL Mar del Plata, Argentina
5
Museo de La Plata, Paseo del Bosque s/n, B1900FWA La Plata, Argentina
ABSTRACT. Competition for food could be a major force driving changes in the community structure of
skates (Rajidae) subjected to fishing exploitation. Under this hypothesis, small skates are released from
competition with larger skates after fishing has depleted the larger species. Here, we compare the abundance
patterns of two sympatric skates with similar niches but different life histories, Bathyraja albomaculata (larger
and slow-reproducing) and Bathyraja macloviana (smaller and faster-reproducing), before (1971, 1978) and
after (1998-2004) a 108% increase in industrial bottom trawling on the southeastern South American shelf in
order to test the prediction that B. macloviana should competitively exclude B. albomaculata after the increase
in fishing mortality. In 1971 and 1978, there was no relationship between the abundance of both species,
indicating that they coexisted over large scales. In 1998-2004, the relationship between the abundances of
these skates was bell-shaped, indicating that both species increased in abundance at low densities until
peaking, after which B. albomaculata decreased when B. macloviana became more abundant, consistent with
resource competition. We tested whether food may be a potential limiting resource by comparing the diet of
both species. The two species consumed mostly polychaetes, differing only in the consumption of polychaetes
from the family Nephthyidae, which was much higher for B. macloviana. Bathyraja macloviana could replace
B. albomaculata at high densities when food resources may become scarce. These results support the
hypothesis that competition release is an important factor explaining the changes in skate communities in
overexploited areas.
Keywords: Bathyraja albomaculata, Bathyraja macloviana, Rajidae, diet overlap, resource competition,
elasmobranch fisheries, Argentina.
De la coexistencia a la exclusión competitiva: ¿Puede la sobrepesca cambiar
el resultado de la competencia en rayas (Chondrichthyes, Rajidae)?
RESUMEN. La competencia por el alimento podría ser una fuerza importante detrás de los cambios en la
estructura de las comunidades de rayas (Rajidae) bajo explotación pesquera. Según esta hipótesis, las rayas
pequeñas son liberadas de la competencia por las rayas de mayor tamaño, al disminuir la abundancia de éstas
últimas por la pesca. En este trabajo, se comparan los patrones de abundancia de dos rayas simpátricas con
nichos similares pero con diferentes historias de vida, Bathyraja albomaculata (mayor y de reproducción
lenta) y Bathyraja macloviana (más pequeña y de reproducción más rápida), antes (1971, 1978) y después
(1998-2004) de un incremento del 108% en el arrastre de fondo industrial en la plataforma sudeste de América
del Sur, para evaluar la predicción que B. macloviana excluiría competitivamente a B. albomaculata después
del aumento en la mortalidad por pesca. En 1971 y 1978, no hubo relación entre las abundancias de ambas
especies, indicando que, a escalas grandes, coexistían. En 1998-2004, la relación entre las abundancias de
ambas especies tuvo forma de campana, indicando que ambas incrementaron su abundancia a densidades bajas
103
Coexistence or competition between skates
hasta alcanzar un máximo, a partir del cual la abundancia de B. albomaculata disminuyó a medida que
aumentaba la de B. macloviana, patrón consistente con la competencia por uso de recursos. Se evaluó si el
alimento puede ser un recurso limitante mediante la comparación de la dieta de ambas especies. Ambas
especies consumieron predominantemente poliquetos y difirieron sólo en el consumo de poliquetos
Nephthyidae, mucho mayor en B. macloviana. B. macloviana remplazaría a B. albomaculata a altas
densidades, cuando el alimento podría ser escaso. Estos resultados apoyan la hipótesis de que la liberación de
la competencia es un factor importante en los cambios en las comunidades de rayas sobreexplotadas.
Palabras clave: Bathyraja albomaculata, B. macloviana, Rajidae, solapamiento de dieta, competencia por
recursos, pesquerías de elasmobranquios, Argentina.
___________________
Corresponding author: Luis O. Lucifora ([email protected])
INTRODUCTION
Competitive interactions that structure communities
are usually not accounted for in fisheries management.
Fishing usually affects a number of species simultaneously, but fisheries are mostly managed focusing on
the target population without taking into account
species interactions or other community processes in
which the target population plays a role (Pauly et al.,
2002; Pikitch et al., 2004; Myers & Ottensmeyer,
2005). As a result, unforeseen fishing effects usually
spread throughout marine communities with serious
consequences (Jackson et al., 2001; Jennings et al.,
2001; Worm et al., 2006; Daskalov et al., 2007; Myers
et al., 2007).
Skates (Rajidae), as a group, are highly affected by
fisheries, but different species may differ in their
response to fishery exploitation. Several species of
skates have suffered large declines or even extirpation
from large parts of their geographic range due to
fisheries overexploitation (Brander, 1981; Casey &
Myers, 1998; Graham et al., 2001; Devine et al.,
2006). It is apparent that they vary in their capacity to
withstand exploitation and the abundance of smaller
species increases after fishing removes larger species.
This has been hypothesized to be a result of
competition release, which allows the smaller, fasterreproducing species to replace the largest ones.
Walker & Heessen (1996), Walker & Hyslop (1998)
and Dulvy et al. (2000) observed conspicuous shifts in
the skate community of the North Sea, after decades
of heavy fishing pressure. Dulvy et al. (2000)
hypothesized that this shift was the result of
competitive release, since small skate species replace
the larger ones after fishing released small species
from competition with large species, leading to shifts
in community structure. Dulvy et al. (2000) suggested
that food would be the limiting resource behind the
competitive relationship of skates in the North Sea,
since skates are all benthic feeders preying upon a
variety of invertebrates and small fishes.
Competition is usually studied at small scales
where experiments are feasible. Most of the best
evidence for competition in vertebrate communities
comes from small-scale experiments (in the scale of
m2 or at most hectares) and from small-bodied
organisms, such as small fishes (Schmitt & Holbrook,
1999), lizards (Petren & Case, 1996) and small
mammals (Meserve et al., 1996). While controlled
experiments provide the most unambiguous evidence
for competition, their unfeasibility at large scales
makes them impractical to study the importance of
competition in large-scale communities (Connell,
1983).
As fisheries affect communities at a large scale
(usually of hundreds or thousands of km2), where
controlled experimentation is not possible, other
approaches must be taken to study how competition
may structure marine communities and how fishing
may interact with competition to affect ecological
processes desired to be maintained. These alternative
approaches have been successfully applied in largescale studies to infer the presence of competition in
both terrestrial (Creel & Creel, 1996; Cooper et al.,
2007) and marine (Ruggerone et al., 2003) species.
In this paper we use an alternative, non-experimental, modelling approach to study competition at a
large scale. Our approach compares the relationship
between the abundance of two skates before and after
the hyper-development of industrial trawl fishing on
the southeastern South American shelf, in order to test
Dulvy et al.’s (2000) hypothesis. The theoretical basis
for our rationale is as follows. Over large-scale
communities, without human exploitation, the patterns
of species abundance are more constant than at
smaller scales (Sommer & Worm, 2003). At this large
scale, species coexist, even though they may suffer
local extinctions or colonize new places at smaller
scales within the large-scale community as a result of
competition (Ritchie, 2003). In this community, the
abundances of both species do not show any particular
relationship. On the other hand, if fisheries affect the
competitive relationship between skates, as suggested
by Dulvy et al. (2000), there should be a negative
relationship between two competing skates, at least at
high densities, when resources become scarcer (i.e.
limiting).
The southeastern South American shelf, between
35º and 55ºS, contains a diverse skate fauna (Menni &
Stehmann, 2000; Cousseau et al., 2007) and is
subjected to intense, unsustainable fishing exploitation
by bottom trawlers since the early 1990s (Agnew et
al., 1999; Campagna et al., 2006; Cañete, 2006). From
1990 to 1995 the fishing effort on this area increased
by 108% (Campagna et al., 2006), and present levels
of fishing effort in the area, as estimated from fuel
consumption, are among the highest in the world
(Tyedmers et al., 2005). This resulted in the
overexploitation of many chondrichthyan and bonyfish populations (Carozza et al., 2004; Cordo, 2004;
Massa et al., 2004; Wöhler et al., 2004). Skates from
this area are affected by at least four different bottomtrawl fisheries, both as a target and bycatch. The
white-dotted skate, Bathyraja albomaculata, and the
Patagonian skate, B. macloviana, are two common
skates affected by these fisheries. Both species are
targeted by the Islas Malvinas rajid fishery (Agnew et
al., 2000) and as bycatch in finfish trawlers targeting
Argentine hake, Merluccius hubbsi, southern blue
whiting, Micromesistius australis, hoki, Macruronus
magellanicus (Brickle et al., 2003), and red shrimp,
Pleoticus muelleri (Cedrola et al., 2005).
Bathyraja albomaculata attains 99 cm in total
length and starts to reproduce at 10 years (Henderson
et al., 2004; Bücker, 2006). On the other hand, B.
macloviana is the smallest species of the genus in the
southwestern Atlantic, reaching 67 cm in total length
and matures at 5-6 years (Bücker, 2006). Both species
are specialized feeders, being polychaetes their
dominant prey (Mabragaña et al., 2005; Scenna et al.,
2006; Ruocco et al., 2009), which results in a high
dietary overlap suggestive of a potential competitive
interaction between them (Brickle et al., 2003). Thus,
B. albomaculata and B. macloviana are a good model
system to study the competitive release hypothesis in
skates because both species suffer a similar fishing
pressure, potentially overlap in the use of some
resource (i.e. food) and have a large difference in age
at maturity, with B. macloviana maturing at about half
the age of B. albomaculata.
Here, we compare the abundance and diet of the
white-dotted skate, B. albomaculata, and the
Patagonian skate, B. macloviana, at a large scale -the
southeastern South American shelf between 35 and
55ºS- before and after a major increase in fishing
effort in order to test the hypothesis that competition
may occur between the two species.
104
Pre-fishing abundance patterns
Pre-fishing abundance patterns were estimated using
data from 241 stations trawled during two research
cruises carried out in 1971 and 1978 that covered the
area from 37.9º to 54°S, at depths between 30 and 450
m (Fig. 1). Standard commercial 42.7 and 60.9 m wide
bottom trawl nets were used in the 1971 and 1978
cruises, respectively, which were conducted by the
same vessel. All tows lasted 30 min at a speed of 4
knots.
To explore the relationship between the abundance
of B. albomaculata and B. macloviana, we constructed
generalized linear models (GLM) with a log link and a
negative binomial error distribution to account for the
large number of zeros in the data and the dependance
of the variance on the mean. All models included the
number of individuals of B. albomaculata (NBa) as the
dependent variable. NBa rather than the number of
individuals of B. macloviana (NBm) was included as
the dependent variable because Dulvy et al.’s (2000)
hypothesis predicts that the larger and slowerreproducing species, in this case B. albomaculata, will
be affected by the smaller and faster-reproducing
species, in this case B. macloviana, after an increase in
fishing pressure. All possible combinations of season
(S; summer or winter), depth (D), latitude (L) and NBm
were included as independent variables. To deal with
nonlinear effects of D and NBm, models with quadratic
terms (i.e. D + D2 and NBm + NBm2) were also fitted.
We could not include log(swept area) as an offset
variable (see below) for the pre-fishing analysis
because we did not have that information for these
cruises. However, as the data come from research
cruises, all tows were performed in a standardized
fashion, with swept area not expected to vary
substantially between trawl stations.
Akaike’s Information Criterion (AIC) were computed for each model. The most parsimonious model
(i.e. hypothesis) was chosen as that with the lowest
AIC (Franklin et al., 2001; Johnson & Omland, 2004).
Post-fishing abundance patterns
A total of 452 trawling stations from 7 research
cruises conducted between 1998 and 2004, from 35º to
55°S, at depths between 46 and 380 m were used in
this analysis (Fig. 1). A 59 m Engel-type bottom-trawl
net, with a stretched mesh size of 200 mm in the
wings and 103 mm in the codend, a vertical height of
4 m, and a horizontal opening of 15 m was used in all
research cruises. Each haul lasted 30 min and trawling
speed was 3.6 knots. The surveys were aimed at the
assessment of Argentine hake, Merluccius hubbsi,
southern blue whiting, Micromesistius australis, hoki,
105
Figure 1. Southeastern South American shelf showing the location of pre-fishing (1971 and 1978, black circles) and postfishing (1998-2004, white circles) trawl stations used in the analyses.
Figura 1. Plataforma continental de América del Sur con las estaciones de muestreo utilizadas en el análisis antes (1971 y
1978, círculos negros) y después (1998-2004, círculos blancos), del desarrollo de la pesquería.
Macruronus magellanicus, and Argentine squid, Illex
argentinus.
As for the pre-fishing analyses, GLMs with a log
link and a negative binomial distribution were used.
All models included the number of B. albomaculata
caught per trawl (NBa) as the dependent variable and
the log of the swept area as an offset variable. All
possible combinations of number of B. macloviana
caught per trawl (NBm), latitude (l), depth (D), sin,
cosine, 2 × sin and 2 × cosine of Julian day (d) were
included as independent variables. Models with
quadratic terms (i.e. D + D2 and NBm + NBm2) were
also fitted. The best hypothesis was chosen using
information theory in the same way as with the prefishing analyses, as the model with the lowest AIC.
Measurement error
In both pre- and post-fishing situations, the abundance
of both B. macloviana and B. albomaculata were
measured with error. This situation violates the
assumption of GLMs that explanatory variables are
measured without error. To deal with this situation, we
reestimated the parameters for NBm in the cases when
the best model included the terms NBm or NBm + NBm2.
We did this by using the simex method (Cook &
Stefanski, 1994). Simex reestimates the parameters of
the model through an iterative procedure that inflates
the measurement error by a factor λ, creating several
estimates (one for each value of λ) and extrapolating
the estimation to the case of no measurement error. As
the measurement error was unknown (no repeated
sampling at the same time and place was performed),
we repeated the simex procedure for a range of levels
of measurement error extending over 4 orders of
magnitude (i.e. standard error = 1, 10, 100 and 1000).
Dietary analysis
To evaluate if feeding habits were a possible
overlapping resource between the two species, we
analyzed the stomach contents of 89 specimens of B.
albomaculata and 88 of B. macloviana caught in
scientific surveys in the southwestern Atlantic
between 37° and 55°S, over a depth range of 43-440
m, between 2000 and 2003. The net and trawl
specifications were the same as for the analysis of
post-fishing abundance. For each specimen, total
length and sex were recorded. The stomachs were
removed, frozen and subsequently analyzed in the
laboratory. Prey were identified to the lowest possible
taxonomic level, counted and weighted to the nearest
0.01 g. Only 12 stomachs of B. albomaculata were
empty. Sample sufficiency was assessed by constructing accumulation curves for the number of prey
species as a function of the number of skates
examined for stomach contents, after randomizing the
sampling order 1000 times. Sample size was judged to
be sufficient if the curves reached an asymptote.
The number of each prey group consumed by each
individual was modeled as a function of species, sex,
total length, latitude, depth and year in order to test for
differences between species while controlling for the
effects of the other variables. For each prey, a
generalized linear model with a log link and a negative
binomial error distribution was constructed (Lucifora
et al., 2009a, 2009b; Barbini & Lucifora, 2011).
Afterwards, the best minimum model (BMM) was
chosen by minimization of the AIC. Differences in
diet between species were considered important if the
variable species was included in the BMM. The
magnitude of inter-specific differences in the
consumption of a given prey was quantified by the
BMM coefficient for the variable “species”.
RESULTS
Pre-fishing abundance patterns
There was no relationship between the abundances of
B. albomaculata and B. macloviana during 1971 and
1978, well before the development of intense
industrial fishing (Fig. 2a). The best model explaining
the abundance of B. albomaculata included the
variables S, D and D2, but not abundance of B.
macloviana, indicating that both species coexisted at
all densities of B. macloviana. The best model had the
following parameters: intercept = -6.841, S(winter
relative to summer) = 0.662, D = 0.054, D2 = -0.0001
(AIC = 241.8).
Post-fishing abundance patterns
Between 1998 and 2004 there was a change in the
interaction between B. albomaculata and B. macloviana, as compared to the pattern in 1971 and 1978.
The abundance of B. albomaculata increased at low
densities of B. macloviana, reached a peak and
decreased at high densities of B. macloviana (Fig. 2b).
The best model describing the relationship of the
abundances of B. macloviana and B. albomaculata
106
Figure 2. Relationship between the abundance of the
skate Bathyraja albomaculata as a function of the
abundance of B. macloviana on the southeastern South
American shelf. a) Pre-fishing situation between 1971
and 1978, b) post-fishing situation between 1998 and
2004. White circles are fitted values for the best models
in each situation. The solid line in (b) is the relationship
estimated from a generalized linear model with a
negative binomial error distribution and a log link. A
small amount of jitter was added to the data in the plots
(not in the analyses), to improve visualization of
overlapping data points.
Figura 2. Abundancia de la raya Bathyraja albomaculata en función de la abundancia de la raya B.
macloviana en la plataforma del sudeste de América del
Sur. a) Situación pre-pesca entre 1971 y 1978, b)
situación post-pesca entre 1998 y 2004. Los círculos
blancos son valores ajustados por los mejores modelos de
cada situación. La línea continua en (b) es la relación
estimada por el modelo lineal generalizado con
distribución binomial negativa y enlace logarítmico. Para
mejorar la visualización debido a la superposición de
puntos, se movieron muy levemente algunos puntos (sólo
para visualización, no para el análisis).
included L, 2 × sin (d), cos (d), D, D2, NBm and NBm2.
The parameters of the model were: intercept = 0.321,
L = -0.088, 2 × sin (d) = -0.846, cos (d) = -0.571, D =
0.067, D2 = -0.0001, NBm = 1.346, NBm2 = -0.157 (AIC
= 552.55).
107
Application of the simex procedure did not lessen
the effect of NBm and NBm2, as their coefficients
remained high. For each level of measurement error
tried (1, 10, 100 and 1000), the coefficients for both
parameters were 2.573 and -0.310, 1.588 and -0.226,
2.943 and -0.461, and 3.019 and -0.471, for NBm and
NBm2, respectively.
Dietary analysis
The most important prey found in both species were
polychaetes, amphipods and isopods, while cirripeds,
crabs, cumaceans, brittlestars and mollusks were the
less consumed prey; for this reason these prey were
grouped together for analysis as “other prey”.
Accumulation curves reached an asymptote for both
species, indicating that sample size was sufficient to
describe diet in each species (Fig. 3).
Diet was very similar in the two species; it only
differed in the consumption of polychaetes of the
family Nephthyidae which was 38 times higher in B.
macloviana. The only two other prey with a different
consumption among skate species were unidentified
polychaetes (3 times as common in B. macloviana as
in B. albomaculata) and other prey (0.4 times as
common in B. macloviana as in B. albomaculata)
(Fig. 4).
DISCUSSION
Our results are consistent with the hypothesis that
competitive release allows fast-reproducing skate
species to exclude slow-reproducing ones producing a
shift in skate community structure after heavy fishing
pressure (Dulvy et al., 2000). In a non-equilibrium
community, such as one subjected to a high fishing
pressure, a medium-sized but smaller, fasterreproducing skate, B. macloviana, outcompetes a
larger, slow-reproducing species, B. albomaculata, as
proposed by Dulvy et al. (2000). This situation
contrasts with the coexistence of both species at all
densities observed during 1971 and 1978, well before
the hyper-development of industrial fishing in the
early 1990s that persists at present (Campagna et al.,
2006).
Coexistence is the rule in natural communities of
mobile animals, even when competition occurs
(Ritchie, 2003). Exclusive resources- i.e. those
resources used solely by one of the competitors- allow
species to coexist, even when both species compete
for many other shared resources (Ritchie, 2003). Due
to the lack of biological data during the pre-fishing
years, we can only speculate about which resources
were exclusively used by B. macloviana or B. alboma-
Figure 3. Accumulation curves for prey species of the
skates Bathyraja albomaculata and B. macloviana on the
southeastern South American shelf, as a function of
number of skates examined for stomach contents. The
solid line represents the mean number of prey species for
a given sample size and the shaded area is ± 1 standard
error, after 1000 permutations of the sampling order. The
asymptote reached indicates that a sufficient number
samples was examined.
Figura 3. Curvas acumulativas de especies presa de las
rayas Bathyraja albomaculata y B. macloviana en la
plataforma suroriental de América del Sur, en función del
número de estómagos examinados. La línea continua
representa el número medio de especies presa para un
tamaño muestral determinado y el área sombreada
corresponde a ± 1 error estándar, después de 1000
permutaciones del orden de muestreo. El alcance de una
asíntota indica que se examinó un número suficiente de
muestras.
culata that may have allowed coexistence of both
species during the pre-fishing years. The almost
exclusive use of Nephthyid polychaetes by B.
macloviana suggests that they could have been used as
an unshared resource, assuming that diet composition
has not changed substantially from the pre-fishing to
the post-fishing ecosystem state.
We propose that intense fishing pressure shifted
the balance in favor of B. macloviana because of its
earlier sexual maturation as compared to B.
albomaculata. Given its earlier age at maturity –an
important determinant of population growth and
108
Figure 4. Comparative consumption of 11 prey groups by the skates Bathyraja albomaculata and B. macloviana on the
southern South American shelf. Values are standardized by sex, total length, latitude, depth and year of sampling. Prey
marked with an asterisk were consumed in significantly different amounts by the two species. Bold line: median; box:
interquartile range; whiskers: range (1.5 times the interquartile range); circles: outliers.
Figura 4. Comparación del consumo de 11 grupos de presas de las rayas Bathyraja albomaculata y B. macloviana en la
plataforma del suroriental de América del Sur. Los valores están estandarizados por sexo, longitud total, latitud,
profundidad y año de muestreo. Las presas marcadas con un asterisco fueron consumidas en cantidades significativamente
diferentes por las dos rayas. Línea gruesa: mediana; límites del recuadro: rango intercuartil; líneas: rango (1,5 veces el
rango intercuartil); círculos: valores extremos.
recovery in many marine fishes (Myers et al., 1997;
Heppell et al., 1999; Cortés, 2002; Reynolds et al.,
2005)– B. macloviana may cope better with fishing
mortality than B. albomaculata. By having a higher
productivity, B. macloviana may have a higher
recolonization rate than B. albomaculata and replace
it, once B. albomaculata was removed from a given
area by fishing.
Resource competition, rather than interference
competition, is consistent with the bell-shaped
relationship between the abundance of B. albomaculata and B. macloviana after the hyper-development
of industrial fisheries on the southeastern South
American shelf. At low densities, when resources are
not limiting, the abundance of both species is
positively correlated due to their similarity in resource
109
use, i.e. both species increase in sympatry because the
shared resource is not limiting, since both species are
at low densities. On the other hand, at high densities,
when resources become scarcer, B. macloviana
outcompetes B. albomaculata. The dominance of B.
macloviana is due to their faster population dynamics
which is explained by its earlier maturity (Bücker,
2006). Then, under a similar fishing pressure, the
faster growing population dominates over the slower
growing one. The dominance of B. macloviana (the
smallest species) over B. albomaculata suggests that,
as proposed by Dulvy et al. (2000), resource
competition rather than interference competition is
operating, since in interference competition usually
the larger species dominates over the smaller one
(Fedriani et al., 2000; Valeix et al., 2007).
Information on composition and distribution of
benthic communities from the southeastern South
American shelf is scarce and precluded any analysis of
the potential effects of prey availability on the
relationship between the abundances of B. macloviana
and B. albomaculata. The only study that covered all
our study area found three areas differing in their
benthic assemblages (considering only mollusks,
bryozoans and echinoderms): 36°-43°S and 43°-55°S
below the 100 m isobath, and 39°-55°S beyond the
100 m (Bastida et al., 1992). Information on
polychaete distribution is available only for the
southern (Bremec et al., 2000; Montiel et al., 2005
and references therein) and the northern (Bremec &
Giberto, 2006) extremes of the study area. In those
areas, polychaetes have an heterogeneous distribution,
with some regions of low faunistic similarity due to
differences in sediment composition and oceanographic conditions. The main prey of both B.
macloviana and B. albomaculata, Opheliid polychaetes, are uncommon in some regions of the shelf,
contributing with less than 5% of the total individuals
sampled by Bremec et al. (2000) and Bremec &
Giberto (2006). However, there is no comparable data
of the density of these polychaetes that could be used
to estimate the food availability for the skates. The
potential effects of differences in spatial availability of
prey on our results should be considered in future
studies.
Other ecological processes, such as the negative
effects of shared enemies (apparent competition;
Bonsall & Hassell, 1997; Morris et al., 2004), might
contribute to explain the pattern between the
abundance of both species observed as well. If B.
macloviana is more resilient to some shared predator
or parasite than B. albomaculata, when both species
are in sympatry, these enemies will affect B. alboma-
culata more heavily than B. macloviana, resulting in
the apparent exclusion of B. albomaculata by B.
macloviana. This might occur, for instance, if both
species differ in the ability to detect predators, as
observed in stingrays (Semeniuk & Dill, 2006).
Nothing is known on the effect of predators, parasites
or other potential natural enemies on populations of
species of Bathyraja, which precludes any evaluation
of this hypothesis. However, although apparent
competition might play some role in producing the
observed pattern, the high similarity in diet of both
species suggests that, at high densities, food can
become a limiting resource, and then competition may
operate.
We described an example of change in the
relationship of abundances of two ecologically similar
skate populations after intense exploitation. This
example may indicate that intense industrial fishing
pressure may produce shifts in competitive interactions that may lead to shifts in skate community
structure. The pattern found for B. albomaculata and
B. macloviana supports the hypothesis that skate
communities may experience shifts in structure due to
competitive release (Dulvy et al., 2000), and give
further reasons for an ecosystemic management of
fisheries (Pauly et al., 2002; Pikitch et al., 2004;
Myers & Ottensmeyer, 2005). Management of
fisheries that affect skates should focus on the most
sensitive species instead of the target species (Myers
& Ottensmeyer, 2005) in order to avoid fishery-driven
changes in skate communities and marine ecosystems.
The high speed of the changes in species
interactions after overfishing –only 8-14 years after
the commencement of large-scale industrial fishing in
1990– in a previously near-pristine region (Bortolus &
Schwindt, 2007) calls for rapid action to avoid largescale changes in ecosystem functioning.
ACKNOWLEDGEMENTS
N.L. Ruocco was supported by a scholarship from
CONICET (Argentina). Research cruises in 1971 and
1978 were carried out by RV “Walther Herwig” of the
Hamburg Fisheries Institute (Germany). Research
cruises in 1998-2004 were carried out by RVs
“Capitán Oca Balda” and “Dr. Eduardo Holmberg” of
the National Institute of Fisheries Research and
Development (INIDEP, Argentina). This study was
partially supported by funds from CONICET (PIP
5009). We thank Francesco Ferretti for comments on
the manuscript and Wade Blanchard for advice on
statistical procedures.
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Polifenoles como efecto de radiación UV-B en Chlorella sp.
113
Research Article
Efecto de la radiación ultravioleta B en la producción de polifenoles
en la microalga marina Chlorella sp.
Jaime Copia1, Hernán Gaete2,3, Gustavo Zúñiga4, María Hidalgo1 & Enrique Cabrera1
1
Facultad de Ciencias, Universidad de Valparaíso, Av. Gran Bretaña 1111, Playa Ancha, Valparaíso, Chile
2
Departamento Biología y Ciencias Ambientales, Universidad de Valparaíso, Av. Gran Bretaña 1111
Playa Ancha, Valparaíso, Chile
3
Centro de Investigación y Gestión de Recursos Naturales CIGREN, Universidad de Valparaíso
Av. Gran Bretaña 1111, Playa Ancha, Valparaíso, Chile
4
Facultad de Química y Biología, Universidad de Santiago de Chile, Avenida Bernardo O’Higgins 3363
Santiago de Chile, Chile
RESUMEN. Las algas marinas son una fuente importante de compuestos antioxidantes (fenoles y
polifenoles), generados como mecanismos de defensa frente a factores de estrés (radiación UV, temperatura,
herbívora). El objetivo de este trabajo es evaluar la estrategia de adaptación al efecto de la radiación
ultravioleta B (RUV-B, 280-315 nm) en la microalga marina Chlorella sp. mediante la producción de
polifenoles y capacidad antioxidante total. Se expusieron cultivos de Chlorella sp. fueron expuestos a
radiación UV-B (470 µW cm-2) por periodo de tiempos ascendentes. Se evaluó la capacidad antioxidante total
DPPH, polifenoles totales, clorofila-a y b así como la densidad celular en cultivos expuestos y no expuestos.
Los resultados indicaron que la RUV-B genera una disminución de la densidad celular en los cultivos
irradiados por primera vez (1ª etapa), existiendo un aumento significativo (P < 0,05 inferior al control) en la 2ª
y 3ª etapa sólo hasta la 4ª etapa (día 7), correspondiente a una dosis de 16920 J m-2. La producción de fenoles
totales se incrementó significativamente (P < 0,05) para el extracto IVa respecto al control, confirmando que
la exposición frente a la RUV-B provoca una respuesta de las microalgas, generando mayores niveles de
sustancias fotoprotectoras. La capacidad antioxidante total y fenoles totales no presentó una correlación
significativa (R2 = 0,72), dada la no especificidad del método DPPH para este tipo de antioxidantes, pero sí
una tendencia muy similar. Aunque las cantidades de compuestos antioxidantes no fueron elevadas, su síntesis
corresponde a la respuesta desarrollada por la microalga Chlorella sp. frente a RUV-B. La exposición de la
microalga Chlorella sp. a dosis incrementales de RUV-B, repetidas en el tiempo provoca la respuesta
mediante del incremento de las defensas antioxidantes.
Palabras clave: antioxidantes, Chlorella sp., radiación ultravioleta B, capacidad antioxidante total, polifenoles
totales.
Effect of ultraviolet B radiation on the production of polyphenols in the marine
microalga Chlorella sp.
ABSTRACT. Marine algae are an important source of antioxidant compounds (phenols and polyphenols),
generated as defense mechanisms against stress factors (UV radiation, temperature, herbivory). The aim of this
study was to evaluate the strategy of adaptation to the effect of ultraviolet B radiation (UV-B, 280-315 nm) in
the marine microalga Chlorella sp. through, the production of polyphenols and total antioxidant capacity.
Chlorella sp. cultures were exposed to UV-B radiation (470 μW cm-2) over increasing time periods. We
evaluated the total antioxidant capacity DPPH, total polyphenols, chlorophyll-a and b, and cell densities in
exposed and unexposed cultures. The results indicated that UV-B caused a decrease in cell density in cultures
irradiated for the first time (1st stage), with a significant increment (P < 0.05, lower than the control) in the
2nd and 3rd stages only through the 4th stage (day 7), corresponding to a dose of 16,920 J m-2. The production
of total phenols increased significantly (P < 0.05) for the IVth extract with respect to the control, confirming
that the exposure to UV-B caused a reaction in the microalgae, generating higher levels of photoprotector
substances. Total antioxidant capacity and total polyphenols did not show a significant correlation (R2 = 0.72)
due to the lack of specificity of the DPPH assay for this type of antioxidant, but a very similar trend was
observed. Although the amounts of antioxidant compounds were not high, their synthesis corresponded to the
114
response developed by the microalgae Chlorella sp. against UV-B radiation. The exposure of the microalga
Chlorella sp. to incremental doses of UV-B radiation, repeated over time, caused a response in the form of
increasing antioxidant defenses.
Keywords: antioxidants, Chlorella sp., ultraviolet B radiation, total antioxidant capacity, total polyphenols.
___________________
Corresponding author: María E. Hidalgo ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La radiación solar en el rango UV-B (280-315 nm)
tiene un alcance a profundidades significativas, dependiendo de la presencia de compuestos luzabsorbentes como materia orgánica disuelta, organismos fotosintéticos y materia inorgánica (Hargreaves,
2003), produciendo un efecto ecológico en muchos
ecosistemas de agua dulce y marinos (Hader et al.,
1998). Ha sido muy bien reportado el adelgazamiento
de la capa de ozono estratosférico sobre la Antártica y
Ártico, así como disminuciones moderadas (20-30%)
de éste sobre la columna de agua a partir de los 79°N
y latitudes medias (a partir de los 27°N) (Hader et al.,
1998). Los efectos deletéreos del estrés producidos
por la radiación UV en microalgas incluyen la inhibición de la fotosíntesis (Hughes, 2006); daño al ADN,
proteínas y lípidos (Karentz et al., 1991); generación
de especies reactivas de oxígeno ROS (Estévez et al.,
2001) e inhibición en la asimilación de nutrientes
(Shelly et al., 2006).
El estrés oxidativo es definido como la producción
creciente de especies ROS, en cantidades que exceden
las defensas antioxidantes celulares (Moskaug et al.,
2005). La consecuencia del estrés oxidativo puede
involucrar daño a lípidos, proteínas y ADN, con el
desarrollo de patologías y el envejecimiento subsecuente (Finkel & Holbrook, 2000). Los vegetales sintetizan compuestos bioactivos con características antioxidantes, conteniendo diversas estructuras fitoquímicas, cuya mayor fracción está conformada por polifenoles (Scalbert & Williamson, 2000), encontrando
taninos, lignanos y flavonoides (Kuskoski et al.,
2004). Muchos polifenoles tienen características antioxidantes (e.g. reductoras) y pueden reaccionar directamente con las especies reactivas ROS, formando
productos menos reactivos (Moskaug et al., 2005).
Estos compuestos fitoquímicos son producidos por las
plantas como mecanismo de defensa a diversos factores que pueden provocar estrés, como herbivoría (Pavia et al., 1997), radiación ultravioleta (UV) (Malanga
et al., 1995, 1997; Cantos et al., 2000; Duval et al.,
2000; Zudaire & Roy, 2001; Rijistenbil, 2002; Hernando et al., 2005, 2006; Bouchard et al., 2005; Janknegt et al., 2009) y variaciones de temperatura (Wong
et al., 2007).
Muchos organismos producen diferentes sustancias
capaces de absorber luz ultravioleta (Cockell &
Knowland, 1999; Rozema et al., 2002). Dentro de
estos compuestos se encuentran los denominados
“pantalla” como las MAAs (Mycosporine-like aminoacids) producidas por muchas algas y algunas cianobacterias (Björn, 2007). Estudios en plantas vasculares han demostrado que la RUV-B (280-315 nm)
estimula las vías de producción de algunos metabolitos incluyendo polifenoles y flavonoles (Tevini, 1993)
que han demostrado ser compuestos atrapadores de
radiación UV (Reuber et al., 1996), reduciendo al
máximo los daños en las funciones fisiológicas normales de sus tejidos. Además, existen trabajos que evidencian la presencia de compuestos fotoprotectores de
radiación UV en algas (García-Pichel et al., 1992;
Gómez et al., 1998; Hoyer et al., 2001).
Se han realizado diversos estudios en macro y microalgas: Chlamydomona nivalis (Duval et al., 2000),
C. augustae, Naviculla incerta (Wong et al., 2007),
Chlorella sp. (Estévez et al., 2001; Vimalabai & Kulandaivelu, 2002; Wong et al., 2007), Isochrysis galbana (Vimalabai & Kulandaivelu, 2002), Ascophyllum
nodosum (Pavia et al., 1997) y Ulva fasciata (Shiu &
Lee, 2005), entre otras, para evaluar la resistencia y el
efecto a la exposición de radiación UV. Existen evidencias que organismos como las microalgas pueden
presentar respuestas adaptativas a la exposición de
radiación UV, aumentando los niveles de polifenoles a
modo de fotoprotección (Estévez et al., 2001; Duval et
al., 2000). Este proceso puede ser utilizado como un
mecanismo de gran utilidad para la producción de
antioxidantes de origen natural, la selección de organismos vegetales más adaptados y su exposición a
radiaciones UV controladas para aumentar la producción de fitocompuestos (polifenoles) a través de la
respuesta fotoprotectora de estas algas. Dada la importancia que revisten las microalgas en los ecosistemas
acuáticos en la producción primaria y tramas tróficas,
resulta importante conocer la capacidad de respuesta
de estos organismos a la RUV-B. Por esta razón, el
objetivo de esta investigación es evaluar la estrategia
de adaptación al efecto de la radiación ultravioleta B
en la microalga marina Chlorella sp. a través de la
producción de polifenoles y capacidad antioxidante
total.
Obtención de cultivos
En todos los cultivos, la biomasa inicial fue de
4.150.000 células mL-1 proveniente de un cultivo madre de Chlorella sp., obtenido en el Laboratorio de
Ficología, Facultad de Ciencias del Mar y Recursos
Naturales, Universidad de Valparaíso. A partir de éste
se inició un cultivo stock de 50 mL utilizando agua
destilada y medio nutritivo, compuesto por cinco soluciones stock, las cuales contenían: micronutrientes,
macronutrientes, Fe-EDTA, elementos traza y NaHCO3 (agregado sólo en el tiempo inicial) descrito por
la Norma Chilena Oficial (NCh 2706.Of2002), bajo
luz PAR (Photosynthetically Active Radiation) con
una exposición a luz continua de intensidad l90 ± 10
µmol m-2 s-1 de 24 h luz y temperatura ambiente (1820ºC). Los cultivos fueron mantenidos bajo las mismas condiciones que el cultivo stock hasta alcanzar la
fase exponencial, determinada a través de conteos
celulares diarios, con un microscopio óptico, utilizando una cámara de Neubauer, determinándose la fase
de crecimiento de los cultivos. La exposición a luz
continua se mantuvo con la sola excepción del período
de irradiación que se detalla en la siguiente sección.
Irradiación de cultivos
Para lograr el crecimiento microalgal que permitiera
hacer las determinaciones de los parámetros medidos,
se realizó preliminarmente una experiencia para
determinar la intensidad de la radiación requerida (470
µW cm-2). A partir del cultivo stock de Chlorella sp.
se iniciaron cuatro nuevos cultivos, uno denominado
“control” (C) (realizado por triplicado para cada uno
de los cultivos) y tres “experimentales” (R1, R2 y R3),
siendo estos últimos los que fueron expuestos a
diferentes dosis de radiación UV-B. Por cada
tratamiento se consideraron tres réplicas. En las etapas
1 a 3, la irradiación se realizó a partir del 5° día,
durante tres días consecutivos por períodos de 10, 20 y
30 min respectivamente, correspondiente a dosis de
2820, 5640 y 8460 J m-2 respectivamente con
agitación manual cada 1 min. En la cuarta etapa los
cultivos (R1, R2 y R3) fueron irradiados igualmente
durante tres días consecutivos, pero 60 min cada día
(16.920 J m-2).
Diseño experimental
A partir del cultivo control y los cultivos experimentales (irradiados) de la primera etapa, al día siguiente de
cada término de exposición, se obtuvieron los inóculos
para iniciar la nueva etapa de cultivo (2ª etapa). Una
vez iniciados los nuevos cultivos, se mantuvieron bajo
las mismas condiciones que la etapa anterior, hasta
115
alcanzar el crecimiento exponencial. Posteriormente,
los tres cultivos experimentales (R1, R2 y R3) nuevamente fueron expuestos radiación UV-B (470 µW
cm2) durante tres días consecutivos con dosis de
2.820, 5.640 y 8.460 J m-2 con agitación manual cada
1 min (2ª y 3ª etapa). En la última etapa (4ª etapa) los
cultivos fueron irradiados por tres días consecutivos 1
h (16.920 J m-2) cada día, a fin de determinar el efecto
deletéreo del aumento de la dosis de RUV-B. La determinación de los parámetros de capacidad antioxidante, polifenoles así como clorofila-a y b fueron
determinados al finalizar cada etapa (1ª a 4ª) experimental.
Obtención de extractos
Al término de cada etapa de irradiación de cultivo
(posterior a las irradiaciones) se tomaron 50 mL de
cada cultivo (C, R1, R2, R3) los cuales fueron
centrifugados en tubos tipo Falcon (previamente
pesados) a 4.000 rpm durante 15 min a 10ºC con una
centrifuga Hettich Universal K2S, el sobrenadante fue
eliminado por trasvasije y se conservó el precipitado
(células microalgas). Los tubos fueron pesados nuevamente para determinar la biomasa (peso húmedo) de
microalgas y luego se agregó 1 mL de etanol p.a. al
99,9% por cada 200 mg de microalgas. Las células en
etanol fueron sonicadas durante 2 h a temperatura
ambiente en un sonicador Elma Transsonic T310. El
homogenizado celular (células/etanol) obtenido
después de la sonicación fue centrifugado a 4.000 rpm
durante 10 min a 10ºC, el precipitado fue descartado y
el sobrenadante (extracto) fue guardado en tubos
Eppendorf 1,5 mL, almacenados en frío y oscuridad
para su posterior análisis. Esto se repitió al término de
cada etapa de irradiación para las etapas 1, 2 y 3; sin
embargo, en la 4ª etapa se realizó una extracción
etanólica posterior a cada irradiación, por lo que el
total de extractos algales obtenidos fueron seis
(extractos I, II, III, IV(a), IV(b) y IV(c)). Las
mediciones se hicieron inmediatamente después de
cada etapa.
Determinación de la capacidad antioxidante del
extracto
Para determinar la capacidad antioxidante del extracto
etanólico se utilizó el método de atrapamiento del
radical libre DPPH (2,2 difenil-1-hidracilo), el cual es
estable y presenta una intensa coloración violeta que
absorbe la longitud de onda de 517 nm (Antolovich et
al., 2002; Köhler et al., 2007). Los valores obtenidos
fueron expresados en porcentaje de DPPH (Köhler et
al., 2007).
Se realiza el cálculo del porcentaje de inhibición,
RSA, en base a la disminución de la concentración en
116
el tiempo considerando el valor de concentración
inicial (Ley de Lambert-Beer) RSA% = [A0–Ac/A0)]
x 100. Donde A0 es la medición de absorbancia a
tiempo 0, y Ac la absorbancia al tiempo final.
Determinación de polifenoles totales
Para la determinación de polifenoles totales se utilizó
el método Folin-Ciocalteu (Waterman & Mole, 1994;
Köhler et al., 2007). Los resultados obtenidos fueron
expresados en equivalentes de ácido gálico (EGA)
(Köhler et al., 2007).
Determinación de clorofilas-a y b
Para la determinación de clorofilas-a y b, se usaron los
mismos extractos utilizados en los análisis de DPPH y
polifenoles totales. Previamente a las mediciones se
calibró el equipo utilizando clorofila-a y b (Sigma). El
cálculo del contenido de los pigmentos se realizó de
acuerdo a las ecuaciones descritas por González et al.
(2001):
Clorofila-a (µg mL-1) = 13,96 * A 665 - 6,88 * A 649
Clorofila-b (µg mL-1) = 24,96 * A 649 - 7,32 * A 665
Determinación de la tasa de crecimiento
Se calculó en base a la fórmula:
μ = [ln(Nt) - ln(N0)]/ln2 (t-t0)
donde: t: tiempo transcurrido entre el inicio y fin del
prueba, t0: tiempo inicial, N0:densidad celular inicial,
Nt: densidad celular final.
Análisis estadístico de los resultados
Mediante el programa computacional STATISTICA
7.0 los resultados obtenidos de DPPH, polifenoles
totales y clorofilas, para los diferentes extractos,
fueron sometidos al cumplimiento de los supuestos
estadísticos (independencia, normalidad y homocedasticidad) necesarios para aplicar un ANOVA
(análisis de varianza a una vía). Dado que los datos no
cumplieron con todos los supuestos, se les aplicó el
test no-paramétrico de Kruskal-Wallis, para determinar diferencias estadísticamente significativas entre
los extractos.
RESULTADOS
La etapa inicial de cultivo denominada también “1ª
etapa”, fue aquella donde por primera vez las
microalgas fueron expuestas a radiación UV-B. En
esta etapa los cultivos mantuvieron un comportamiento similar al control hasta el 5º día (inicio
irradiación); sin embargo, posterior a este día se
observó un marcado decaimiento en la densidad
celular de los cultivos expuestos (irradiados), en
comparación el cultivo control (C) (Fig. 1). A partir
del 5º día de cultivo, la densidad celular en los
cultivos experimentales disminuyó en comparación al
control con excepción de la 4ª etapa y al noveno día
todos presentaron una disminución significativa en su
densidad celular en comparación al cultivo control (P
< 0,05) (Fig. 1).
La segunda fase experimental (2ª etapa), podría ser
considerada como etapa intermedia o de transición, ya
que, si bien los cultivos hasta el 5º día mantuvieron la
misma tendencia que en la 1ª etapa, posteriormente los
cultivos expuestos (irradiados) presentaron una
estabilización en la densidad celular (Fig. 1). No
obstante, la densidad máxima obtenida por el control
fue superior al promedio obtenido por los
experimentales, como se aclara en el comentario de la
Tabla 1.
En la tercera fase experimental (3ª etapa), se
observó un aumento en la densidad de los cultivos
experimentales (irradiados) a la exposición de
radiación UV-B, los cultivos nuevamente mantuvieron
la misma tendencia hasta el 5º día y a partir del 6º día
la densidad fue más baja que la del cultivo control,
pero en ningún momento dejó de aumentar. La
densidad celular de los cultivos aumentó lentamente
con valores promedio de 2.033.333, 3.133.333 y
3.500.000 cel mL-1 para los días 7, 8 y 9 respectivamente, pero siempre inferior al cultivo control que
alcanzó densidades celulares de 3.343.750, 4.768.750
y 5.650.000 cel mL-1 para los mismos días (Fig. 1).
En la Tabla 1, se observaron diferencias significativas tanto entre las etapas, como entre los días y la
interacción de estos factores (P < 0,000001 para cada
caso). En general, la prueba a posteriori mostró que
entre las etapas, la 4ª y el control no difieren
significativamente (P = 0,297). Sin embargo, sí
existen diferencias significativas entre éstas y las
etapas 1, 2 y 3 (P < 0,0005). El control mostró ser
diferente a las etapas 1, 2 y 3, desde el día 5º de
tratamiento al 9º (P < 0,005) y diferente a la etapa 4
solo el 9º día de exposición a RUV (P = 0,007). La 4ª
etapa mostró diferencias significativas con las etapas
1, 2 y 3 desde el 5º al 8º día (P < 0,0005),
observándose una caída en la densidad celular en el 9º
día de tratamiento, lo que produjo que no existieran
diferencias en ese día (P = 0,357) (Tabla 1).
La tasa de crecimiento muestra similar comportamiento que la densidad celular, con excepción del
día 3 de tratamiento, donde se observaron diferencias
significativas entre el control y las etapas 1, 2 y 3 (P
< 0,05) (Tabla 2).
Los resultados de DPPH medidos en los extractos
microalgales indicaron una leve capacidad antioxidante, obteniendo valores promedios de 0,9 a 5,6% (con
117
Figura 1. Biomasa celular control e irradiados, valores promedios ± error estándar (n = 3) (inicio de irradiación a partir
del día 5). * Diferencias significativas con respecto al control (P < 0,05).
Figure 1. Biomass curves (1 st stage of culture) and irradiated control cultures, mean values ± standard error (n = 3)
(irradiation was initiated from day 5). *Significant differences with respect to the control (P < 0.05).
Tabla 1. Resultados análisis de varianza ANOVA de dos vías para los datos de densidad celular por día y etapa de irradiación.
Table 1. Two-way ANOVA for the analysis of cellular biomass data for day and stage of irradiation.
Etapa + Día
Etapa
Día
Error
SS
gl
MS
F
P
2,66E + 14
1,91E + 13
2,44E + 14
4,96E + 13
1
4
8
131
2,66E + 14
4,77E + 12
3,05E + 13
3,79E + 11
702,583
12,602
80,635
0,00000
0,00000
0,00000
Tabla 2. Resultados análisis de varianza ANOVA de dos vías para los datos de crecimiento celular por día y etapa de
irradiación.
Table 2. Two-way ANOVA for the analysis of data cell growth for day and stage of irradiation.
SS
Etapa + Día
Etapa
Día
Error
3,208211
0,107042
1,697337
0,225815
gl
1
4
8
131
sumo de DPPH), siendo los más altos 3,9; 5,3 y 5,7%,
para los extractos “C” (Control), “IV(b)” y “IV(a)”
(cultivos irradiados) respectivamente (Fig. 3).
Los resultados de “polifenoles totales” obtenidos
de los extractos microalgales van desde 0,12 a 0,39 µg
mg-1 de células, siendo los valores más altos 0,25;
0,27; 0,30; y 0,39 µg mg-1 de células para los extractos
“C” (Control) “IV(b)”, “III” y “IV(a)” (cultivos irradiados) respectivamente (Fig. 4).
MS
F
P
3,208211
0,026761
0,212167
0,001724
1861,152
15,524
123,083
0,000000
0,000000
0,000000
Los resultados obtenidos en ambas clorofilas-a y b
presentan tendencias muy similares presentando una
alta correlación (R2 = 0,92) estadísticamente significativa (P < 0,05). El efecto negativo de la radiación
UV-B se observó al final de la primera fase de
irradiación, disminuyendo ambos tipos de clorofilas
Sin embargo, a partir de la segunda fase (Etapa 2) las
concentraciones tanto de clorofila-a como b comenzaron a aumentar hasta llegar a un nivel máximo
118
alcanzado en la cuarta fase (extracto IV(b)), inmediatamente después de ésta los extractos no presentaron
diferencias significativas (Figs. 5 y 6).
DISCUSIÓN
La dosis de radiación utilizada es similar a la utilizada
en otros ensayos con distintas especies (Duval et al.,
2000; Estévez et al., 2001; Vimalabai &
Kulandaivelu, 2002; Wong et al., 2007), en ensayos
previos se determinó la dosis que no produjera una
eliminación importante de microalgas.
Las respuestas de las microalgas (irradiadas) frente
a la radiación UV-B determinadas en las distintas
fases de cultivo pueden ser clasificadas en dos grupos.
La primera comprende la 1ª y 4ª etapa, donde hay un
efecto negativo sobre las microalgas, reflejado en la
baja de la densidad y crecimiento celular a partir del
octavo día. En estudios similares se ha atribuido dicho
efecto a daño a proteínas y ADN, efecto descrito por
Xiong (2001), inhibición en la absorción de nutrientes
(Guan, 2008) y la inhibición fotosintética (Aguilera et
al., 2008). Sin embargo en la 3ª etapa la densidad y el
crecimiento celular se recuperaron después de la 1ª y
2ª etapa indicando que las microalgas lograron
alcanzar una “respuesta adaptativa”. Este acondicionamiento ha sido descrito por otros autores como un
mecanismo de sobrevivencia. Helbling et al. (1992)
indican que el fitoplancton de bajas latitudes no
exhibe una disminución en la capacidad fotosintética
frente a los altos niveles de radiación UV a que está
expuesto, dando lugar a la hipótesis de que estaría
adaptado evolutivamente en comparación al
fitoplancton de zonas polares.
Algunos autores indican que las microalgas
muestran tasas de crecimiento mayores frente a la
radiación UV-B (Vimalabai & Kulandaivelu, 2002),
mientras que otros autores indican que la fotoadaptación de las microalgas se puede conseguir inclusive
en menos de 24 h (Prezelin & Matlik, 1980). Estudios
recientes (Wong et al., 2007; Guan et al., 2011)
señalan que la sensibilidad de las microalgas a la
RUV-B, es especie-específica y depende de la región
biogeográfica. En el primer trabajo se compararon
nueve microalgas, Chlorella antártica fue la más
tolerante a la radiación, lo que resultó sorprendente,
puesto que se esperaba que la Chlorella tropical fuese
más adaptada a altos niveles de radiación en los
trópicos, que la especie antártica. Una posible
explicación sería su eficiencia para defenderse de los
radicales libres a través de la producción de
antioxidantes, tales como α-tocoferol, β-caroteno y
tioles como lo señala por Estevez et al. (2001). El
Guan et al., (2008) muestran que C. curvisetus es
sensible a la RUV pero es capaz de aclimatarse
rápidamente (aprox. seis días), sintetizando
compuestos que absorben la radiación UV y
aumentando la velocidad de procesos de reparación de
proteína D1 en el PSII. En nuestro caso, la producción
de polifenoles y el aumento de la capacidad
antioxidante de Chlorella sp., sería la respuesta al
estrés oxidativo inducido por RUV-B.
Los valores de capacidad antioxidante total,
medidos por el método DPPH, podrían ser considerados bajos comparados con los obtenidos por otros
autores en diversas algas. Vidal et al. (2006),
determinaron en extractos acuosos de Bryothamnion
triquetrum porcentajes de consumo de DPPH del 50%.
Yan et al. (1998), en un screening realizado en 27
algas determinaron valores que van desde 69% hasta
90% en Desmarestia viridis, 755% en Polysiphonia
urceolata, 83% en Rhodomela teres y 87% en
Gelidium amansii, lo que concuerda con que la
respuesta es especie-dependiente. La misma
explicación es válida para los resultados de fenoles
totales que son relativamente más bajos que los
obtenidos por Duval et al. (2000) para Chlamydomona
nivalis, que fluctuaron entre 0,5 y 0,8 µg mg-1 de
células.
Aunque los niveles obtenidos de DPPH y
polifenoles totales fueron relativamente bajos, se pudo
apreciar una recuperación durante el transcurso del
experimento. Sin embargo, a pesar que presentaron
entre ambos una correlación alta (R2 = 0,73), ésta no
fue significativa (P > 0,05). El método DPPH evalúa
capacidad antioxidante de cualquier compuesto capaz
de atrapar radicales libres, no solamente compuestos
fenólicos, lo que podría explicar que la correlación no
fue significativa. En las primeras horas de exposición
al factor estresante (RUV-B), las microalgas
mostraron un efecto negativo, disminuyendo densidad,
crecimiento celular, capacidad antioxidante y
compuestos fenólicos (Figs. 1 a 4). Sin embargo, a
partir de la segunda etapa, los cultivos comenzaron a
mostrar una aclimatación a la irradiación, aunque los
valores de densidad-crecimiento celular, capacidad
antioxidante y compuestos fenólicos fueron más bajos
que el cultivo control, éstos comenzaron a mostrar una
tendencia al alza (Figs. 1 a 4). La tendencia mostrada
en la 2ª etapa del cultivo se mantuvo en la 3ª y 4ª
hasta llegar a un punto crítico, donde los efectos
negativos sobrepasaron la capacidad de respuesta,
observándose una considerable disminución en los
factores medidos (Figs. 1 y 2). Havelková-Dousová et
al. (2004) estudiaron la aclimatación de D. tertiolecta,
a regímenes de irradiancia simulando condiciones de
turbidez de aguas estuarinas o lagos, encontrando que
los mecanismos operan a escalas cortas de tiempo
119
Figura 2. Comparación entre la tasa de crecimiento promedio (μ) entre control e irradiados, y los tratamientos en el
tiempo valores promedios ± desviación estándar (n = 3) (inicio de irradiación a partir día 5). *Diferencias significativas
con respecto al control (P < 0,05)
Figure 2. ) Average growth rate (μ) (control and irradiated, mean values ± standard deviation (n = 3) (start of irradiation
from day 5). * Significant differences with respect to the control (P < 0.05).
Figura 3. Respuesta de Chlorella sp. (extractos etanólicos) a los diferentes ciclos de irradiación UV-B. Capacidad
antioxidante medida como consumo del radical DPPH, barras correspondientes al promedio ± error estándar (n = 6, P =
0,0001). Letras distintas indican diferencias significativas.
Figure 3. Chlorella sp. (ethanolic extract) response at different cycles of UV-B radiation. Antioxidant capacity measured
as DPPH radical consumption, bars corresponding to mean ± standard error (n = 6, P = 0.0001). Different letters indicate
significant differences.
manteniendo la capacidad de disipación no
fotoquímica de la energía, que no interfiere con la
síntesis de pigmentos. Bhandari & Sharma (2011)
evaluaron el efecto de la RUV-B y RUV-B
suplementada con luz PAR de baja intensidad sobre la
fotosíntesis, pigmentos fotosìntéticos, fosfogliolìpidos, daño oxidativo, enzimas antioxidantes y
compuestos filtros de RUV-B en la microalga
Phormidium tenue, encontrando que la fotosíntesis fue
afectada y que el principal sistema protector fue la
síntesis de aminoácidos tipo micosporina y
compuestos tipo escitonemina, más que enzimas
antioxidantes como la superóxido dismutasa.
La respuesta de las microalgas que se apreció
durante el experimento puede ser asociada a un
fenómeno llamado “Hormesis”, que se define como la
relación entre dosis y la respuesta, caracterizada por
estimulación a bajas dosis e inhibición a altas dosis.
120
Figura 4. Respuesta de Chlorella sp. (extractos etanólicos) a los diferentes ciclos de irradiación UV-B. Polifenoles totales
expresados como equivalentes de acido gálico, barras correspondientes al promedio ± error estándar (n = 6; P = 0,00001).
Letras distintas indican diferencias significativas.
Figure 4. Chlorella sp. (ethanolic extract) response at different cycles of UV-B radiation. Total polyphenols expressed as
gallic acid equivalent, bars corresponding to mean ± standard error (n = 6, P = 0.00001). Different letters indicate
Figura 5. Respuesta de Chlorella sp. (extractos etanólicos) a los diferentes ciclos de irradiación UV-B. Cuantificación de
clorofila-a expresada en µg mL-1, barras correspondientes al promedio ± error estándar (n = 6, P = 0,0001). Letras
distintas indican diferencias significativas.
Figure 5. Chlorella sp. (ethanolic extract) response at different cycles of UV-B radiation. Chlorophyll-a quantification
expressed as micrograms µg mL-1, bars corresponding to mean ± standard error (n = 6, P = 0.0001). Different letters
indicate significant differences.
Cuando los niveles de irradiancia son bajos o cuando
la velocidad de mezcla, dentro de la capa superior de
mezcla, es relativamente rápida, las longitudes
mayores de la RUV pueden favorecer la fotosíntesis
en el fitoplancton (Barbieri et al., 2002; Helbling et
al., 2003). Aunque en este trabajo no se midió la
fotosíntesis, el hecho que a partir de la 2ª etapa las
concentraciones tanto de clorofila-a como b comenzaron a aumentar hasta llegar a un nivel máximo en la
4ª etapa, sería indicativo de un aumento de la
fotosíntesis. Las clorofilas son los pigmentos
fotosintéticos más importantes para los vegetales, de
ahí es la necesidad y prioridad de ser protegidos por
estos organismos. Dentro de los mecanismos descritos
para evitar o disminuir el daño por exceso de energía,
se encuentran aquellos que disipan este exceso de
energía. Dodd et al. (1998) describieron a los
antocianos (polifenoles) como compuestos “pantalla”
que reducirían la cantidad de luz absorbida por las
clorofilas. García-Pichell (1994) propuso un modelo
teórico para evaluar el efecto de materiales celulares
en la eficiencia de los compuestos que actúan como
pantallas solares (fenómeno conocido como
“autosombreado” o self-shading), y que es depen-
121
Figura 6. Respuesta de Chlorella sp (extractos etanólicos) a los diferentes ciclos de irradiación UV-B. Polifenoles totales
expresados como equivalentes de acido gálico, barras correspondientes al promedio ± error estándar (n = 6; P = 0,00001).
Letras distintas indican diferencias significativas.
Figure 6 . Chlorella sp (ethanolic extract) response at different cycles of UV-B radiation. Total polyphenols expressed as
gallic acid equivalent, bars corresponding to mean ± standard error (n = 6, P = 0.00001). Different letters indicate
diente del tamaño y forma del organismo.
Considerando que el alga utilizada en este estudio
tiene un tamaño entre 2 y 6 μm, clasificada como
nanoplacton, este efecto podría estar presente y
explicar la baja producción de compuestos fenólicos
debido a la amortización en la intensidad de la RUV
incidente debido a la elevada biomasa fitoplanctónica,
por tanto, la baja producción no implicaría ineficiencia
en el mecanismo de protección. El aumento en la
producción de polifenoles totales a partir del extracto
“II” conduciría a un aumento de las clorofilas, ya que
habrían actuado como pantalla absorbiendo el exceso
de energía lumínica. La densidad celular se observa
muy afectada en la 4a etapa (muestra de la cual se
obtuvo el extracto IV(c), luego de tres días
consecutivos de 1 h de exposición a la RUV-B (Fig.
1). Sin embargo, este resultado no concuerda con los
valores de clorofila-a y b donde los valores no
disminuyen significativamente al compararlos con la
4a etapa (muestra de la cual se obtuvo el extracto
IV(b) (Figs. 5 y 6). Esto sugiere un mecanismo
compensatorio aumentando la producción de clorofila
por muerte celular.
Estos resultados podrían atribuirse a que la RUV
podría afectar de diferente manera los dos principales
blancos (la molécula de ADN y los fotosistemas),
como fue sugerido en estudios desarrollados por Buma
et al. (2001) y Helbling et al. (2001) en ecosistemas
acuáticos templados.
El daño generado por la radiación UV sobre los organismos marinos ha sido documentado desde las
primeras investigaciones marinas que se han llevado a
cabo (Steemann, 1964). Estos organismos han desarrollado una serie de respuestas fotoprotectoras para
evitar o disminuir al máximo este daño (Wong et al.,
2007). En el caso que se haya generado daño, existen
mecanismos encargados de repararlo. Asociado a esta
capacidad reparadora está el rendimiento cuántico del
fotosistema II (PSII) (Neale et al., 2000; Guan et al.,
2011). Dicho fotosistema es el principal dañado por
dosis elevadas de radiación y es de gran importancia
pues en él se inicia el proceso de fotosíntesis. Cuando
este factor logra el equilibrio indica que existe una
fotoadaptación del sistema, lo cual explicaría la disminución significativa tanto en la clorofila-a como b,
después del máximo observado en la 4a etapa, extracto
IV(b) (Figs. 5 y 6).
Finalmente, con dosis UV-B controladas, consecutivas y ascendentes en el tiempo, es posible lograr una
respuesta en la microalga Chlorella sp. expresada en
los niveles de fenoles totales alcanzados en la 4a etapa
de cultivo irradiado que superó significativamente a
los alcanzados por el cultivo control, lo que constituye
un mecanismo de protección en estos organismos.
AGRADECIMIENTOS
Al Laboratorio de Ficología, Facultad de Ciencias del
Mar y Recursos Naturales de la Universidad de Valparaíso, que facilitaron los cultivos del Chlorella sp.
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124
Research Article
Relative efficiency of square-mesh codends in an artisanal
fishery in southern Brazil
Catarina N.S. Silva1,2, José H. Dias1, André P. Cattani1 & Henry L. Spach1
1
Centro de Estudos do Mar, Av. Beira Mar, s/n, 83255-000
Pontal do Sul, Paraná, Brazil
2
School of Biological Sciences, Victoria University of Wellington, P.O. Box 600
Wellington, New Zealand
ABSTRACT. The relative efficiency of two square-mesh codend designs with the same circumference (~2 m)
but different mesh sizes and materials (32 mm polyethylene-PE and 30 mm polyamide-PA) was tested in an
artisanal shrimp trawl fishery in Paraná, southern Brazil. The two square-mesh codends were hauled
alternately with a 26 mm diamond-shaped mesh codend (control) in a twin gear configuration. Although not
significant, the mean numbers of total bycatch were reduced by 16.6 and 10.0% with the 32 and 30 mm
square-mesh codends, respectively. The results indicate significant improvement in size selectivity for some
species (Xiphopenaeus kroyeri and Stellifer rastrifer). The operational changes tested can be a suitable
technical solution for reducing the capture of immature organisms in the shrimp trawl fishery in Paraná,
Brazil.
Keywords: discards, shrimp fishery, bycatch reduction devices, square-mesh, size selection, fisheries
management, southern Brazil.
Eficiencia relativa de copos de malla cuadrada en una pesquería
artesanal del sur de Brasil
RESUMEN. La eficiencia relativa de dos diseños de copos con malla cuadrada con la misma circunferencia
(~2 m) pero diferentes tamaños de malla y materiales (32 mm de polietileno-PE y 30 mm de poliamida PA) ha
sido evaluada en una pesquería de arrastre artesanal de camarón en Paraná, sur de Brasil. Los dos copos de
malla cuadrada fueron arrastrados alternativamente con un copo de malla de 26 mm en forma de diamante
(control) en una configuración de doble arrastre. Aunque no es significativo, el número medio de la captura
incidental total se redujo en 16,6 y 10,0% en los copos de malla cuadrada de 32 y 30 mm, respectivamente.
Los resultados indican que se logra una significativa mejora en la selectividad por tamaño medio de algunas
especies (Xiphopenaeus kroyeri y Stellifer rastrifer). Los cambios operacionales evaluados pueden representar
una solución técnica adecuada para reducir las capturas de organismos inmaduros en la pesquería de arrastre
de camarón en Paraná, Brasil.
Palabras clave: descarte, pesca del camarón, dispositivos de reducción de capturas incidentales, malla
cuadrada, selección por tamaño, gestión pesquera, sur de Brasil.
___________________
Corresponding author: Catarina N.S. Silva ([email protected])
INTRODUCTION
Southern Brazilian artisanal trawl fisheries are
noteworthy for their large catches of seabob shrimp
(Xiphopenaeus kroyeri). This penaeid species, globally ranked among the top five wild-caught penaeids
(Gillett, 2008), has typically 10- to 30-mm carapace
length CL and accounts for more than 5,000 ton
harvested each year in Brazil (IBAMA, 2005). Bottom
trawling for shrimp is one of the most common fishing
practices in the southern region of Brazil
(Andriguetto-Filho et al., 2009) and like most
penaeid-trawl fisheries worldwide, owing to the small
meshes used, it is responsible for the retention of large
quantities of unwanted organisms (collectively named
‘bycatch’; Hall, 1996) that are consequently discarded.
125
Relative efficiency of square-mesh codends, Brazil
Southern Brazilian artisanal trawlers discard all of
their bycatch, which mainly comprises small teleosts
(e.g. sciaenids) and brachyurids (Silva et al., 2011).
In recent years, concerns about the impact on
stocks of important bycatch species by penaeid trawls
have resulted in efforts at improving selectivity, as a
part of an ecosystem-based approach to fisheries
management (Cochrane, 2002). An inexpensive and
simple modification to improve the selectivity of some
penaeid trawls involves changing only the
configuration of mesh in the codend by hanging
conventional diamond-shaped mesh on the bar termed “square-mesh” (e.g. Broadhurst & Kennelly,
1994; Macbeth et al., 2004). Codends made entirely
by square meshes are bycatch reduction devices
(BRDs) that separate species based on their size mechanical separation.
Most of the studies describing the development of
BRDs for penaeid trawls have originated from
developed countries (Broadhurst, 2000). Gillett (2008)
states that landed bycatch tend to be much higher in
poor tropical countries than in developed countries.
Since developing countries greatly contribute towards
total global bycatch estimates (Kelleher, 2005), it is of
the greatest importance to develop and apply BRDs in
these fisheries.
Our aim in this paper was to conduct an
experiment with two designs of square-mesh codends
under normal fishing operations in southern Brazil to
investigate their potential for reducing catches of
unwanted organisms, while maintaining the catches of
the retained shrimps. This study is the first of its kind
in a Brazilian artisanal trawl shrimp fishery.
The experiment was done during four fishing days in
February 2010 off the coast of Paraná, Brazil
(25º40’S, 48º30’W) (Fig. 1), using a fibreglass canoe
(10 m) powered by a single cylinder 16 kW diesel
engine. The two trawls were constructed from 26 mm
polyamide-PA mesh throughout the wings and body
with 8.8 mm headline and foot rope (see Silva et al.,
2011 for a description of the gear and vessels).
Zippers (Burazchi S146R) measuring 1.5 m in length
were attached to the posterior trawl body to facilitate
changing codends. The tow duration was chosen based
on conventional fishing practice in the region which is
between 30 and 60 min. All hauls were 30 min in
duration; done between 07:00 and 13:00 h across
sandy bottoms (7-16 m) at ~0.5-0.8 m s-1 and
manoeuvred by hand. The locations and directions of
the tows were decided by local fishers to guarantee
conventional fishing practices.
A control diamond-shaped mesh and two squaremesh codends were constructed for the experiment
(Fig. 2). The control codend represented existing
conventional 26 mm polyamide-PA diamond-mesh
designs (1.5 mm twine diameter) used in the artisanal
penaied-trawl fishery of southern Brazil. The two
treatment codends were made of 32 mm polyethylenePE (4.0 mm twine diameter) and 30 mm polyamidePA (1.5 mm twine diameter) square-mesh. The two
square-mesh designs were alternately compared
against the conventional diamond-mesh codend,
rigged in a twin-gear configuration (one on each side
of the vessel). Three replicates were done on each day
providing a total of 12 hauls for each paired
comparison, randomly allocated to each trawl (to
eliminate any trawl bias).
After each haul, the contents of each codend were
emptied into separate trays and the total weights of X.
kroyeri, teleosts and brachyurids (and therefore total
bycatch) were recorded onboard. The total bycatch
and a subsample (n = 50) of X. kroyeri were then
collected from each codend, stored on ice, separated
by species, measured (to the nearest 0.5 cm) and
weighted in the laboratory.
After preliminary tests for normality (ShapiroWilk´s W test) and for homogeneity of variances
(Levene´s test), all variables were analysed with twotailed, paired t-tests (P < 0.05), when necessary data
were ln(x + 0.1) transformed. Size frequencies of X.
kroyeri and two abundant key teleosts (Stellifer
rastrifer and Selene setapinnis) were combined across
all tows and compared between the square-mesh and
their respective control codends using two-sample
Kolmogorov-Smirnov tests (P < 0.01). Mean sizes of
each species (Carapace length (CL) for X. kroyeri and
Total length (TL) for S. rastrifer and S. setapinnis)
were estimated for each haul and compared between
control and square-mesh codends using two-tailed,
paired t-tests (P < 0.05).
RESULTS
Seabob shrimp comprised approximately 75% (in
number) of the total catches from the three codends. In
total, 46 species (38 teleosts, 1 elasmobranch and 7
crustaceans) were recorded, although more than 70%
of the bycatch (in number) comprised only two
brachyurids (Callinectes ornatus and Hepatus pudibundus) and two teleosts (Stellifer rastrifer and Selene
setapinnis) (Table 1). The species composition was
consistent with that typically observed in the fishery.
There were no significant differences in terms of
weight and number of bycatch retained between
126
Figure 1. Map showing the location of the coast of Paraná and the area trawled during the experiment.
Figura 1. Mapa mostrando la localización de la costa de Paraná y el área de arrastre durante el experimento.
Figure 2. Diagrammatic representation of a) the control 26 mm diamond-shaped mesh polyamide-PA codend, b) the 32
mm square-mesh (22.5 mm outside bar) polyethylene-PE codend, and c) the 30 mm square-mesh (16 mm outside bar)
polyamide-PA codend used in the experiment (T: transversals, B: bars, N: normals).
Figura 2. Diagrama de a) copo control de malla diamante de 26 mm de poliamida-PA, b) copo de malla cuadrada de 32
mm (22.5 mm barra externa) de polietileno-PE y c) copo de malla cuadrada de 30 mm (16 mm barra externa) de
poliamida-PA usados en los experimentos (T: transversales, B: barras, N: normales).
127
Table 1. Numbers (n) of organisms caught with the control and square-mesh codends during the four days of experiment
and their scientific and common names.
Tabla 1. Números (n) de los organismos capturados con los copos controle y de malla cuadrada al largo de los cuatro días
de experimento y sus respectivos nombres científico y común.
Family
Crustaceans
Penaeidae
Aethridae
Leucosiidae
Majidae
Portunidae
Teleosts
Achiridae
Ariidae
Carangidae
Clupeidae
Cynoglossidae
Engraulidae
Scientific name
Common name
Xiphopenaeus kroyeri
Hepatus pudibundus
Persephona punctata
Libinia ferreirae
Arenaeus cribrarius
Callinectes danae
Callinectes ornatus
Seabob shrimp
Flecked box crab
Purse crab
Spider crab
Speckled swimcrab
Dana swimming crab
Shelligs
Trinectes microphthalmus
Trinectes paulistanus
Aspistor luniscutis
Cathorops spixii
Chloroscombrus chrysurus
Hemicaranx amblyrhynchus
Oligoplites saliens
Selene setapinnis
Selene vomer
Trachinotus carolinus
Chirocentrodon bleekerianus
Symphurus tessellatus
Anchoa spp.
Cetengraulis edentulus
Sole
Slipper sole
Sea catfish
Madamango sea catfish
Atlantic bumper
Bluntnose jack
Castin leatherjacket
Atlantic moonfish
Lookdown
Florida pompano
Dogtooth herring
Tongue fish
Lycengraulis grossidens
Ephippidae
Gerreidae
Haemulidae
Chaetodipterus faber
Diapterus rhombeus
Conodon nobilis
Pomadasys corvinaeformis
Paralichthyidae Citharichthys spilopterus
Polynemidae
Polydactylus virginicus
Pristigasteridae Pellona harroweri
Sciaenidae
Bairdiella ronchus
Ctenosciaena gracilicirrhus
Cynoscion jamaicensis
Isopisthus parvipinnis
Larimus breviceps
Menticirrhus americanus
Menticirrhus littoralis
Micropogonias furnieri
Paralonchurus brasiliensis
Stellifer brasiliensis
Stellifer rastrifer
Sphyraenidae Sphyraena guachancho
Stromateidae
Peprilus paru
Tetraodontidae Sphoeroides testudineus
Trichiuridae
Trichiurus lepturus
Triglidae
Prionotus punctatus
Elasmobranches
Narcinidae
Narcine brasiliensis
Atlantic anchoveta
Atlantic sabretooth anchovy
Atlantic spadefish
Silver perch
Barred grunt
Roughneck grunt
Bay whiff
Barbu
American coastal pellona
Ground croaker
Barbel drum
Jamaica weakfish
Bigtooth corvina
Shorthead drum
Southern kingcroaker
Gulf kingcroaker
Whitemouth croaker
Banded croaker
Drum
Rake stardrum
Guachanche barracuda
American harvestfish
Checkered puffer
Largehead hairtail
Bluewing searobin
Brazilian electric ray
n
30909
1115
372
24
719
318
3564
10
41
3
182
44
9
39
585
22
3
39
2
3
11
8
5
1
90
20
9
35
161
78
2
18
165
81
8
3
30
171
236
1837
1
2
5
57
1
1
128
Two-sample Kolmogorov-Smirnov tests detected
significant differences in the size-frequency distributions of X. kroyeri and S. rastrifer (P < 0.01; Fig. 4a4b) between the control and the 32 and 30 mm squaremesh codends. There were no significant differences
in size-frequencies of S. setapinnis between the
control and square-mesh codends (KolmogorovSmirnov test, P > 0.05, Fig. 4c).
Compared to the control, the 32 mm codend caught
individuals of X. kroyeri with a significantly higher
mean carapace length (P < 0.05, Table 2, Fig. 5a).
Both square-mesh codends (32 and 30 mm) caught
significantly bigger individuals of S. rastrifer in terms
of mean total length, comparing to the control codend
(P < 0.01, Table 2, Fig. 5b). No other significant
differences in terms of mean size between the control
and square-mesh codends were detected (P > 0.05,
Table 2, Figs. 5a and 5c).
control and square-mesh codends. However, compared
to the control, the 32 and 30 mm square-mesh codends
retained fewer total bycatch by 16.6 and 10.0%,
respectively (P > 0.05; Fig. 3b, Table 2). The catches
of X. kroyeri were not significantly reduced, despite
the 32 and 30 mm square-mesh codends having
reduced the weights by 4.0 and 3.4% and the numbers
by 6.7 and 9.6%, respectively (Fig. 3a, Table 2).
Although not significant, the 32 and 30 mm squaremesh codends also reduced the numbers of total fish
by 24.0 and 29.9% (Fig. 3c, Table 2). Compared to the
control, the 32 mm square-mesh codend caught fewer
S. rastrifer and S. setapinnis (11.5 and 21.4%,
respectively) and reduced the weight of S. setapinnis
by 26.6%, while the 30 mm square-mesh codend
caught fewer S. rastrifer (in terms of weight and
number, 14.4 and 40.9%) (Figs. 3d-3e). Further, none
of the square-mesh codends were effective in terms of
reducing the catches of brachyurids (Table 2).
Table 2. Summary of two-tailed paired t-test comparing catches of X. kroyeri, total bycatch, brachyurids, total fish,
S. rastrifer and S. setapinnis and mean sizes of X. kroyeri, S. rastrifer and S. setapinnis between control and square-mesh
codends (32 and 30 mm). n = 12. ** Significant differences at P < 0.01. * Significant differences at P < 0.05, n: number,
w: weight, CL: carapace lenght, TL: total length.
Tabla 2. Resumen del teste t apareado con dos colas comparando las capturas de X. kroyeri, bycatch total, brachyurids,
total de peces, S. rastrifer y S. setapinnis y los tamaños medios de X. kroyeri, S. rastrifer y S. setapinnis entre los copos
control y de malla cuadrada de 32 y 30 mm. n = 12. ** Diferencia significativa con P < 0,01. * Diferencia significativa
con P < 0,05; n: número, w: peso, CL: longitud del caparazón, TL: longitud total.
Control vs 32 mm
Control vs 30 mm
Weight/Number
Paired t-value
X. kroyeri (w)
X. kroyeri (n)
P
Paired t-value
P
0.213
0.369
0.833
0.715
-0.042
0.224
0.967
0.825
Total bycatch (w)
-0.102
0.920
-0.083
0.935
Total bycatch (n)
1.326
0.198
0.857
0.401
Brachyurids (w)
0.345
0.733
-0.523
0.606
Brachyurids (n)
0.629
0.536
-0.163
0.872
Total fish (w)
-0.674
0.507
-0.226
0.823
Total fish (n)
1.805
0.085
1.503
0.147
S. rastrifer (w)
-1.930
0.067
-0.261
0.797
S. rastrifer (n)
0.155
0.879
1.531
0.140
S. setapinnis (w)
1.207
0.240
0.640
0.529
S. setapinnis (n)
1.117
0.276
0.753
0.459
X. kroyeri (CL)
2.201
0.037 *
2.201
0.058
S. rastrifer (TL)
S. setapinnis (TL)
2.110
2.110
4.82-7 **
0.793
2.101
2.086
9.25-6 **
0.416
Figure 3. Differences in mean catches ± SE 30 min-1 between control (shaded histograms) and square-mesh codends (32 and 30 mm) for the weight and number of
a) Xiphopenaeus kroyeri, b) total bycatch, c) total fish, d) Stellifer rastifer and e) Selene setapinnis captured during the experiment.
Figura 3. Diferencias en las capturas medias ± ES 30 min-1 entre los copos control (histogramas sombreados) y de malla cuadrada (32 y 30 mm) para el peso y
número de a) Xiphopenaeus kroyeri, b) bycatch total, c) total de peces, d) Stellifer rastifer y e) Selene setapinnis capturados durante el experimento.
129
130
Figure 4. Size-frequency distributions of a) Xiphopenaeus kroyeri, b) Stellifer rastrifer, and c) Selene setapinnis captured
with the control and square-mesh codends (32 and 30 mm) during the experiment. ** Significant differences at P < 0.01.
Figura 4. Distribuciones de frecuencia de tamaño de a) Xiphopenaeus kroyeri, b) Stellifer rastrifer, y c) Selene setapinnis
capturados con los copos control y de malla cuadrada (32 y 30 mm) durante el experimento. ** Diferencia significativa
con P < 0,01.
DISCUSSION
Although the reduction of total bycatch in terms of
number and weight was not significant, the results of
this experiment tend to support the wide utility of
square-mesh codends for releasing small fish and
penaeids from trawls, as shown by Bahamon et al.
(2006), Macbeth et al. (2007) and Broadhurst et al.
(2010). Both the 32 and 30 mm square-mesh codends
performed similarly without significantly affecting the
catches of Xiphopenaeus kroyeri.
Comparing with the control, the 30 mm codend
caught fewer total fish and Stellifer rastrifer than the
32 mm square-mesh codend (Figs. 3c-3d). Such an
131
Figure 5. Mean sizes ± SE 30 min-1 (between hauls) of: a) Xiphopenaeus kroyeri, b) Stellifer rastrifer; and c) Selene
setapinnis captured with the control and square-mesh codends (32 and 30 mm). ** Significant differences at P < 0.01,
* Significant differences at P < 0.05.
Figura 5. Tamaños medios ± ES 30 min-1 (entre arrastres) de: a) Xiphopenaeus kroyeri, b) Stellifer rastrifer; y c) Selene
setapinnis capturados con los copos control y de malla cuadrada (32 y 30 mm). ** Diferencia significativa con P < 0,01,
* Diferencia significativa con P < 0,05.
apparent negative relationship between selection and
mesh size may have been caused because the thick
twine diameter of the 32 mm codend resulted in the
meshes being more closed and maybe more visible
and therefore dissuading escape attempts (Sala et al.,
2007). This result may also reflect species-specific
behaviour, swimming ability and twine bending
stiffness (Herrmann & OŃeill, 2006).
Due to the small sizes of the organisms caught in
the fishery, the square-mesh codends had no
substantial benefit in terms of reducing the weight of
total bycatch; however, although not significant, the
reduction in the number of unwanted organisms
caught was appreciable. Moreover, there was evidence
of an associated dependence of species morphology
with the mechanisms by which the square-mesh
codends select the catches. Specifically, compared to
the conventional codend, both the square-mesh
designs contributed to some improvement towards
trawl performance which was due to the escape of
small individuals of Stellifer rastrifer. The significant
size-selectivity of S. rastrifer may be possibly due to
their relatively fusiform body, while S. setapinnis has
a strongly compressed body (Figs. 4b-4c; Figs. 5b-5c).
Other studies have shown the utility of squaremesh codends to increase and maintain lateral mesh
openings in demersal trawls (Broadhurst et al., 2004,
2010; Macbeth et al., 2007). Due to this fact, the
square meshes allow more small fishes and penaeids
to escape than the diamond-meshes. In this study, the
30 and 32 mm square-mesh codends caught
individuals of S. rastrifer with a significant higher
mean total length than individuals from the control
(Fig. 5b); similarly, the 32 mm square-mesh codend
caught seabob shrimp with a significant higher mean
carapace length than the control codend (Fig. 5a)
which indicates the escape of small fishes and shrimps
through the square meshes. Moreover, comparing to
the diamond-mesh codends, the square-mesh codends
are the best alternative in terms of minimising the
damage of escapees, as proved by Farmer et al.
(1998).
As observed in many of the world´s shrimp-trawl
fisheries (e.g. Liggins et al., 1996; Kennelly et al.,
1998; Sala et al., 2008) fish that comprise bycatches
are usually quite small (< 20 cm long) and often
juveniles. Seabob shrimp is a smaller species of
penaeid (usually < 10 cm long) and, as bycatch fish
species have a similar size it may be possible to
reduce more effectively bycatches by a behavioural
separating mechanism. For example, a square-mesh
panel “strategically” positioned in the codend
separates species based on the characteristic escape
response of fishes to trawls (see Broadhurst, 2000 for
a review).
Like other studies (e.g. Macbeth et al., 2005) the
data suggest that the codends made of diamond-mesh
used in the fishery are less selective than the squaremesh codends tested and, since the catches of seabob
shrimp were not affected, it should be feasible to use
larger sizes of mesh. Further research is required,
therefore, to explore the utility of different operational
changes in the fishing gear configurations in the
fishery. Additionally, future experiments should be
replicated under different operational conditions (e.g.
longer hauls) and in different periods of the year to
encompass changes in the size structure of the species
in order to modify the codends design and improve the
efficiency of the artisanal penaeid trawl nets.
Additionally, given that there were few (if any)
negative impacts to the fishing operation associated
with using square-mesh codends and the netting
materials are locally available, enforcing the use of
square-mesh codends in the southern Brazilian
artisanal penaeid fishery would be a suitable technical
solution to reduce the capture of immature fish.
Assuming most of these escaping individuals survive
(Broadhurst et al., 2006), such a management option
should translate to a reduction in impacts on the stocks
of key species.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank “Laboratório de Biologia de Peixes, Centro
de Estudos do Mar”, CAPES “Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior” for
financial support, Matt Broadhurst for his invaluable
advice and assistance, Andréia Schwingel and Bianca
Budel for their technical assistance and Jair Crisanto
da Silva, Florismar Santana da Silva, Ismail Santana
da Silva, Atair Santana da Silva and Alex Nascimento
da Silva for the use of their vessels.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 134-141, 2012
134
Research Article
Territorial hypothesis predicts the trade-off between reproductive opportunities
and parental care in three species of damselfishes
(Pomacentridae: Actinopterygii)
Eduardo Bessa1,2 & José Sabino3
1
Laboratório de Ecologia Comportamental da Reprodução, Universidade do Estado de Mato Grosso
Rod MT 358 km 7, Jd. Aeroporto, CEP 78300-000. Tangará da Serra-MT, Brazil
2
Depto. de Zoologia e Botânica, UNESP, Instituto de Biologia, Letras e Ciências Exatas
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal
3
Universidade Anhanguera-Uniderp, Projeto Peixes de Bonito, 79037-280
Campo Grande, MS, Brazil
ABSTRACT. Paternal care is rare in most animals, but common in fishes, including Pomacentridae. One way
of explaining it is through the territorial hypothesis, which predicts that paternal care may evolve when caring
for a territory with eggs will not cost more than territories without eggs. Here we describe the reproductive
behavior of three pomacentrids from São Paulo, Brazil, and evaluate if the territorial hypothesis explains their
behavioral variation through five predictions. We checked if females have multiple spawns (prediction 1), if
they forage more (prediction 2) and if territory defence demands more when eggs are present (prediction 3).
We also described how visible eggs are (prediction 4) and how available nesting sites are (prediction 5).
Chromis multilineata differed from Abudefduf saxatilis and Stegastes fuscus by not guarding the eggs,
spending less time with territoriality and fanning eggs; and more time feeding and foraging. Females of the
three species are iteroparous. Females’ A. saxatilis and S. fuscus foraged more than males, which spent the
same amount of time in territorial defence before and after eggs were delivered. These two species also have
very conspicuous egg clutches on clean rock surfaces defended by them. On the other hand, males and females
of C. multilineata spent the same time foraging, while territoriality took more effort after eggs were present
and it spawns cryptic eggs amid Sargassum, a common and disperse micro-environment in São Paulo rocky
shores. Territorial hypothesis explains why paternal care by A. saxatilis and S. fuscus lasts longer than by C.
multilineata.
Keywords: reproductive behavior, resource defence, rocky reef fish, behavioral ecology, sex role reversal,
southwestern Atlantic.
La hipótesis territorial predice la compensación entre las oportunidades
reproductivas y el cuidado parental en tres especies de peces damisela
(Pomacentridae: Actinopterygii)
RESUMEN. El cuidado paterno es raro en la mayoría de los animales, pero común en los peces, incluyendo
los Pomacentridae. Una forma de explicar este fenómeno es la hipótesis territorial, que predice que el cuidado
paterno puede evolucionar cuando la protección de un territorio con huevos no cuesta más que la de territorios
sin huevos. Aquí se describe el comportamiento reproductivo de tres pomacentrídios de São Paulo, Brasil, y se
evalúa si la hipótesis territorial explica la variación de su comportamiento a través de cinco predicciones. Se
analizó si las hembras tienen múltiples desoves (predicción 1), si forrajean más (predicción 2) y si la defensa
del territorio es mayor cuando los huevos están presentes (predicción 3). También se evaluó si los huevos eran
visibles (predicción 4) y cuán disponibles eran los sitios de anidación (predicción 5). Chromis multilineata
difería de Abudefduf saxatilis y Stegastes fuscus por no proteger a sus huevos, dedicar menos tiempo a la
territorialidad y ventilación de sus huevos, y más tiempo para la alimentación y forrajeo. Las hembras de las
tres especies son iteróparas. Las hembras de A. saxatilis y S. fuscus forrajean más que los machos, que gastan
la misma cantidad de tiempo en la defensa territorial antes y después de liberar los huevos. Estas dos especies
también defienden a desoves muy conspicuos adheridos en superficies de roca limpia. Por otra parte, las
hembras y machos de C. multilineata pasaron el mismo tiempo forrajeando, mientras la territorialidad tomó
135
To mate or to care, a pomacentrid dilemma
más esfuerzo después, con los huevos presentes, y los desoves estaban escondidos en medio de Sargassum, un
ambiente común y disperso en micro-ambientes de las costas rocosas de São Paulo. La hipótesis territorial
explica el motivo por el cual el cuidado paterno de A. saxatilis y S. fuscus es más prolongado que el de C.
multilineata.
Palabras clave: comportamiento reproductivo, defensa de recursos, peces de costa rocosa, comportamiento
ecológico, reversión del papel sexual, Atlántico suroccidental.
___________________
Corresponding author: Eduardo Bessa ([email protected])
INTRODUCTION
Reproduction is the final target of any organism. It is
through reproduction that the organism passes away
its genetic information to keep present in the gene
pool of its population. Despite of that, to reproduce is
useless if the offspring itself does not reach the
reproductive age, what may demand parental care.
This behavior brings many costs and a trade-off
between reproducing and taking care of the offspring
is expected (Clutton-Brock, 1991). Parental care is
usually accomplished by females, since they benefit
more from the energy invested in the offspring than
males (Queller, 1997), although, in many cases males
exert this (Ridley, 1978).
There are various explanations for why males care
for their offspring (Wright, 1998). Williams (1975)
provided one of the most convincing explanations. He
suggests that prolonged paternal care will evolve when
males already defend territories including a rare
spawning site to attract females as a resource defence
polygyny (Emlem & Oring, 1977). The presence of
eggs is also supposed to attract more females (Manica,
2010). Birds and fishes are especially prone to
paternal care (Ridley, 1978); among them coral reef
damselfishes are known to be devote fathers (Breder
& Rosen, 1966).
The Pomacentridae family (damselfishes) belongs
to suborder Labroidei, Perciformes, Actinopterygii
(Nelson, 1994). They are divided in 28 genera and 384
species (Froese & Pauly, 2011) distributed through all
the tropical oceans. Restricted to shallow regions with
hard substrate, their main region of diversity is the
South Pacific Ocean. In Brazil four genera and 14
species are known (Moura & Menezes, 2003). These
species are explored for aquarium trade, from January
1995 to November 2000 a total of 6.800 individuals
were traded in Ceará state (Monteiro-Neto et al.,
2003). The present study focused three of the most
frequent species in São Paulo State northern coast
(Menezes & Figueiredo, 1985): Abudefduf saxatilis,
Stegastes fuscus and Chromis multilineata. These
species form territories in at least part of the
reproductive season; males court females, fecundate
the eggs and guard them. How long the paternal care
lasts, what is guarded in the territory and what kind of
substrate is used for spawning varies between species
(Emery, 1973).
Although Williams (1975) explains most of the
parental care in fishes, it is not known to explain the
variation in paternal effort in pomacentrids. This paper
aims to compare A. saxatilis, S. fuscus and C.
multilineata, and then define what aspects of their
biology may explain how much males care for their
offspring. For that we test the following predictions
drawn from territorial hypothesis: (1) female should
be iteroparous, (2) females should forage and feed
more than guarding males, (3) time budget dedicated
to territoriality should not change from territorial to
parental males, (4) egg-clutches should be easily
spotted, (5) egg-clutches should be placed on rare
defendable resources.
Iteroparity is expected since females will not
benefit from paternal males if they cannot,
ecologically or physiologically, lay multiple clutches
per breading season (Tallamy, 2000). The second
prediction is based on the idea that, by feeding more,
females will increase their fecundities; this was
reviewed by Armstrong & Witthames (2011). If taking
care of an empty territory or one filled with eggs takes
the same amount of time and offspring survival is
greatly enhanced by parental care, then, we may
expect that paternal care will occur, what takes us to
prediction three. The fourth prediction that clutches
will be easily seen has two consequences; it may be
easily seen and evaluated by a female searching for a
good father to deliver her eggs to (Sikkel, 1995), albeit
it may also result in being easily spotted by a visual
oriented egg predator, common on reefs (LoweMcConnell, 1999). Finally, territoriality will only
occur when a resource for which animals would
compete has an aggregated pattern of distribution
(Wilson, 2000), thus, a territorial explanation for
paternal care requires first that the parents are
territorials.
Study site
The present study was carried out in São Sebastião
and Ilhabela, northern shore of São Paulo, Brazil
(23o49’S, 45o25’W). The region is characterized by
the presence of São Sebastião Channel and by its
predominantly rocky shore, most of which is covered
with algae, soft corals and sponges. São Sebastião
Island represents an obstacle for winds and more
energetic events, with less turbulent water inside the
channel.
Collects and fecundity analysis
Seventeen mature Abudefduf saxatilis females were
collected with hook and bait and killed with
benzocaine at 100 ppm for 20 min, animals were then
injected with formalin at 10%. They were dissected
and gonads were submitted to histology. We used
haematoxylin-eosin (HE) method with the gonads
included in paraffin and cut in 5 μm slices. Only one
female of Stegastes fuscus and no Chromis
multilineata were collected. The same treatment given
to A. saxatilis was done to S. fuscus but further data
for C. multilineata and S. fuscus iteroparity were taken
from literature (Myrberg et al., 1967; Souza et al.,
2007). Observing how distended the visiting females’
abdomens were after they left the nest, as commonly
used in aquaculture (Woynarovich, 1989), offered an
indirect and complementary approach to the presence
of iteroparous females in the study area.
Observation
We did 114 h of SCUBA diving in a mean depth of 4
m during day time from November 2002 to February
2003, including finding individuals, nest marking,
acclimatation period, evaluating algae coverage and
egg location (for C. multilineata). Observed individuals were standardized for size (A. saxatilis ~150
mm, S. fuscus ~130, C. multilineata ~110 mm).
Observations started after a 5 min acclimation
interval.
We began by doing an ethogram listing and
describing all the behaviors of interest with ad libitum
method (Martin & Bateson, 2007). Meanwhile we also
checked where eggs were placed and how easily seen
they were. Nests were marked with a coloured buoy
anchored to the bottom by a fishing weight and
accompanied four times a day to evaluate parent
desertion and egg hatching.
We than did 15 min sessions using focal animal
with instant samples every 30 s (Martin & Bateson,
2007) measuring the frequency of each behavior.
136
Underwater notes were taken with soft pencils on
polyethylene waterproof sheets with tables printed in
laser printers. Focal animals were identified by
species, life stage (with or without eggs) and sex.
Abudefduf saxatilis may be sexed by its color and
behavior (males are bluish and guard a territory). Male
and female Stegastes fuscus were identified by
accompanying a marked nest previously filled with
eggs (Since only males guard the eggs; Souza et al.,
2007) or by their courting behavior. Chromis
multilineata could be sexed by the presence of a
swallowed genital papilla in females (Myrberg et al.,
1967; Swerdloff, 1970).
Data analysis
An analysis of similarity using Euclidian distance
(ANOSIM) (Costa et al., 2010) was used to compare
the behaviors of the three species with 1000
permutations. A principal component analysis (PCA)
was used to order the sampled individuals by the
number of observations of each behavior (Manly,
2008). A Mann-Whitney sum of ranks test (Zar, 1999)
checked the difference in the time spent foraging
between males and females within each species due to
the heterocedastic nature of the data. Following, a ttest (Zar, 1999) compared the time dedicated to
territoriality between males guarding territories with
or without eggs, since these data were normally
distributed. Type I error tolerance was α = 0.05.
RESULTS
Fourteen behaviors were observed (Table 1), although,
they varied greatly among the three species (ANOSIM
= 0.6248; N = 300; P < 0.001). Abudefduf saxatilis
and Stegastes fuscus behave more similarly than
Chromis multilineata. This may be observed both in
the PCA (Fig. 1), where these two species overlay
while C. multilineata is concentrated on the left of
axis 2, and in the barplot (Fig. 2), where the frequency
of the main behaviors are similar for A. saxatilis and
S. fuscus, but differ from C. multilineata. The PCA
pointed that the vectors ‘guarding’ and ‘fanning’
ordered A. saxatilis and S. fuscus, while ‘feeding’ and
‘foraging’ influenced C. multilineata (Fig. 1). The first
and second axis explained 80.2% of the data dispersal.
Female Abudefduf saxatilis presented multiple
spawning with oocytes ready to be delivered and
atretic follicles in their ovaries in the 17 collected
females. The single mature female of Stegastes fuscus
collected also presented atretic follicles and mature
eggs, suggesting multiple spawnings. Furthermore, the
remaining turgid abdomens seen on females leaving
137
Table 1. Behavioral repertoire of the pomacentrids from São Paulo northern shore.
Tabla 1. Repertorio comportamental de los pomacentrídeos de la costa norte de São Paulo.
Pattern
Category
Territoriality
Description
Foraging
Searching for food
Feeding
Grabbing food
Filial cannibalism
Feeding on its own eggs
Resting
Stopped by the bottom
Intraspecific
Escaping co-specific chasers
Escaping
Interspecific
Escaping heterospecific chasers
Flashing
Snapping the bottom with the flank in territory or not
Indirect aggression
Guarding
Staying in the territory on guard for invaders
Intraspecific
Swimming behind co-specifics
Interspecific
Swimming behind heterospecifics
Courtship
Attracting females
Mating
Releasing gametes
Fanning
Making water flow over the eggs with pectoral fins
Nest cleaning
Picking debris from nest with the mouth
Feeding
Self-preservation
Act
Stationary
Chasing
Reproductive
Sexual reproduction
Parental care
Shared effort
Figure 1. Principal component analysis (PCA) of the behaviors of Abudefduf saxatilis, Stegastes fuscus and Chromis
multilineata. Arrows represent the behaviors that most affect each species. Notice how A. saxatilis and S. fuscus overlay
and are distinct of C. multilineata.
Figura 1. Análisis de componentes principales (PCA) de los comportamientos de Abudefduf saxatilis, Stegastes fuscus y
Chromis multilineata. Las flechas representan los comportamientos que afectan más a cada especie. Notar que A. saxatilis
y S. fuscus se sobreponen y son distintos de C. multilineata.
138
Figure 2. Frequency of the main behaviors executed by the damselfishes stressing the difference between the paternal
species (Abudefduf saxatilis and Stegastes fuscus) and the less territorial one (Chromis multilineata).
Figura 2. Frecuencia de los principales comportamientos hechos por los pomacentridios marcando las diferencias
mientras las especies paternales (Abudefduf saxatilis y Stegastes fuscus) y la poco territorial (Chromis multilineata).
the nest site may be due to oocytes still available for
future mates.
Females of A. saxatilis and S. fuscus, but not C.
multilineata, spend more time foraging and feeding
than males (Table 2). Males of A. saxatilis fed almost
five times less than females, while S. fuscus males
forage just about 39% less. This time budget is
directed to other activities such as territoriality and
parental care, while females certainly increase energy
intake. Chromis multilineata males foraged just a little
less than females (15%).
The same happened with time invested in territory
defence before and after eggs were delivered to the
territorial male. A. saxatilis and S. fuscus males spend
the same time budget on territory defence with or
without eggs (less than 40% increase for A. saxatilis
and about 35% decrease for S. fuscus), but the
investment in territory defence by C. multilineata
raised significantly (more than 10-fold) for the short
time these males held their territories (Table 3).
A. saxatilis and S. fuscus spawn on clear rock
surfaces kept by their mates in the territory. A.
saxatilis clutches are purple patches of eggs of around
250 cm2 adhered to rocky surfaces in the territory of a
male. The eggs of S. fuscus form white elliptic
clutches of around 200 cm2. Both these species have
to build their nests clearing rock areas with their teeth.
C. multilineata eggs are cryptic and disperse amid
Sargassum tuffs (see Fig. 3 in Myrberg et al., 1967).
Table 3. Do male territoriality stay the same after eggs
are delivered? t-test confirms that territoriality does not
take more effort from species like Abudefduf saxatilis
and Stegastes fuscus with more devoted paternal care, but
will cost more in species in which paternal care is less
likely to last, like Chromis multilineata. t: statistics
result, df: degree of freedom, P: associated probability.
Critical value for P was α = 0.05.
Tabla 3. ¿La territorialidad de los machos se mantiene
después que él recibe huevos? El test-t comprueba que la
territorialidad no resulta en más esfuerzo de especies
como Abudefduf saxatilis y Stegastes fuscus con cuidado
paternal más desarrollado, pero va a costar más en
especies en las cuales el cuidado paternal es más corto,
como Chromis multilineata. t: resultado de la estadística, df: grados de libertad, P: probabilidad asociada.
El valor crítico de P fue α = 0,05.
Species
A. saxatilis
S. fuscus
C. multilineata
Mean
without
eggs
with eggs
24.8
without
eggs
with eggs
41.1
without
eggs
with eggs
0.4
t
df
P
2.27
8
0.052
1.800
7
0.097
3.203
5
0.033
34.6
30.7
4.6
139
This alga is abundant and widely spread on the rocky
shores of São Paulo northern coast.
DISCUSSION
Pomacentrid males invest their time and energy in
parental care. Parental care in Abudefduf saxatilis and
Stegastes fuscus lasts until the larvae hatch, parents
defend offspring from predators, fan and clean the
eggs. These two species agree in every aspect with the
general pattern suggested for pomacentrids by Breder
& Rosen (1966) and Balon (1975). They present
nuptial color (A. saxatilis) or no secondary sex
character (S. fuscus), mate in pairs, spawn demersal
adhesive eggs on rocks, which will be guarded and
fanned by the male. Both are egg-guarders who belong
to the nesting sub-guild and are litophyles. On the
other hand, Chromis multilineata, despite showing no
colour dimorphism, mating in pairs and spawning
demersal adhesive eggs, does not guard the eggs for
more than a few hours, hiding them amid Sargassum
banks in São Paulo coast, disagreeing markedly from
previous classifications of Pomacentridae.
Since parental care is probably a characteristic
inherited from their sister-group, Cichlidae, and C.
multilineata is a derived taxon within Pomacentridae
(Cooper et al., 2009), its lack of paternal behavior is
probably a secondary loss within Pomacentridae. If so,
what are the possible causes for this loss? The
predictions drawn from the classic book of Williams
(1975) have pointed us some cues.
The first prediction suggested that, for paternal
care to evolve, females should be iteroparous, so that
they may benefit from guarding males (Tallamy,
2000). Results confirmed iteroparity in A. saxatilis and
S. fuscus (presence of atretic follicles in fertile
females), while abdominal turgidity suggested the
same for all the three species. This was already
expected from other studies (Myrberg et al., 1967 for
C. multilineata; Bessa et al., 2007 for A. saxatilis; and
Souza et al., 2007 for S. fuscus); what confirms the
first prediction for all the three species.
Our second prediction, that females were expected
to forage and feed more than males, was proven only
for the two paternal species. Males of C. multilineata
forage as much as females. This extra feeding time
females have may be converted in more numerous or
larger eggs (Tsadik & Bart, 2007), increasing both the
fitness of females and males that reproduced with
them through indirect fitness (Donelson et al., 2008).
Time invested in territory defence did not increase
for A. saxatilis and S. fuscus (prediction 3), but rose
significantly for C. multilineata. Both sexes of the
latter species can forage equally because neither
spends time on territory defence. This will only
change when males start courting females, moment
when their territorial behavior increases. Other species
from the genus Chromis have been described as
territorials and paternal (Fishelson, 1970; Tzioumis &
Kingsford, 1999). Even C. multilineata, in reefs where
Sargassum were less abundant, defended algae tuffs
and guarded them after spawning (Myrberg et al.,
1967). It is important to mention that S. fuscus
territoriality is similar to A. saxatilis’ during the
reproductive period only. This species will stay
guarding a territory for its feeding value (algae
garden) in the cold months of the year, while male A.
saxatilis have left their territories and spend the time
foraging in the water column.
The easily seen eggs of A. saxatilis and S. fuscus
confirmed prediction four. This will allow females to
use it to choose partners. Clutches were much more
conspicuous in the two former species and egg
condition is known to be a cue for male quality
(Sikkel, 1995; Manica, 2010). In C. multilineata a
series of female visits to a male nest were described to
happen one after the other in a short interval (Myrberg
et al., 1967), what we also observed in São Paulo.
Therefore, eggs are probably not used by females to
choose partners and paternal care is less interesting in
terms of sexual selection. C. Chromis multilineata
females probably use more cues from the male than
from eggs he would be guarding.
The same conspicuous clutches that attract females
can be spotted by visually oriented predators,
increasing the need for nest protection. Some common
visually oriented egg predators found in São Paulo
rocky shores are Abudefduf saxatilis, Chaetodon
striatus and Diplodus argenteus (Randall, 1967), amid
many others.
Rare nest sites distributed in patches are a
defendable resource to be guarded in territories
(Maher & Lott, 1995). Our last prediction suggests
that paternal males are supposed to be territorials since
before reproductive period. Territorial males will have
to spend time guarding a territory as much as they will
spend on defending its offspring, reducing the costs of
paternal care and, thus, explaining the evolution of
this kind of sex role reversal. As long as A. saxatilis
has to guard the clear rock nest he built and S. fuscus
has the nest and an algae garden to guard in its
territory, the extra cost driven to parental care is paid
by the benefits of enhancing offspring survival. Since
in rocky shores with large Sargassum banks covering
up to 80% of the substrate, a common situation in São
Paulo coast (Paula & Oliveira-Filho, 1980), algae tuffs
are not a rare resource distributed in patches. It is less
likely that C. multilineata will develop territoriality
for guarding this nest site, augmenting the costs of
parental care by the male.
We conclude that the variation in male parental
care in the pomacentrids of São Paulo northern coast
is explained by the territorial hypothesis, mainly in
accordance to the availability of nest sites and the
need to guard it as a scarce resource.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to thank the financial support
of Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico
e Tecnológico, CNPq (process Nº130812/2002-1) and
Coordenadoria de Pessoal de Nível Superior through
the program of research support, PROAP-CAPES;
also the Centro de Biologia Marinha of Universidade
de São Paulo, CEBIMar-USP, for logistic support.
Further thanks are due to two anonymous referees for
their valuable suggestions, Flavia Krauss and Judy
Finlayson for Spanish and English review,
respectively. EB thanks José Renato Leite for his
continuous support and Ana Maria de Souza for
supervision. JS is fellow of CNPq (process
306169/2008-8).
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 142-152, 2012
Research Article
Asentamiento diario de megalopas de jaibas del género Cancer
en un estuario micromareal
Luis Miguel Pardo, Paulo Mora-Vásquez & José Garcés-Vargas
Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Laboratorio Costero Calfuco
Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile
RESUMEN. El asentamiento de crustáceos decápodos en ambientes estuarinos, es la última etapa de un
complejo proceso en que las especies meroplanctónicas cierran la fase de vida pelágica. Este proceso tiene
etapas sucesivas, que comienza con la formación de parches larvales frente a la costa, su transporte hacia las
zonas de crianza, exploración de sustrato en busca de un lugar adecuado para el asentamiento y la
metamorfosis a juvenil. Las interacciones entre los factores físicos y el comportamiento de las larvas
competentes regulan las diversas etapas de este proceso, determinando finalmente las tasas de asentamiento
locales. En este estudio se analiza la importancia relativa de las forzantes físicas que actúan a meso-escala (i.e.
estrés del viento, nivel del mar y caudal del río) y micro-escala (condiciones locales de temperatura, salinidad
y tipo de sustrato) sobre el asentamiento de megalopas de los braquiuros Cancer edwardsii y C. coronatus,
principales jaibas comerciales en la pesca artesanal chilena. Para esto se instalaron colectores larvales pasivos
de fondo por 73 días consecutivos en el periodo de máximo reclutamiento (i.e. abundancia de juvenil I), en la
desembocadura del estuario del río Valdivia y se dispuso de arena gruesa y un símil de tapiz algal como
sustrato. Los resultados mostraron que: a) el asentamiento está caracterizado por extensos periodos de escasos
asentados alternados por pulsos de máximos, que no necesariamente coinciden entre las especies estudiadas, b)
el asentamiento de C. edwardsii mostró estar relacionado con múltiples forzantes que generan la advección de
aguas cálidas hacia la costa, c) el asentamiento de C. coronatus tuvo relación con las forzantes que generan la
surgencia costera, d) las larvas de ambas especies no difieren en el asentamiento sobre sustratos heterogéneos.
Este estudio mostró que los patrones de asentamiento larval son especie específicos, incluso en especies
simpátricas y estrechamente emparentadas. Así, cualquier generalización por taxa debe ser bien soportada por
estudios comparativos en la misma escala espacio-temporal.
Palabras clave: estuario, río Valdivia, Metacarcinus, Brachyura, reclutamiento, caudal, estrés del viento,
Chile.
Daily settlement of Cancer crab megalopae in a microtidal estuary
ABSTRACT. The settlement of decapod crustaceans in estuarine environments is the last stage in a complex
process in which meroplanktonic species close the pelagic life phase. This process has successive stages,
beginning with the formation of larval patches offshore, their transport to nursery areas, the exploration of
suitable substrates for settlement, and the metamorphosis into juveniles. The interactions between physical
factors and the behavior of competent larvae regulate the diverse stages of this process, finally determining the
rates of local settlement. This study analyzes the relative importance of physical forcings that act on the mesoscale (i.e. wind stress, sea level, river runoff) and micro-scale (local temperature conditions, salinity, substrate
type) on the settlement of megalopae of the brachyurans Cancer edwardsii and C. coronatus, the principal
species of the commercial crab fishery in Chile. Passive larval collectors were installed on the sea bottom for
73 consecutive days during the period of maximum recruitment (i.e. abundance of juvenile I) at the mouth of
the Valdivia River estuary; the substrate consisted of coarse sand and something similar to an algal mat. The
results showed that: a) the settlement was characterized by extended periods of a few settlers alternating with
peaks that did not necessarily coincide for the studied species, b) the settlement of C. edwardsii was related to
multiple forcings generated by the advection of warm waters toward the coast, c) the settlement of C.
coronatus was related to forcings generated by coastal upwelling, d) the larvae of both species did not differ in
the magnitude of settlement on heterogeneous substrates. This study shows that larval settlement patterns are
species-specific, even in sympatric and closely related species. Thus, any generalization by taxa should be well
supported by comparative studies on the same spatiotemporal scale.
142
143
Asentamiento diario de Cancer edwardsii y C. coronatus
Keywords: estuary, Valdivia River, Metacarcinus, Brachyura, recruitment, flow, wind stress, Chile.
___________________
Corresponding author: Luis Miguel Pardo ([email protected])
INTRODUCCIÓN
En términos ecológicos, la etapa larval es una fase
clave en la regulación poblacional en invertebrados
meroplanctónicos, ya que la frecuencia y magnitud del
aporte de reclutas a la población determinará las
futuras interacciones post-reclutamiento y finalmente
el tamaño poblacional (Underwood & Keough, 2001;
Wahle, 2003). El suministro de reclutas tempranos a
un área (hábitat) determinada podría ser conceptualizado como una cascada de eventos en los cuales
interactúan tanto factores físicos (i.e. vientos, mareas,
surgencias costeras, configuración costera; Palma et
al., 2006; Queiroga et al., 2007), como biológicos (i.e.
migración vertical, depredación, disponibilidad de
hábitat; Almeida et al., 2006; Pardo et al., 2007;
Morgan & Anastasia, 2008).
La primera etapa de esta cascada es la agregación
de larvas competentes sobre la plataforma continental
(Jones & Epifanio, 2005). Luego las larvas son
transportadas hacia la costa, proceso denominado
suministro larval, para finalmente asentarse en hábitats
apropiados. En esta última etapa, en muchos casos,
existe una conducta selectiva de las larvas por hábitats
que otorgan refugio y/o alimento.
Para organismos marinos que utilizan los estuarios
como áreas de reclutamiento y crianza de juveniles,
tales como crustáceos decápodos y peces (Beck et al.,
2001), las forzantes implicadas en la fase de
suministro larval han sido descritas extensivamente
(Queiroga et al., 2006). El estrés del viento, al ser un
importante forzante de la circulación superficial del
mar y promotor de procesos de surgencia costera, ha
sido bien establecido como un factor preponderante en
el transporte larval, tanto en su componente zonal
como meridional. Se han encontrado correlaciones
entre el estrés del viento con las fluctuaciones en las
tasas de asentamiento en Carcinus maenas (Queiroga
et al., 2006), Cancer magister (Miller & Shanks,
2004), Callinectes sapidus (Rabelais et al., 1995) y
Panulirus argus (Eggleston et al., 1998). Típicamente, estas correlaciones están desfasadas en escala
temporal, donde el efecto del estrés del viento tiene un
retardo en sus efectos sobre los eventos de
asentamiento larval, produciéndose un desacoplamiento entre el suministro y el asentamiento larval
(Miller & Shanks, 2004; Amaral et al., 2007).
También los ciclos mareales, aparecen implicados
mediante el transporte mareal selectivo (Forward &
Tankersley, 2001). Durante este proceso las larvas se
mueven cerca del fondo durante la bajamar (marea
vaciante), para evitar ser desplazadas hacia el mar y
ascienden en la columna de agua durante la pleamar.
Por otro lado, las corrientes mareales, han sido consideradas como importantes mecanismos de transporte
hacia la costa, tanto en zonas costeras abiertas como
en ambientes estuarinos, transportando las larvas a
través de frentes de marea y ondas internas (Shanks,
1995; Zeng & Naylor, 1996). En ambos casos, la
sincronía del comportamiento larval con las corrientes
de marea permitiría el retorno a hábitats propicios para
el asentamiento. Sin embargo, la importancia relativa
de las corrientes de marea está dada por el tipo de
régimen mareal de cada estuario. Así, en estuarios
micromareales el control mareal del suministro y/o
asentamiento larval es bajo o nulo en contraposición
con estuarios meso o macromareales (Cardyn, 2009;
Pardo et al., en prensa).
Otros factores físicos han sido menos explorados.
Por ejemplo, las variaciones de caudal en los estuarios
tienen profunda influencia en la dinámica de
estratificación de la columna de agua, donde los
estuarios pueden pasar de ser de cuña salina a
parcialmente mezclados, debido a cambios estacionales en la descarga de agua dulce de los tributarios
(Ruiz, 2010). Estos cambios hidrodinámicos pueden
tener profundas repercusiones en la capacidad de las
larvas de llegar a zonas internas del estuario, donde las
tolerancias fisiológicas a la salinidad o las barreras de
densidad generadas por la homogenización de la
columna de agua pueden influir directamente en su
supervivencia y comportamiento.
Una vez que las megalopas ingresan a las zonas
estuarinas, los patrones de asentamiento de braquiuros
pueden estar determinados por tamaño, forma y
naturaleza de los sustratos disponibles. En esta última
etapa, la correcta selección de un sustrato adecuado
para el asentamiento, podría aumentar la probabilidad
de supervivencia, vía un buen suministro de alimento
y refugio para evitar la depredación (Stevens, 2003).
Así, el periodo de transición crítico de larva
planctónica a juvenil bentónico requiere de un grado
de selectividad por parte de las megalopas en los
distintos sustratos potenciales para el asentamiento
(Amaral & Paula, 2007).
Uno de los estuarios con mayor caudal en el sur de
Chile es el sistema estuarino Valdivia-Tornagaleones
(Perillo et al., 1999). Este es un estuario micromareal
descrito como de cuña salina pero donde la columna
de agua se presenta parcialmente mezclada durante los
periodos de menor precipitación (Ruiz, 2010). En este
estuario, dentro de ensenadas tranquilas, se han
registrado abundantes asentamientos de larvas de
Cancer edwardsii y C. coronatus (Pardo et al., 2010;
Cardyn, 2009), ambas de gran interés económico para
la pesca artesanal. Luego de un periodo larval que se
extendería por cerca de tres meses (Quintana, 1983;
Quintana & Saelzer, 1986), las megalopas retornan al
sistema estuarino entre noviembre y enero, asentándose tanto en sustratos rocosos sobre el tapiz de
algas como en fondos sedimentarios de fango o arena
gruesa (Pardo et al., en prensa).
Ambas especies de cáncridos habitan en su periodo
juvenil simpátricamente pero con claras preferencias
de hábitats, en especial C. coronatus que se encuentra
casi exclusivamente en fondos arenosos. Por el
contrario, C. edwardsii se asienta abundantemente
sobre roca para luego utilizar los fondos blandos como
refugio frente a periodos de hiposalinidad dentro del
estuario, enterrándose en la arena (Pardo et al., 2011).
Este estudio describe los patrones diarios de
asentamiento larval de ambas especies de Cancer.
Estos patrones son relacionados con las forzantes
ambientales locales, para establecer la importancia
relativa de los factores que controlan el asentamiento
larval. En esta primera etapa, se espera que ambas
especies estén sometidas a los mismos procesos
hidrodinámicos de meso-escala (caudal del estuario,
corrientes de marea y vientos dominantes), presentando patrones similares de asentamiento. Por el
contrario, la etapa de exploración a micro-escala del
sustrato estaría asociada a la disponibilidad de hábitats
para las megalopas, las cuales presentarían preferencia
por un tipo de sustrato particular (arena gruesa o símil
de tapiz algal) para el asentamiento. Dada las
diferencias en las preferencias de hábitats de los
juveniles, se espera una selección de sustrato distinta
entre las especies.
Descripción del área de estudio
El área de muestreo está ubicada en la desembocadura
del estuario del Río Valdivia-Tornagaleones (39°51'S,
73°22'W). Este estuario está formado por dos
subsistemas fluviales, el primero corresponde a los
ríos San Pedro y Calle-Calle, que drenan un grupo de
lagos andinos interconectados. El segundo, corres-
144
ponde al río Cruces que drena parte del valle central
(Pino et al., 1994). Ambos subsistemas se unen en la
ciudad de Valdivia, donde dan origen al río Valdivia y
el Tornagaleones que desembocan en la bahía de
Corral (Fig. 1). El régimen mareal de esta bahía
presenta un comportamiento semi-diurno, con un
rango promedio de 0,8 m, variando entre 1,48 y 0,53
m (Pino et al., 1994).
Captura e identificación de megalopas
Se diseñaron colectores larvales para obtener larvas de
braquiuros en su último estadío de megalopa, los
cuales se desplegaron diariamente en la localidad de
Los Molinos (Fig. 1). Estos colectores son de tipo
pasivo y bentónico, teniendo la ventaja de poder
manipular distintos tipos de sustratos en su interior
gracias a un sistema de cierre mecánico, que permite
desplegarlos desde una embarcación sin pérdida de
material biológico (Pardo et al., 2010).
Los colectores fueron instalados diariamente a las
15:00 h durante la temporada de máximo reclutamiento de las especies (Cardyn, 2009), por un
periodo de 73 días, desde el 8 de octubre hasta el 19
de diciembre 2008. En el diseño experimental se
utilizó el factor sustrato en dos tratamientos; arena
gruesa (0,5 a 1 mm de diámetro) y símil de tapiz algal
(pasto sintético de polietileno de 55 mm de altura),
además de un control que incluyó sólo una bandeja
plástica. Se utilizó un total de cinco réplicas por cada
tratamiento. La arena gruesa fue esterilizada en una
mufla 24 h a 500°C. El tiempo de permanencia de los
colectores fue de 24 h.
Las muestras colectadas se trasladaron al
Laboratorio Costero de Calfuco donde se separaron las
megalopas del sustrato. La identificación específica se
realizó bajo la lupa de acuerdo a Pardo et al. (2009).
Variables físicas
Las variables hidrodinámicas se obtuvieron para los
mismos periodos de tiempo en que se desplegaron los
colectores. Se obtuvo las componentes zonal y
meridional de estrés del viento del punto más cercano
a la boca del estuario del río Valdivia (39°45'18"S,
73°45'00"W) procedente del sensor QuickSCAT de
http://cersat.ifremer.fr/data/discovery/by_mission/quik
scat/mwf_quikscat. El caudal se obtuvo a partir de
datos diarios correspondientes a la estación río Calle
Calle en Pupunahue (39°48'00"S, 72°54'00"W,
aproximadamente a 40 km de Los Molinos), valores
que fueron entregados por la Dirección General de
Aguas (DGA). La temperatura, salinidad y nivel del
mar se obtuvieron mediante un minisensor de registro
continuo CTD Star Oddi™, ubicado en el fondo a 5 m
145
Figura 1. Área de muestreo correspondiente a la zona de la bahía de Corral. Los colectores larvales se desplegaron en la
localidad de Los Molinos (octubre-diciembre 2008).
Figure 1. Corral bay study area. Larval collectors were deployed in Los Molinos (October-December 2008).
de profundidad frente a la playa de Los Molinos. Por
último, el rango mareal se calculó de la diferencia
entre el promedio de las dos máximas y dos mínimas
alturas de los registros horarios del nivel del mar del
CTD.
Análisis estadístico
Se calculó la abundancia media diaria de megalopas
(tasas de asentamiento) registrada en cada sustrato y
especie. Un ANDEVA de una vía fue realizado para
detectar diferencias en la tasas de asentamiento con
respecto al tipo de sustrato y control por especie.
Como los postulados de homogeneidad de varianzas
no se cumplieron, se realizó una transformación a la
raíz 4ta (4√n) de los valores de asentamiento
(Underwood, 1997). Para determinar las diferencias
específicas entre los tratamientos y el control,
posterior al ANDEVA, se efectuó una prueba de
Tukey.
Para determinar las influencias de las variables
físicas sobre la tasa de asentamiento de cada especie,
se realizaron correlaciones cruzadas de estos valores
con las medias diarias de temperatura, salinidad,
caudal, rango mareal, componentes del estrés del
viento y nivel del mar con un desfase máximo de 5
días desde el día en que se retiraron los colectores (sin
desfase, día 0). Para realizar estas correlaciones
cruzadas, se procedió a normalizar las tasas de
asentamiento para obtener una distribución Gausiana,
usando una tabla de búsqueda adaptativa. Esta tabla
permite en una simple transformación percentil, que
consiste en establecer rangos (percentiles) y transformarlos a valores que tienen una distribución normal.
Debido a que se utilizó la misma unidad muestral
(colector) para obtener las tasas de asentamiento de
ambas especies de jaiba y por lo tanto los valores
podrían no ser independientes, todos los análisis
estadísticos se realizaron separadamente por especie.
Además, para explorar la existencia de algunas
interacciones biológicas negativas entre las megalopas, tales como una exclusión competitiva, se realizó
una correlación simple entre las tasas de asentamiento
de ambas especies.
RESULTADOS
Durante los 73 días de muestreo se obtuvo un total de
3.521 megalopas de braquiuros del género Cancer,
asentadas en los sustratos ofrecidos. Del total, 2.214
correspondieron a C. edwardsii (63%) y 1.307 a C.
coronatus (37%). Para la época de muestreo, las
megalopas de otras especies de braquiuros fueron
notoriamente escasas (<10 ind).
El asentamiento en los colectores larvales se
caracterizó por periodos extensos de escasos asentados
alternado con periodos cortos de abundante asentados
(eventos de asentamiento). Ambas especies registraron
una variabilidad temporal similar, pero sólo
coincidiendo en algunos días de los periodos de
máximos asentamientos (Fig. 2; Tabla 1). Cancer
coronatus presentó tempranamente su primer evento
(finales de octubre con un 6,5% de asentados respecto
al total del periodo), mientras que C. edwardsii para la
misma fecha mostró escasa presencia de megalopas
con un asentamiento aproximado a 1% del total. Por
otra parte, C. edwardsii presentó su primer evento de
asentamiento masivo los primeros días de noviembre.
En los cuatro eventos principales de máximo
asentamiento se registraron 1.191 megalopas de C.
edwarsdsii y 831 de C. coronatus en colectores de
arena gruesa y símil de tapiz algal, lo que representó
64 y 54% respectivamente del asenta-miento total de
las megalopas de cada especie (Tabla 1).
La variación diaria del asentamiento dada por la
distribución de las réplicas en el área de estudio (~1
km2), mostró una variación entre los colectores de un
mismo día relativo a la magnitud del asentamiento
diario, así los días con mayor asentamiento fueron
también los días con mayores valores de dispersión
(error estándar) entre las réplicas (Fig. 3). Esto
indicaría que las larvas llegaron agregadas a los sitios
del asentamiento.
Los resultados del análisis de ANDEVA de una vía
sobre diferencias en las tasas asentamiento por
sustrato, indicaron que ambas especies presentaron
diferencias significativas entre los sustratos heterogéneos (símil de tapiz algal y arena gruesa) y el
control (P < 0,001), pero entre ellos no existieron
mayores diferencias (Tabla 2). Como no se encontraron diferencias significativas entre sustratos de
arena gruesa y el símil del tapiz de algas, se utilizó el
promedio de ambos sustratos para los análisis de
correlaciones cruzadas con los factores físicos.
Se encontró correlación positiva entre las tasas de
asentamiento de ambas especies (r = 0,52; n = 73; P <
0,001), lo que indicó que no existe exclusión
146
competitiva y que hay cierto grado de sincronía en el
asentamiento, pero débil.
Para el promedio diario de megalopas asentadas de
C. edwardsii, la mejor correlación se obtuvo con la
temperatura del agua en el fondo sin desfase (r = 0,51;
P < 0,05) mostrando un efecto inmediato sobre las
megalopas (Fig. 4). La correlación fue positiva, lo que
indicó un aumento del asentamiento diario
conjuntamente con el aumento de la temperatura. El
caudal del estuario también mostró una asociación
significativa con el asentamiento en esta especie, en
este caso negativa, con un desfase de cuatro días (r = 0,44; P < 0,05) (Tabla 3). Otras variables, como las
componentes del estrés del viento y la altura de marea,
también fueron significativas pero con valores bajos
de asociación entre las variables (Tabla 3).
En C. coronatus las correlaciones máximas se
obtuvieron con la componente meridional del estrés
del viento sin desfase (r = 0,32; P < 0,05), la cual
mostró un efecto inmediato sobre el asentamiento
(Fig. 5). La salinidad también mostró una asociación
positiva y significativa con el asentamiento diario con
tres días de desfase (r = 0,3; P < 0,05) (Tabla 3). Por
otro lado, el caudal, la temperatura, la componente
zonal del estrés del viento y el nivel del mar también
presentaron correlaciones importantes con diferentes
desfases, pero menores a las señaladas anteriormente
(Tabla 3).
DISCUSIÓN
Este estudio muestra que Cancer edwardsii y C.
coronatus, registraron un patrón de asentamiento
larval en el estuario del río Valdivia altamente
dependiente de procesos puntuales que generan
máximos de asentamiento. Casi dos tercios del aporte
de larvas para el reclutamiento en C. edwardsii y más
de la mitad en C. coronatus se registraron en cuatro
eventos (1-3 días) durante el periodo de asentamiento
analizado (73 días). La alta variabilidad en la tasa de
asentamiento diario en invertebrados marinos es
común y muchas veces impredecible (Underwood &
Keough, 2001). Esto ocurre principalmente por la gran
cantidad de factores (y sus interacciones) involucrados
tanto en la formación de parches de larvas
competentes costa afuera, el transporte de larvas y el
proceso de asentamiento como tal (Queiroga et al.,
2007).
Por ejemplo, en el caso de C. edwardsii, el
asentamiento sería parcialmente dependiente del
aumento de temperatura del agua, bajo caudal y
condiciones de vientos favorables que soplan hacia el
147
Figura 2. Tasa media diaria de asentamiento de megalopas de a) Cancer edwardsii, b) C. coronatus en colectores con
diferentes sustratos experimentales (octubre-diciembre 2008).
Figure 2. Average daily rate of settlement of megalopae a) Cancer edwardsii, b) C. coronatus in different experimental
substrates (October-December 2008).
Tabla 1. Eventos de asentamientos masivos de Cancer edwardsii y C. coronatus durante la temporada de reclutamiento
2008. Un evento corresponde a un periodo de tres días consecutivos.
Table 1. Maximum settlement events of Cancer edwardsii y C. coronatus during the 2008 recruiting season. An event
corresponds to a period of three consecutive days.
Especie
Fecha
Cancer edwardsii
Fecha
Cancer coronatus
Primero
Nov 09-11
9,4%
Oct 24-26
6,5%
Eventos de asentamiento
Segundo
Tercero
Nov 23-25 Dic 02-04
20,8%
26,3%
Nov 10-12 Nov 13-15
22,4%
8,4
interior del estuario (componente zonal). La advección
de aguas más cálidas asociada a la llegada de larvas
competentes de invertebrados a la costa, también ha
sido descrita en la costa centro-sur de Chile (Narvaez
et al., 2006). Esta advección es generada en
circunstancias oceanográficas particulares durante el
relajo de la surgencia costera, pero no siempre que
esta ocurre (Narvaez et al., 2006). En este estado, el
frente de surgencia que ocurre frente a la costa de
Valdivia (Atkinson et al., 2002), permite postular que
mecanismos similares de transporte larval están
operando en el estuario, los cuales son relativamente
más importantes que los factores relativos a las
corrientes mareales, al menos en las zonas cerca a la
Cuarto
Dic 09-11
7,1%
Dic 01-03
16,5
Total
63,6%
53,8%
desembocadura (Cardyn, 2009; Pardo et al., en
prensa).
En el caso de C. coronatus, los factores
ambientales con mayor asociación relativa (pero con
débiles correlaciones) con las tasas de asentamiento
fueron diferentes a los encontrados para C. edwardsii.
Para esta especie, los vientos meridionales del sur que
favorecen la surgencia costera se correlacionaron
positivamente con la llegada de larvas y su
asentamiento. También, el aumento en la salinidad y
disminución de la temperatura registrada en el fondo
del mar, los cuales son indicadores de surgencia
costera, se asociaron con mayores asentamientos
diarios. Sin embargo, estos factores adquieren mayor
148
Figura 3. Error estándar de la tasa diaria de asentamiento de megalopas de a) Cancer edwardsii, b) C. coronatus en colectores con diferentes sustratos experimentales (octubre-diciembre 2008).
Figure 3. Standard error of the daily settlement rate (October-December 2008) of megalopae a) Cancer edwardsii,
b) C. coronatus in different experimental substrates collectors.
Tabla 2. Análisis de varianza sobre las diferencias en tasas de asentamiento diario de Cancer edwardsii y C. coronatus
por sustrato y comparación pareada de Tukey. AG: Arena gruesa, STA: Símil de tapiz algal, CTL: control (bandeja
plástica sin sustrato).
Table 2. Analysis of variance of the differences of daily settlement rates of Cancer edwardsii y C. coronatus on different
substrates and Tukey pair-wise comparison. AG: coarse sand, STA: simile of algal mat, CTL: control (plastic tray without
substrate).
ANDEVA sustrato
Cancer edwardsii
Error
Cancer coronatus
Error
GL
2
1074
2
1074
MS
4,31
0,48
12,64
0,36
Test a posteriori de Tukey (P)
F
P
9,01 < 0,001
34,1
significancia después de dos días. Este desfase no es
fácil de explicar, ya que se esperaría un desfase mayor
con el viento promotor de la surgencia que con el agua
propia del afloramiento (baja temperatura y alta
salinidad). La existencia de múltiples factores
ambientales que se asocian débilmente al asentamiento larval, indicaría que el proceso de asentamiento de C. coronatus es mucho más complejo y
probablemente dependa de interacciones entre los
factores ambientales, los cuales no fueron evaluados
en este estudio.
La discrepancia entre los factores que controlan el
asentamiento diario es coincidente con la diferencia en
AG - STA
0,99
AG - CTL
0,001
STA-CTL
0,001
0,29
< 0,001
< 0,001
la fecha de la mayoría de los eventos de máximos
asentamientos registrados para cada especie y la débil
correlación entre las medias diarias de megalopas
encontradas de cada especie en los colectores. Esto
implica que a pesar que las especies están sometidas a
las mismas forzantes hidrodinámicas y tienen
morfologías muy similares (Pardo et al., 2009), no se
acoplan de igual forma a las corrientes de transporte
de larvas para generar pulsos sincrónicos de
asentamiento. Similares resultados fueron encontrados
por Miller & Shanks (2004) en un estuario de la costa
de Oregon con especies simpátricas de Cancer,
mientras el suministro larval de C. magister era
149
Figura 4. Serie normalizada de la tasa media diaria de asentamiento (octubre-diciembre 2008) de megalopas de Cancer
edwardsii y la temperatura media diaria del fondo. Para efectos del análisis se agruparon los datos de los sustratos arena
gruesa y símil de tapiz algal.
Figure 4. Normalized series of the average daily settlement rate (October-December 2008) of megalopae of Cancer
edwardsii and average daily bottom temperature. For purposes of analysis, data were pooled from the coarse sand and
simile of algal mat substrates.
Figura 5. Serie normalizada de la tasa media diaria de asentamiento (octubre-diciembre 2008) de megalopas de Cancer
coronatus y el componente meridional medio diario del estrés del viento. Para efectos del análisis se agruparon los datos
de los sustratos arena gruesa y símil de tapiz algal.
Figure 5. Normalized series of the average daily settlement rate (October-December 2008) of megalopae of Cancer
coronatus, and the average daily meridional component of wind stress. For purposes of analysis, data were pooled from
the coarse sand and simile of algal mat substrates.
asociado a eventos de surgencia, C. productus/
oregonensis fue correlacionado con su relajo.
Este tipo de diferencias pueden ser explicadas por
variadas razones: a) la formación de parches fuera de
la desembocadura puede variar espacial y temporalmente entre especies (Jones & Epifanio, 2005), y,
por lo tanto, generar distintos patrones de transporte
hacia el estuario dependiendo de la circulación local y
150
Tabla 3. Correlaciones cruzadas entre las tasa de asentamiento diarias de jaibas (Cancer spp.) y forzantes ambientales con
retardo de 0 a 5 días. Valores en negrita indican la mejor correlación significativa (p<0.05) para cada variable.
Table 3. Cross-correlations between the daily settlement rate of crabs (Cancer spp.) and physical forcing lagged of 0 to 5
days. Bold values indicate the best significant correlation (p<0.05) for each variable.
Cancer edwardsii
Retardo
-5
-4
-3
-2
-1
0
Temperatura
Salinidad
Caudal
Rango Mareal
Viento Zonal
Viento Meridional
Nivel del mar
3 -1
(°C)
(psu)
(m s )
(m)
(Pascal)
(Pascal)
(m)
0,32
0,36
0,38
0,42
0,48
-0,26
-0,27
-0,22
-0,21
-0,18
-0,26
-0,43
0,2
-0,44
-0,43
-0,42
-0,38
-0,39
0,2
0,19
0,17
0,14
0,04
-0,37
-0,32
-0,35
-0,23
-0,23
-0,2
0,17
0,2
0,27
0,24
-0,11
-0,09
-0,11
-0,14
0,27
0,13
-0,31
0,01
0,14
-0,07
-0,04
-0,07
0
0,08
0,51
Cancer coronatus
-5
-4
-3
-2
-1
0
-0,08
-0,14
-0,2
0,04
0,13
0,22
-0,21
-0,19
-0,16
0,31
0,26
0,21
-0,11
-0,11
-0,13
-0,14
-0,18
-0,27
-0,14
0
0,13
0,21
-0,08
-0,06
0
0,02
-0,05
-0,08
-0,01
0
0,07
0,24
-0,21
0,22
-0,16
0,32
b) la conducta larval de cada especie puede generar
acoplamientos diferenciales con las forzantes físicas
(Ogburn & Forward, 2009). En otras áreas con fuertes
frentes de surgencia, como la costa portuguesa,
especies de braquiuros evaluados simultáneamente
también muestran divergencias en su patrones de
asentamiento (Flores et al., 2002). El transporte de
larvas a la costa en condiciones de surgencia o
relajación estaría asociado principalmente a la
ubicación de las larvas de cada especie en la columna
de agua (Flores et al., 2002). Más aún, últimamente se
ha puesto en duda el rol clave de la surgencia costera
en el transporte larval, ya que se ha detectado en
algunas especies que sus larvas quedan muy cerca de
la costa y el suministro larval hacia las zonas de
asentamiento es más dependiente de procesos locales
que de procesos oceanográficos de meso-escala
(Shanks & Shearman, 2009). Así, el comportamiento
larval (i.e. migración vertical), sería preponderante en
la regulación del acoplamiento larval con las forzantes
físicas de circulación, evitando que las larvas se alejen
de la costa (Morgan & Anastasia, 2008; Morgan &
Fisher, 2010), generando patrones especie-específicos
de suministro y asentamiento larval dependiendo de la
forzantes dominantes y/o la configuración costera
(Palma et al., 2006).
Una de las variables pocas veces consideradas en
los estudio del asentamiento larval en estuarios, es el
efecto de su caudal, el cual en este estudio se relacionó
negativamente con el asentamiento de ambas especies
pero con distinto desfase en su efecto. Una interpretación plausible para esta asociación, es que en
primavera, cuando el caudal del río es aún alto y el
estuario se comporta como un estuario de cuña salina
(Ruiz, 2010), las megalopas, comúnmente de hábitos
demersales, son fácilmente transportadas por las
advección de aguas provenientes del mar hacia el
fondo del estuario. Sin embargo, esta relación negativa
entre los factores también es posible de explicar por
una co-variación temporal del aumento del
asentamiento hacia diciembre a medida que trascurre
el periodo de reclutamiento y la disminución del
caudal normal a medida que se acerca la temporada
estival.
Factores relativos a las mareas también han sido
descritos como controladores del asentamiento larval
tanto en estuarios como en costas abiertas (Queiroga
et al., 2006, 2007; Amaral et al., 2007). Sin embargo,
variables tales como el rango mareal y el nivel del mar
presentaron nula o escasa correlación para explicar la
variación en las tasas de asentamiento de las jaibas del
género Cancer dentro del estuario. La condición
151
micromareal del estuario del río Valdivia parece
disminuir los efectos de las mareas en el trasporte
larval, al menos, en sectores cercanos a la
desembocadura (Pardo et al., en prensa).
Las dos especies estudiadas mostraron tasas de
asentamiento similares sobre los sustratos complejos
ofrecidos, pero significativamente mayores que en el
control. Esto indica que existiría una selección activa
de las megalopas por hábitats heterogéneos para el
asentamiento. Sin embargo, esta selección no es a
nivel específico de micro-hábitat y no puede explicar
la distribución observada de los juveniles tempranos
(C. edwardsii en fondos rocosos y C. coronatus en
fondos sedimentarios). La mortalidad diferencial entre
cada sustrato también podría explicar el patrón
observado (i.e. Pardo et al., 2007), pero experimentos
de exclusión anteriores efectuados en la misma
localidad mostraron que el efecto de grandes
depredadores carcinófagos, tales como peces, es
insignificante sobre la magnitud del asentamiento
(Pardo et al., 2010; Pardo et al., en prensa). La
dispersión secundaria luego del reclutamiento, tal
como ocurre con C. setosus en el submareal de Chile
central (Pardo et al., 2007), podría ser el proceso tras
este patrón de distribución.
Los esfuerzos de investigación para determinar las
forzantes ambientales que controlan la alta
variabilidad y complejidad del proceso del asentamiento de especies meroplanctónicas en estuarios son
primordiales para el manejo de especies explotadas.
En este sentido, este estudio muestra que los patrones
de asentamiento larval son especie-específicos,
incluso en especies simpátricas y estrechamente
relacionadas filogenéticamente. Así, cualquier
generalización debe ser bien soportada por estudios
comparativos en la misma escala espacio-temporal.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a Sebastián Tapia y Juan Pablo
Fuentes por su activa participación en esta
investigación. LMP agradece a FONDECYT
11070024 y a la Dirección de Investigación de la
Universidad Austral de Chile por el financiamiento
entregado, el cual hizo posible este estudio. Además,
agradecemos a los evaluadores anónimos por sus
sugerencias en la versión preliminar de este
manuscrito.
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Sedimentos en suspensión en sistemas tropicales
Research Article
Medición de la concentración de sedimentos en suspensión mediante
dispositivos ópticos y acústicos: aplicación en sistemas tropicales
(Delta del río Mira, Colombia)
Juan Camilo Restrepo1 & Jorge Omar Pierini2
Universidad del Norte (Uninorte), km 5 vía Puerto Colombia, Departamento de Física
Instituto de Estudios Hidráulicos y Ambientales (IDEHA), Barranquilla, Colombia
2
Universidad Nacional del Sur, Departamento de Física (IFISUR-UNS-CIC-CCT)
CC 804 Florida 7500, Complejo CRIBABB. Edificio E1, B8000FWB, Bahía Blanca, Argentina
1
RESUMEN. En los últimos años, la utilización de dispositivos ópticos (e.g. Optical Backscatter Sensor, OBS)
y acústicos (e.g. Acoustic Doppler Current Profiler-ADCP) ha permitido monitorear con mayor resolución la
variabilidad temporal y espacial de la concentración de sedimentos en suspensión (CSS) en ambientes costeros
y estuarinos. Sin embargo, la aplicación de estas técnicas en ambientes tropicales ha tenido un desarrollo
incipiente. En el presente trabajo se implementó un procedimiento de calibración para un dispositivo OBS-3A,
tomando como patrón de calibración sedimento seco y desagregado de la zona de estudio. Además, se
presentan las correcciones a las que se debe someter la señal de respuesta del ADCP, debido a la dispersión
geométrica, la atenuación del sonido por el agua y las partículas en suspensión, para que sea útil en la
estimación de CSS. El ADCP y el OBS-3A se utilizaron para realizar mediciones de CSS en el sistema
deltaico del río Mira (isla del Morro y desembocadura principal), ubicado sobre la costa del Pacífico
colombiano, un ambiente costero tropical donde algunos factores oceanográficos y estuarinos son
determinantes en la señal de respuesta de los equipos.
Palabras clave: sedimento en suspensión, transporte de sedimento, instrumentos ópticos (OBS), equipo
acústico (ADCP), deltas tropicales, Colombia.
Measurement of suspended sediment concentration using optical and acoustic
devices: application in tropical systems (Mira River Delta, Colombia)
ABSTRACT. In recent years, the use of optical (Optical Backscatter Sensor, OBS) and acoustic (Acoustic
Current Doppler Profiler, ADCP) instruments has allowed monitoring the temporal and spatial variation of the
suspended sediment concentration (SSC) in coastal and estuarine environments with greater resolution.
However, the development of the application of those techniques in tropical environments is incipient. For this
study, an OBS-3A calibration procedure was implemented, taking dry and desegregated sediment from the
study zone as a calibrating pattern. Moreover, we present the corrections required for the ADCP signal to be
useful in the estimation of SSC due to geometrical spreading, the attenuation of sound by water, and the
particles in suspension. The ADCP and OBS-3A were used to measure SSC in the Mira River delta system
(Morro Island and principal river mouth), located on the Pacific coast of Colombia, a coastal tropical
environment where some oceanographic and estuarine factors determine the signal response of the
instruments.
Keywords: suspended sediment, sediment transport, optical instruments (OBS), acoustic equipment (ADCP),
tropical deltas, Colombia.
___________________
Corresponding author: Juan Camilo Restrepo ([email protected])
153
154
INTRODUCCIÓN
Los cambios en la línea de costa y la topografía
submarina (Meadows & Campbell, 1981), el flujo de
nutrientes y compuestos químicos hacia el océano, y la
penetración de la luz a través del agua, son algunos de
los procesos relacionados con la concentración de
sedimentos en suspensión (CSS). A pesar de su
importancia en los procesos estuarinos, la estimación
de la CSS ha sido compleja debido a su alta
variabilidad temporal y espacial (Dyer, 1995). La CSS
depende, principalmente, del tipo de estuario (i.e.
altamente estratificado, parcialmente mezclado, bien
mezclado) (Dyer, 1995), magnitud y variabilidad de
las descargas fluviales (Milliman & Meade, 1983),
características de los procesos hidrodinámicos (i.e.
efectos de fricción, circulación residual) (Nichols &
Biggs, 1985; Dronkers, 1986), características del
sedimento (i.e. granulometría, floculación, velocidad
de sedimentación) (Krone, 1978), ocurrencia de zonas
de máxima turbidez (Jiufa & Chen, 1998) y tasa de
residencia de los sedimentos, entre otros.
Para determinar la CSS se han utilizado instrumentos como turbidímetros, trampas de sedimento,
muestreadores mecánicos y botellas Niskin (USGS,
1999). Algunos autores (Jiufa & Chen, 1998; Creed et
al., 2001) han señalado que estos instrumentos
modifican las condiciones físicas del muestreo (i.e.
velocidad de captura, volumen de muestra)
conduciendo a imprecisiones en el valor de CSS. Estos
instrumentos realizan mediciones puntuales, y por lo
tanto no permiten cuantificar la variabilidad temporal
y espacial de la CSS (Holdaway et al., 1999). En los
últimos años se han utilizado instrumentos ópticos
(e.g. Optical Backscatter Sensor-OBS) y acústicos
(e.g. Acoustic Doppler Current Profiler-ADCP) para
estimar la CSS (Holdaway et al., 1999; Alvarez &
Jones, 2001; Tattersall et al., 2003; Kostaschuk et al.,
2005; Dinehart & Burau, 2005; Fettweis et al., 2006;
Merckelbach & Ridderinkhof, 2006). El OBS es un
sensor óptico que mide turbidez y CSS, detectando la
radiación infrarroja retrodispersada por las partículas
en suspensión (Creed et al., 2001). El ADCP es un
dispositivo acústico utilizado principalmente para
hacer perfiles de velocidad emitiendo pulsos sonoros a
través de la columna de agua y registrando la
intensidad y frecuencia del eco reflejado por las
partículas en suspensión. Recientemente se ha demostrado que la intensidad de la señal registrada por el
ADCP es proporcional a la CSS (Thorne & Hanes,
2002; Nortek, 2004; Dinehart & Burau, 2005). En tal
sentido, el OBS y el ADCP permiten realizar mediciones durante largos periodos de tiempo sin interferir
directamente con la dinámica de los sedimentos en
suspensión. Además, el ADCP registra variaciones
espaciales de la CSS a través de las mediciones
efectuadas en la columna de agua (Gartner, 2002).
Investigaciones recientes han mostrado el alto
desempeño y confiabilidad de los OBS y ADCP en la
medición de CSS (Holdaway et al., 1999; Creed et al.,
2001; Masselink & Hughes, 2003; Dinehart & Burau,
2005; Fettweis et al., 2006). Sin embargo, en la
actualidad no se tienen reportes del uso de esta
tecnología en ambientes tropicales.
La mayoría de los estudios sobre concentración y
transporte de sedimentos en zonas tropicales se ha
dirigido hacia la obtención de mediciones puntuales y
a la aplicación de ecuaciones empíricas y modelos con
ecuaciones hidrodinámicas y de transporte promediadas en la vertical (Jiufa & Chen, 1998; Chen et al.,
2001; Shi et al., 2003). En este trabajo se busca (i)
obtener mediciones de CSS mediante dispositivos
OBS-3A y ADCP en el delta del río Mira (Fig. 1),
discutiendo las ventajas y desventajas en su
implementación, y (ii) verificar la aplicación de las
ecuaciones de calibración para la medición de
concentración de sedimentos en suspensión en
ambientes tropicales.
El delta del río Mira
El delta del río Mira (Fig. 1) tiene una superficie
subaérea de 520 km2 que se extiende desde el ápice
ubicado aproximadamente a 20 km de la línea de
costa. Está compuesto por un sistema de descarga
principal localizada en la Boca de Milagros y siete
distributarios menores al sur y al norte del canal
principal. La desembocadura principal (Boca de
Milagros) tiene ~370 m de ancho en su parte más
extensa y se caracteriza por la presencia de deltas y
espigas de marea bajante. Los esteros Guadarajo y
Brazo del río Mira, principales distributarios (que
desembocan cerca a la isla del Morro) se desprenden
desde el ápice del delta, mientras que los demás
distributarios lo hacen desde el curso del río sobre el
plano deltaico (Monroy et al., 2008) (Fig. 1). El plano
deltaico subaéreo, con un gradiente de 0,053 m m-1
(Restrepo & López, 2008), se divide en dos sectores
según el dominio mareal o fluvial de los procesos
hidrodinámicos que operan en el delta. Restrepo &
López (2008) indicaron que el plano deltaico de
dominio marino, definido por la extensión de manglar
en los distributarios y canales de marea, se extiende
hacia el continente entre 2 y 8 km, siendo mayor la
extensión cerca al estero Guadarajo (Fig. 1) debido a
que la influencia mareal en este sector es mayor.
Entre las principales características del río Mira se
destaca su descarga de sólidos en suspensión, estimada en 9,77 x 106 ton año-1 (Restrepo & López,
155
Figura 1. a) Delta del río Mira, ubicado en el sur-occidente de Colombia, b) sitios donde se realizaron mediciones y
estimaciones de CSS utilizando dispositivos OBS-3A, correntómetros ADCP y botellas Niskin, c) localización de las
estaciones en la sección transversal del río Mira, d) disposición de los equipos ADCP, OBS-3A y botella Niskin durante el
muestreo.
Figure 1. a) Mira River Delta, located in Colombia, b) southwest the sites where measurements were made and estimates
of SSC using devices OBS-3A, ADCP currentmeter, and Niskin bottles, c) location of stations in the cross section, and d)
available teams ADCP, OBS-3A and Niskin bottle during sampling.
2008), que constituye junto con los ríos Patía (Nariño)
y San Juan (Valle del Cauca, Chocó) cerca del 50%
del aporte de sedimentos de los ríos del Pacífico
colombiano, que se estima aproximadamente en ~96 x
106 ton año-1. Esta zona se caracteriza por una marea
de tipo semidiurno (Otero & Restrepo, 2008). En Boca
de Milagros (Fig. 1) hay rangos de marea media de 2,1
m, con máximos de 2,6 m (sicigia) y mínimos de 1,6
m (cuadratura). En Bocana Nueva (Fig. 1) se observan
rangos medios de 2,0 m, que varían entre 2,7 m y 1,1
m durante sicigia y cuadratura, respec-tivamente;
mientras que en el estero Guadarajo se estima una
marea media de 2,20 m, con valores mínimos y
máximos de 1,40 y 2,90 m, respec-tivamente (Otero &
Restrepo, 2008). El delta del río Mira se caracteriza
además por la presencia de trenes de olas (en aguas
profundas) con alturas significativas que varían entre
0,29 y 2,33 m, periodos máximos que oscilan entre 5 y
23 s, con direcciones predominantes suroeste y sursuroeste (Restrepo & López, 2008; Restrepo et al.,
2008).
En cuanto a las características físicas del sedimento
en esta zona, el estudio de las facies sedimentarias de
la plataforma continental del Pacífico colombiano
(CCCP, 2003) indica que los sectores central (Boca de
Milagros) y norte (islas barrera de Bocagrande, la
Viciosa, el Morro y Tumaco) del delta del río Mira
(Fig. 1), están compuestos por sedimentos finos que
156
varían entre arenas y lodos de origen litoclástico.
Muestreos puntuales adelantados por el Centro
Control de Contaminación del Pacífico (DIMARCCCP) indican que estos sitios presentan arenas finas
a lodosas, con un D50 que varía entre 0,1 y 0,3 mm,
una densidad de sedimento entre 2,2 y 3,1 g cm-3 y
una porosidad media del 26% (CCCP, 2003).
Dispositivo óptico: Optical Backscatter SensorOBS-3A
El dispositivo OBS-3A cuenta con un sensor OBS
(Optical Backscatter Sensor) que mide turbidez y CSS
emitiendo radiación en el infrarrojo cercano y
registrando la porción de radiación que es retrodispersada por las partículas en suspensión. Este sensor
se encuentra constituido por un diodo de emisión de
luz infrarroja (IRED) con un máximo de longitud de
onda de 875 nm que produce un rayo cónico con una
abertura de 50o, un arreglo de cuatro fotodiodos que
registran la radiación infrarroja esparcida entre 140o y
160o, y un filtro que elimina la luz solar (D&A
Instrument, 2004). El valor de CSS registrado por el
OBS depende de las características físicas del
sedimento. (i) La relación inversamente proporcional
entre el diámetro de la partícula y la radiación
retrodispersada hace que el tamaño de la partícula sea
la variable de mayor influencia en la medición; (ii)
altas concentraciones de sedimento (≥ 5 g L-1)
absorben gran parte de la radiación incidente, dando
como resultado valores de CSS inferiores a los
esperados; (iii) el color de los sedimentos, que
depende de su composición mineralógica; y (iv) la
presencia de burbujas también puede generar cambios
en la respuesta del OBS-3A (Butt & Ganderton, 2002;
Fettweis et al., 2006). La influencia de este último
parámetro es menor en conjuntos de sedimentos
compuestos principalmente por lodos y disminuye a
medida que aumenta la salinidad (Puleo, 2004).
Para la calibración del OBS-3A se construyó un
montaje experimental derivado del modelo propuesto
por Butt & Ganderton (2002). Este montaje garantiza
una mezcla homogénea de sedimento no cohesivo para
concentraciones menores a 30 g L-1. El tamaño medio
de grano para la calibración se seleccionó a partir del
análisis textural de 50 muestras desagregadas de
sedimento de fondo (0,07 mm < φ < 2,50 mm)
recolectadas en el sector frontal del delta del río Mira
(Fig. 1). Se determinó un tamaño medio de grano de
0,2 ± 0,1 mm (arenas finas). Por lo tanto, dos OBS-3A
denominados OBS-204 y OBS-207 fueron calibrados
con sedimentos de diámetro de 0,2 y 0,3 mm,
respectivamente, para evaluar las diferencias en la
respuesta del OBS-3A frente a cambios en el tamaño
medio de grano. Se estableció un rango de
concentración de ~0 a 2000 mg L-1 para la calibración
de los dispositivos. Este intervalo fue establecido a
partir del registro histórico de la estación hidrológica
San Juan (1980-2000), la más cercana a la
desembocadura del río Mira (~30 km; 1,25°N,
78,39°W) y de cuatro mediciones puntuales
desarrolladas por el CCCP en el 2005 en el sector
frontal del delta (Fig. 1). Estos registros mostraron
valores de CSS entre 10 y 570 mg L-1.
Se obtuvieron ecuaciones de calibración (Ecuación
1 y 2) con coeficientes de correlación significativos a
un nivel de confianza del 99% y un valor residual
promedio de 0,001 mg L-1 (i.e. magnitud promedio de
los residuos inferior al 1% del rango de medición),
CSS 204 = 8.671 × 10 −7 (c 3 ) − 0,088(c 2 ) + 2.898(c ) − 3.225 × 10 7
(n = 8, r2 = 0,98)
(1)
−7
CSS 207 = 8.781 × 10 (c ) − 0,092(c ) + 2.941(c ) − 3.224 × 10 7
3
2
(n = 8, r2 = 0,94)
(2)
donde, c corresponde a la señal interna de respuesta
del OBS-3A (counts) frente a las variaciones de la
concentración de sedimentos en suspensión (D&A
Instrument, 2004); CSS204 y CSS207 representan la
concentración de sedimentos en suspensión (mg L-1)
estimada por los dispositivos OBS-204 y OBS-207,
respectivamente.
Dispositivo acústico: correntómetro AWAC-ADCP
El ADCP es un dispositivo acústico utilizado para
medir velocidad de corrientes en la columna de agua.
Mediante un conjunto de transductores emite pulsos
de sonido a través de la columna de agua con una
frecuencia fija. En este estudio se trabajó con un
correntómetro Nortek AWAC ADCP con una
frecuencia de emisión de 600 kHz. A medida que el
pulso de sonido se propaga es reflejado en todas las
direcciones por las partículas en suspensión. Parte de
esta energía retorna al ADCP, que registra el nuevo
valor de frecuencia de esta señal. Usando el efecto
Doppler y el cambio en la frecuencia emitida se
determina la velocidad de las partículas, que se
considera igual a la del fluido que las transporta
(Kostaschuk et al., 2005). El ADCP (600 kHz) registra
la amplitud de la señal recibida (medida en “counts”unidades internas del equipo), la cual se ha
determinado que es proporcional a la CSS (Holdaway
et al., 1999).
La transformación de counts a valores de CSS
requiere: (i) ajustar los valores de counts a una escala
lineal de medición, y (ii) lograr que los valores
escalados sean función de las partículas en suspensión
e independientes de la profundidad y velocidad de
propagación del sonido (Lohrmann, 2001). Por lo
tanto, es necesario someter la señal a una serie de
correcciones debido a la pérdida de intensidad que
sufre a medida que se propaga a través de la columna
de agua: (i) forma cónica del haz acústico, (ii)
absorción de la onda acústica por el agua, y (iii)
dispersión y absorción de la energía acústica por las
partículas suspendidas (Lohrmann, 2001) (Ecuación
1):
EL = counts × 0,43 + 20 log10 ( R) + 2α w R + 20R ∫ α p dr (3)
donde EL es el nivel de eco acústico; 0,43 es un factor
de escalamiento (AWAC ADCP 600 kHz); R es el
rango a lo largo del haz acústico; αw es el coeficiente
de absorción del agua en dB m-1, este valor depende
de la frecuencia del ADCP, la salinidad y la presión
(profundidad donde se encuentra el equipo) y se
calculó utilizando el modelo de François & Garrison
(1982a, 1982b) (ecuación 4); αp (dB m-1) es la
atenuación de las partículas integrada en profundidad.
αw =
A1 P1 F1 f 2 A2 P2 F2 f 2
+ 2
+ A3 P3 f 2
F12 + f 2
F2 + f 2
(4)
donde,
8,86 0, 78 pH −5
10
c
21,44 S (1 + 0,025T )
A2 =
c
A3 = ( 4.937 x10 − 4 ) − 2,59 x10 −5 T − 9,11x10 −7 T 2 − 1,5 x108 T 2
A1 =
0,5
1245
4−
⎛S ⎞
F1 = 2,8 ⎜ ⎟ × 10 ϕ (T )
⎝ 35 ⎠
8,17 x10 8−1990 /(T + 273)
F2 =
1 + 0,0018( S − 35)
P1 = (1 − 3,93 × 10 − 4 d ) + 4,9 × 10 −10 d 2
P2 = 1 − 1,37 x10 − 4 d + 6,2 × 10 − 9 d 2
P3 = 1 − 3,83x10 − 5 d + 4,9 x10 −10 d 2
T es la temperatura del agua en ºC; f es la frecuencia
de emisión del correntómetro, S es la salinidad; y d la
profundidad en m. Además, este grupo de ecuaciones
mostraron que el coeficiente de absorción también está
determinado por la velocidad a la cual se propaga el
sonido a través del agua, c (Ecuación 5). Este valor
depende a su vez de la temperatura, salinidad y
presión, que se relaciona con el aumento de la
profundidad,
(5)
c = 1410 + 421t − 3,7t 2 + 110S + 0,18d
La Ecuación 3 (ecuación con correcciones) se
aplicó a un conjunto de datos registrados por el ADCP
(600 kHz) (Fig. 4) durante campañas realizadas en los
157
años 2006 y 2007 en el delta del río Mira (Fig. 1). El
ADCP permaneció fijo en el fondo con los
transductores dirigidos a la superficie, a una distancia
de 0,70 m del fondo. Los valores de counts de la
última celda de medición (~0,5 m) fueron eliminados
puesto que están influenciados por la intensidad de la
señal que se refleja en la superficie (Lohrmann, 2001;
Nortek AS, 2004).
Mediciones de CSS en el delta del río Mira
Para evaluar la respuesta de los dispositivos OBS-3A
frente a los cambios del ciclo mareal se realizó un
monitoreo de CSS y turbidez en la isla del Morro
cerca al estero Guadarajo (Fig. 1). Los instrumentos
(OBS-204, OBS-207) fueron instalados a 2,1 m. del
fondo y programados para realizar mediciones de
CSS, turbidez y nivel del mar durante 72 h. Se utilizó
un intervalo de medición de 10 min, con valores de
CSS y turbidez promediados a partir de 2 min de
obtención de datos. Considerando que los OBS-3A
fueron calibrados con sedimento de tamaño de grano
diferente se aplicó una prueba t pareada y una prueba
de regresión para comparar los registros de CSS y
turbidez obtenidos por cada dispositivo (Montgomery
& Runger, 1996).
Para comparar la respuesta de los dispositivos
(OBS-3A y ADCP) y evaluar su desempeño en
diferentes ambientes se realizaron dos muestreos con
mediciones simultáneas en el delta del río Mira: (i)
Boca de Milagros (ambiente fluvial), e (ii) isla del
Morro (ambiente costero) (Fig. 1). También se utilizó
una botella Niskin para extraer muestras de agua y
determinar CSS por proceso de filtrado y gravimetría.
Aun cuando la botella Niskin es un muestreador no
iso-cinético e intrusivo, se ha utilizado para ajustar los
coeficientes de calibración de dispositivos acústicos y
ópticos (Baker & Lavelle, 1984; Campbell & Spinrad,
1987; Jones & Jago, 1994; Holdaway et al., 1999;
Gartner, 2002). (i) En Boca de Milagros
(desembocadura del río Mira, ambiente fluvial) se
seleccionó una sección transversal con profundidades
entre 1,75 y 6,75 m y ancho de 210 m (Fig. 1). Para el
análisis se tomaron cuatro estaciones ubicadas a 133,
163, 173 y 183 m del origen de la sección, con
profundidades entre 5,7 y 6,7 m (Fig. 1). En cada
estación se tomaron datos con el OBS-3A, el ADCP y
se extrajeron muestras de agua con la botella Niskin a
intervalos de 1 m de profundidad hasta alcanzar el
fondo del canal. Estas estaciones fueron seleccionadas
porque sus profundidades permiten obtener un mayor
número de datos en la columna de agua y registran las
mayores velocidades de la sección. (ii) En la isla del
Morro (ambiente costero) se utilizó un montaje
estático (Fig. 1). El ADCP permaneció fijo en el
158
fondo, con los transductores a una distancia de 0,70 m
del fondo dirigidos hacia la superficie. El OBS-3A
(207) fue sumergido a una distancia vertical de ~1,3 m
respecto al ADCP. Considerando que el tamaño de las
celdas de muestreo y de la distancia de blanqueo es de
0,5 m se determinó que la región monitoreada por el
OBS-3A corresponde a la segunda celda de medición
del ADCP. Además, se recolectaron 25 muestras de
agua con una botella Niskin a una profundidad de ~6
m (Fig. 1). Por las restricciones del lugar donde se
instalaron los equipos (muelle-base militar) no se
adquirieron datos continuos. Se obtuvieron datos
simultáneos durante condiciones de reflujo mareal,
durante el inicio del flujo mareal y al final del periodo
de flujo mareal.
RESULTADOS
Mediciones de CSS registradas con el dispositivo
OBS-3A
El dispositivo OBS-204 estimó un valor máximo de
18,3 NTU, mientras que el OBS-207 registró valores
hasta de 19,2 NTU (Fig. 2a). Aun cuando existe una
correlación significativa (r = 0,86; P < 0,001) entre la
turbidez registrada por ambos dispositivos, y que
además estos valores presentan la misma tendencia
(Fig. 2a), se encontraron diferencias significativas
(prueba t pareada, P < 0,1) entre las mediciones de
turbidez efectuadas por cada OBS-3A. En promedio,
se observaron diferencias hasta del 5% entre las
mediciones de turbidez registradas por los dispositivos
(Fig. 2a). Los OBS-207 y OBS-204 midieron CSS
hasta de 61,8 y 421,4 mg L-1, respectivamente.
Aunque las series de CSS medidas por cada
dispositivo presentan una correlación significativa
(Fig. 2b), la comparación entre los valores registrados
mostró diferencias significativas (prueba t pareada, P
< 0,1).
Existe una relación entre las variaciones de CSS y
turbidez con los cambios en el nivel del mar (Jiufa &
Chen, 1998; Tatersall et al., 2003; Merckelbach &
Ridderinkhoff, 2006). En periodos de bajamar se
presentan las menores concentraciones de sedimento
con valores de 0,4 mg L-1 (OBS-204) y 5,1 mg L-1
(OBS-207), así como los menores registros de
turbidez con niveles de 1,4 NTU (OBS-204) y 0,8
NTU (OBS-207). Durante las fases de marea creciente
se dan los mayores incrementos de turbidez y de
concentración de sedimentos en suspensión, hasta
llegar durante pleamar a valores de 18,3 NTU y 472
mg L-1 con el OBS-204, y de 19,2 NTU y 61,8 mg L-1
con el OBS-207 (Fig. 2).
Comparación entre los datos de turbidez y
concentración registrados por el OBS
Con el OBS-207 se registraron datos de CSS y
turbidez en la isla del Morro (ambiente costero) y la
Boca de Milagros (ambiente estuarino) (Fig. 1). Por
medio de un ajuste de mínimos cuadrados se
estableció la correlación entre la turbidez y la CSS
(Ecuaciones 5 y 6):
(6)
(r 2 = 0,871)
CSS a = 3,75 × NTU + 5,05
2
(r = 0,875) (7)
CSS b = 3,21 × NTU + 7,97
donde, CSSa – concentración de sedimentos en
suspensión medida en la isla del Morro, CSSb concentración de sedimentos en suspensión medida en
la Boca de Milagros, y NTU valores de turbidez. En
ambos casos se encontró una relación lineal entre la
turbidez y la CSS, con coeficientes de correlación
relativamente altos y significativos para un nivel de
confianza del 99% (Fig. 3, Ecuaciones 6 y 7). En la
isla del Morro, ambiente costero, se observaron
menores rangos de variación en la CSS (4,0-38,6 mg
L-1) y la turbidez (0,1-11,8 NTU) (Fig. 3a), en
comparación con la variabilidad de CSS (4,8-93,5 mg
L-1) y turbidez (0,2-14,0 NTU) registrada en Boca de
Milagros, desembocadura principal del río Mira (Fig.
3b).
Estimación de CSS a partir de registros de ADCP
A partir de matrices de counts se obtuvo el nivel de
eco (EL) en Boca de Milagros, durante condiciones de
baja y alta descarga fluvial, y en el estero Guadarajo
(Fig.4). En Boca de Milagros el nivel de eco está
relacionado con la magnitud y estratificación de la
velocidad de las corrientes en la columna de agua
(Fig. 4a). Cuando la velocidad en la columna de agua
es homogénea, o parcialmente homogénea, se produce
una débil estratificación del EL. Además, los mayores
niveles de eco (≥ 90 dB) se observaron durante los
períodos de reflujo mareal y las primeras horas del
flujo mareal, cuando se presentaron las mayores
velocidades netas (≥ 1,2 m s-1). Durante marea alta
sólo se observan altos niveles de eco (≥ 80 dB) en las
capas más superficiales de la columna de agua (Fig.
4a). Por el contrario, en Boca de Milagros durante
condiciones de altas descargas fluviales se observó
una marcada estratificación del EL en la columna de
agua (Fig. 4b). Se mantiene por encima de 60 dB en
los estratos más superficiales (~1,5 m de la superficie),
alcanzando valores hasta de 90 dB en condiciones de
reflujo mareal. Los niveles de eco más bajos (~30-50
dB) se presentaron durante la última fase de flujo
mareal y la fase temprana de reflujo mareal, en las
capas más profundas de la columna de agua (Fig. 4b).
159
Figura 2. Mediciones de a) turbidez (NTU), b) concentración de sedimentos en suspensión (CSS) (mg L-1) obtenidas con
OBS-3A calibrados con sedimento no-cohesivo con diámetro de 0,2 mm (OBS-204) y 0,3 mm (OBS-207), c) nivel del
mar (m) durante el muestreo, regresión lineal entre los valores registrados por los OBS-204 y OBS-207 para d) turbidez
(NTU) y e) CSS (mg L-1). n: número de datos registrados, r: coeficiente de correlación, P: valor de probabilidad de la
prueba F de significancia,
Figure 2. (Right) Measurements a) turbidity (NTU), b) suspended sediment concentration (SSC) (mg L-1) obtained with
calibrated OBS-3A-cohesive sediment diameter of 0.2 mm (OBS-204) and 0.3 mm (OBS-207) and c) sea level (m) at
sampling. Linear regression between recorded data of OBS-204 and OBS-207 for d) turbidity (NTU) and e) (SSC) (mg
L-1). N: number of recorded data, r: correlation coefficient, P: probability value of the F test of significance.
En el estero Guadarajo, un canal de circulación
mareal del delta del río Mira (Restrepo & López,
2008), se encontró una distribución homogénea del EL
en la columna de agua (Fig. 4b). Los mayores valores
de EL (> 74 dB) coinciden con la fase inicial del flujo
mareal (Fig. 4b). Durante marea alta se observaron
valores bajos de EL (~60 dB) en las capas más
superficiales, pero también se registraron valores altos
de EL (~70-80 dB) cerca al fondo (1,5-3,0 m por
encima del fondo) (Fig. 4b). En promedio, en Boca de
Milagros se registraron mayores niveles de eco que en
el estero Guadarajo (Fig. 4).
Comparación de registros de CSS y nivel de eco
(EL)
Desembocadura principal del río Mira (ambiente
fluvial)
La CSS estimada a partir de los registros del OBS-3A
mostró una sobre-estimación superior al 22% respecto
a los valores obtenidos por el filtrado de muestras de
agua recolectadas con botellas Niskin (Tabla 1). Los
valores registrados por el OBS-3A muestran un
incremento de la CSS en función de la profundidad de
la columna de agua (Fig. 5a). De igual forma, el EL
registrado por el ADCP, directamente comparable con
valores de concentración (Holdaway et al., 1999;
160
Figura 3. Comparación entre los registros de turbidez (NTU) y CSS (mg L-1) registrados con el OBS-207 en a) isla del
Morro y b) Boca de Milagros. n: número de datos registrados, r: coeficiente de correlación, P: valor de probabilidad de la
prueba F de significancia, ECMR: error cuadrático medio de la estimación.
Figure 3. Comparison between records of turbidity (NTU) and SSC (mg L-1) registered with the OBS-207 in a) Morro
Island and b) Milagros mouth. n: number of recorded data, r: correlation coefficient, P: probability value of the F test of
significance, ECMR: mean square error estimated.
Kostaschuck et al., 2005; Merckebach &
Ridderinkoff, 2006), se incrementó a medida que los
registros se acercaron al fondo del río (Fig. 5c). Si se
considera que la distribución vertical del tamaño de
las partículas en suspensión fue estable durante el
tiempo de muestreo, es posible afirmar que un
aumento en el EL correspondió a un incremento en la
concentración de sedimento en suspensión (Thorne &
Hanes, 2002; Merckelbach & Ridderinkhoff, 2006).
Con excepción de los resultados observados en la
estación A, los valores de CSS obtenidos mediante el
análisis gravimétrico de las muestras recolectadas con
las botellas Niskin no variaron en función de la
profundidad de la columna de agua (Fig. 5a). Las
mediciones del OBS-3A y el ADCP se ajustaron más
al perfil vertical formulado por Rouse (Martín-Vide,
2000) para describir la distribución del sedimento en
suspensión en la columna de agua, así como a
mediciones desarrolladas por algunos autores (i.e.
Masselink & Hughes, 2003; Kostaschuck et al., 2005).
Isla del Morro (ambiente costero)
La serie de datos obtenida se dividió en tres regiones
para su análisis (Fig. 6) considerando los horarios de
muestreo, los ciclos de marea y las restricciones de
seguridad (instrumentos instalados en el muelle de una
unidad militar). Se obtuvieron datos simultáneos
durante condiciones de reflujo mareal (región I – Δh =
0,1 m), durante el inicio del flujo mareal (región II –
Δh = 0,8 m) y al final del periodo de flujo mareal
(región III – Δh = 0,2 m). En la región I los resultados
de la botella Niskin mostraron una concentración
promedio de 6,4 mg L-1, con mínimo y máximo de 4,2
y 8,2 mg L-1, respectivamente. Para esta región, el
OBS-3A señaló un rango de concentración que varió
entre 17,4 y 30,1 mg L-1 (Fig. 6a). En la región II se
observó una mayor variabilidad en la CSS,
encontrando concentraciones entre 4,9 y 15,7 mg L-1
con la botella Niskin, y entre 21,1 y 31,3 mg L-1 con el
OBS-3A (Fig. 6a). Finalmente, en la región III se
observaron los valores más altos de toda la serie de
datos, encontrando CSS de 16,9 y 20,4 mg L-1 con la
botella Niskin, mientras que el OBS-3A mostró
concentraciones superiores a 38,8 mg L-1 (Fig. 6a).
Aun cuando se observaron algunas tendencias
similares entre los datos de CSS obtenidos por medio
de la botella Niskin y el OBS-3A, una prueba t
pareada indicó diferencias significativas (P < 0,1)
entre estas concentraciones, y en general, se encontró
una sobrestimación del ~64,2% en los valores de CSS
registrados por el OBS-3A con respecto a las
concentraciones obtenidas con la botella Niskin (Fig.
6a). La tendencia en los registros de nivel de eco del
ADCP presentó un comportamiento similar al
mostrado por el OBS-3A (Fig. 6b). Los valores más
bajos se presentaron en la región II (64-66 dB),
mientras que en la región III se alcanzaron valores de
hasta 76 dB. La mayor variabilidad se observó en la
región II, con valores de EL entre 62 y 70 dB (Fig.
6b). No se encontró una relación estadística
significativa entre el nivel de eco y la CSS estimada
por medio del OBS-3A o la botella Niskin.
Figura 4. a) Amplitud de la señal de respuesta acústica (counts), b) variabilidad vertical y temporal de la velocidad neta de corrientes (m s-1), c) nivel de eco
(dB) registrados en Boca de Milagros (estación de baja descarga fluvial). Variabilidad vertical y temporal del nivel de eco (dB) registradas en d) Estero Guadarajo e) Boca de Milagros (estación de alta descarga fluvial).
Figure 4. a) Amplitude of the acoustic response signal (counts), b) vertical and temporal variability of the net rate of flow (m s-1), c) the level of echo (dB)
recorded in the Boca de Milagros (low fluvial discharge season), Vertical and temporal variability of echo level (dB) recorded at the Estero Guadarajo and
d) Boca de Milagros (high fluvial discharge season).
161
162
Tabla 1. Concentración de sedimentos en suspensión obtenidos con el OBS-3A y una botella Niskin en cuatro estaciones
(Estaciones A, B, C y D) ubicadas sobre una sección transversal de río Mira junto a la bocatoma del acueducto de la
ciudad de Tumaco (Figs. 1 y 5).
Table 1. Suspended sediment concentration measured with OBS-3A and Niskin Bottle in four sites (A, B, C and D) in a
cross section of the Mira River near the aqueduct intake of Tumaco City (Figs. 1 y 5).
Concentración de sedimentos en suspensión – CSS (mg L-1)
Estación A
(1°40’51,4’’N,
78°75’31,0’’W)
Estación B
(1°40’51,8’’N,
78°75’30,6’’W)
Estación C
(1°40’52,2’’N,
78°75’30,2’’W)
Estación D
(1°40’53,2’’N,
78°75’29,1’’W)
Profundidad (m)
OBS-3A
B. Niskin
OBS-3A
B. Niskin
OBS-3A
B. Niskin
OBS-3A
B. Niskin
1
2
3
4
5
68,3
70,8
72,3
75,9
-
36,3
42,8
43,4
49,2
-
66,1
72,8
74,9
74,6
79,2
52,3
54,3
32,8
51,5
45,2
70,1
71,8
74,9
72,8
77
35,2
40,6
49,4
49,5
42,9
72,3
74,2
76,6
79,3
84,8
31,9
56,7
53,4
23,4
69,2
DISCUSIÓN
Calibración de equipos OBS-3A y ADCP
Las señal óptica del OBS-3A fue calibrada para
cuantificar la CSS, y la respuesta acústica del ADCP
fue corregida para obtener un indicador (i.e. proxy) de
la variabilidad de la CSS en el delta del río Mira. La
aplicación de este procedimiento en un delta tropical
permitió estimar la variabilidad (i) temporal (OBS-3A
y ADCP) y (ii) espacial (ADCP) de la CSS, (iii)
relacionar la variabilidad de la CSS con los procesos
hidrodinámicos del delta (OBS-3A y ADCP), y (iv)
estimar flujos netos de transporte de sedimentos a
partir de la integración de datos de velocidad y CSS
(ADCP). Sin embargo, la ausencia de una correlación
estadística significativa entre los datos del OBS-3A y
el ADCP (Figs. 5 y 6) indicó que la cuantificación de
la CSS en el delta no es concluyente. Lo anterior
puede estar relacionado con (i) el efecto del tamaño de
grano en la calibración de los dispositivos, (ii) la
variabilidad espacial de las características texturales
del sedimento, (iii) dificultades en la logística del
diseño experimental, y (iv) el efecto de la atenuación
por la concentración de partículas en suspensión en la
corrección de la señal acústica (Baker & Lavelle,
1984; Jiufa & Chen, 1998; Creed et al., 2001; Thorne
& Hanes, 2002; Williams et al., 2003; Kostaschuck et
al., 2005).
La calibración de dos OBS-3A con diferentes
tamaños de grano mostró que una variación de sólo
0,1 mm conduce a diferencias hasta de ~37% en los
valores de CSS (Fig. 2b). Esta significativa diferencia
implica que la relación entre la radiación registrada
por el OBS-3A y la CSS varía exponencialmente, ya
que la cantidad de radiación retrodispersada es
inversamente proporcional al diámetro de la partícula
(D&A Instruments, 2004; Fettweis et al., 2006). Lo
anterior indica que la variabilidad temporal y espacial
del tamaño de grano constituye una restricción
fundamental en la calibración de la señal óptica del
OBS-3A. De acuerdo con Bunt et al. (1999), una
relación lineal entre la turbidez y la CSS indicó que
durante el tiempo de muestreo el tamaño de grano se
mantuvo relativamente constante, y que este último
determinó la pendiente de la recta de ajuste (Bunt et
al., 1999). En el delta del río Mira se obtuvieron
relaciones lineales significativas entre turbidez y CSS
(Fig. 3). Además, las pendientes de las rectas de ajuste
en la isla del Morro y la Boca de Milagros mostraron
valores de 3,75 y 3,21, respectivamente (Ecuación 5 y
6). Lo anterior sugiere que en el delta del río Mira el
tamaño de grano permaneció relativamente constante
durante el tiempo de muestreo y también a escala
geográfica (Isla del Morro y Boca de Milagros (Fig.
1)). Considerando que la respuesta del OBS-3A está
determinada por algunas de las características del
sedimento (i.e. tamaño, forma, color), esta relación
lineal es un indicador favorable para el uso del OBS3A en la estimación de la CSS en el delta del río Mira.
Sin embargo, las curvas de ajuste entre turbidez y CSS
únicamente tienen validez a escala local y sólo deben
ser empleadas para propósitos descriptivos o semicuantitativos.
Para comparar los resultados de cada uno de los
dispositivos (OBS-3A y ADCP) se requieren
mediciones simultáneas en un mismo punto de la
columna de agua. Esta condición es difícil de asegurar
(Kostaschuck et al., 2005). El OBS-3A requiere estar
163
Figura 5. Muestreo en cuatro estaciones ubicadas en una sección transversal de la desembocadura del río Mira: a) Valores
de CSS (mg L-1) obtenidos con la botella Niskin y el dispositivo OBS-3A, y b) nivel de eco (dB) registrado por cada uno
de los de transductores (T1, T2 y T3) del correntómetro ADCP (TP: valor medio de nivel de eco).
Figure 5. Sampling at four stations in a cross section of the Mira River estuary: a) Values of SSC (mg L-1) obtained from
the Niskin bottle and OBS-3A device, and b) echo level (dB) recorded by each of the transducers (T1, T2 and T3) of the
ADCP current meter (TP: mean echo level).
164
Figura 6. Muestreo en isla del Morro. a) valores de CSS (mg L-1) obtenidos con la botella Niskin y el dispositivo OBS3A, b) nivel de eco (dB) registrado por los transductores (T1, T2 y T3) del correntómetro ADCP (TP: valor medio de
nivel de eco). Los numerales I, II, III indican las diferentes etapas del muestreo y entre paréntesis se señala su duración; y
c) localización de las etapas de muestro dentro del ciclo de nivel del mar registrado durante la campaña de medición.
Figure 6. Sampling at Morro Island. a) values of SSC (mg L-1) obtained from the Niskin bottle and the device OBS-3A,
b) echo level (dB) recorded by transducers (T1, T2 and T3) ADCP current meter (TP: mean echo level). The numerals I,
II, III indicate the different stages of sampling and in brackets indicates the length, and c) location of the sampling stages
in the cycle of sea level recorded during the measurement campaign.
sumergido a diferentes profundidades de la columna
de agua para realizar mediciones puntuales de CSS.
En zonas donde se registraron altas velocidades (> 0,6
m s-1) el OBS-3A puede sufrir un desplazamiento
longitudinal. Por lo tanto, no es posible garantizar que
en estas condiciones las lecturas (OBS-3A y ADCP)
sean efectuadas a la misma profundidad en la columna
de agua. Además, se ha señalado que durante
condiciones de turbulencia generadas por corrientes
con velocidades > 0,7 m s-1 se generan señales
adicionales de retrodispersión acústica, que afectan las
mediciones de los dispositivos (Reichel, 1998;
Kostaschuck et al., 2005; Merckelbach &
Ridderinkhoff, 2006).
El proceso de conversión de la señal acústica del
ADCP a CSS requiere la corrección de la señal
acústica a nivel de eco (EL) (Ecuación 3) y la
obtención de una curva de ajuste (lineal o logarítmica)
entre CSS y EL (e.g. Holdaway et al., 1999; Gartner,
2002; Thorne & Hanes, 2002; Kostaschuck et al.,
2005). Los valores de counts entregados por el ADCP
(Fig. 4a) fueron corregidos considerando las pérdidas
en intensidad de la señal originadas por la dispersión
geométrica y la atenuación causada por la propagación
del haz acústico en un medio líquido (Ecuación 3).
Aun cuando la Ecuación 3 considera la influencia de
las partículas en suspensión en la atenuación de la
señal, algunos autores (Álvarez & Jones, 2001;
Merkelbach & Ridderinkhoff, 2006) señalan que los
procesos de ajuste in situ, y la implementación de
modelos de retrodispersión (i.e. backscatter) en la
corrección de la intensidad de la señal acústica del
ADCP, hacen innecesaria la corrección por atenuación
de las partículas en suspensión al incluirla en forma
implícita dentro de los términos y constantes del ajuste
(Merkelbach & Ridderinkhoff, 2006; USGS, 2006).
Las aproximaciones que no incluyen el efecto de las
partículas en suspensión en la atenuación de la señal
del ADCP han sido aplicadas con bastante éxito en
ambientes dominados por sedimentos no-cohesivos
(Thorne & Hanes, 2002). Sin embargo, la corrección
por dispersión y absorción de la energía acústica por
partículas en suspensión puede mejorar en forma
significativa la estimación de la CSS en otro tipo de
ambientes (e.g. Holdaway et al., 1999; Creed et al.,
2001; Kostaschuck et al., 2005). Por ejemplo, Creed et
al. (2001) utilizaron un OBS-3A y un LISST-100 para
examinar la variación de la señal de un ADCP con
respecto a gradientes de concentración y distribución
vertical del tamaño de los sedimentos. Holdaway et al.
(1999) emplearon un transmisómetro para calibrar la
respuesta del ADCP en función de la distribución
vertical del tamaño de sedimento y la profundidad de
las mediciones en la columna de agua. En ambos
casos, la relación estadística entre EL y CSS mejoró
hasta un 35%. Thorne & Hanes (2002) determinaron
que en ambientes mixtos, con presencia de sedimentos
cohesivos y no-cohesivos, se debe incluir la
corrección por dispersión y absorción de la energía
acústica de partículas en suspensión (Ecuación 3) para
obtener resultados más confiables en la estimación de
la CSS. La presencia de arenas finas es dominante en
el delta del río Mira, pero también se encuentran
arcillas, limos y materia orgánica en suspensión
(CCCP, 2003). Por lo tanto, se puede afirmar que en el
delta del río Mira la corrección por dispersión y
absorción asociada a partículas en suspensión debe ser
considerada en el ajuste de la señal acústica del ADCP
(Ecuación 3), para incluir los procesos de floculación
y variabilidad vertical del diámetro de la partícula, y
obtener una mejor estimación de la CSS (Jiufa &
Chen, 1998; Holdaway et al., 1999; Thorne & Hanes,
2002).
Concentración de sedimentos en suspensión en el
delta del río Mira
Aunque las estimaciones de CSS en el delta del río
Mira no fueron concluyentes, las mediciones
efectuadas permiten analizar preliminarmente el efecto
de los procesos hidro-sedimentarios sobre la
variabilidad de la CSS en el delta. Los mayores y
menores valores de CSS y EL se encontraron en Boca
de Milagros y en isla del Morro, respectivamente.
Mientras que el estero Guadarajo mostró valores
intermedios (Figs. 2, 4, 5 y 6). Este patrón destaca la
predominancia de los procesos fluviales en la
variabilidad y distribución de los sedimentos en
165
suspensión en el delta, conforme a lo expuesto por
Restrepo & López (2008) y Monroy et al. (2008). La
Boca de Milagros ha sido catalogada como un delta de
marea bajante, con una circulación general de
descarga neta durante altos y bajos aportes fluviales
(Monroy et al., 2008). Mientras que el estero
Guadarajo, se ha clasificado como un sistema mareal
de bajos aportes fluviales con altos valores de
estratificación vertical (Monroy et al., 2008) y la isla
del Morro como un sistema de captación de
sedimentos (Molares, 2008).
La variabilidad de la CSS en un estuario depende
principalmente de descargas fluviales, circulación
gravitacional, procesos de sedimentación y
resuspensión de sedimentos finos (Dyer, 1995; Jiufa &
Chen, 1998). En la isla del Morro (Figs. 2 y 6) la
variabilidad de la CSS está controlada por los
procesos de deriva litoral y resuspensión de partículas
finas. Durante los periodos de flujo mareal aumenta la
velocidad de las corrientes y se produce un flujo neto
hacia el continente. Estos flujos transportan
sedimentos en suspensión producidos en el sistema de
descarga principal del río Mira, los cuales han
definido el sistema de islas barrera localizado al
nororiente del delta (Fig. 1) (Restrepo & López,
2008). Aunque en reflujo se presentan corrientes de
magnitud similar que originan procesos de
resuspensión, éstos están limitados por la
compactación de los sedimentos depositados, procesos
de floculación y un ambiente de moderada energía de
oleaje (Jiufa & Chen, 1998; Tatersall et al., 2003;
Restrepo et al., 2008). Un balance sedimentario
realizado por Molares (2008) entre 2005 y 2007 indicó
que la isla del Morro presenta un balance sedimentario
positivo, controlado por los aportes fluviales del río
Mira. Lo expuesto por Molares (2008) coincide con
los resultados de este estudio, e indica que la isla del
Morro constituye un ambiente de captación de
sedimentos de plataforma, que son transportados por
deriva litoral. Los máximos valores de CSS en el
estero Guadarajo, también están relacionados con los
aportes de plataforma por deriva litoral (Fig. 4b). Los
aportes fluviales son muy limitados en este estero. En
condiciones de flujo mareal experimenta un transporte
neto hacia el continente, con bajas velocidades (< 0,3
m s-1) (Monroy et al., 2008). En estas condiciones de
flujo, es probable que la resuspensión sea inhibida por
los umbrales requeridos para generar el arrastre del
sedimento de fondo (i.e. shear bottom stress) (e.g.
Holdaway et al., 1999). En ambientes con presencia
de sedimentos cohesivos y materia orgánica, los
umbrales del esfuerzo cortante de fondo son
relativamente altos (Dyer, 1986).
166
En Boca de Milagros se presenta un dominio
fluvial durante todo el ciclo de marea, especialmente
durante condiciones de reflujo mareal cuando el efecto
de la cuña salina disminuye (Fig. 4). Se observa una
estratificación vertical de la CSS (i.e. valores de EL),
con mayores concentraciones en la superficie, incluso
en periodos de aguas quietas (i.e. slack water). En este
caso se presentan altas CSS (i.e. altos valores de EL)
como resultado del transporte de sedimentos del río
Mira; un sistema fluvial con alto gradiente hidráulico,
localizado en una zona de convergencia de placas
tectónicas activas, e intensas precipitaciones, y por
ende, con una alta producción de sedimentos (1025
ton km2 año-1) (Restrepo & López, 2008). Durante
pleamar, se observan aguas con muy bajas CSS en la
parte más profunda de la columna de agua y altas CSS
en las capas superficiales. Lo anterior indica que los
procesos de resuspensión (inducidos por marea y
oleaje) no son tan competentes como el transporte
fluvial (Shen et al., 1982; Dyer, 1986; Jiufa & Chen,
1998; Williams et al., 2003), y que la mezcla de masas
de agua, por efectos de la circulación gravitacional,
está limitada por la magnitud de las descargas
fluviales (Fig. 4). Cuando las descargas fluviales
disminuyen, la circulación gravitacional es más
efectiva y se presentan CSS más homogéneas en la
columna de agua, especialmente durante pleamar (Fig.
4a). Los resultados obtenidos coinciden con los rasgos
geomorfológicos predominantes en el delta del río
Mira (Monroy et al., 2008; Restrepo & López, 2008).
Debido a que la asimetría en la magnitud de las
velocidades en un delta de marea bajante no necesita
ser muy marcada para producir una dirección
predominante en el transporte de sedimentos, la
dominancia del reflujo mareal se refleja directamente
en el transporte neto de sedimentos hacia el mar y la
formación de bajos frontales (Dyer, 1986), como los
descritos por Monroy et al. (2008). A su vez, estos
bajos disipan la energía del oleaje incidente (Restrepo
et al., 2008) y limitan la resuspensión inducida por el
oleaje.
CONCLUSIONES
Los resultados variables encontrados en la medición
de CSS por medio de dispositivos OBS-3A calibrados
con sedimento de diámetro diferente, señalan la
importancia de utilizar este dispositivo de medida en
aguas donde el tamaño de los sedimentos permanezca
lo más homogéneo posible. Considerando que lo
anterior es difícil de garantizar en un ambiente
deltaico y estuarino, es conveniente efectuar un
estudio previo acerca del diámetro medio de los
sedimentos y de su variabilidad en la columna de
agua, con el fin de ajustar el proceso de calibración, y
así garantizar mediciones más precisas.
A objeto de utilizar la amplitud de la señal
registrada por el ADCP como un estimador de la
concentración de los sedimentos en suspensión, se
aplicó una ecuación de ajuste para la dispersión del
haz acústico y la absorción de energía por el agua.
Con esta ecuación se obtuvieron valores de intensidad
que son función de la concentración de sedimentos en
suspensión e independientes de la dispersión de la
señal acústica en el agua o la absorción de la señal en
el agua y en los sedimentos. En este contexto se
considera que el valor de intensidad ya corregido
(nivel de eco, EL), es directamente comparable con
valores de concentración. Al aplicar la ecuación de
corrección a una serie de datos registrados durante
campañas realizadas en los años 2006 y 2007 en el
delta del río Mira, se encontraron relaciones con el
ciclo mareal, asociados con los periodos de descarga
del río.
Se realizaron dos muestreos conjuntos utilizando el
OBS-3A y el ADCP, con el fin de realizar una
comparación entre las dos mediciones. En el primero
de ellos, realizado en la desembocadura principal del
río Mira (alta influencia fluvial), no se encontró una
relación significativa entre los registros obtenidos con
los dispositivos OBS-3A y ADCP, debido
principalmente a las condiciones del muestreo. Sin
embargo, los datos del OBS-3A y del ADCP
mostraron una tendencia similar al registrar
incrementos simultáneos de concentración y EL hacia
el fondo, respectivamente. En el segundo muestreo,
realizado en la isla del Morro, aunque no fue posible
establecer relaciones cuantitativas entre los datos de
EL y concentración (OBS-3A), es posible apreciar la
sensibilidad de estos instrumentos frente a la variación
espacial y temporal de la CSS. Sin embargo, para
mejorar las relaciones cuantitativas entre las
mediciones del OBS-3A y el ADCP es preciso diseñar
un muestreo experimental que incorpore los efectos de
la variabilidad del diámetro de partícula, así como un
mayor número de mediciones de CSS para encontrar
una ecuación de ajuste para las lecturas del ADCP.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio se desarrolló en el marco del proyecto
“Modelos de Morfodinámica Litoral para definir
Escenarios de Vulnerabilidad ante Amenazas
Naturales: Bahía de Tumaco-Delta del Río Mira”,
ejecutado por el Centro Control de Contaminación del
Pacífico (DIMAR-CCCP) y la Universidad EAFIT,
con el apoyo financiero de COLCIENCIAS (Código:
12160517616). Los autores expresan su sincero agra-
decimiento a los evaluadores, quienes contribuyeron a
mejorar el manuscrito de manera significativa.
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Effect
of alternative mediums of Chaetoceros muelleri fed to Acartia sp.
169
Research Article
Effect of alternative mediums on production and proximate composition of the
microalgae Chaetoceros muelleri as food in culture of the copepod Acartia sp.
Luis R. Martínez-Córdova1, Alfredo Campaña-Torres2, Marcel Martínez-Porchas3
José A. López-Elías1 & Celia O. García-Sifuentes3
1
Department of Scientific and Technological Research of the University of Sonora (DICTUS)
Luis Donaldo Colosio w/n, Colonia Centro, ZC 83000, Hermosillo, México
2
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz BCS, México
3
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. km 0,6 Carretera a La Victoria
ZC 83304, Hermosillo, México
ABSTRACT. Microalgae Chaetoceros muelleri was cultured in three different mediums consisting on an
agricultural fertilizer (Agr-F), aquacultural fertilizer (Aq-F) and a conventional medium (F/2, control). These
microalgae were later used as natural food to culture the copepod Acartia sp. The productive response and
chemical proximate composition of microalgae and copepods were monitored. Growth rate and final cell
concentration were higher in microalgae cultured in Agr-F compared to the control. In addition, the final
biomass and cellular concentration were also the highest in Agr-F. Microalgae from Agr-F and Aq-F had
higher carbohydrate and lower protein contents than those in the control. No differences in lipid and ash
contents were observed. Regarding copepod production, higher densities and fecundity indexes were observed
for those fed with microalgae previously cultured in Agr-F and Aq-F, compared to the control. The adultnauplii ratio was also higher in copepods fed on microalgae from Agr-F compared to Aq-F and control.
Copepods fed on Agr-F and Aq-F microalgae, had higher protein content compared to those fed on control
microalgae; carbohydrates were higher in copepods fed on Agr-F as compared to Aq-F microalgae. No
differences in lipid and ash contents were registered. Agr-F and Aq-F were adequate alternative mediums to
produce C. muelleri, which produced higher quality microalgae that increased the copepod production.
Keywords: agricultural fertilizer, aquacultural fertilizer, microalgae quality, productive response, proximate
composition, copepod production.
Efecto de medios alternativos sobre la producción y composición proximal de la
microalga Chaetoceros muelleri como alimento en cultivo del copépodo Acartia sp.
RESUMEN. La microalga Chaetoceros muelleri fue cultivada en tres medios diferentes basados en un
fertilizante agrícola (Agr-F), un fertilizante acuícola (Aq-F) y un medio convencional (F/2, control). Éstas
microalgas fueron posteriormente utilizadas como alimento natural para cultivar el copépodo Acartia sp. La
respuesta productiva y la composición proximal de las microalgas y copépodos fueron monitoreadas. La tasa
de crecimiento y concentración final de células fueron mayores en la microalga cultivada en Agr-F, comparada
con el control. La biomasa y concentración celular finales también fueron más altas en Agr-F. Las microalgas
de Agr-F y Aq-F tuvieron mayor contenido de carbohidratos y menor contenido de proteína en comparación
con el control. No se observaron diferencias en los contenidos de lípidos y cenizas. Respecto a la producción
de copépodos, las mayores densidades e índices de fecundidad se observaron en los organismos alimentados
con microalgas producidas en Agr-F y Aq-F, en comparación con el control. La proporción adulto-nauplio
también fue mayor en copépodos alimentados con microalga de Agr-F comparada con Aq-F y el control. Los
copépodos alimentados con microalgas del Agr-F y Aq-F, tuvieron un mayor contenido de proteínas que el
control; la cantidad de carbohidratos fue mayor en copépodos alimentados con microalga del Agr-F
comparada con Aq-F. No se observaron diferencias en los contenidos de lípidos y cenizas. Agr-F y Aq-F
fueron medios alternativos adecuados para producir C. muelleri, los cuales produjeron microalgas de alta
calidad que incrementaron la producción de copépodos.
170
Palabras clave: fertilizante agrícola, fertilizante acuícola, calidad de microalga, respuesta productiva,
composición proximal, producción de copépodos.
___________________
Corresponding author: Marcel Martínez-Porchas ([email protected])
INTRODUCTION
One of the aquaculture resources that are mainly fed
during nursery and larval phases of cultured fish and
crustacean is the zooplankton; moreover, recent
reports propose the use of natural feed in pre-grow
and/or grow-out phases of shrimp culture (Jory, 2000;
Campaña-Torres et al., 2009, 2010).
Nonetheless, the production of natural food such as
microalgae and zooplankton species is commonly
accompanied by high economical investments, often
attributed to the high cost of culturing mediums used
for the production of microalgae; additionally, these
mediums are highly specialized and sometimes
difficult to obtain in local markets. Furthermore, such
microalgae is used to produce Artemia larvae, which
are also expensive and sometimes scarce (Lin et al.,
2009; González et al., 2010). It is therefore necessary
to study alternative strategies aimed at decreasing
costs without affecting the production. For instance,
some efforts have been made in order to find
alternative mediums for microalgae culture; also,
different organisms such as copepods, rotifers and
cladocerans have been proposed to replace Artemia
(Støttrup, 2000; Voltolina & Lopez-Elías, 2002;
Martin et al., 2006; Campaña-Torres et al., 2009;
Farhadian et al., 2009). From these experiments, some
promising results have emerged.
Although several experiments have been performed in order to analyze the effect of different media
on the productive response and proximate composition
of microalgae, most of those studies do not include the
subsequent effect of such microalgae on the productive response of zooplankton species (Wikfors, 1986;
Fidalgo et al., 1998; Toyub et al., 2007). The quantity,
but also the quality of the zooplankton consumed by
fish or crustacean, may have an impact on their
productive response. Gusmão & McKinnon (2009)
demonstrated that the production and nutritional
composition of copepods was related to the type of
feed they consumed.
The calanoid copepod Acartia sp., can be used as
an alternative natural food for diverse aquacultural
species, since these organisms can be massively
produced in laboratory and have demonstrated to be
widely consumed by aquatic species (Schipp et al.,
1999); additionally, they can be found in commercial
laboratories and/or a wide diversity of ecosystems.
Støttrup (2000) remarked the great potential of
copepods as live feed in marine aquaculture. Microalgae such as Chaetoceros muelleri has been widely
used in aquaculture due to their rapid growth rate,
resistance to adverse conditions and nutritional
quality; in particular, it has been used to feed Acartia
sp. (Gusmão & McKinnon, 2009).
The aim of this study was to analyze the effect of
two alternative media on the productive response and
proximate composition of microalgae C. muelleri, and
the subsequent effect of such microalgae on the
productive response and proximate composition of the
copepod Acartia sp.
Experiment 1- Microalgae culture
Two alternative media based on an agricultural and
aquacultural fertilizers, and a special medium for
microalgae production, were used to culture the
microalgae C. muelleri. A simple experimental design
was performed with four replicates per treatment.
Microalgae inoculums were obtained from a commercial laboratory (Maricultura del Pacifico S.A.) at
Sonora, México. Guillard F/2 media was used to
maintain the inoculums alive.
The control was based on the commercial medium
Guillard F/2 (Guillard, 1975; ProLine® F/2 Algae
Feed, Aquatic Ecosystems, Florida). The treatment 1
(Agr-F), was based on an agricultural fertilizer
(Monoammonium Phosphate; EuroChem, Moscow)
prepared as follows: 137 g of the fertilizer +30 g of
sodium metasilicate diluted in 1 L of distilled and
sterile water. Treatment 2 (Aq-F) was based on an
aquacultural fertilizer (Nutrilake®), enriched with
vitamins (Bedoyecta®) (Table 1). The three different
media were added to each treatment at the beginning
of the trial (1 mL L-1).
A multi-step system was performed to increase
microalgae volume. Thereafter, the microalgae were
distributed into 12 fiberglass columns (80-L; 4
columns/treatment) at an initial concentration of 2 x
105 cells mL-1. Treatments were maintained under the
same following conditions for four days: light 140
μmL m−2 s−1, temperature 21-23ºC, pH 8.2-8.5,
Effect of alternative mediums of Chaetoceros muelleri fed to Acartia sp.
171
Table 1. Chemical proximate composition of the fertilizers used to culture of microalgae C. muelleri.
Tabla 1. Composición química proximal de los fertilizantes utilizados para cultivar la microalga C. muelleri.
Component
Nitrogen as NH4
Nitrogen as NO3
Phosphorus pentoxide
Monosodium phosphate
Silicates
Sodium
Minerals
Minerals and metasilicates
Agricultural fertilizer (%)
Aquacultural fertilizer (%)
F/2 Medium (%)
13
52
33
15
6
3.5
23.2
10
-
11
4.6
35.3
27.1
15
*The percentages are presented considering the manufacturer specifications and the additives to improve the formulation.
Note: The rest of the components to achieve the 100% were not reported by the manufacturers.
salinity 35 psu and constant aeration, as suggested by
Lopez-Elías et al. (2004).
Microalgae response
The productive response of C. muelleri was evaluated
during and at the end of the bioassay; the cellular
density was measured using a Neubauer® chamber
(VWR Scientific, Los Angeles, CA., USA) and an
optical microscope (Ward´s®, Rochester, N.Y., USA).
Growth rate was estimated as μ = ( ln Bn − ln Bo ) ,
( tn − to )
where μ was considered as the growth rate, B0
microalgae density (cells mL-1) at the beginning, Bn
microalgae density at any time, and tn-t0 the period of
microalgae culture since inoculation. The generation
time (gt) was estimated as gt = ⎛ 1 ⎞ ( 24 ) . Dry biomass
⎜ ⎟
⎝μ⎠
was estimated after filtration with a 0.2 μm membrane
average pore and dried in an oven (70ºC) until
constant weight.
To analyze microalgae proximate composition
(protein, lipid, carbohydrate and ash), samples were
filtered using fiberglass filters (47 mm; Whatman®
Maidstone UK) previously dried. The protein content
was measured following the methodology described
by Lowry et al. (1951), and modified by López-Elías
& Voltolina (1993). The carbohydrate concentration
was estimated by the “phenol-sulfuric acid” method
reported by Dubois et al. (1956). The lipid content
was calculated by a colorimetric method described by
Pande et al. (1963) and modified by Bustillos-Hurtado
& López-Elías (1994). Ash was estimated by
incineration at 550ºC (AOAC 1995). Thereafter, the
percentage of the organic fraction was calculated for
microalgae from each treatment.
Experiment 2- copepod culture
Microalgae cultured in the different media (control,
Agr-F and Aq-F) were thereafter used to culture the
copepod Acartia sp. for 15 days. The experimental
design was similar to that for microalgae, with four
repetitions per treatment; the experimental units
consisted on 10-L tanks provided with constant
aeration (≥ 6 mg L-1), temperature 28ºC, salinity 35
psu and pH 8.0-8.3. The copepod cultures were
initiated with 2400 organisms per experimental unit,
and a microalgae density of 3.0 x 104 cells mL-1 was
maintained within each tank; the microalgae density
was estimated and readjusted twice a day (06:00 and
18:00 h) for each experimental unit.
At the end of the culture, copepods were harvested
with a net (70 mesh screen [212 µm]), and copepod
density, nauplii-adult ratio and fecundity index were
estimated; subsamples (10 x 20 mL) were collected
from each unit and counted by stereoscopic
microscopy (40x) (Del Valls et al., 1996). Fecundity
index was estimated following the methodology
proposed by Ramírez-Sevilla et al. (1991), considering the number of eggs and the female number.
The proximate composition on dry basis (DB) of
copepods was estimated only for those adult
organisms; a special net (50 mesh screen [300 µm])
was used to separate adult copepods. Protein,
carbohydrate, lipid and ash content of copepods were
estimated by using the standard methods of the
Association of Official Analytical Chemists (AOAC).
Statistical analysis
Production parameters of microalgae and copepods
were analyzed by a one-way ANOVA and a posteriori
comparison test (Tukey). If data did not comply with
normality (Shapiro-Wilk) and homoscedastic (Bar-
172
tlett) tests, a non-parametric test was used (KruskallWallis). Proximate composition of microalgae and
copepods was analyzed by a chi-square test. A level of
α = 0.05 was considered significant.
RESULTS
The culture mediums had an effect on the productive
response of microalgae (Table 2). Growth rate was
19% higher in microalgae cultured with Agr-F
compared to those cultured in Aq-F; however, such
difference was not reflected in the generation time,
which was lower than Aq-F (24.7 vs 27.9 h) but not
statistically different. The increases in cellular
concentration and biomass are shown in Fig. 1. The
highest final cellular concentration was achieved in
Agr-F (3.75 x 106 cells mL-1), followed by control
(2.94) and Aq-F (2.28) respectively. The highest
biomass was also found in Agr-F (0.34 g L-1), while
no differences were observed among Aq-F (0.25 g L-1)
and the control (0.26 g L-1) (Table 2).
The carbohydrate level was significantly higher (>
21%) in microalgae cultured in Agr-F and Aq-F
compared to those cultured in the control (< 19%),
(Table 3). In the case of protein level, microalgae from
the control had ~3% more protein content, compared
to both treatments. No statistical differences were
observed among treatments for lipid or ash content
(Table 3). The same tendencies were observed for
protein, lipid and carbohydrate proportion when the
organic fraction was considered (Fig. 2).
The productive responses and proximate
composition of copepods were affected by the
consumption of microalgae from the different
treatments (Table 4). Fecundity index was significantly higher in copepods fed on microalgae produced
in Agr-F and Aq-F (> 0.7) compared to those fed on
control microalgae (< 0.5). The nauplii-adult ratio was
higher in copepods from Agr-F compared to the,
other treatments. The final copepod density was not
different among both treatments (> 2.3 copepods·
mL-1), but the density of copepods fed on Aq-F
microalgae was significantly higher than that observed
in the control-m (1.97 copepods mL-1) (Table 4).
The carbohydrate content of copepods fed on AgrF microalgae (15.7%), was significantly higher those
fed on Aq-F (12.8%), while no differences were found
among Agr-F and the control (Table 5). No statistical
differences were observed among treatments regarding
lipid (21-23%) or ash content (~5.5%). The protein
content was higher in those copepods fed on control
microalgae (> 58%) compared to those fed on Agr-F
and Aq-F (< 55%).
DISCUSSION
Microalgae cultured in the agricultural fertilizer (AgrF) had a similar productive response to that observed
in the control; both results, were similar to those
reported as successful for C. muelleri using conventional mediums (Medina-Reyna & Cordero-Esquivel,
1998). Pacheco-Vega et al. (2010) cultured C.
muelleri in different mediums, not finding any
significant difference in growth response among those
microalgae cultured in F/2 and those produced in a
medium based on an agricultural fertilizer; moreover,
the biomass and cells production with Agr-F was
higher than that reported by Becerra-Dórame et al.
(2010) using an alternative system to increase their
productions of C. muelleri cultured outdoor. These
results may be explained by the slight decrease in
generation time of Agr-F, which indicates that these
microalgae duplicate their cell number in less time.
Thus, the agricultural fertilizer seems to be an
adequate alternative to replace the conventional
mediums. Microalgae cultured in the aquacultural
fertilizer (Aq-F) had poorest lower productive
response; however, the results were within the range
Table 2. Production parameters of C. muelleri cultured in different media.
Tabla 2. Parámetros de producción de C. muelleri cultivada en diferentes medios.
Culture medium
Growth rate
(μ)
Agr-F
Monoammonuim Phosphate
Aq-F
Nutrilake
Guillard F/2
Treatment
Control
Generation time
(h)
Final concentration
(cells mL-1x 106)
Final biomass
(g L-1)
0.97 ± 0 .14b
24.7 ± 4.2a
3.75 ± 0.44b
0.34 ± 0.05b
0.82 ± 0.10a
27.9 ± 3.8a
2.28 ± 0.55a
0.25 ± 0.04a
0.90 ± 0.16ab
26.6 ± 4.5a
2.94 ± 0.49ab
0.26 ± 0.04ab
*Different letters in the same column indicate significant differences (One way analysis of variance, P < 0.05 and KruskallWallis for generation time).
Figure 1. a) Daily biomass, b) cellular concentration
Chaetoceros muelleri cultured in the commercial
medium F/2 (control), an aquacultural fertilizer (Aq-F)
and an agricultural fertilizer (Agr-F).
Figura 1. a) Biomasa diaria, b) concentración celular
Chaetoceros muelleri cultivadas en el medio comercial
F/2 (control), un fertilizante acuícola (Aq-F) y uno
agrícola (Agr-F).
reported for commercial laboratories specialized on
shrimp larvae production (López-Elías et al., 2003). In
particular, Aq-F had the same efficiency than the
conventional F/2 media, in terms of biomass, which
support the use of Aq-F as a reliable strategy for
microalgae production.
The proximate composition of diatoms varies
widely, because they are affected by several factors.
However, the results of the three treatments were
similar (except for protein) to those reported by
Medina-Reyna & Cordero-Esquivel (1998) for C.
muelleri cultured in Guillard F/2 medium (carbohydrate 28.7%, lipid 21.3%, protein 30.2% and ash
44.8%) at seven days of culture. The higher protein
content observed in microalgae cultured with the
conventional medium (control) may be associated to
the higher content of total nitrogen in F/2 (12.4 g L-1)
prepared medium, compared to that of the agricultural
and aquacultural fertilizers (≤ 10 g L-1). For
carbohydrate concentration, Pacheco-Vega et al.
(2010) reported a slight increase in carbohydrate
173
content of microalgae cultured with an agricultural
fertilizer, compared to those cultured in F/2, which
was a similar response than the observed in this
experiment. Valenzuela-Espinoza et al. (2002) explained that factors influencing the carbon fixation of
microalgae may result in modifications of their
carbohydrate content; however, specific studies have
to be done to elucidate if the mediums used affected
the carbon fixation of C. muelleri.
The microalgae cultured in different media, had a
subsequent effect on the productive response and
proximate composition of copepods. The copepod
production in terms of ind L-1, was lower than that
reported in other experiments (Hernández-Molejón &
Alvarez-Lajonchére, 2003), probably because a
mixture of microalgae species are commonly used to
feed the copepods, in order to have a more complete
nutrient profile, whereas in this experiment, a single
microalgae species was used. Knuckey et al. (2005)
observed that copepods (Acartia sinjiensis) feed with
mono-algal diets had a lower level of development;
herein, diets containing a mixture of different
microalgae may have a more complete aminoacid and
lipid profile than mono-algal diets.
Despite the productive responses of microalgae
cultured in the conventional medium (F/2) and Agr-F
were statistically similar, the lower productive
response of copepods was achieved when they were
fed on control microalgae; thus, the high protein
content, was not reflected in high copepod production;
it is possible that amino acid, fatty acid and sugar
profiles from control microalgae were not adequate for
culturing copepods. Contrarily, Agr-F and Aq-F microalgae had a positive effect on the productive
performance of copepods, which suggests that the
quality of microalgae cultured in those mediums was
more adequate for the species. The higher proportion
of adults and higher fecundity index of copepods fed
on Agr-F microalgae may provide a better production.
Regarding to fecundity index, the higher index found
in both alternative mediums compared to the control,
could be associated to the higher carbohydrate content
of microalgae from Agr-F and Aq-F. Herein, Guisande
& Harris (1995) implicated carbohydrates as a source
of metabolic energy for embryogenesis and thus it is
possible that carbohydrate reserves are also an energy
source during embryogenesis.
In general, copepod proximate composition of the
different treatments had a similar composition than
that reported for A. southwelli (Protein 63.8%, lipid
16.9%, carbohydrate 10.5% and ash 5.1%) and A.
centrura (Protein 63.9%, lipid 17.0%, carbohydrate
10.5% and ash 5.3%) (Vengadeshperumal et al.,
174
Table 3. Chemical proximate composition (dry basis) of C. muelleri cultured in three different mediums.
Tabla 3. Composición química proximal (base seca) de C. muelleri cultivada en tres medios diferentes.
Treatments
Agr-F
Aq-F
Control
Carbohydrate (%)
22.75 ± 1.19b
21.97 ± 0.96b
18.39 ± 0.96a
Lipid (%)
Protein (%)
Ash (%)
26.35 ± 1.52a
27.33 ± 0.50a
27.34 ± 2.02a
14,62 ± 1.95a
15.48 ± 0.72a
18.06 ± 1.07b
35.5 ± 0.4a
35.8 ± 0.5a
34.9 ± 0.7a
*Different letters in the same column indicate significant differences (Chi square test, P < 0.05).
Table 4. Production parameters of the copepod Acartia sp., fed with microalgae C. muelleri previously cultured in
different mediums.
Tabla 4. Parámetros de producción del copépodo Acartia sp., alimentado con la microalga C. muelleri previamente
cultivada en diferentes medios.
Treatments (Feed source)
Copepods mL-1
Agr-F microalgae
Aq-F microalgae
Control microalgae
2.31 ± 0.49ab
2.52 ± 0.22b
1.97 ± 0.40a
Adult-nauplii ratio
Fecundity index
2.6:1
2.1:1
2.2:1
0.74 ± 0.09b
0.76 ± 0.07b
0.49 ± 0.11a
*Different letters in the same column indicate significant differences (One way analysis of variance,
P < 0.05).
Table 5. Chemical proximate composition (DB) of copepod Acartia sp., fed on C. muelleri previously cultured in
different mediums.
Tabla 5. Composición química proximal (BS) del copépodo Acartia sp., alimentado con C. muelleri previamente
cultivada en diferentes medios.
Treatments (Feed source)
Carbohydrate (%)
Agr-F microalgae
Aq-F microalgae
Control microalgae
15.71 ± 1.37b
12.78 ± 0.76a
13.20 ± 2.20ab
Lipid (%)
Protein (%)
Ash (%)
22.63 ± 2.40a
22.59 ± 1.11a
21.75 ± 0.48a
52.02 ± 1.31a
54.88 ± 1.52a
58.52 ± 1.83b
5.5 ± 0.2
5.7 ± 0.3
5.4 ± 0.3
*Different letters in the same column indicate significant differences (Chi square test, P < 0.05).
Figure 2. Proximate composition percentage of the
organic fraction of C. muelleri cultured in different
mediums. Agr-F (medium based on an agricultural
fertilizer), Aq-F (aquacultural fertilizer) and control
(conventional medium F/2).
Figura 2. Porcentaje de la composición proximal de la
fracción orgánica de C. muelleri cultivada en diferentes
medios. Agr-F (medio basado en un fertilizante agrícola),
Aq-F (fertilizante-acuícola) y control (medio convencional
F/2).
2010). However, the microalgae consumption had an
effect on the proximate composition of copepods;
some of the changes were related to the proximate
composition of the microalgae, for instance, copepods
fed on control microalgae which had the highest
protein content, showed a higher protein percentage in
their proximate composition. A similar tendency was
observed for carbohydrate content. It is important
though, to study the proximate composition from a
deeper perspective in further experiments, considering
the amino acid, fatty acid and sugar profiles of
microalgae and copepods. Nevertheless, the results
indicate that the quality of copepods have a
dependence on the medium used to culture the
microalgae they consume.
From the results, it can be concluded that both
fertilizers (Agr-F and Aq-F) can be adequate
alternatives to be used for C. muelleri culture. In
particular, Agr-F can achieve higher microalgae
productions than F/2 medium. Microalgae cultured in
the conventional medium F/2, are not adequate for
copepod rearing; rather, the use of Agr-F or Aq-F are
more recommendable if the microalgae will be used
for copepods. The productive response and the quality
of copepod as feed source for aquaculture purposes,
depend not only upon the microalgae species they
consume, but also on the nutritional quality of such
species.
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Wikfors, G.H. 1986. Altering growth and gross chemical
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species by varying nitrate and phosphate. Aquaculture, 59: 1-14.
Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 177-186,
2012 structure of Brycon orthotaenia and Prochilodus argenteus
Genetic
177
Research Article
Genetic population structure of two migratory freshwater fish species
(Brycon orthotaenia and Prochilodus argenteus) from the São Francisco River
in Brazil and its significance for conservation
Alexandra Sanches1, Pedro M. Galetti Jr.1, Felipe Galzerani1, Janeth Derazo1
Beatriz Cutilak-Bianchi1 & Terumi Hatanaka1
1
Departamento de Genética e Evolução, Universidade Federal de São Carlos
P.O. Box 676, 13565-905 São Carlos, SP, Brazil
ABSTRACT. Previous genetic studies conducted with migratory fish populations from downstream of the
Três Marias dam in the São Francisco River Basin (Brazil) have documented the occurrence of population
structuring, as reported for Brycon orthotaenia and Prochilodus argenteus, two commercially important
species in this basin. We revisited the genetic structure of these species using microsatellites. B. orthotaenia
was sampled during the spawning season and was analyzed using five heterologous microsatellites. P.
argenteus was collected in the non-reproductive season and genetic analysis was conducted using ten speciesspecific microsatellites. For both species, genetic diversity between collection sites was similar. Considering
B. orthotaenia, FST and RST estimates and the Bayesian analysis demonstrated significant differences between
sites. Two well-defined populations were identified in the study area, indicating population structuring for this
species. No significant differences were found for P. argenteus. These data provide information for knowledge
regarding genetic structure of migratory fish species, which may contribute toward the conservation besides
the understanding the biology and ecology of these important fishery resources.
Keywords: migratory fish, freshwater fish, genetic structure, Characidae, Prochilodontidae, microsatallite,
Brazil.
Estructura genética poblacional de dos especies de peces migratorios de agua dulce
(Brycon orthotaenia y Prochilodus argenteus) en la cuenca del Río San Francisco
(Brasil) y su importancia para la conservación
RESUMEN. Estudios genéticos anteriores realizados con poblaciones de peces migratorios de aguas abajo de
la represa de las Tres Marías en la cuenca del río San Francisco (Brasil) han documentado casos de
estructuración genética, como se ha descrito para Brycon orthotaenia y Prochilodus argenteus, dos especies de
importancia comercial. Se revisó la estructura genética de estas especies utilizando microsatélites. Se
obtuvieron muestras de B. orthotaenia durante la temporada de desove y se analizaron mediante cinco
microsatélites heterólogos. Muestras de P. argenteus fueron recogidas en la temporada no reproductiva y el
análisis genético se realizó utilizando diez microsatélites específicos para P. argenteus. Para ambas especies,
la diversidad genética entre los sitios de recolección fue similar. Considerando a B. orthotaenia, las
estimaciones FST y RST y el análisis Bayesiano demostraron diferencias significativas entre los sitios. Se
identificaron dos poblaciones bien definidas en el área de estudio, indicando una estructuración de la
población de esta especie. No se encontraron diferencias significativas para P. argenteus. Estos datos
proporcionan información para el conocimiento sobre la estructura genética de las especies de peces
migratorios, que puede contribuir a la conservación, además de la comprensión de la biología y ecología de
estos importantes recursos pesqueros.
Palabras clave: peces migratorios, peces de agua dulce, estructura genética, Characidae, Prochilodontidae,
microsatélite, Brasil.
___________________
Corresponding author: Alexandra Sanches ([email protected])
178
INTRODUCTION
In recent years, a number of genetic investigations
have revealed that Neotropical freshwater migratory
fish can exhibit population structuring, with different
genetic populations within a single hydrographic
system (Wasko & Galetti, 2002; Hatanaka et al., 2006;
Sanches & Galetti, 2007). It has been claimed that
during the spawning season fish schools may exhibit
behavior that enables the maintenance of the genetic
integrity of such populations (Hatanaka et al., 2006;
Sanches & Galetti, 2007). Knowledge on the genetic
diversity within and between wild populations is
crucial to the conservation of species (Haig, 1998).
The maintenance of this genetic variation is the main
goal of conservation, as it allows the potential for
local adaptation and the life history evolution of
species (Narum et al., 2004).
Cases of fish population reduction have been
reported in a number of hydrographical systems in
South America (Agostinho et al., 2005). Brazil has
approximately 2000 freshwater fish species
catalogued, accounting for 20% of all freshwater fish
species in the world (Buckup & Menezes, 2003). A
total of 134 species are considered endangered
(Agostinho et al., 2005). This threat is mainly the
result of anthropogenic impact on aquatic continental
ecosystems, including pollution, eutrophication,
silting, the construction of dams and flood control,
fisheries and the introduction of exotic species
(Agostinho et al., 2005).
The São Francisco River basin is one of the main
hydrographic systems in Brazil and has a large
biomass and diversity of freshwater fish, harboring
152 species (ANA/GEF/PNUMA/OEA, 2004). The
basin has an area about 630.000 km2, occupying
approximately 7% of the Brazilian territory (Paiva,
1983), and flows 3.160 km, mostly northward (Kohler,
2003). This extensive and complex basin crosses
different biomes, such as the Atlantic Rainforest,
neotropical savanna and caatinga (scrubland).
Intense environmental changes have occurred due
to the construction of hydroelectric dams along the
São Francisco River. Such changes include the
diminished speed, oxygenation and temperature of the
waters, which can cause perturbation to various
features of fish biology. It has been found that some
migratory fish species downstream from the Três
Marias dam are smaller and exhibit immature gonads
during the spawning season. (Y. Sato, personal
communication).
Brycon orthotaenia Günther, 1864 (= Brycon
lundii) (Characidae, Characiformes) is a migratory
fish species endemic to the São Francisco hydrogra-
phic basin that is considered vulnerable by the IUCN
(2010). Prochilodus argenteus Spix & Agassiz, 1829
(Prochilodontidae, Characiformes) is also migratory
and suffers with the overexploitation due to its
commercial importance as local food source (Sato &
Godinho, 2004).
B. orthotaenia and P. argenteus has been the
subject of previous genetic analyses, in which
significant differentiation was detected between
populations sampled during the spawning season
(Wasko & Galetti, 2002; Hatanaka & Galetti, 2003;
Hatanaka et al., 2006). These authors hypothesized
that these migratory fish may constitute different
populations in this one hydrographic system,
coexisting and co-migrating along the main river
channel. Homing instinct in P. argenteus was claimed
to explain the maintenance of this structuring pattern
(Hatanaka & Galetti, 2003).
The present study employed new sets of
microsatellites to assay the genetic population
structure of these two migratory fish species. The goal
of this survey was to determine whether the
population structuring pattern is confirmed and
thereby increase and improve of the genetic data for
knowledge on the biology and ecology of these fish as
well as contribute toward their conservation.
Sample collection
Fish collection was carried out at three sites located
downstream from the Três Marias dam on the São
Francisco River in southeastern Brazil (18°13’05”S,
45°15’54”W) (Fig. 1): the region immediately
downstream from the dam (Region A); a second
region about 10 km downstream from site A (Region
B); and a third region approximately 40 km from site
A, downstream from the confluence of the São
Francisco and Abaeté Rivers (Region C).
A total of 44 DNA samples of B. orthotaenia
available from the tissue bank of our laboratory were
used. These samples were originally collected at all
the sites during a single spawning season (Wasko &
Galetti, 2002). P. argenteus specimens (n = 32) were
collected during a single non-reproductive season at
sites A and C.
Laboratory procedures
DNA extractions from B. orthotaenia were carried out
based on the procedures described by Wasko &
Galetti (2002). Genetic diversity was analyzed using
four microsatellite loci described for B. hilarii: Bh5,
Bh6, Bh16 and Bh17 (Sanches & Galetti, 2006) as
well as one additional unpublished locus, Bh14 (TTA)
Genetic structure of Brycon orthotaenia and Prochilodus argenteus
179
Figure 1. Collection sites in the São Francisco River Basin, southeastern Brazil. a) region immediately below the dam, b)
region 10 km from the dam to the confluence of Abaeté and São Francisco Rivers, c) a stretch of approximately 20 km
downstream from this confluence. Arrows indicate the direction of flow of the river.
Figura 1. Sítios de colecta en la cuenca del Río Sao Francisco, en el sur del Brazil. a) region inmediatamente abajo a la
presa, b) region a 10 km de la represa hasta la confluencia de los ríos Abaeté y Sao Francisco, c) un tramo de
aproximadamente 20 km aguas abajo de esta confluencia. Las flechas indican la dirección del flujo del río.
(Table 1) which has not produced reliable
amplifications in B. hilarii, the original species used
for the isolation of microsatellite loci. The sequence of
this locus is now available in the GenBank (Accession
Number: FJ844396). PCRs were carried out following
the conditions proposed by Sanches & Galetti (2006).
PCRs were carried out at a final volume of 10 µL,
containing 100 ng of DNA, 200 μM of each
deoxynucleotide triphosphate, 1.5 mM of MgCl2, 1x
reaction buffer (20 mM Tris-HCl pH 8; 50 mM KCl)
0.5 U of Taq polymerase (Fermentas Life Sciences)
and 5 pmol of each primer (Fermentas Life Sciences).
Thermal cycling conditions were as follows: 5 min at
95ºC, 35 cycles of 1 min at 94ºC, 1 min at 56ºC (for
all loci), 1 min at 72ºC, and a final extension of 20
min at 72ºC. Amplified products were resolved on 7%
silver-stained
denaturing
polyacrylamide
gel
(Comincini et al., 1995). Alleles were scored by
comparison with a 10 bp DNA ladder (Fermentas Life
Sciences). Each sample was genotyped twice and only
confirmed results were considered.
Total genomic DNA from P. argenteus was
extracted from liver tissue through the saline solution
method described by Aljanabi & Martinez (1997).
Genetic diversity was analyzed using ten specific
microsatellite loci: Par12, Par14, Par15, Par21, Par35
(Barbosa et al., 2006), Par66, Par69, Par80, Par82 and
Par85 (Barbosa et al., 2008) (Table 1). PCRs were
performed using the method described by Schuelke
(2000) and were carried out in a final volume of 10
µL, containing 100 ng of DNA, 200 μM of dNTPs, 1 x
PCR buffer (20 mM Tris-HCl, pH 8.4 and 50 mM
KCl; LGC Biotecnologia), 4 pmol of each reverse and
6-FAM or NED M13 (-21) primers as well as 1 pmol
of the forward primer, 1.5 mM MgCl2 and 1 U of Taq
DNA Polymerase (LGC Biotecnologia). PCR
conditions were as follows: 1 cycle at 95ºC (5 min),
30 cycles at 94ºC (30 s), 45 s at the annealing
temperature (Table 1) and 72ºC (45 s), followed by 8
cycles at 94ºC (30 s), 53ºC (45 s), 72ºC (45 s) and a
final extension at 72ºC for 10 min. The microsatellite
loci were analyzed on an ABI 377 automated
sequencer (Applied Biosystems) and the alleles were
scored with the Genescan and Genotyper 2.5 software
programs (Applied Biosystems).
Data analysis
The genetic diversity of each population was
quantified as the number of alleles (NA) and number of
private alleles as well as both observed (HO) and
180
Table 1. Information on the microsatellites loci used for the genetic analyses of Brycon orthotaenia and Prochilodus
argenteus. Annealing temperature (Ta).
Tabla 1. Información sobre los loci de microsatélites para el análisis genético de Brycon orthotaenia y Prochilodus
argenteus. Temperatura de alineamiento (Ta).
Species
Brycon orthotaenia
Prochilodus argenteus
Locus name
Motif
Primer sequences (5’- 3’)
Bh51
(AC)13
CTTCCACTCATACCGGCACT
ACATCTGGCATTAGGCATAG
56
Bh61
(GT)14
GCGTTGCGTGTGTATGTTAA
AGAGGTGTCCACAAAGTTTT
56
Bh14
(TTA)9
GTATCACCACCAACAGTAAT
ATCAATGGTGGAAGAAGGAG
56
Bh161
(TAA)8
CCTCCAATGAAAACAGTGCG
ACGACTTAGCCACCCACCCT
56
Bh171
(GTTT)4(GGTTT)3
GTCAGCACTCAGCACATAGC
AGAGAGCCTGAAAGTGAGTC
56
Par122
(AAAC)7
CGAGCTGGTACCGTCACATA
AGCATGATGCAAAGGATCTG
56
Par142
(TGTC)5
GTATTAGGGGAGAGAATTTG
TCTCATCAGTTATCACCAAC
48
Par152
(CT)19(GTCT)10(GT)2
AGTTGGTTACACCTAACATC
TCTTAATATGGGTCCACTAC
47
Par212
(ATGA)6
CAAAAGGATAAGTAGCTCAG
TAGCTCTGTTTATGATGACC
47
Par352
(GA)3(GTGA)6(GAAA)2(GA)6
AGCCAGAGGAGACCTGAACA
CCTCCCTCCTCCAGATCTTT
62
Par663
(AACA)12
TCTATAACTGTGGTCGTATG
GAGGTTTTGAGATCAGTTG
47
Par693
(TTAT)7(TCAT)6
AATCTTTTCTAGGCTGTAGG
GGGAAGTAGAAAGAAGAAAC
56
Par803
(CT)37
CTAACCTACAAACCTCATTC
CTGTAAAAGCTCCACTTATC
51
Par823
(CT)27
CTCTAACAAGGTGAAACAAC
TTTAAACTGTAGGCACAGAC
51
Par853
Ta (°C)
51
1
Sanches & Galetti, 2006; 2 Barbosa et al., 2006; 3 Barbosa et al., 2008
expected (HE) heterozygosity. Allelic richness (Petit et
al., 1998) and the inbreeding coefficient (FIS) were
also obtained using the Fstat software (Goudet, 1995).
Significant differences in heterozygosity, gene
diversity and allelic richness were evaluated between
sites using the Kruskal-Wallis or Mann-Whitney in
test the Bioestat software (Ayres et al., 2003).
Departure from Hardy-Weinberg expectations was
calculated using a test analogous to Fisher’s exact test
(Guo & Thompson, 1992), estimated with a Markov
Chain Monte Carlo series of permutations (10.000
batches/1000 iterations), implemented in Genepop
(Raymond & Rousset, 1995). Tests for linkage
disequilibrium between all pairs of loci were also
performed with the Markov Chain Monte Carlo
method in Genepop. Significance values were adjusted
by the sequential Bonferroni correction (Rice, 1989).
The Micro-Checker (Van Oosterhout et al., 2004) was
used to identify the presence of null alleles.
Genetic differences between populations were
estimated with FST (Weir & Cockerham, 1984), based
on differences in allele frequencies using Fstat. The
RST statistic, based on differences in the allele size
using the RST Calc (Goodman, 1997) was also used.
All significance values of multiple tests were adjusted
by the sequential Bonferroni correction (Rice, 1989).
The Mantel test was conducted using Genepop
(Raymond & Rousset, 1995) to determine the
significance of the relationship between the genetic
distance (FST) and geographic distance (km) for all
population pairs. Population structure was assessed
using a model-based Bayesian procedure implemented
on the STRUCTURE 2.1 program (Pritchard et al.,
2000). This analysis was carried out assuming the
admixture model and correlated allele frequencies.
Three individual repetitions of each K estimate (1-5)
were run (500.000 iterations and a burn-in of 200.000
iterations).
RESULTS
Brycon orthotaenia
A total of 39 alleles were found in all loci throughout
all populations. The number of alleles per locus found
in each sampling site ranged from two (Bh14, region
A and B) to twelve (Bh6, region B) and the mean
ranged from 5.6 to 7.2 (Table 2). Three private alleles
were found: two at site B (locus Bh6) and one at site C
(locus Bh14). Null alleles were identified in the locus
Bh17 (0.412). After the Bonferroni correction, one
pair of genotypes presented linkage disequilibrium
(Bh5 x Bh16, P = 0.03).
All sites exhibited departure from the HardyWeinberg expectations for at least one locus, with a
deficit or excess of heterozygotes revealed by positive
or negative FIS values, respectively. The mean
observed heterozygosity ranged from 0.65 to 0.73 and
expected heterozygosity ranged from 0.63 to 0.75.
Mean allelic richness ranged from 5.48 to 6.44. The
fish from site A had the smallest mean value of all
these genetic diversity parameters, but differences
between sites were non-significant (Kruskal-Wallis
test, P > 0.05).
Both pairwise FST and RST estimates demonstrated
low values, although there were significant differences
between sites (Table 3). The fish from the site A
(immediately downstream from the dam) were
significantly different from the other sites. The same
differentiation pattern was achieved through Bayesian
analysis, which identified two populations (K = 2,
estimated –ln probability of data = -680.7; P (K/X) =
1.00). Most of fish from site A were assigned to one
cluster (dark gray), while the fish from sites B and C
predominantly represent another cluster (light gray)
(Fig. 2). Mantel tests demonstrated no correlation
between geographic and genetic distances, suggesting
no isolation by distance. The locus Bh 17 was not used
in these analyses, since it presents null allele.
181
Prochilodus argenteus
All loci produced a total of 115 alleles ranging from
three (Par35, site A) to 20 (Par85, site C) alleles per
locus per population. Specimens from site A exhibited
fewer alleles (82, mean number of 8.2 alleles/locus)
than the fish from site B (105, mean of 10.5
alleles/locus). Among the total of alleles, 43 were
considered private alleles – ten in site A and 33 in site
B. No significant linkage disequilibrium (P > 0.05)
was observed. Locus Par15 exhibited a significant
deviation from the Hardy-Weinberg equilibrium only
at site B (Table 4). Null alleles were identified in the
loci Par 15 (0.0677), Par 21 (0.1706) e Par 80
(0.0852). The genetic diversity demonstrated by allelic
richness, observed and expected heterozygosities was
similar in all sites (Mann-Whitney test, P > 0.05).
There were no significant differences between
samples (FST = 0.002, P = 0.400; RST = -0.021, P =
0.954). Bayesian analysis also identified the two
samples belonging to a single population (K = 1;
estimated – ln probability of data = 1600.3; P > 0.99).
DISCUSSION
In recent years, the number of genetic studies on
Neotropical freshwater fish have indicated structuring
of their populations within a same hydrographic basin
(for a review, see Piorski et al., 2008), including
migratory species (Machado et al., 2005; Hatanaka et
al,. 2006; Sanches & Galetti, 2007). The present study
revealed different results for both migratory fish
species studied. Unlike P. argenteus, significant
genetic differentiations were found among populations
of B. orthotaenia in the small region studied.
Population structuring of B. orthotaenia was
revealed by the FST and RST statistics. The structuring
pattern was also clearly demonstrated in the Bayesian
analysis, in which two populations were identified.
Individuals from site A represent one population,
whereas most fish from sites B and C belong to the
other genetic population. This result corroborates a
previous study in which a significant divergence was
found between sites, as revealed by a diagnostic
RAPD pattern that was present in 100% of the fish
from site A and 27% of the fish from site C (Wasko &
Galetti, 2002). The authors hypothesized that the
animals collected from site A could represent a unique
population, whereas those from site C would comprise
a mix of different populations.
Population structuring has also been found in B.
hilarii from the Paraguay River Basin (Sanches &
Galetti, 2007). Significant genetic differences were
182
Table 2. Information on the genetic diversity of Brycon orthotaenia collected at three sites downstream from the Três
Marias dam on the São Francisco River (Brazil). Sample size (n) per site, number of alleles (NA), number of private alleles
(NAP), allelic richness (RA), observed heterozygosity (HO), expected heterozygosity (HE), P-value for departures from
Hardy-Weinberg expectations already corrected by the sequential Bonferroni correction (PHW) and inbreeding coefficient
(FIS).
Tabla 2. Información sobre la diversidad genética de Brycon orthotaenia recogidos en tres sítios aguas abajo de la represa
de las Tres Marias en el Río Sao Francisco (Brazil). Tamaño de la muestra (n), número de alelos (NA), número de alelos
privados (NAP), riqueza alélica (RA), heterocigosidad observada (HO), heterocigosidad esperada (HE), valores de P para el
análisis de las expectativas de Hardy-Weinberg ya ajustados por la corrección de Bonferroni secuencial (PHW) y
coeficiente de endogamia (FIS).
Sites
Loci
Statistics
Bh5
A (n = 12)
B (n = 17)
C (n = 15)
NA
NAP
RA
HO
HE
PHW
FIS
NA
NAP
RA
HO
HE
PHW
FIS
NA
NAP
RA
HO
HE
PHW
FIS
7
0
6.91
0.83
0.85
0.43
0.02
11
0
9.79
1.00
0.90
0.001*
-0.11
8
0
7.14
1.00
0.83
0.004*
-0.22
All loci
Bh6
Bh14
Bh16
11
0
10.57
0.83
0.89
0.18
0.07
2
0
2.00
0.58
0.42
0.48
-0.43
5
0
4.91
1.00
0.70
0.09
0.46
3
0
2.99
0.00
0.30
0.03*
1.00
6
0
5.25
1.00
0.73
0.30
0.38
5
0
4.52
0.06
0.69
0.00*
0.92
5
0
4.86
1.00
0.69
0.47
0.46
5
0
4.93
0.00
0.73
0.00*
1.00
12
2
10.63
0.86
0.90
0.85
0.05
11
0
10.49
0.75
0.88
0.24
0.15
2
0
2.00
0.71
0.47
0.49
-0.52
3
1
3.00
0.60
0.64
0.03*
0.07
Bh17
5.6
0
5.48
0.65
0.63
0.03*
-0.03
7.20
2
6.44
0.73
0.74
0.00*
0.02
6.40
1
6.08
0.67
0.75
0.00*
0.12
*significant P < 0.05
detected between populations and the authors assumed
that the spawning schools may organize themselves in
such way as to maintain the integrity of each subunit
residing in the system. Recent studies with B. insignis
and B. opalinus revealed this same genetic structuring
pattern of different populations from Paraíba do Sul
River Basin (Barroso et al., 2005; Matsumoto &
Hilsdorf, 2009).
A previous study revealed genetic differentiation
between populations of Prochilodus argenteus
collected during the reproduction season in the same
sites as those of the present work (Hatanaka & Galetti,
2003; Hatanaka et al., 2006). The authors claim that
this migratory fish may constitute different
populations in this hydrographic system, coexisting
and comigrating along the main river channel.
Unlike the above-mentioned studies, no
differentiation was found in the present investigation
regarding the non-reproductive season for P.
argenteus. The occurrence of weak population genetic
differentiation or no differentiation is common in fish
(Wirth & Bernatchez, 2001; Laikre et al., 2005;
Santos et al., 2007), especially for species that exhibit
high vagility, abundance and wide distribution, with
Table 3. Pairwise FST and RST estimates of Brycon
orthotaenia. The significance levels in parentheses are
already adjusted by the sequential Bonferroni correction.
Tabla 3. Estimaciones de FST y RST de pares de
poblaciones de Brycon orthotaenia. Los níveles de
significación entre parenthesis ya están ajustados por la
corrección de Bonferroni secuencial.
FST (P)
RST (P)
AxB
0.090 (0.05*)
0.017 (0.05*)
AxC
0.112 (0.048*)
0.068 (0.046*)
BxC
0.005 (0.327)
-0.013 (0.493)
*Significant P < 0.05
no visible barriers to gene flow (Jorgensen et al.,
2005). Alternatively, the lack of genetic differentiation
along a hydrographic system also could be due to
overlapping discrete populations during the nonreproductive season, reflecting in non-significant FST
values even when comparing sites that are long
distances apart.
Studies on the movement of P. argenteus (Godinho
& Kynard, 2006) using telemetry have reported the
existence of different population units determined by a
spawning-site homing, corroborating previous genetic
analyses on this migratory freshwater fish (Hatanaka
& Galetti, 2003). Moreover, a similar study with
Pseudoplatystoma corruscans revealed that the spatial
distribution of the fish was greater during the nonspawning season than during the spawning season
(Godinho et al., 2007), demonstrating that the fish are
183
more dispersed in the former season. Thus, the
probability of detecting genetic differentiation during
the non-reproductive season is much lower, which
corroborates the idea of coexisting populations. The
spatial distribution of fish from different population
units may be wider and consequently overlap during
the non-reproductive season, which has no relevance
to the genetic population structure (Laikre et al.,
2005).
Therefore, we must be cautious in reaching
conclusions on a lack of differentiation for migratory
fish species. It is important to consider the sampling
strategies of these studies, as fish exhibit different
behavior at different times of their life cycle. From the
standpoint of management and conservation, it is
dangerous to consider the existence of a single
population, because different genetic populations can
be cohabitating a particular space. Considering
different genetic population as only one population
can result in the depletion of genetic variation (Laikre
et al., 2005) and consequently reduce population
viability (Allendorf & Ryman, 2002).
Knowledge on population genetic structure is
essential for fisheries management and the
conservation of fish species (Moritz, 1994; Paetkau,
1999). Without such information, unsuitable
management could result in the overexploitation of
some population units or segment of populations
(Laikre et al., 2005), causing the loss of entire gene
pools (population units) or genetic diversity within
populations (Ryman & Utter, 1987; Allendorf &
Ryman, 2002).
Figure 2. Estimated population structure for Brycon orthotaenia. Plot of the highest probability run at K = 2 (two
clusters). Each individual is represented by a vertical line in which shading (light or dark gray) indicates the individual’s
estimated membership (scale at left) to alternative clusters. Black vertical lines separate the sites, the names of which are
indicated above.
Figura 2. Estructura poblacional estimada para Brycon orthotaenia. Gráfico con más alta probabilidad, para K = 2 (dos
grupos). Cada individuo es representado por una barra vertical, el sombreado (gris claro o oscuro) representa los grupos
alternativos a que los individuos pueden pertenecer. Líneas negras separan los sítios.
Par14
6
2
5.49
0.36
0.61
0.31
0.42
5
1
3.39
0.41
0.37
0.45
-0.09
Par12
7
1
6.14
0.71
0.75
0.69
0.04
9
3
6.15
0.65
0.74
0.49
0.11
NA
NAP
RA
HO
HE
PHW
FIS
NA
NAP
RA
HO
HE
PHW
FIS
Statistics
* Significant P < 0.05
C
(n = 32)
A
(n = 14)
Sites
0.14
Par15
12
0
12.0
1.00
0.94
1.00
-0.78
19
7
11.2
0.77
0.90
0.00*
0.30
Par21
7
0
6.10
0.78
0.64
0.79
-0.24
8
1
6.08
0.47
0.67
0.16
-0.04
Par35
3
1
2.83
0.08
0.22
0.32
0.66
5
3
2.83
0.18
0.18
1.00
0.00
Par66
5
0
4.78
0.71
0.76
0.98
0.06
9
4
6.06
0.78
0.78
0.45
Loci
0.04
Par69
5
0
4.69
0.46
0.51
0.65
0.10
6
1
4.58
0.58
0.60
0.87
0.17
Par80
11
1
9.81
0.57
0.87
0.30
0.35
12
2
8.59
0.71
0.85
0.21
-0.01
Par82
9
2
8.62
0.92
0.87
0.48
-0.06
12
5
7.76
0.84
0.83
0.34
0.04
Par85
17
3
15.1
1.00
0.95
1.00
-0.05
20
6
13.6
0.91
0.95
0.12
0.08
82
10
7.56
0.66
0.71
0.26
0.07
105
33
7.03
0.63
0.69
0.00*
All Loci
Table 4. Information on the genetic diversity of Prochilodus argenteus collected from two regions downstream from the Três Marias dam on the São
Francisco River. Sample size (n) per site, number of alleles (NA), number of private alleles (NAP), allelic richness (RA), observed heterozygosity (HO),
expected heterozygosity (HE), P-value for departures from Hardy-Weinberg expectations already corrected by the sequential Bonferroni correction (PHW) and
inbreeding coefficient (FIS).
Tabla 4. Información sobre la diversidad genetic de Prochilodus argenteus recogidos en dos regiones aguas abajo de la represa de las Tres Marias en el Río
Sao Francisco. Tamaño de la muestra (n), número de alelos (NA), número de alelos privados (NAP), riqueza alélica (RA), heterocigosidad observada (HO),
heterocigosidad esperada (HE), valores de P para el análisis de las expectativas de Hardy-Weinberg ya ajustados por la corrección de Bonferroni secuencial
(PHW) y coeficiente de endogamia (FIS).
184
In the present study, population structuring was
identified for B. orthotaenia during the reproductive
season, corroborating a previous study (Wasko &
Galetti, 2002), whereas no structuring pattern was
found for P. argenteus during the non-reproductive
season. However, the idea of population structuring
should not be discounted, as fish from different
genetic populations units can be spread and mixed in
the main channel of the river during the nonreproductive season. Thus, further studies are needed,
including more collection sites and different seasons
over the course of several years, in order to reach a
more faithful conclusion regarding the population
genetic structure of these migratory fish.
ACKNOWLEDGMENTS
The authors are thankful to the Instituto Florestal de
Minas Gerais for authorizing the capture of
specimens. We also thank Dr. Yoshimi Sato and
CEMIG/CODEVASF for collecting the samples and
Prof. Dr. Flávio Henrique da Silva for facilitating the
use of the automated sequencer. This study was
supported by the Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado de São Paulo (FAPESP) and Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq).
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Eficiencia de sistemas de incubación de Genypterus chilensis
Research Article
Evaluación y comparación de la eficiencia de dos sistemas de incubación de
huevos de Genypterus chilensis (Guichenot, 1848)
Rolando Vega1, Miguel Pradenas1, Juan Manuel Estrada3, Diego Ramírez3
Iván Valdebenito1, Alfonso Mardones1, Patricio Dantagnan1, Denis Alfaro1
Francisco Encina2 & Cristian Pichara1
1
Escuela de Acuicultura, Universidad Católica de Temuco, P.O. Box 15-D, Temuco, Chile
2
Escuela de Ciencias Ambientales, Universidad Católica de Temuco, P.O. Box 15-D, Temuco, Chile
3
Centro de Investigaciones Marinas Quintay, Universidad Andrés Bello, Quintay
Valparaíso, Chile
RESUMEN. Actualmente la tendencia de la acuicultura mundial está orientada hacia la diversificación de los
cultivos, principalmente de especies nativas. El congrio colorado Genypterus chilensis es un pez nativo de alta
demanda gastronómica y explotación estacional que lo proyecta como candidato para el desarrollo de su
tecnología de cultivo. El objetivo de este trabajo fue evaluar la eficiencia de dos sistemas de incubación de
masas de huevos de G. chilensis, uno con circuito cerrado de agua (SICC) y el otro con circuito abierto
(SICA); su eficiencia fue medida por el porcentaje de eclosión de huevos. Dos ensayos fueron realizados
midiendo y comparando los porcentajes de fecundación y eclosión de huevos en cuatro réplicas entre los dos
sistemas, encontrándose solo diferencias significativas entre los porcentajes de fecundación del bioensayo 2.
El bioensayo 1 tuvo un 81% promedio de fecundación de los huevos y el porcentaje promedio de eclosión para
el SICC fue 42,9 ± 34,5% y para el SICA fue 0,0 ± 0,0%. El bioensayo 2 tuvo un porcentaje promedio de
fecundación de los huevos de 87,3 ± 2,6% para el SICC y 79,8 ± 3,2% para el SICA y el porcentaje promedio
de eclosión para el SICC fue 27,9 ± 33,7% y para el SICA fue 4,8 ± 5,6%. Se discuten los parámetros de
incubación para obtener una máxima eclosión y se entrega una proposición para mejorar el sistema SICC. El
sistema de incubación con circuito cerrado de agua generó mayores sobrevivencias en los huevos de G.
chilensis.
Palabras clave: incubación, huevos, congrio colorado, Genypterus chilensis, Chile.
Evaluation and comparison of the efficiency of two incubation systems
for Genypterus chilensis (Guichenot, 1848) eggs
ABSTRACT. The current trend in world aquaculture is towards the diversification of cultures, mainly native
species. The red cusk eel Genypterus chilensis is a native Chilean species of high gastronomic demand and
seasonal exploitation that is projected as a candidate for the development of farming technology. The objective
of this study was to test the efficiency of two incubation systems for G. chilensis egg masses, one with a
closed water circuit (SICC) and the other with an open water circuit (SICA). Efficiency was measured by the
percentage of eggs hatched. Two assays were performed, measuring and comparing the percentages of egg
fecundation and hatching in four replicates between the two incubation systems. Significant differences were
only found between the percentages of fecundation of bioassay 2. On average, in bioassay 1, egg fecundation
reached 81%, and the average of hatching for the SICC was 42.9 ± 34.5% and for the SICA was 0.0 ± 0.0%.
Bioassay 2 had an average fecundation of 87.3 ± 2.6% for the SICC and 79.8 ± 3.2% for the SICA, and the
average for hatching was 27.9 ± 33.7% for the SICC and 4.8 ± 5.6% for the SICA. Incubation parameters for
maximum hatching were discussed and a proposal was made for improving the SICC system. The incubation
system with a closed water circuit generated greater survival of G. chilensis eggs.
Keywords: incubation, eggs, red cusk eel, Genypterus chilensis, Chile.
___________________
Corresponding author: Rolando Vega ([email protected])
187
188
INTRODUCCIÓN
La tendencia actual de la acuicultura chilena es la
diversificación de los peces de cultivo (Duarte et al.,
2007). En Chile, el congrio colorado Genypterus
chilensis (Guichenot, 1848) es una especie nativa de
alta demanda gastronómica, su carne es de notable
calidad y muy apreciada. Se distribuye en el
Hemisferio Sur desde Paita (Perú), hasta Cabo de
Hornos (Chile) de 20 a 550 m de profundidad, en
sectores rocosos, ocultándose en grietas y cuevas
(Kong et al., 1988). Los conocimientos reproductivos
de G. chilensis son escasos (Chong & Gonzalez, 2009)
Debido a la demanda, durante los últimos 12 años
se ha producido una fuerte declinación en los
volúmenes de desembarque de G. chilensis, traduciéndose en un nivel crítico de desabastecimiento.
Como consecuencia se ha observado un aumento
gradual en los precios y una creciente demanda
insatisfecha estimada en 3.048 ton anuales (Chong &
Gonzalez, 2009; SERNAPESCA, 2006). En este
contexto G. chilensis se presenta como un candidato
apropiado para la producción en cultivo a escala
comercial (Centonzio, 2010).
El objetivo principal de la incubación de huevos de
peces es obtener el máximo número de larvas de la
mejor calidad (Bromage, 1995; Kjørsvik et al., 2003;
Avery et al., 2009; Aristizabal et al, 2009). Para lograr
este objetivo el sistema de incubación de cada especie
debe considerar los siguientes aspectos básicos: 1)
Agua de alta calidad: a) replicar sus condiciones
ambientales naturales (temperatura, oxígeno, salinidad, luminosidad), b) desinfectada, transparente y
libre de micro organismos. 2) El tanque incubador más
eficiente: a) construido con un material y color no
perjudicial para los huevos y larvas, b) forma, tamaño
y diseño que permita un flujo de agua que mantenga
su calidad física, química, microbiológica y evite los
golpes a los huevos. 3) El manejo más eficiente: a)
huevos de una hembra, b) alto porcentaje de fecundación, c) densidad de huevos, d) limpieza y eliminación de huevos muertos, e) tasa de cambio del agua,
y f) bioseguridad.
Para la incubación de peces marinos se utilizan
tanques de incubación troncocónicos con un volumen
de 100 a 500 L, donde se mantienen los huevos con
renovación continua de agua (Tabla 1), usualmente en
circuito abierto, aunque en algunas pisciculturas se
recircula el agua (Silva, 2005; Ortega, 2008). El agua
de mar debe ser filtrada, esterilizada y tener una
temperatura natural de incubación (15-16°C para
peces de aguas templado frías). La temperatura óptima
en cada etapa productiva produce la máxima
sobrevivencia y crecimiento (Piper, 1982), así mismo,
reduce el tiempo de cultivo y aumenta el factor de
conversión (Pauly & Pullin, 1988; Calderer, 2001). Es
importante que la salinidad no sea inferior a 35 psu
para evitar el hundimiento de los huevos (Silva, 2005;
Ortega, 2008). Los tanques de incubación están
dotados de aireación y el flujo suele ser ascendente
para asegurar una mejor homogenización de los
huevos en el incubador (Silva, 2005). Los tanques
tienen una renovación de agua cada 2 a 6 h que es
suficiente para mantener el nivel de oxígeno disuelto
próximo al 80-100% de saturación (Silva, 2005;
Ortega, 2008). Los colores de los tanques de
incubación son negros, gris oscuro y verde. En
algunas especies como el turbot Scopthalmus maximus, el color negro tiene un efecto positivo en la
sobrevivencia y crecimiento de las larvas versus el
color blanco (Howell, 1979).
La primera madurez en hembras silvestres de G.
chilensis comienza a los 92 cm con un período
reproductivo que se extiende desde fines de invierno
hasta el verano, donde la mayor actividad de desove
ocurre en primavera (Chong & González, 2009). Son
peces de fecundación externa y desovan gran cantidad
de huevos, hasta 8 millones (Chong & González,
2009). De acuerdo al conocimiento obtenido en
cautiverio G. chilensis desova en la noche masas
gelatinosas de huevos flotantes de alta fecundidad
promedio (80.000 huevos) de 1,3 mm de diámetro. A
mayor talla y edad mayor es la fecundidad alcanzando
un máximo de 285.000 huevos por masa. Dependiendo de la temperatura (15 a 18°C) la incubación
dura 4 a 5 días eclosionando una larva pelágica de 5
mm. Durante los primeros días de incubación la masa
se va disolviendo, los huevos se van liberando,
flotando los vivos y los muertos. La calidad de los
huevos en peces se estima por su tamaño, morfología
(simetría blastómeros iniciales, tamaño espacio
perivitelino, cambio diámetro huevo post fertilización,
porcentaje de embriones y larvas deformes), portentaje de fecundación y gotas lipídicas (número,
distribución y transparencia) (Kjorsvik et al., 1990;
Bromage et al., 1994; Bromage, 1995; Brooks et al.,
1997; Bonnet et al., 2007).
Son numerosos los aspectos que deben ser
controlados para lograr un cultivo exitoso ya que
pequeñas alteraciones, tanto en la calidad de los
huevos, las condiciones de cultivo como en el manejo,
pueden provocar altas mortalidades y elevados
porcentajes de larvas malformadas y mal pigmentadas
indeseadas (Kjorsvik et al., 2003; Silva, 2005; Bonnet
et al., 2007). La calidad de los huevos a incubar es
fundamental. En los huevos de bacalao la morfología
es un importante parámetro de calidad, donde los de
morfología regular tienen una tasa de eclosión de 80%
189
Tabla 1. Características de los sistemas de incubación de huevos para peces marinos: Sparus aurata (dorada),
Scophtalmus maximus (turbot), Paralichthys microps (lenguado) y Genypterus chilensis (congrio colorado).
Table 1. Characteristics of eggs incubation systems for marine fishes: Sparus aurata (sea bream), Scophtalmus maximus
(turbot), Paralichthys microps (flatfish) y Genypterus chilensis (red cusk eel).
Características
Forma de tanques de incubación
Volumen (L)
Renovación agua
Tratamiento agua
Salinidad (psu)
Flujo
Aireación
Ambiente de incubación
S. aurata1
S. maximus2
P. microps2
G. chilensis3
Troncocónica
100-500
Continua
Filtrada y esterilizada
35
Ascendente
Continua
Sin inf.
Troncocónica
100-500
Continua-Parcial
35
Sin inf.
Continua
Sin inf.
Troncocónica
100-500
Continua-Parcial
35
Sin inf.
Continua
Penumbra
Troncocónica
30-100
Continua
35
Sin inf.
Continua
Penumbra
Ortega, (2008)1; Silva, (2005)2; Centonzio, (2010)3.
versus los irregulares de 30% (Vallin & Nisslin,
1998). En estudios toxicológicos, los huevos con
blastómeros anormales son de baja viabilidad ya que
no completan la embriogénesis (Kjorsvik et al., 1990;
Shields et al., 1997). El desconocimiento de las
características y embriogénesis de un huevo normal de
G. chilensis genera la necesidad de su descripción para
poder descartar que problemas en la incubación o
larvicultura provengan de problemas nutricionales de
los reproductores (Cerdá et al., 1994; Sink &
Lochmann, 2008), de fertilización (Papadaki et al.,
2008) o de contaminación del ambiente.
Los sistemas de incubación comparados para
diferentes especies marinas (Sparus aurata, S.
maximus, Paralichthys microps y G. chilensis) poseen
características y funcionamiento de incubación
similares y algunas diferentes a los utilizados por los
sistemas de incubación de masas de huevos de G.
chilensis. Los tanques incubadores son normalmente
de color oscuro (negro, gris, verde), cónicos y
pequeños (100 a 500 L) por su facilidad de manejo y
eliminación diaria de huevos muertos; contienen agua
microfiltrada (1 micra), esterilizada (UV 30.000
µwatts seg-1 cm-2) y recirculada (Tabla 1). Estos
tanques poseen aireación suave de forma continua y
una renovación de agua cada 2 a 6 h, que es suficiente
para mantener el nivel de oxígeno disuelto próximo al
80-100% de saturación (Silva, 2005; Ortega, 2008).
Los porcentajes de eclosión son similares entre las
especies descritas en la Tabla 1, que van desde un 30 a
un 80%; en condiciones normales, desinfectados y con
buena calidad de huevos se espera porcentajes de
eclosión superiores al 80% (Silva, 2005; Treasurer et
al., 2005). La aireación permite una homogenización y
suspensión de los huevos en la incubadora (Silva,
2005). Identificar los parámetros físicos y químicos de
la incubación, principalmente temperatura y oxígeno,
es vital para incrementar masivamente en G. chilensis
los porcentajes de eclosión hasta valores de 90%.
Existen escasos conocimientos de la incubación de
huevos de G. chilensis para su cultivo, motivo por el
cual se utilizaron, dos sistemas de incubación
utilizados para peces planos, lo que generó la necesidad de evaluarlos e identificar los aspectos a
optimizar. El objetivo de este trabajo fue evaluar la
eficiencia, medida en porcentaje de eclosión de los
huevos, de dos sistemas de incubación de masas de
huevos de G. chilensis, uno con el circuito cerrado y
otro con el circuito abierto de agua.
MATERIALES Y METODOS
Diseño experimental
Los experimentos se realizaron en el Centro de
Investigaciones Marinas de Quintay (CIMARQ) de la
Universidad Andrés Bello, Caleta de Quintay,
Valparaíso (33°11`LS, 71°10`LW). La incubación de
las masas de huevos flotantes de Genypterus chilensis
duró cuatro días y al 5° día se cosecha la larva. Cada
hembra desovó una masa gelatinosa de huevos
flotantes fertilizados en la noche por uno o más
machos del estanque. Se midió la eficiencia del
sistema de incubación de huevos determinando el
porcentaje de eclosión larval a la cosecha. En los
bioensayos 1 y 2 se compararon simultáneamente dos
sistemas de incubación de masas de huevos de G.
chilensis con cuatro réplicas, que de nueve características tienen solo dos similitudes, la forma
troncocónica de los estanques y la aireación constante
a 6 ppm de oxígeno. De las siete diferencias, una de
las principales corresponde al flujo cerrado o abierto
del agua. Sus similitudes y diferencias se indican en la
Tabla 2.
190
Tabla 2. Comparación de los dos sistemas de incubación de masas de huevos de G. chilensis.
Table 2. Comparison of two incubation system of G. chilensis eggs masses.
Características
Circuito cerrado
Circuito abierto
Forma tanques
Oxigenación (aireación)
Sistema recambio agua
Material tanques
Color tanques
Tasa cambio
Capacidad (L)
Temperatura (°C)
Banjo
Troncocónicos
Constante (6 ppm)
No presenta
Plástico rotomoldeado politieleno
Azul
No tiene
70
18
No tiene
Troncocónicos
Constante (6 ppm)
Up-welling
Fibra de vidrio
Negro
0,5 h-1
30
15
Tiene
Sistema de incubación de huevos de circuito
cerrado de agua
El sistema de incubación de circuito cerrado, estático
o con recambio diario de agua (SICC), es un sistema
sencillo de incubación que cuenta con tanques troncocónicos de plástico rotomoldeado de polietileno, de
color azul con una capacidad de 70 L (Fig. 1). Este
sistema permite incubar masas de huevos individuales
de 1.500 a 5.000 mL con una densidad de 21 a 71 mL
de masa L-1 (Tabla 3). El agua de mar que se utiliza
proviene de un tanque acumulador que se encuentra a
la intemperie, siendo afectado por la temperatura
ambiente. El agua antes de ingresar a los tanques de
incubación es previamente filtrada a 1 micrón y
esterilizada con luz UV 60.000 µwatts seg-1 cm-2. Los
tanques de incubación tienen un sistema de llenado y
vaciado de agua de forma independiente; se les
introduce agua por la parte superior y se extrae por la
parte inferior. Este sistema cuenta con aireación
constante, producida por un difusor de aire que se
encuentra en la parte media del tanque, permitiendo
que el agua se mueva en forma circular y los huevos
se mantengan en suspensión. El sistema no presenta
tasa de cambio, por lo tanto, el recambio de agua se
realiza de forma manual con una manguera con una
red tipo banjo en su extremo, estructura independiente
que se utiliza sólo para esa operación.
El proceso de incubación a 18°C dura cinco días.
Los procedimientos seguidos se describen en orden
secuencial. Día 0. Limpieza y desinfección de tanques
y accesorios. Día 1. Puesta en operación del sistema
de incubación para la recepción de la masa de huevos.
Limpieza: se enjuagan los tanques y difusores con
agua dulce potable o agua de mar para asegurarse que
no quede residuo de desinfectante. Provisión de agua
de mar y regulación de parámetros físicos y químicos:
Se llenan los tanques con agua de mar filtrada y
desinfectada de 34 g L-1, salinidad que se utilizará
Figura 1. a) Diseño del sistema de incubación del
sistema circuito cerrado (SICC), b) funcionamiento.
Figure 1. a) Incubation system closed circuit (SICC)
design, b) functioning.
Tabla 3. Densidad de la masa de huevos de G. chilensis
sistemas de incubación de huevos.
Table 3. Eggs mass density of G. chilensis in incubation
systems.
Masa huevos
(mL)
Densidad SICC 70 L
(mL masa L-1)
Densidad SICA 30 L
(mL masa L-1)
1.500
2.000
3.000
4.000
5.000
6.000
21
29
43
57
71
86
50
67
100
113
167
200
durante todo el período de incubación. Se toma la
temperatura del agua del tanque (18ºC) y se regulan
los aireadores a una intensidad de 6,6 ppm y 84% de
saturación de oxígeno, intensidad media fuerte para la
disgregación de la masa de huevos, manteniéndose
esta intensidad hasta el tercer día de incubación. La
temperatura, concentración de oxígeno y el porcentaje
de saturación de oxígeno se miden y registran dos
veces en el día, a las 10 y 16 h durante todo el período
de incubación. Durante la incubación la sala de
incubación se encuentra en penumbra (100 lux) hasta
la eclosión. Masa de huevos, ingreso, control de
calidad y densidad: Se mide el volumen de la masa y
el porcentaje de fecundación de los huevos a incubar
(3.500 ml), utilizando una densidad de 1.000 huevos
L-1. Se deposita la masa en el agua del tanque que
permanece flotando en la superficie. Los huevos,
producto de la aireación, comienzan a ser liberados de
la masa que comienza a disgregarse, generando
espuma flotante que se propaga por la superficie del
agua del tanque, que se retira con la ayuda de un
colador; que se desinfecta con cloro al 40% y se
enjuaga con abundante agua dulce cada vez que se
usa. Día 2. Se retira la espuma flotante 3 a 4 veces, o
las veces que sea necesario. Se cambia el 20% del
agua del tanque, sin cerrar la aireación. La masa de
huevos en disgregación, sigue flotando en la
superficie, pero comienzan a observarse huevos
liberados. Día 3. Se retira la espuma flotante 2 a 3
veces. Se registra la temperatura (18ºC) y se regula los
aireadores a una intensidad media baja para alcanzar
5,9 ppm y 77% de saturación de oxígeno, dejándolos
en estas condiciones hasta el último día (eclosión). Se
observa que la calidad del agua comienza a deteriorarse y cambia de color, desde un transparente azul
verdoso a uno café verdoso, posiblemente por
descomposición de materia orgánica; se cambia el
20% del agua. Se observa que la masa de huevos se
ha disgregado completamente; los huevos flotan
ocupando la mitad superior de la columna de agua; el
difusor de aire permite que los huevos se muevan en
forma circular y los huevos muertos se van al fondo
del tanque. Se cuentan los huevos en el tanque. Se
toma una muestra de huevos para observarlos a la lupa
y observar si se encuentran en proceso de desarrollo
embrionario o si están muertos. Día 4. Se retira la
espuma flotante 1 a 2 veces. Se intensifica el color
café verdoso del agua de mar. El cambio del 20% de
agua es opcional y se realiza si ésta se encuentra en
malas condiciones, ya que éste es el día previo a la
eclosión y los huevos se encuentran en un período
delicado, donde los movimientos pueden ser perjudiciales para su sobrevivencia. La masa de huevos
tiene las mismas características del día anterior,
pudiendo observarse algunos huevos eclosionados en
el transcurso de la tarde. Opcional-mente se toma una
muestra de huevos para ser observada a la lupa. Día 5.
Se toman tres muestras de larvas y se procede a
191
determinar el porcentaje de eclosión. Se realiza la
cosecha de las larvas, operación que consiste en quitar
la aireación del tanque de incubación, se espera por 10
min y suavemente se introduce un jarro plástico
graduado de 5.000 mL extrayéndose el volumen
calculado de cosecha y se lleva a la sala de cultivo
larval evitando agitar el jarro y el contacto de las
larvas con la luz.
Sistema de incubación de circuito abierto de agua
Diseño: El sistema de incubación de circuito abierto
con recambio continúo de agua y flujo ascendente
(SICA), cuenta con tanques troncocónicos de fibra de
vidrio, de color negro y tienen una capacidad de 30 L
(Fig. 2). Estos tanques poseen en su interior un banjo,
estructura de forma cilíndrica con bordes redondeados
que cumple la función de tamiz (100 micras). Este
sistema de incubación permite incubar masas de
huevos individuales de 1.500-2.000 mL con una
densidad de 50 a 67 mL de masa L-1 que es el doble de
la densidad del sistema cerrado. El agua de mar que se
utiliza proviene de un tanque acumulador que se
encuentra en una sala exterior independiente a la de
incubación; ambas salas tienen su temperatura
regulada por un sistema de aire acondicionado. El
agua de mar antes de ingresar a los tanques de
incubación, es filtrada, desinfectada y aireada de la
misma manera que en el otro sistema. El banjo
conectado al interior del tanque de incubación permite
regular la tasa de cambio de agua (TC = 0,5 h-1) que
fluye de forma automática, ingresando por la parte
inferior y produciendo una corriente ascendente en el
tanque. Se regula la llave de entrada para ajustar el
caudal (Q) que ingresa al tanque de 30 L mediante la
fórmula Q = TC*Volumen tanque incubación,
suministrándose 15 L h-1.
Figura 2. a) Diseño del sistema de incubación de circuito
abierto (SICA), b) funcionamiento.
Figure 2. a) Incubation system open circuit (SICA)
design, b) functioning.
192
El proceso de incubación a 15°C dura también 5
días. Los procedimientos seguidos se describen en
orden secuencial. Días 0, 1 y 2. Procedimiento similar
al otro sistema, diferenciándose en dejar libre de agua
un margen de 2 cm desde el borde para evitar tapar
con huevos el banjo de desagüe; cambiar solo el
volumen de la masa de huevos a incubar (1.500 ml)
para mantener la misma densidad de 1.000 huevos L-1
en ambos sistemas de incubación. Días 3, 4 y 5
procedimiento similar al sistema anterior, excepto en
el Día 3. Se observa que el agua cambia desde un
color transparente azul verdoso a uno color café
verdoso, más intenso que en el SICC. El agua que
ingresa por la parte inferior del tanque de incubación,
debido a la tasa de cambio del sistema, produce una
corriente ascendente que mezcla los huevos muertos y
vivos. Día 4. Aumenta el color café verdoso del agua
siendo más intenso que en el sistema de incubación de
circuito cerrado. Día 5. Se utiliza un jarro plástico
graduado de 3.000 ml.
Salas de incubación
Circuito cerrado de agua: Recinto cerrado con piso de
cerámica antideslizante, red de distribución de agua de
mar y aire. Acondicionado con pediluvio, maniluvio y
luz y un interruptor para regular la penumbra. El
circuito abierto de aguas se diferencia del anterior en
un sistema acondicionador de aire CARRIER, modelo
42MPQ0915, China.
Procesos comunes a ambos sistemas de incubación
Previo a incubar se desmontan los sistemas anexos de
incubación (banjo y difusores) para la limpieza y
desinfección con una solución de cloro al 40% por 30
min; a su vez el tanque de incubación es refregado con
una esponja con ácido muriático al 40% y se deja en la
solución por 30 min, luego se enjuaga con abundante
agua dulce para eliminar el desinfectante.
Los reproductores silvestres fueron mantenidos en
tanques circulares negros de fibra de vidrio con
promedios de temperatura de 15°C, oxígeno de 8,3 mg
L-1 y saturación de 75 a 95%. Cada hembra desova en
la noche una masa de huevo, gelatinosa y flotante, que
es fertilizada naturalmente por uno o más machos. Las
masas de huevos provinieron de 60 ejemplares de una
talla promedio de 90 cm, distribuidos en los tanques
con una proporción sexual de 1:1, a una densidad de
8-10 kg m-3, alimentados a saciedad una vez por
semana con pescado graso (jurel (Trachurus murphy),
caballa (Scomber japonicus peruanus), sardina común
(Clupea (Strangomera) bentincki), entre otros)
descongelado y trozado.
En la mañana se extrajo ocho masas de huevos
fertilizadas de diferentes hembras de los tanques de
cultivo de reproductores y se trasladaron a las dos
salas de incubación. Para mantener una densidad
similar de 50 mL de masa de huevos por litro (1.000
huevos L-1), en ambos sistemas de incubación se tomó
una masa, se trasvasijó a un jarro graduado hasta
alcanzar el volumen requerido cortándose con una
tijera. Para el SICA (30 L) el volumen de masa
requerido es de 1.500 mL (30.000) y para el SICC (70
L) el volumen de masa de huevos es de 3.500 mL
(70.000 huevos). La tijera fue desinfectada con
alcohol 80% previo cada corte de masa. Se estimó el
porcentaje de fecundación de los huevos de una
pequeña muestra de la masa a incubar, observándose
en la lupa un número aproximado de 100 huevos que
se cuentan en grupos de a 10 identificando cuántos de
ellos se encuentran fecundados por el inicio de la
división celular y se calcula el porcentaje de cada
grupo que luego se promedia. Para comparar los dos
sistemas de incubación con huevos de calidad
similares en cada uno de los cuatro tanques réplicas
por sistema, se midió el porcentaje de fecundación de
cada masa de huevos considerando que resulta
adecuado uno mayor al 70%.
En el sistema SICC el agua fue cambiada cuidadosamente en forma manual para no golpear los huevos,
utilizando una manguera de 1,5 m de largo, que en
uno de sus extremos tiene un banjo y en el otro una
llave; la parte del banjo se introduce lentamente en la
parte superior del tanque de incubación hasta una
profundidad de 15 cm. Luego se toma el extremo de la
manguera y con la boca se succiona hasta cuando
comienza a salir agua, inmediatamente se regula la
llave hasta dejar un hilo fino de agua, extrayéndose el
20% del agua. El espacio que queda sin agua en el
tanque, es limpiado con un paño húmedo, previa
desinfección para quitar restos de espuma y suciedad.
Mediante una manguera con una llave desde la red de
agua de mar se repone lentamente el agua eliminada.
La manguera y el banjo se desinfectan con cloro al
20% y se enjuaga con abundante agua de mar cada vez
que se utiliza.
Para estimar el número de huevos fecundados o
larvas se utilizaron tres vasos de precipitado de 50 mL
para extraer tres muestras del tanque de cultivo de
diferentes partes, procediéndose a contar con una lupa
el número de huevos o larvas y calcular su promedio.
Para determinar cuantos huevos o larvas hay en el
tanque de cultivo se utilizó la fórmula Nº de huevos o
larvas = (Promedio de número huevos o larvas / 50) *
Volumen del tanque en mL. El porcentaje de eclosión
de larvas se calculó de acuerdo a la formula %
eclosión = (N° total de larvas eclosionadas * 100) / N°
total de huevos incubados.
Mediante un oxigenometro YSI modelo 55-25 FT
se registró diariamente a las 10 y 16 h en el agua del
tanque la concentración de oxígeno (mg L-1), el
porcentaje de saturación de oxígeno y la temperatura
(ºC). La salinidad del agua de mar se midió con un
equipo medidor de parámetros de agua ATC HI-9835.
Análisis estadístico
La comparación de ambos sistemas de incubación se
realizó mediante el test estadístico de t para determinar
si existen diferencias significativas (P < 0,05) entre
sus porcentajes de fecundación, de eclosión y
parámetros ambientales (temperatura, concentración y
porcentaje de saturación de oxígeno). Para normalizar
los datos se aplicó la transformación arco seno a los
porcentajes de fecundación, eclosión y saturación de
oxígeno; logaritmo base 10 para la temperatura y
concentración de oxígeno (Sokal & Rohlf, 1995).
Análisis de la temperatura para obtener los
mejores porcentajes de eclosión de huevos
Se analizó la información de la base de datos de
incubación de huevos de G. chilensis del Centro de
Investigación Marina de Quintay, comparando los
porcentajes de eclosión de los años 2008 y 2009 con
las temperaturas promedio. Se describen y grafican los
porcentajes promedios de eclosión y temperaturas
mensuales de incubación. Además, se muestra el
mejor modelo de regresión para la correlación temperatura versus porcentaje de eclosión de los huevos por
cada año, utilizando una planilla Excel y el programa
estadístico Statgraphic, utilizando un análisis de
varianza para obtener los valores de F y P.
RESULTADOS
Entre los sistemas de incubación de circuito cerrado y
abierto de los bioensayos 1 y 2 (Tablas 4 y 5) no se
encontraron diferencias significativas al 95% de
confianza entre los promedios de los porcentajes de
fecundación y eclosión de los huevos, excepto en el
porcentaje de fecundación del bioensayo 2. El
promedio del porcentaje de fecundación para el SICC
fue de 81,8 ± 2,5 y para el SICA de 81,5 ± 4,4, (t = 0,328, P = 0,75; P > 0,05). Después de cinco días de
incubación, el promedio del porcentaje de eclosión
para el SICC fue de 42,9 ± 34,5 y para el SICA fue de
0,0 ± 0,0 (t = 2,348, P = 0,06; P > 0,05). Este
resultado indica que hay problemas de sobrevivencia
con el sistema de incubación de circuito abierto al
morir todas las ovas, aunque el análisis estadístico no
muestra diferencias significativas por la alta variabilidad reflejada en una desviación típica de 34,5
193
Tabla 4. Porcentajes de fecundación y de eclosión de
huevos del bioensayo 1 para los sistemas de incubación
de circuito cerrado (SICC) y abierto (SICA).
Table 4. Eggs fertilization and hatching percentages of
bioassay 1 for closed (SICC) and open (SICA) circuit
incubations systems.
Tanque
% Fecundación
% Eclosión
SICC
SICA
SICC
SICA
1
2
3
4
82
79
85
81
77
79
83
87
52,6
82,7
0
36,4
0
0
0
0
Promedio
81,8 ± 2,5
81,5 ± 4,4
42,9 ± 34,5
0,0 ± 0,0
Tabla 5. Porcentajes de fecundación y de eclosión de
huevos del bioensayo 2 para los sistemas de incubación
de circuito cerrado (SICC) y abierto (SICA).
Table 5. Eggs fertilization and hatching percentages of
bioassay 2 for closed (SICC) and open (SICA) circuit
incubations systems.
Tanque
% Fecundación
% Eclosión
SICC
SICA
SICC
SICA
1
91
75
76,7
11
2
87
81
21,4
0
3
85
82
13,6
0
4
86
81
0
8
Promedio
87,3 ± 2,6 79,8 ± 3,2
27,9 ± 33,7 4,8 ± 5,6
debido a porcentajes de eclosión que fluctuaron de 0 a
82,7 (Tabla 4). Las unidades térmicas acumuladas
(UTA) de ambos sistemas de incubación fueron 72,8 y
62,0 para temperaturas promedios de 18 y 15°C del
SICC y SICA, respectivamente (Tabla 6). Al repetir el
experimento, en el bioensayo 2 (Tabla 5) el promedio
del porcentaje de fecundación para el SICC fue de
87,3 ± 2,6 y para el SICA de 79,8 ± 3,2 (t = 3,617, P =
0,01; P < 0,05). El promedio del porcentaje de
eclosión para el SICC fue de 27,9 + 33,7 y para el
SICA de 4,8 ± 5,6 (t = 1,319, P = 0,24; P > 0,05); este
resultado fue afectado por la diferencia significativa
entre los porcentajes de fecundación de los huevos y
nuevamente el efecto de 0% de eclosión de una de las
réplicas del SICC. Las UTA de ambos sistemas de
incubación fueron 73,9 y 62,3, similares al bioensayo
1. Los resultados de la repetición del bioensayo
confirman la existencia de problemas productivos de
sobrevivencia promedio de huevos con el sistema de
incubación abierto que varía de 0 a 4,8% comparado
con el sistema de incubación cerrado que varía de 27,9
194
Tabla 6. Temperaturas del agua (ºC) del bioensayo 1 durante la incubación en la primera semana de enero 2010 en los
sistemas de incubación de circuitos cerrado (SICC) y abierto (SICA) (n = 4).
Table 6. Bioessay 1 water temperatures (°C) during the incubation in the first week of January 2010 in the closed (SICC)
and open (SICA) circuits incubation system (n = 4).
Día
SICC
Promedio
Mínimo
Máximo
SICA
Promedio
Mínimo
Máximo
1
2
3
4
4 días
UTA
18,1 ± 0,1
18,1
18,3
18,2 ± 0,1
18,1
18,3
18,1 ± 0,1
18,0
18,4
18,3 ± 0,1
18,2
18,4
18,2 ± 0,1
18,1
18,3
72,8
15,6 ± 0,2
15,4
15,9
15,6 ± 0,1
15,5
15,7
15,4 ± 0,0
15,4
15,5
15,5 ± 0,0
15,5
15,5
15,5 ± 0,1
15,4
15,6
62,0
a 42,9%. Los porcentajes más altos de fecundación y
eclosión de huevos fueron 91 y 82,7%, respectivamente.
Los resultados muestran en los bioensayos 1 y 2
que las temperaturas promedios de 18 y 15°C entre
ambos sistemas de incubación difirieron significativamente al 95% de confianza. La temperatura
promedio del agua durante el bioensayo 1 de
incubación de huevos para el SICC fue de 18,2 ±
0,1ºC (Tabla 6) y para el SICA fue de 15,5 ± 0,1ºC
durante los cuatro días que duró el experimento (t =
46,042, P = 7,0E-09; P < 0,05). En el bioensayo 2 la
temperatura promedio para el SICC fue de 18,5 ±
0,1ºC (Tabla 7) y para el SICA fue de 15,6 ± 0,1ºC (t
= 58,505, P = 1,7E-09; P < 0,05). Los registros de
temperaturas diarias mínimas y máximas, así como el
oxígeno muestran gran estabilidad en ambos sistemas,
donde en el sistema cerrado era regulado por la
temperatura ambiente en enero y en el abierto era
controlado por un sistema de aire acondicionado de la
sala; por ese motivo en las tablas se muestran los
valores promedios, desviación estándar y valores
mínimos y máximos. Una temperatura del agua de
incubación de 18°C y 73 UTA permitió una eclosión
promedio de larvas entre un 28 y 43%.
Los resultados muestran en los bioensayos 1 y 2
que las concentraciones y porcentajes de saturación de
oxígeno promedios de 6,5 mg L-1 y 80% entre ambos
sistemas de incubación son iguales al 95% de
confianza. Para el bioensayo 1 el porcentaje de
saturación de oxígeno promedio en el SICC fue de
77,9 ± 5,6 (Tabla 8) y para el SICA fue de 82,5 ± 1,3
(t = 1,626, P = 0,16; P > 0,05); la concentración de
oxígeno promedio para el SICC fue de 6,2 ± 0,3 mg L1
y para el SICA fue de 6,5 ± 0,1 mg L-1 (t = -2,240,
P = 0,07; P > 0,05). Para el bioensayo 2 el porcentaje
de saturación de oxígeno promedio en el SICC fue de
83,3 + 1,4 (Tabla 9) y para el SICA fue de 81,7 + 2,0
(t = 1,120, P = 0,31; P > 0,05; la concentración de
oxígeno promedio a su vez para el SICC fue de 6,5 +
0,1 mg L-1 y para el SICA fue de 6,5 + 0,0 mg L-1
(t = -0,187, P = 0,86; P > 0,05).
Análisis de la temperatura para la obtención de
mejores porcentajes de eclosión de los huevos
Se analizó para los doce meses de los años 2008 y
2009 la relación temperatura de incubación en SICC
de los huevos de G. chilensis versus porcentaje de
eclosión, ya que no se tenía información sobre la
temperatura óptima de incubación de los huevos para
obtener el mayor porcentaje de eclosión. Los mejores
porcentajes de eclosión de huevos (70-90%) se
obtuvieron a temperaturas de 12-13°C en julio y
agosto; los más bajos (15-40%) en diciembre y febrero
a temperaturas entre 16-17°C en 2008 (Fig. 3). En
2009 los mejores porcentajes de eclosión de huevos
(60-78%) se obtuvieron a temperaturas de 14-16°C en
abril y octubre a diciembre; los más bajos (5-40%) en
los otros meses a temperaturas entre 12 y 18°C (Fig.
4). Una primera aproximación para identificar las
mejores temperaturas de incubación de acuerdo a las
correlaciones para ambos años indican que variarían
de 12 a 16°C (Fig. 5). Los años 2008 y 2009
presentaron mejores temperaturas de incubación y
modelos de ajuste diferentes, mientras el primero
presentó un modelo lineal (%Eclosión 2008= 154,397,0612 Temp 2008; r2 = 0,54; F = 5,46; P = 0,02; P <
0,05), el segundo un modelo polinomial de segundo
grado (%Eclosión 2009 = -5,48 Temp 20092 + 163,07
Temp 2009–1153,6; r2= 0,41; F=11,97; P = 0,006;
195
Tabla 7. Temperatura del agua (ºC) del bioensayo 2 durante la incubación en la segunda semana de enero 2010 en los
sistemas de incubación de circuitos cerrado (SICC) y abierto (SICA) (n = 4).
Table 7. Bioessay 2 water temperatures (°C) during the incubation in the second week of January 2010 in the closed
(SICC) and open (SICA) circuits incubation system (n = 4).
Día
SICC
Promedio
Mínimo
Máximo
SICA
Promedio
Mínimo
Máximo
1
2
3
4
4 días
UTA
18,4 ± 0,2
18,2
18,6
18,6 ± 0,2
18,4
18,8
18,4 ± 0,0
18,4
18,5
18,5 ± 0,2
18,4
18,8
18,5 ± 0,1
18,4
18,6
73,9
15,6 ± 0,1
15,4
15,8
15,5 ± 0,1
15,4
15,7
15,5 ± 0,1
15,5
15,8
15,5 ± 0,1
15,5
15,8
15,6 ± 0,1
15,5
15,7
62,3
Figura 3. Promedios de porcentajes de eclosión de
huevos de G. chilensis versus promedios de temperaturas de incubación en sistema de incubación cerrado
durante el año 2008.
Figure 3. Mean percentage of G. chilensis hatching eggs
versus mean incubation temperature in the closed
incubation system during the year 2008.
Figura 4. Promedios de porcentajes de eclosión de
huevos de G. chilensis versus promedios de temperaturas
de incubación en sistema de incubación cerrado durante
el año 2009.
Figure 4. Mean percentage of G. chilensis hatching eggs
versus mean incubation temperature in the closed
incubation system during the year 2009.
% sat.
77,9 ± 5,4
70,1
82,6
82,4 ± 1,7
80,3
84,3
6,7 ± 0,1
6,5
6,8
1
ppm
6,2 ± 0,3
6
6,5
6,6 ± 0,1
6,5
6,8
ppm
6,3 ± 0,3
5,9
6,5
2
82,3 ± 1,5
80,7
84
% sat.
78,2 ± 5,7
70,3
83,6
6,4 ± 0,1
6,3
6,6
ppm
6,3 ± 0,3
5,8
6,5
3
82,7 ± 1,3
81,2
84
% sat.
77,4 ± 5,3
70,1
82,1
6,5 ± 0,2
6,3
6,7
ppm
6,2 ± 0,3
5,8
6,4
4
82,6 ± 0,8
82,2
83,9
% sat.
78,2 ± 6,2
69,5
84,3
6,5 ± 0,1
6,3
6,7
82,5 ± 1,3
81,1
84
% sat.
77,9 ± 5,6
70
83,1
4 días
ppm
6,2 ± 0,3
5,9
6,4
SICC
Promedio
Mínimo
Máximo
SICA
Promedio
Mínimo
Máximo
Día
% sat.
83,9 ± 1,6
82,2
85,9
82,5 ± 1,7
80,2
84,1
ppm
6,6 ± 0,3
6,4
6,9
6,5 ± 0,2
6,3
6,7
1
6,5 ± 0,2
6,3
6,7
ppm
6,4 ± 0,1
6,4
6,5
2
82,3 ± 1,8
79,7
83,9
% sat.
82,9 ± 1,6
81,4
85,0
6,5 ± 0,1
6,5
6,6
ppm
6,5 ± 0,1
6,4
6,6
3
79,8 ± 6,2
70,5
83,4
% sat.
83,4 ± 2,0
82,2
86,4
6,6 ± 0,2
6,4
6,8
ppm
6,5 ± 0,1
6,4
6,6
4
82,1 ± 1,3
80,9
84,0
% sat.
83,1 ± 1,6
81,4
84,7
6,5 ± 0,0
6,5
6,5
ppm
6,5 ± 0,1
6,4
6,6
81,7 ± 2,0
81,1
84,0
% sat.
83,3 ± 1,4
82,4
85,4
4 días
Tabla 9. Concentración y porcentaje de saturación de oxígeno del bioensayo 2 durante la incubación en la segunda semana de enero del 2010 correspondiente al
sistema de circuito cerrado (n = 4).
Table 9. Bioessay 2 oxygen concentration and percentage of saturation during the incubation in the second week of January 2010 in the closed circuit incubation
system (n = 4).
SICC
Promedio
Mínimo
Máximo
SICA
Promedio
Mínimo
Máximo
Día
Tabla 8. Concentración y porcentaje de saturación de oxígeno del bioensayo 1 durante la incubación en la primera semana de enero del 2010 correspondiente a los
sistemas de circuitos cerrado (SICC) y abierto (SICA) (n = 4).
Table 8. Bioessay 1 oxygen concentration and percentage of saturation during the incubation in the first week of January 2010 in the closed (SICC) and open
(SICA) circuit incubation system (n = 4).
196
197
Figura 5. Dispersión de los porcentajes promedios de eclosión de huevos de G. chilensis mensual en 2008 y 2009 versus
promedios de temperaturas de incubación en sistema de incubación cerrado.
Figure 5. Dispersion of G. chilensis eggs means hatching percentages for the months of 2008 and 2009 versus means
incubation temperatures in the closed incubation system.
P < 0,05). La variabilidad de los porcentajes de
eclosión generan un coeficiente de correlación r
intermedio para ambos años (0,7-0,6). El análisis de
ANOVA muestra que existen relaciones significativas
entre temperatura y porcentajes de eclosión para
ambos años con un nivel de confianza de 95%.
Propuesta de optimización del sistema de
incubación de flujo de agua cerrado de masas de
huevos
Se acordó proponer y optimizar la metodología del
sistema de incubación de flujo de agua cerrado, ya que
permite obtener hasta un 42,9% de huevos eclosionados promedio. Se espera que la optimización
aumentará este porcentaje. Los aspectos a optimizar
están relacionados principalmente con mejorar la
calidad física, química y microbiológica del agua: 1)
Controlar la temperatura en 13°C, 2) incrementar la
concentración de oxígeno a 7,0 mg L-1 y 85% de
saturación, 3) desinfectar los huevos antes de
incubarlos y 4) retirar los huevos muertos todos los
días durante la incubación.
DISCUSIÓN
Los resultados de la incubación con los dos sistemas
mostró que el sistema cerrado de flujo de agua
generaba entre 20 y 40% promedio de eclosión de
larvas, en cambio con el sistema de incubación de
flujo abierto de agua moría del 96 a 100% los huevos.
Sí bien el análisis estadístico no mostró diferencias
significativas entre ambos sistemas de incubación,
producto de la variabilidad biológica en la sobrevivencia de los huevos y de la mortalidad total en un
estanque réplica del SICC de ambos bioensayos,
productivamente se debe trabajar con este sistema.
También es necesario aumentar el número de réplicas
a más cuatro para disminuir la variabilidad y obtener
resultados estadísticamente robustos.
Un análisis de los principios de funcionamiento del
sistema de incubación cerrado de agua indicó que no
se tenía control total de los parámetros físicos,
químicos y microbiológicos de la incubación, lo que
se evidenciaba en el rápido deterioro y cambio de
color del agua, de transparente a café verdoso, en los
cuatro días de incubación, posiblemente por aumento
de materia orgánica. La temperatura de incubación del
SICC (18°C en enero) posiblemente se encuentra en el
límite superior de tolerancia, por ello se obtuvo hasta
un 40% promedio de eclosión y no un 70 a 90% que
se obtiene a 12-13°C. G. chilensis por ser un pez
típicamente marino está adaptado a salinidades
marinas de 34 psu, sin embargo sí su temperatura
óptima de incubación es 12-13°C posiblemente se
requiere una concentración de oxígeno mayor a 6,5
mg L-1 y 84% de saturación. Su hábito migratorio para
desovar en la costa a profundidades inferiores a 20 m
de profundidad (Chong & González, 2009), adaptaría
los huevos a sobrevivir a temperaturas de incubación
más altas como 18°C. Ortega (2008) y Silva (2005)
indican como temperatura óptima de incubación 1516°C para el turbot S. aurata y peces planos. La
temperatura de incubación de G. chilensis mayor a
16°C aceleraría la embriogenesis, acortaría el período
de incubación y posiblemente, disminuiría los
porcentajes de sobrevivencia (Pauly & Pullin, 1988;
Baynes & Howell, 1996).
El sistema de incubación abierto de agua tampoco
tenía un control total de los parámetros físicos,
químicos y microbiológicos, lo que se evidenció no
solo en el rápido deterioro y cambio de color del agua
de transparente a café verdoso más intenso en los
cuatro días de incubación, posiblemente por la
198
mortalidad casi total de los huevos. El control de la
temperatura a 15°C, valor más cercano quizás a la
temperatura óptima de incubación no impidió esta
mortalidad casi total de los huevos. El ingreso de agua
de recambio desde la base del tanque, la falta de retiro
diario de huevos muertos, así como una alta tasa de
cambio de 0,5 h-1, choque y doble densidad de huevos,
genera un circuito de circulación del agua que mezcla
los huevos muertos con los vivos y que posiblemente,
es la causa principal de su masiva mortalidad por el
acelerado deterioro de la calidad del agua. Los huevos
vivos flotan y los muertos decantan por gravedad sí se
disminuye el flujo de agua por 10 min; esta
característica permite extraer los huevos muertos
diariamente y disminuir el deterioro de la calidad del
agua. Silva (2005) y Victorino (2010) argumentan que
el éxito de la incubación depende fundamentalmente
de una buena separación inicial de los huevos viables
flotantes, aspecto que no se consideró en ambos
sistemas durante los cuatro días de incubación. La
renovación del agua del tanque es fundamental para
mantener su calidad. Los resultados de porcentaje de
eclosión en el sistema de incubación cerrado sugieren
que el cambio de agua de 20% diario podría ser el
mínimo y 0,5 h-1 del sistema abierto excesivo, por lo
que se debe estimar la tasa de cambio óptima. El
cambio manual de agua del sistema de incubación
cerrado es demandante de tiempo y personal por lo
que el banjo del sistema de incubación abierto,
perfeccionado y ajustado a la tasa de cambio correcta,
debiera ser el mejor mecanismo para ahorrar tiempo y
personal.
Según Jensen (1994) en estado salvaje, los huevos
flotan probablemente a distancias relativamente
grandes entre sí después del desove, por lo tanto un
huevo no influirá en otro por su baja densidad. En
cambio, en la incubación por razones prácticas y
económicas, es necesario incubar los huevos a
densidades mayores lo que aumenta la mortalidad
(Devauchelle & Chopin, 1982). Por lo tanto, los
huevos están más expuestos a la influencia de
bacterias y cuando muchos huevos mueren afectan el
resto del grupo debido a un mayor crecimiento
bacteriano (Hansen & Olafsen, 1989). La presencia de
bacterias en los huevos recién desovados y su aumento
a medida que transcurre la incubación hace necesario
su desinfección inicial (Harboe et al., 1994; Treasurer
et al., 2005; Birkbeck et al., 2006). El tamaño de los
tanques (30 y 70 L) es más pequeño que los que se
usan en otras especies que varían de 100-500 L (Tabla
1). Considerando que las masas de huevos de G.
chilensis pueden variar desde 1.500 a 6.000 mL, al no
conocer la densidad óptima de incubación, dependiendo del volumen de la masa de huevos se estaría
incubando a diferentes densidades, que variarían para
estos volúmenes de masas de huevos en el sistema de
incubación cerrado desde 21 a 86 ml masa L-1 y en el
sistema de incubación abierto desde 50 a 200 mL
masa L-1 (Tabla 3). Es importante establecer la
densidad de huevos óptima para incubar y fijar la
densidad mediante el volumen constante de la masa de
huevos o aumentar el volumen del tanque.
El procedimiento de incubación para masas de
huevos de G. chilensis es similar al descrito por Silva
(2005) para peces planos, que indica que los tanques
de incubación están en una sala que posee ambiente
controlado, normalmente oscura o en penumbra.
Existe una contradicción entre la posible incubación
bajo la luz del sol en el mar, ya que las masas de
huevos son flotantes, versus la incubación en
penumbra que se utiliza en G. chilensis. Victorino
(2010) indica que la luz no es un factor primordial
sobre la tasa de eclosión del turbot S. maximus. Ante
estas contradicciones, se hace necesario evaluar si G.
chilensis tiene mayor eclosión sí se incuba en
penumbra o bajo luz en la sala de incubación. Un
último aspecto a considerar es el color azul del
estanque del sistema cerrado, considerando que se
recomienda negro, gris o verde. Es posible que un
cambio de color a negro aumente la sobrevivencia.
Del análisis de los resultados de los dos sistemas
de incubación para G. chilensis se desprende la
necesidad de estudios que permitan establecer los
parámetros óptimos de incubación, principalmente
calidad de los huevos y agua, así como un diseño y
manejo del estanque para mejorar el porcentaje de
eclosión. Los valores más altos de fecundación (91%)
y eclosión (82,7%) de huevos indican que se puede
avanzar más en el mejoramiento de la calidad de los
huevos y su porcentaje de eclosión. Finalmente, se
puede señalar que el sistema de incubación de circuito
cerrado, es el más eficiente productivamente para
incubar masas de huevos de congrio colorado G.
chilensis.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece el financiamiento a FONDEF por el
Proyecto D06I 1024 “Desarrollo de las tecnologías
para la producción de juveniles de congrio colorado
(Genypterus chilensis)”. Así mismo, a los evaluadores
anónimos por sus valiosas sugerencias que contribuyeron a mejorarlo.
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State variables of alfonsino (Beryx splendens)
201
Research Article
Uncertain population dynamic and state variables
of alfonsino (Beryx splendens)
Rodrigo Wiff1, Juan Carlos Quiroz1, Claudio Gatica2
Francisco Contreras1, Jorge Paramo3 & Mauricio A. Barrientos4
1
Division de Investigación Pesquera, Instituto de Fomento Pesquero, Blanco 839, Valparaíso, Chile
2
Instituto de Investigación Pesquera, Colon 2780, Talcahuano, Chile
3
Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación Ciencia y Tecnología Pesquera Tropical (CITEPT)
Cra. 32 No. 22-08 Avenida del Ferrocarril, Santa Marta, Colombia
4
Instituto de Matemáticas, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Blanco Viel 596, Cerro Barón, Valparaíso, Chile
ABSTRACT. Alfonsino (Beryx splendens) is a species associated with seamounts, with an important fishery
in Juan Fernandez archipelago, Chile (33º40’S, 79º00’W). Since 2004, this resource has been managed by
catch quotas estimated from stock assessment models. The alfonsino model involves high levels of uncertainty
for several reasons including a lack of knowledge of aspects of the population dynamics and poorly
informative time-series that feed the proposed evaluation models. This work evaluated three hypotheses
regarding population dynamics and their influence on the main state variables (biomass, recruitment) of the
model using age-structured and dynamic biomass models. The hypotheses corresponded to de-recruitment of
older individuals, non-linearity between standardized catch per unit effort, and population abundance as well
as variations of the relative importance of length structures. According to the results, the depletion of the
spawning biomass between 1998 and 2008 varied between 9 and 56%, depending on the combination of
hypotheses used in the model. This indicates that state variables in alfonsino are not robust to the available
information; rather, they depend strongly on the hypothesis of population dynamics. The discussion is focused
on interpreting the causes of the changes in the state variables in light of a conceptual model for population
dynamics in alfonsino and which pieces of information would be necessary to reduce the associated
uncertainty.
Keywords: Beryx splendens, stock assessment, uncertainty, seamounts, population dynamics, southeastern
Pacific, Chile.
Dinámica poblacional incierta y variables de estado en alfonsino (Beryx splendens)
RESUMEN. El alfonsino (Beryx splendens) es una especie asociada a montes submarinos. En Chile sustenta
una importante pesquería en el archipiélago de Juan Fernández (33º40’S, 79º00’W). Desde el año 2004, este
recurso es administrado a través de cuotas anuales de capturas, las cuales son estimadas desde un modelo de
evaluación de stock. La modelación de la población de alfonsino se caracteriza por una alta incertidumbre,
debido a diversas fuentes, como son desconocimiento de aspectos de su dinámica poblacional en
concomitancia con series temporales débilmente informativas que sustentan los modelos de evaluación
propuestos. En el presente trabajo fueron evaluadas tres hipótesis de dinámica poblacional y su influencia en
las principales variables de estado del modelo (biomasa, reclutamiento) bajo un esquema edad-estructurado y
otro de biomasa dinámica. Las hipótesis corresponden a des-reclutamiento de individuos longevos, no
linealidad entre la captura por unidad de esfuerzo estandarizada y la abundancia poblacional; como también
variaciones en la importancia relativa de las estructuras de longitud. Los resultados indican que el decaimiento
de la biomasa desovante, entre 1998 y 2008, varió entre 9 y 56% dependiendo de la combinación de hipótesis
de dinámica poblacional asumida en el modelo. Esto indica que las variables de estado en alfonsino no son
robustas a la información disponible sino que dependen, fuertemente, de las hipótesis de dinámica poblacional.
La discusión está enfocada en interpretar las causas de los cambios en las variables de estado a la luz de un
modelo conceptual de dinámica poblacional en alfonsino y cuáles serían las piezas de información necesarias
para reducir la incertidumbre asociada.
202
Palabras clave: Beryx splendens, evaluación de stocks, incertidumbre, montes submarinos, dinámica
poblacional, Pacífico suroriental, Chile.
___________________
Corresponding author: Rodrigo Wiff ([email protected])
INTRODUCTION
Alfonsino (Beryx splendens) is a benthic-demersal
species inhabiting median latitudes throughout the
world. Catches of this species have been reported in
depths of between 25 and 1,240 m (Busakhin, 1982),
however, it is generally found in depths of between
200 and 800 m over seamounts and the continental
shelf. Their schools form dense aggregations, usually
associated with rocky/sandy substrates. According to
the literature, alfonsino is a species with unique spatial
dynamics during its ontogeny. It is characterized by a
long planktonic life (Mundy, 1990) before they
migrate to the vegetative fraction of the population
where individuals grow until they reach maturity.
Mature individuals migrate to reproductive areas
through current systems and meso-scale eddies
(Alekseev et al., 1986).
Landing records in Chile indicate the presence of
this species principally over the seamounts located in
the Juan Fernandez archipelago, and to a lesser extent
in the Bajo O’Higgins area and the continental slope
between 32° to 40°S (Fig. 1). The fishing fleet is
composed of a few industrial trawling vessels which
operate principally in depths of between 300 and 500
m. Although this species has been fished since 1989,
its landings only started to be important from 1999
(around 700 ton), coinciding with the developing of
the orange roughy (Hoplostethus atlanticus) fishery.
During 2001, landings of alfonsino show a high
increase (500%) with respect to previous years.
Nowadays, this fishery has been declared as “fully
exploited regime”. This corresponds to a particular
fishing regime established under the Chilean General
Fishing Law on Fishing and Aquaculture that, in
general, empowers the management authority to
introduce an annual quota.
Stock assessment of deep-water species is
considerable more complicated than that on shelfbased species (Large et al., 2001). Knowledge of the
primary biological processes such growth, feeding,
maturation and fecundity is fragmentary at the best
where knowledge is particularly poor in areas such
recruitment and its variations, stock identity, fish
migration and fish behaviour. Time series usually
remains short for stock assessment purposes (frequently less than 5 years), age-disaggregated data are
rare in deep-water fisheries and capture per unit of
effort (CPUE) from commercial vessels is usually
biased as index of abundance because most deepwater fish form dense spatially-aggregated schools
(Morato et al., 2006) and thus depletion reduces de
size of the aggregation rather than fish density (Clark,
2001). Only in few cases, fishery-independent survey
data for use in stock assessment is available, mostly
because the prohibited costs involved and technical
issues associated with prospecting deep-water fishes
(Kloser, 1996). In fact, acoustic surveys of deep-water
fishes need to account for bias associated with a dead
zone close to the bottom within fish echoes are lost in
the strong bottom signal (Simmonds & MacLennan,
2005) and also considers bias caused by the vertical
migrations that usually occur as a diurnal rhythm.
The current knowledge of alfonsino in Chile is not
as bad as in other deep-water fishes. Currently, basic
biological knowledge about growth, natural mortality
(Gili et al., 2002) and maturation (Guerrero & Arana,
2009) is available. A routine sampling program was
established in this fishery since 1999 by the Instituto
de Fomento Pesquero (IFOP-Chile), which collects
information regarding fishing logbooks and length
structures. In addition, three acoustic surveys have
been designed to evaluate the biomass of alfonsino in
Juan Fernandez archipelago. With this information, a
stock assessment program has been implemented on
this fishery since 2004, but in all models implemented,
a poor fitting of the data is reported. A poor goodnessof-fit of the models is mostly caused by the high
interannual variability of length structures and
abundance indices (Figs. 2 and 3). This situation has
produced uncertainty on the exploitation status of
alfonsino because the available information is not
enough to verify the assumption of the models. This
situation produces that the main state variables
(biomass and recruitment) are not robust to the data
but it is highly dependent on the underpinning
population dynamic assumed.
Wiff (2010) indicated that the key issue in
interpreting the data available is dealing with the
particular ontogenetic behaviour of alfonsino. It seems
that average sizes vary with depths where young and
smaller individuals live in shallow waters and they
move progressively to deeper waters when they
became older and bigger This behaviour has been
reported in alfonsino inhabiting other areas (Lehodey
et al., 1994) and it was first reported by Contreras &
203
Figure 1. Fishing zone of alfonsino in Chile with emphasis in the Juan Fernández archipelago. Dots indicate the accumulated hauls with alfonsino. “JF1-JF5” indicates each specific name of the seamount in Juan Fernández. BO: indicates Bajo
O’Higgins area.
Figura 1. Zona de pesca de alfonsino en Chile con énfasis en el área de Juan Fernández. Los puntos indican los lances
acumulados de captura de alfonsino. “JF1-JF5” indica el nombre específico de cada uno de los montes del área de Juan
Fernández. BO: indica el área del Bajo O’Higgins.
Figure 2. Landings and abundance indices of alfonsino used in the model.
Figura 2. Desembarques e índices de abundancia usados en el modelo.
Canales (2008) in Juan Fernandez. Wiff (2010) added
that fishing operation has changed across time. The
fishery started in 2000 operating in deep-waters (~550
m) catching large individuals (~40 cm FL). Then,
fishing operations started progressively catching
smaller individuals (~32 cm FL, year 2008) in
shallower waters (~390 m). This particular fishing
operation allows that different size/depth strata have
been fished across years. The consequence of such a
fishing process is that the basic assumptions of stock
assessment modelling are not met and it may explain
the lack of fit of the model to the observed data. Wiff
(2010) simulated a population that mimic the life
history and behaviour of alfonsino where different
204
Figure 3. Length structures of alfonsino from commercial vessels and acoustic surveys used in the model.
Figura 3. Estructura de tallas en alfonsino usadas en el modelo y provenientes de la pesca comercial y cruceros acústicos.
length/ages and founded at different depths and were a
fishery harvested in different age/length stratum
across time. He reported that this particular fish and
fishing behaviour explained the high variability of
length structures and CPUE indices across time. He
also suggested that three hypothesis regarding to
population dynamics should be investigated (1) A derecruitment to the fishing gear is expected in this
fishery, where individuals older than 12 years are
rarely caught being lifespan estimated in 19 year old
(Gili et al., 2002). Fishermen also reported high
aggregation of bigger fish in deep-waters where
trawling is difficult or impossible to perform (Gálvez
et al., 2009); (2) A non-linear relationship between the
CPUE index and the abundance, process known as
hyperdepletion/hyperestability. During the first years
of the exploitation the CPUE time series decreases
faster than abundance a process indicate as
hyperdepletion, whereas in recent years a process of
hyperstability is reported where abundance decreases
faster than CPUE. (3) The length structures are noninformative in terms of population dynamics of
alfonsino. In the theory of stock assessment, a time
series of length structures is determined by the
recruitment strength, somatic growth and agedependent mortality. Taking into account these three
hypotheses, the main objective of this work is to
explore the causes underlying the lack of fitting of the
model to the data and how the information should be
incorporated in the model.
MATERIALS AND METODS
Available data
The information used corresponds to: (i) landings
between 1998 and 2008; (ii) length structures from
commercial catches reported by the monitoring
program between 1999 and 2008 (for details see
Gálvez et al., 2009); (iii) length structures from
acoustic surveys between 2003 and 2007 (Niklitschek
et al., 2006, 2007); (iv) a standardized CPUE time
series between 2000 and 2008 (Wiff, 2010) and (v)
biomass estimates from acoustic surveys for years
2005, 2006 and 2007 (Niklitschek et al., 2006, 2007).
Data used in the model is summarized in Figures 2
and 3.
This information is used to implement an agestructured model considering ages between 1 and 19
years and combined genders. Captures at age are not
available in this fishery and thus, an age-at-length key
is modelled using the growth parameters reported by
Gili et al. (2002). The model considers the existence
of one single stock inhabiting Juan Fernandez
archipelago. A comparable acoustic index across time
was available pooling together information from
seamounts JF1 and JF2 (Fig. 1). The model
optimization was implemented by minimizing the
negative log-likelihood assuming multinomial error
for length structures and log-normal error for the
abundance indices.
A Schaefer’s production model (Schaefer, 1954)
was also implemented to analyse the consistency of
state variables from the age-structured model. The
production model used the standardized CPUE and
acoustic time series as indices of abundance. The
optimization was implemented by minimizing the
205
negative log-likelihood assuming log-normal error for
abundance indices.
Scenarios
To evaluate the sensitivity of the state variables, a
total of 12 scenarios were evaluated by combining the
three hypotheses about population dynamic explained
in the introduction. In the case of age-structured model
the assumptions evaluated were:
1. The information coming from length structures
was evaluated modifying the sample size of the
multinomial distribution in the likelihood function.
Three sample sizes were evaluated for the length
structures of commercial catches (ns) and from the
acoustic surveys (na). The first scenario, evaluated the
same sample size in both structures (ns = na = 20;
Case A, Table 1). The second scenario considers as
well the same sample size in both structures, but with
a smaller sample sizes (ns = na = 10; Case B, Table 1)
thus decreasing the relative importance of length
structures in the total likelihood. Finally, it was
evaluated the hypothesis that the length structures
coming from commercial catches were more
informative than those from acoustic surveys (ns = 10,
na = 5; Case C, Table 2).
2. The hypothesis of de-recruitment was assessed
by modifying the exploitation pattern allowing lower
catch probability in older and bigger fish.
3. The assumption of hyperdepletion/hyperestability (hereafter named “linearity assumption”) was
incorporated modifying the linear assumption between
CPUE and exploitable biomass according to the
parameters reported in Wiff (2010).
The combination between these two exploitation
patterns (2) and the two assumptions of linearity (2)
conditioned a total of four scenarios to be evaluated by
the age-structured model on each one of the sample
size cases. A summary of these scenarios is found in
Table 1. In order to compare state variables, each
scenario was evaluated under a unique vector of initial
parameters and the same coefficient of variation (CV
= 0.3) on the abundance indices of CPUE and
acoustic. In the case of the production model, it was
only evaluated the assumption of linearity because this
model does not considers length structures nor
exploitation patterns.
Mathematical description of the models
Age-structured model
Let N = N(a,t) be the abundance and R = R(a,t) the
recruitment at age a in the year t, thus the initial
conditions of the model in 1998 (t = 1) are given by:
206
Table 1. Names of the cases and scenarios analysed. na and ns indicates the sample size of the length structures coming
from the commercial catches and acoustic surveys, respectively. Linearity refers to the hypothesis of
hyperdepletion/hyperstability of the CPUE. CV is the coefficient of variation used in the likelihood of the abundance
indices.
Tabla 1. Nombre de los casos y escenarios analizados. na y ns indican el tamaño muestral de las estructuras de longitud
provenientes de las capturas comerciales y de la acústica, respectivamente. Linealidad se refiere a la hipótesis de hiperagotamiento/hiper-estabilidad de la CPUE. CV es el coeficiente de variación de la verosimilitud para los índices de
abundancia.
Case
Scenarios
Sample size
Exploitation pattern
Linearity
CV
A
Base
ns = 20, na = 20
logistic
linear ( λ = 1)
0.3
A
Sce 1
ns = 20, na = 20
logistic
linear ( λ ≠ 1)
0.3
A
Sce 2
ns = 20, na = 20
double normal
linear ( λ = 1)
0.3
A
Sce 3
ns = 20, na = 20
double normal
linear ( λ ≠ 1)
0.3
B
Base
ns = 10, na = 10
logistic
linear ( λ = 1)
0.3
B
Sce 1
ns = 10, na = 10
logistic
linear ( λ ≠ 1)
0.3
B
Sce 2
ns = 10, na = 10
double normal
linear ( λ = 1)
0.3
B
Sce 3
ns = 10, na = 10
double normal
linear ( λ ≠ 1)
0.3
C
Base
ns = 10, na = 5
logistic
linear ( λ = 1)
0.3
C
Sce 1
ns = 10, na = 5
logistic
linear ( λ ≠ 1)
0.3
C
Sce 2
ns = 10, na = 5
double normal
linear ( λ = 1)
0.3
C
Sce 3
ns = 10, na = 5
double normal
linear ( λ ≠ 1)
0.3
N(a,1) = R(a,1) = R 0
N(a,1) = R 0 ⋅ e
-M ⋅a
a = a min = 1
1 < a < a max
-M ⋅a
R0 ⋅e
1-e-M⋅a
N(a,1) =
a = a max = 19 ,
where R0 = R(1,1) is the unexploited recruitment and
M is the natural mortality rate assumed to be time and
age invariant. If the total catch (C) is assumed to be
known with no error and the fishing season takes place
in a short period of time in the middle of the year, then
the exploitation rate for the fully recruited ages ( u(t) )
can be defined as:
u(t):=
e
-0.5M
C(t)
,
∑ S(a)N(a,t)w(a)
a
where S is the exploitation pattern and w is the
individual body mass of each age a. Thus, the
exploitation rate at any specific age is u(a,t) = S(a) ·
u(t).
For the rest of the years included in the model
(t = 1999…2008), the abundance at given age is given
by:
ε
N(1,t) := R0 · e t
N(a,t) = N(a-1,t-1)e-M [1-u(a-1,t-1)]
a = amin
amin < a < amax
N(a,t) = N(a-1,t-1)e-M [1-u(a-1,t-1)] + N(a,t-1)e-M [1-u (a,t-1)]
a = amax ,
where εt ~N(0,0.6) are the recruitment deviations.
The exploitation pattern at age was modelled by
two functions. For the scenario where de-recruitment
is not considers, the exploitation pattern is modelled
by a logistic function:
1
,
S(a):=
⎛
⎡ β-a ⎤ ⎞
1+exp ⎜ log(19) ⎢
⎟
⎣ α ⎥⎦ ⎠
⎝
where β and α are parameters. On the other hand,
those scenarios considering de-recruitment, the exploitation pattern is modelled by a double normal
distribution:
⎧
⎡ - ( a-Sfull )2 ⎤
⎪ exp ⎢
⎥
vl
⎪⎪
⎢⎣
⎥⎦
S(a) := ⎨
2
⎡ - ( a-Sfull ) ⎤
⎪
⎥
⎪exp ⎢
vr
⎢⎣
⎥⎦
⎩⎪
a ≤ Sfull
a > Sfull ,
defined by the age at maximum selectivity (Sfull) and
the right-hand side variance (vr) and left-hand side
variance (v1). These three parameters give a high
flexibility of the functional form adopted by the
exploitation pattern.
To transform from modelled ages to lengths, the
conditional probability of age given lengths was
defined as follows:
P ( l a ) :=
lnL ( θ|ps ) = -n s ∑ l ∑ t p s ( l ,t ) ln ⎡⎣ pˆ s ( l ,t ) ⎤⎦
⎡ ( l-l(a) )2 ⎤
1
exp ⎢
⎥,
2π(a)
⎢⎣ 2σ(a) ⎥⎦
where na is the sample size and p a is the proportion of
where l corresponds to a all possible lengths of a fish
of age a and l(a): = 1∞ (1-e –k(a-a0)) defined as the mean
length at age a, modelled by the von Bertalanffy
growth function. The growth model requires
knowledge about the asymptotic length (l∞), the
individual growth rate (k) and the theoretical age at
length zero (a0). These parameters are considered
known by the model. The normal distribution of the
length-at-age requires knowledge of the standard
deviation of the length-at-age (σ(a)), defined here to
be proportional to the mean length-at-age by
σ(a):=η/l(a), where η is the coefficient of variation of
the length-at-age assumed as 0.2” and time and age
invariant.
The observation model for CPUE is assumed to be
proportional to the exploitable biomass in the middle
of the year as:
CPUE(t) = q ⋅ e
-
M
2
⎡ ∑ a w(a)S(a)N(a,t) ⎤
⎣
⎦
-
M
2
length as pa (1,t) = Ca (1,t) / ∑1 Ca (1,t).
For abundance indices, a log-normal likelihood
function was implemented as:
lnL ( θ|γ ) =
1
2cv 2γ
⎡ γ(t) ⎤
∑ t ln ⎢ γ(t)
⎥
⎣ˆ ⎦
2
where γ̂ represents the estimates of abundance
indices I and CPUE, while cvγ:=cvc=cvI = 0.3 are the
coefficients of variation of the both indices,
respectively.
The optimization was done minimizing the sum of
the negative log-likelihood, which merges the error
structure of the observed data given a parameter vector
θ, by:
-lnL ( θ|ps ,pa ,CPUE,I ) = lnL ( θ|p s ) + ln L ( θ |p a )
+ lnL ( θ|CPUE ) + ln L ( θ |I ).
λ
where q is the catchability and λ is a parameter that
models the non-linear behaviour between CPUE and
exploitable biomass (Harley et al., 2001). When λ>1
the CPUE decreases faster than the abundance,
process known as hyperdepletion. In addition, when
λ<1 the CPUE decreases slower than the abundance,
process known as hyperestability. When λ=1 there is a
linear relationship between CPUE and abundance.
According to Wiff (2010), for the period 2002-2003,
λ=1.014, indicating a light hyperdepletion, while for
the period 2004-2008, λ=0.355, indicating a moderate
hyperstability.
The observation model for the acoustic index (I) is
defined as:
I(t) = κ ⋅ e
207
⎡ ∑ a w(a)S(a)N(a,t) ⎤
⎣
⎦
where κ is a scaling parameter relating the acoustic
index and the exploitable biomass.
The likelihood function for the length structure
from commercial catch is modelled by a multinomial
distribution such:
lnL ( θ|ps ) = -n s ∑ a ∑ t ps ( l,t ) ln ⎡⎣ pˆ s ( l,t ) ⎤⎦
Where ns is the simple size and ps is the proportion of
capture at length defined as ps (1,t) = Cs (1,t)/∑1 Cs
(1,t). In a similar manner, the likelihood for the size
structure from acoustic surveys is defined by:
Production model
The Schaefer model (Schaefer, 1954), was
implemented to account of the global changes in
biomass as:
⎛ B(t) ⎞
B ( t+1) := B ( t ) +rB ( t ) ⎜ 1⎟ -C ( t )
K ⎠
⎝
where K is a parameter defining the carrying capacity
and r is the intrinsic population growth rate. This
model used CPUE and acoustic data as indices of
abundance which observation models are:
CPUE ( t ) = qB ( t )
λ
I ( t ) = κ B( t )
As the same as in the age-structured model, the
likelihood function for the abundance indices
correspond to a log-normal distributions, whith
parameter vector θ = {B (1), K, r}.
RESULTS
In Figure 4 is shown the time series for spawning
biomass and recruitment estimates by the agestructured model for the different scenarios and cases
described in Table 1. When the sample size of the
length structures increased (Case A, Table 1),
recruitment estimates became different between
scenarios, and when all scenarios are analysed, the
bigger differences occurred between cases A and C
(Fig. 4). This important variability in magnitude of
208
Figure 4. State variables of spawning biomass and recruitment for each case (A, B, C) and scenario analysed (in different
symbols).
Figura 4. Variables de estado de la biomasa desovante y reclutamiento para cada uno de los casos (A, B, C) y escenarios
analizados (en símbolos diferentes).
time series of recruitment among scenarios produced
that estimates of abundance for case A were in
average higher than those where sample size of length
structure is smaller. When sample sizes of the length
structure from acoustic surveys are small (Case C,
Table 1), recruitment estimates are smaller and with
lower interannual variability and lower biomass
estimates in most of the scenarios (Fig. 4). This agreed
with the theory, because the fitting of the length
structures with the model (not shown here) at small
sample size tends to be smother. When length
structures estimates are smothering, the expected
recruitment variability is low.
Scenarios incorporating non-linearity (Sce 1 and
Sce 3) show biomass estimates lower than those
scenarios that do not consider such effect (Base y Sce
2). In addition, when de-recruitment is assumed (Sce 2
and Sce 3), estimates of biomass and recruitment
increased in comparison with the scenario assuming
logistic exploitation pattern. This is consistent with
Figure 5, because if we take the ratio between
spawning biomass in 2008 and the unexploited
spawning biomass (SB2008/SBo) as an indicator of
status, those scenarios considering de-recruitment
showed better status than those where exploitation
pattern is logistic. Scenarios assuming non-linearity
showed a worse status when logistic function is
assumed (Fig. 5), but they do not show a clear
behaviour when de-recruitment is assumed. In
addition, recruitment estimates were less variable
209
Figure 5. Simulation results of the different cases (A, B,
C) and scenarios. CV(R) is the coefficient of variation of
recruitment and SB2008/SBo is the ratio between
spawning biomass of 2008 and the unexploited spawning
biomass.
Figura 5. Resultados de las simulaciones para los
distintos casos (A, B, C) y escenarios. CV(R) es el
coeficiente de variación del reclutamiento, y SB2008/
SBo es la razón de la biomasa desovante 2008 con
respecto a la biomasa desovante virginal.
Figure 6. Total biomass comparison between age-structured and biomass dynamic model across cases (A, B, C) and
scenarios.
Figura 6. Comparación de la biomasa total entre el modelo edad-estructurado y biomasa dinámica a través de los casos
(A, B, C) y escenarios.
(lower CV(R)) for those scenarios assuming derecruitment, and inside this scenario, the lower CV(R)
is obtained in the case when non-linearity is
considered (Fig. 5).
The Figure 6 showed a comparison of the total
biomass coming from the age-structured model and
those coming from the production model. Magnitudes
and temporal changes of total biomass from the
production model are similar to those from the agestructured model assuming logistic exploitation
pattern. In addition, estimates from the age-structured
model assuming de-recruitment tended to show higher
biomass estimates than those from production model.
DISCUSSION
There are four key processes to understand the state
variables under the modelling framework proposed.
First, de-recruitment produces an increase in abun-
dance and better population status, because adult
individuals has lower catch probability and thus the
model produces higher recruitments to account for
the observed catches. This also caused an increase
in spawning biomass because mature individuals
de-recruit producing higher levels of abundance in
older ages. Under the assumption of de-recruitment,
the population status depends on individuals
forming part of the population which de-recruit at
older ages, but they have rarely been observed.
Second, non-linearity between exploitable biomass
and CPUE produces lower estimates of abundance
because non-linearity conditioned a faster decrease
in biomass related to the CPUE time series.
According to the non-linear parameters used, the
hyperstability is more important than hyperdepletion. Third, when sample size of the length
structure increases, recruitments show high variability across years. This is caused for the high
interannual variability showed by length structures
210
in alfonsino which is principally a response of
fishing dynamic. On the underlying theory of agestructured model, the interannual variations of the
length structures depend on process such as
recruitment, somatic growth and age-dependant
mortality. In alfonsino, it has been observed that sizes
are highly segregated across depth strata (Contreras &
Canales, 2008). The particular fishing operation in
alfonsino supposes that different length/depth strata
have been exploited across years. The consequence of
such fishing process does not allow meeting the basic
assumption in stock assessment because length
structure variations depend mostly on the fishing
operation (Wiff, 2010). Therefore, a relative high
sample size of the length structures produces high
variability in recruitment to cope with the variability
of length structures. One way to get useful information
from length structure to be used in stock assessment is
modelling the exploitation pattern as function of depth
and time, and thus accounting for changes in
length/depth strata across years. Fourth, biomass
estimates from the age-structured model assuming derecruitment are higher than those estimates from
production models. This agreed with the theory,
because the underlying assumption of a production
model indicates that once individuals enter to the
exploitation fraction of the population the availability
to the fishing gear remains constant.
In exploited marine populations two interesting
aspects are the current population state and its
response to management decisions (Cooper et al.,
2003). These issues are usually addressed using stock
assessment models that incorporate aspect of
population dynamics and hypotheses related with
processes. The existence of inadequate or biased data
together with a non-robust model is highly relevant in
resources management (Simmonds & Keltz, 2007).
The quality of the information and the knowledge
about life history and population dynamic influences
the precision and bias of estimated parameters (Chen
et al., 2003; Booth & Quinn, 2006). In an ideal
management scenario, a robust stock assessment
model is available upon which consequences of
different management actions are evaluated. Although
the model used here is not robust to the data, in the
sense that population depletion could be between 9
and 56%, the framework is informative in assessing
how state variables behave under different population
dynamic hypotheses. The selection of the most likely
scenario for abundance in this fishery still remains as a
challenger. This selection be based on the grounds of
new research about the main lack of knowledge of the
population dynamic of alfonsino. One way to explore
these gaps of information is carrying out experiments
to determine the stratification of lengths in depth
which would be the principal cause of: i) derecruitment of older and bigger fish, ii) the lack of
population information of the length structures and iii)
the existence of hyperstability on the CPUE caused by
a changed in fished depth strata across time. An
interesting experiment using vertical longlines was
carry out by Lehodey et al. (1997) on the alfonsino
inhabiting seamounts of New Caledonia determining
the stratification length/ages in depth. A pilot study
showed that alfonsino is likely to be fished with
longline in Juan Fernandez (Arana & Vega, 2000) and
thus an experiment such carried out by Lehodey et al.
(1997) could allow determining a more precise
relationship between length and depth, in addition
with exploring the seabed not available for trawling,
which will help to elucidate the existence of derecruitment. At the current knowledge of population
dynamics and taking into account the high level of
inter-models uncertainty, the precautionary approach
of FAO guidelines should be implemented. This
means when scientific work is inconclusive but a
course of actions has to be chosen, negative impact
need to be avoided or minimized and management
decision should ensure a low risk of drive the
population to undesirable levels of abundance. Thus, a
case with low sample size of length structures and
scenarios considering non-linearity and where individuals are not allowing de-recruit should to be chosen
to reduce to cost of our decision in the future. In this
context scenario 1 in case B or C should be considered.
Age-based methods have rarely been used in deepwaters fishes because of a lack of reliable age
estimates for most of the species (Large et al., 2001).
Usually, the only information available is short time
series of catch and effort data from commercial fishery
and thus the most commonly applied method of stock
assessment has been depletion modelling using
biomass production and DeLury models. In the
present work, age-structured and biomass production
models have been applied in alfonsino, because data is
lengthy enough to apply either of these methods.
Nevertheless, interpreting output from both models
may not be as straightforward as in other self-based
species. Biased indices of abundance and length
structures repre-senting fishing dynamics rather than
population process will preclude a rapid assessment of
alfonsino in Juan Fernandez. The high vulnerability to
fishing exploitation of fished inhabiting the
seamounts, caused by demographic traits such long
lifespan, late maturity and low fecundity (Morato et
al., 2006; Follesa et al., 2011), highlight the need for
application of precautionary approach in seamount
species in Chile. This work contributes with a
modelling frame-work in fisheries where data used in
the models is non-informative and where the lack of
knowledge in population dynamic has to be evaluated
by hypotheses.
AKNOWLEDGMENTS
We would like to thank Jorge Sateler, Patricio Gálvez
and Renzo Tascheri for their valuable comments of
the early version of this manuscript and two
anonymous reviewers, who suggested improvements.
This work was funded by the Project “Investigación
del estatus y evaluación de estrategias de explotación
sustentable en alfonsino 2010” carried out by the
Instituto de Fomento Pesquero (IFOP-Chile).
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Analysis
the re-colonization of San Benito Archipelago by the Guadalupe fur seal
Research Article
Analysis of the re-colonization of San Benito Archipelago by Guadalupe
fur seals (Arctocephalus townsendi)
Manuel Esperón-Rodríguez1 & Juan Pablo Gallo-Reynoso2
1
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología
Universidad Nacional Autónoma de México, 04510 México D.F., México
2
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Unidad Guaymas
Carretera a Varadero Nacional km 6.6, Guaymas, Sonora 85480, México
ABSTRACT. Exploitation of the Guadalupe fur seal (GFS) during the XVIII and XIX centuries almost
extirpated the species. GFS were distributed from the Revillagigedo islands (Mexico) to the gulf of Farallones
(USA). At present, reproductive colonies are found at Guadalupe Island and San Benito Archipelago (SBA).
The aim of this work was to analyze the process of re-colonization and the current status of GFS at SBA. The
first births and the occupation of the west island of the SBA are also reported. Census data from 1997 to 2007
indicated an annual growth rate for the population of 21.6%. The population size, growth tendency of the
colony, reproductive biology, and food preferences were also studied. A total of 2,227 GFS were counted at
SBA. Three squid species (Loligo opalescens, Onychoteuthis banksii, Dosidicus gigas) were found to be the
main dietary components. Territoriality, activity patterns, and reproductive behavior were similar for the seals
from Guadalupe Island and SBA. The mean growth rate for pups from SBA was calculated and compared to
that of the pups at Guadalupe Island (SBA: 6.7 ± 1.4 kg, 68.9 ± 2.64 cm; Guadalupe Island: 5.9 ± 0.5 kg,
67.29 ± 4.3 cm). The length of food foraging trips by females was measured, suggesting that the SBA colony
is probably near an important feeding area. Maternal care patterns could indicate different strategies of
nursing-foraging trips between the SBA and Guadalupe Island. The population of fur seals at SBA is expected
to increase as there are no limitations in terms of reproductive space or available food resources in the area.
Keywords: Arctocephalus townsendi, San Benito Archipelago, re-colonization, population size and trend,
reproductive biology, feeding behavior, Mexico.
Análisis de la recolonización del archipiélago de San Benito por el lobo fino de
Guadalupe (Arctocephalus townsendi)
RESUMEN. La explotación del lobo fino de Guadalupe (LFG) durante los siglos XVIII y XIX casi extinguió
a la especie. El LFG se distribuye desde las islas Revillagigedo (México) hasta el golfo de Farallones (USA).
En la actualidad las colonias reproductivas se encuentran en la isla de Guadalupe y en el archipiélago de San
Benito (ASB). El objetivo de este trabajo fue analizar el proceso de re-colonización y el estado actual del LFG
en el ASB. También se informan los primeros nacimientos y la ocupación de la isla del Oeste del ASB. Con
base en los censos de 1997 a 2007, la población creció con una tasa de incremento anual de 21,6%. Se estudió
el tamaño de la población, la tendencia de crecimiento de la colonia, biología reproductiva y preferencias
alimentarias. Se contaron 2,227 individuos en el ASB. Tres especies de calamar se encontraron como el
principal componente de la dieta (Loligo opalescens, Onychoteuthis banksii y Dosidicus gigas). La
territorialidad, los patrones de actividad y el comportamiento reproductivo, muestran una conducta similar
entre los individuos de isla Guadalupe y ASB. Se calculó la tasa de crecimiento promedio de las crías del ASB
y se comparó con la tasa de crecimiento de las crías de isla Guadalupe (ASB: 6.7 ± 1.4 kg y 68,9 ± 2.64 cm;
isla Guadalupe 5.9 ± 0.5 kg, y 67.29 ± 4.3 cm). Se midió la duración de los viajes de alimentación de las
hembras, indicando que la colonia de San Benito probablemente se encuentra cerca de una importante zona de
alimentación. En cuanto a los patrones de asistencia materna, estos podrían indicar una estrategia de lactanciaviajes de alimentación diferente entre SBA e isla Guadalupe. Se puede esperar que la población de lobos finos
en San Benito siga creciendo, ya que no hay limitantes en cuanto al espacio reproductivo y los recursos
alimenticios disponibles en la zona.
213
214
Palabras clave: Arctocephalus townsendi, archipiélago de San Benito, re-colonización, tamaño y tendencia
poblacional, biología reproductiva, comportamiento alimenticio, México.
___________________
Corresponding author: Manuel Esperón-Rodríguez ([email protected])
INTRODUCTION
Exploitation of Guadalupe fur seals (GFS) began in
the late XVIII and early XIX century (Townsend,
1924) when it was almost extirpated. In 1954 they
were rediscovered at Guadalupe island off Baja
California Peninsula (Hubbs, 1956; Peterson et al.,
1968). The population before exploitation was
estimated to have a minimum of 30,000 fur seals
based on the size of the habitat and historical records
from XIX century sealers (Seagars, 1984).
The distribution of the GFS prior to decimation is
not well known. Rick et al. (2009) and Repenning et
al. (1971) concluded that fur seals were distributed
from the Farallon islands near San Francisco
California, to the Channel islands in southern
California. It has been suggested that the species was
distributed along 2.400 km from the Revillagigedo
Islands, Mexico (18°N) to the Monterey Bay,
California (37°N) (Townsend, 1924; Hamilton, 1951)
and could have reached as far north as the Farallon
islands, California (38°N) (Starks, 1922). Probable
breeding sites were located at the Channel islands
(Walter & Craig, 1979), Guadalupe Island, San Benito
Archipelago (SBA), Cedros Island and Socorro Island,
Revillagigedo Archipelago (Berdegué, 1956; Peterson
et al., 1968; Repenning et al., 1971).
Between 1938 and 1993 there were several
sightings of GFS individuals at SBA (Gallo-Reynoso,
1994), also Winlund et al. (1988) report sightings of
solitary fur seals in the seventies at San Benito
Archipelago. In the summer of 1997, MaravillaChavez & Lowry (1999) reported the presence of nine
pups and 247 adults at San Benito del Este Island,
being this the first record as a breeding area for this
island since 1874 (Scammon, 1874). In 2000, the
number of individuals at San Benito del Este Island
was approximately 500 (Aurioles-Gamboa &
Hernández, 2001).
From 1892 to 1993, the population of GFS at
Guadalupe Island increased at an average annual
growth rate of 6.8% (Gallo-Reynoso, 1994). During
the period 1955-1993, the population grew exponenttially at an annual rate of 13.7% (Gallo-Reynoso,
1994; Gallo-Reynoso et al., 2004). The Mexican
population in 2003 was estimated at 14,000 (GalloReynoso et al., 2004). GFS are currently protected
under the Mexican law by NOM-059-ECOL-2010,
listed as an endangered species and subject to special
protection; it is also classified as a near threatened
species by the International Union for Conservation of
Nature Red List (Melin & DeLong, 1999; DOF, 2002;
IUCN, 2003).
The aim of this study was to document the recolonization et at SBA by Guadalupe fur seals. We
describe the size of the colony, population growth,
pup production, feeding preferences, reproductive
behavior and territoriality, pup attendance, and
female’s (with pup) feeding trip duration.
Study area
The San Benito Archipelago (SBA) is located 31.5 km
WNW off de Cedros Island, 110 km SE off isla
Guadalupe, and 130 km E off the Baja California
Peninsula (Fig. 1). The archipelago is over a wide
continental platform that extends from Sebastián
Vizcaíno Bay on Baja California Peninsula. The
archipelago is composed by three major islands with
numerous islets and exposed rocks, all of which are of
volcanic origin: (1) San Benito del Este Island
(28°30’N, 115°32’50”W), (2) San Benito del Centro
Island (28°30’N, 115°32’50”W), and (3) San Benito
del Oeste Island (28°30’75”N, 115°32’50”W). All
islands are surrounded by kelp (Macrocystis pyrifera)
that extends for almost two kilometers offshore (Fig.
2) (Esperón-Rodríguez, 2008).
Census
During June and July 2007, GFS were censused at the
three islands of the archipelago. San Benito del Este
Island (SBE) was censused on June 28 and July 15,
and San Benito del Oeste Island (SBO) was censused
on June 30. Censuses were conducted from sea and
from land, to obtain a correction factor for each
category, by dividing the number of animals counted
at land between the animals counted at land. Counts
were made with binoculars from a slow moving 5-7 m
skiff at a distance of 5-10 m from the shore, and
rowing in some areas. Seals were counted by age-sex
class categories based on the descriptions of GalloReynoso (1994): 1) adult males, approximately 2.19 ±
0.19 m in length from nose to tail, weighing 160-170
Analysis of the re-colonization of San Benito Archipelago by the Guadalupe fur seal
215
Figure 1. Geographical distribution of the Guadalupe fur seal showing two breeding sites, Guadalupe Island and San
Benito Archipelago.
Figura 1. Distribución geográfica del lobo fino de Guadalupe, mostrando dos sitios de reproducción, isla Guadalupe y
archipiélago de San Benito.
kg, dark brown with a lighter colored chest, usually
holding a territory and presenting defensive behavior;
2) sub-adult males, 1.8 ± 0.12 m and 124-136 kg, with
defensive behavior, some holding marginal territories;
3) adult females, 1.48 ± 0.09 m and 40-50 kg, dark
brown and gray color, with or without offspring; 4)
juveniles, smaller than females and larger than the
offspring, brown or gray; 5) pups, black color when
born, an average length of 0.50 m and 5 kg; pups
change continuously, they double their mass within
the first 70 days of life, and reach around 0.89 m and
14 kg prior to weaning (145 days) (Gallo-Reynoso &
Figueroa-Carranza, 2010), and 6) undetermined (e.g.
individuals within caves or swimming/floating,
females calling their pups or males investigating
females making characteristic noises).
Population density, population growth and birth
rate were estimated using data from Maravilla-Chavez
& Lowry (1999), Aurioles-Gamboa & Hernández
(2001), Gallo-Reynoso et al. (2004, 2005), and our
2007 census.
Reproductive behavior
Three reproductive territories were studied at the
southern coast of SBO. Territorial quality was eva-
216
Figure 2. San Benito Archipelago and areas occupied by the Guadalupe fur seal.
Figura 2. Archipiélago de San Benito y las áreas ocupadas por el lobo fino de Guadalupe.
luated based on the following parameters (following
Gallo-Reynoso, 1994): 1) size of territory (area), 2)
presence of caves, 3) presence of shadows, 4) direct
access to sea, 5) presence of tidal pools, 6) rocks
(boulders), 7) bedrock, 8) pebbles, 9) protected or
exposed to high tides and waves, and 10) protected or
exposed to prevailing winds. The higher the value of
each variable, the better the territorial quality, which
according to Gallo-Reynoso (1994), results in a
greater number of females per territory.
The activity within the territory was observed and
recorded in ethograms, measuring 27 activities for
females, 28 for pups, and 26 for males (Table 1).
Night time behavior was not observed. Pup attendance
data from four mothers was recorded (frequency and
lactation interval, food demand (which consisted in
counting the number of times that the pup or the
mother initiated suckling) and mother-pup recognition), and assessment of the duration of feeding trips
of each female (from departure, to return to the
territory) and the periods spent on land attending the
pup. The duration of a female’s foraging trips at San
Benito was compared to foraging trips duration at isla
Guadalupe (Figueroa-Carranza, 1994; Gallo-Reynoso,
1994).
Pups were captured at the beginning of the field
work (June 29) (we estimated an average age of seven
days based on the presence of umbilical chord still
attached at pup’s belly) and at the end of the field
work (July 15) to estimate mean growth rate in body
mass (kg day-1) and body length (cm day-1). We also
measured total length (TL), width of waist (WW);
length of the right anterior fin (AF), and length of the
rear fin right (FR).
Feeding preferences
Scat samples were collected to determine the GFS´s
diet; we collected 36 scats from juveniles and 49 scats
from subadult individuals. These collections were
done by noting preferential resting areas for both age
categories. Scats were collected on 29 June 2007, and
on 2, 3 and 11 July 2007. They were placed in selfsealing plastic bags with a data label describing
animal category, place and date of collection. Scats
were soaked in a solution of one part liquid
dishwashing detergent to 100 parts of sea water for 24
h to allow the emulsification of organic material. Hard
parts were separated and sorted through three sieves
(mesh size of 2.0, 1.4, 1.0 and 0.45 mm) at the
laboratory. Squid beaks, fish otoliths, soft parts and
parasites were collected and stored in vials containing
70% ethyl alcohol. Squid beaks and fish otoliths were
identified with a stereoscopic microscope. The upper
and lower beak rostrum were used to identify the
squid species, but only the upper beak was measured
to estimate mantle size (mm) and weight (g) by using
the squid growth curves from Wolff (1984). Also, fish
species were identified from otoliths found, despite
their low presence (5.8%). All material is stored at
Laboratorio de Ecofisiología, CIAD-Guaymas. For
each species we calculated the percent occurrence
(OPi) (Lowry & Oliver, 1986) and the frequency of
ocurrence.
RESULTS
Census
We estimated a total population in the archipelago of
2.227 individuals for summer of 2007 (Table 2), and
217
Table 1. Activities measured in ethograms for the categories: adult males, adult females and pups of the Guadalupe fur
seal at San Benito Archipelago, in the territory with the best conditions of observations and individuals, from July 1 to
July 18, 2007.
Tabla 1. Actividades medidas a través de etogramas, para las categorías: machos adultos, hembras adultas y crías de lobo
fino de Guadalupe en el archipiélago de San Benito, en el territorio que presentaba las mejores condiciones de observación y de individuos, desde el 1 al 18 de julio de 2007.
Female activities
Male activitie
Pup activitie
Sleeping
Breastfedding
Resting
Answering the pup
Grooming
Upright posture
Calling the pup
Fondling one another
Presentation to the male
Feeding requirement
Aggression to female
Aggression to male
Displaced by male
Going to tidal pool
Sniffing the pup
Investigate by the male
Sniffing by the male
Going to shade
Pup calling with no answer
Bite ti pup
Displaced by female
Urinate
Copula
Goingo to the sea
Neck lift
Notice to the male of a subadult
Cough
Huse male
Resting
Sleeping
Upright posture
Huse female
Marking/Urinate
Dislodges males
Grooming
Fin to the air
Barks at territorial limit
Going to the tidal pool
Herds female
Going to the sea
Answering the pup
Displacemente
Calming females
Calling the pup
Cough
Investigate the female
Allowing the female going to the sea
Herds pup
Growling
Biting
Displacing females
Copula
Threating
Resting
Calling to the mother
Grooming
Going to the tidal pool
Breastfeeding
Calling in movement
Feeding requirement
Movement without calling
Upright posture
Lonely play
Answering the mother
Approachement to the pup
Sniffing the pup
Fin to the air
Fondling with the mother
Molested by a juvenile
Molested by a subadult
Scrathing with stones
Aggression to pup
Aproachement to mother
Sniffing the male
Cough
Answering to the male
Displaced by the mother
Displaced by the pup
Stumbling
Herd by an adult male
Swept away by wave
Table 2. Censuses at San Benito del Oeste (SBO) and
San Benito del Este (SBE) on June 28, 30 and July 15,
2007 with the correction factor (CF) for the age and sex
classes: adult males (AM), subadult males (SM),
juveniles (J), adult females (AF), pups (P) and untederminated (U) individuals of Guadalupe fur seal.
Tabla 2. Censos realizados en las islas San Benito del
Oeste (SBO) y San Benito del Este (SBE) el 28 y 30 de
junio y 15 de julio de 2007, con el factor de corrección
(CF) para todas las clases de edad y sexo: machos
adultos (AM), machos subadultos (SM), juveniles (J),
hembras adultas (AF), crías (P) e individuos indeterminados (U) de lobo fino de Guadalupe.
AM
SM
J
AF
P
U
Total
SBO
172
239
590
631
10
106
1748
CF
1.4
1.4
1.5
1.5
-
-
SBE
2
54
124
124
6
54
CF
-
2.0
1.33
1.33
-
-
479
we determined a population density for areas occupied
by fur seals of over 4 ind 100 m2. Population structure
was as fallow: adult males represented the 7.8% of the
population, sub-adult males accounted for 13.2%,
juveniles for 37.2%, females for 33.9%, pups for the
0.7%, and indetermined individuals for 7.2%.
The population growth rate (r) was obtained from
the total number of individuals at different years; for
1997-2000 was 22.3%, and from 2000 to 2007 was
21.3%, these high values indicate the importance of
immigration to the San Benito Archipelago. The
average population growth for the period 1997-2007
was 21.6%. The birth rate (b) was determined by
dividing the total number of births between the total
population, resulting in: b = 35.16 in 1997; b = 66.35
in 2004; b = 7.56 in 2005 and b = 7.13 in 2007.
Reproductive behavior
As expected we found few adult males at SBA. Due
that males exert guarding behavior to females at their
218
territories; adult males spent more time engaged in
territorial defense behavior (34.8 ± 1.1%), than resting
or sleeping (10.7 ± 0.66%). Females used most of their
time sleeping or resting (17.1 ± 3.76%), and nursing
(15.5 ± 1.05%). Pups spent more time resting (15.5 ±
1.05%), than calling their mothers (13.8 ± 0.36%) or
grooming (8.6 ± 2.21%).
Females spent 32.9% of their time nursing, and
67.1% resting between periods of lactation. We
observed 45 lactation episodes, from which the
average feeding time was 27 ± 18.42 min and the
average resting time was 58.5 ± 57.64 min. No
significant difference was found between periods of
lactation (P = 0.76) and between resting (P = 0.43).
Food demand was initiated by the pup in 90% of the
observations, and by the mother in 10%. Pup mean
mass increased over the study period (23 days) was
6.7 ± 1.4 kg (males: 7.7 ± 1.26 kg, n = 3; females: 6.1
± 1.2 kg, n = 5), and pup mean length increased from
68.9 ± 2.64 cm (males: 71.3 ± 2.52 cm, n = 3; females:
67.4 ± 1.3 cm, n = 5). At the end of the sampling
period the average growth rate increased of such 0.045
kg day-1 and the average lenght incresead of such 0.24
cm day-1. Percentage increase and growth rate are
summarized in Tables 3 and 4. We only report data
from seven pups that were able for being measured at
the beginning and at the end of field work.
Foraging trips of four adult females averaged 4.6 ±
2.22 days (range: 1 - < 9 days). Mean attendance
periods on land averaged 1.9 ± 2.9 days (range: 1-5
days). Adult females nursing a pup spent approximately 23.8% of their time on land and 76.2% of their
time foraging at sea.
Feeding preferences
We collected 36 scats from juveniles and 49 scats
from subadult males, finding otoliths or squid beaks in
all the samples. Obtaining 1040 beaks; from these,
638 (61.4%) were determined to specific level. Six
squid species were identified from the scats: Loligo
opalescens, Onychoteuthis banksii, Dosidicus gigas,
Histioteuthis dofleini, Pterygioteuthis giardi and
Symplectoteuthis luminosa. Fish remains were found
in eight scats, five of them were represented only by
otoliths, two had otoliths and vertebrae, and one scat
had a fish jaw (which could not be identified). From
the fish remains only two species were identified:
Synodus lucioceps y Porychthys notatus.
For prey species percent occurrence (OPi), Loligo
opalescens was considered the main prey in the diet of
GFS, with a frequency estimated of 84%, while the
less frequently found squid species was H. dofleini
(4.8%) (Table 5).
DISCUSSION
At Guadalupe Island, Gallo-Reynoso et al. (2005)
estimated the growth rate of GFS at 13.7% for 19551993; Hernández-Montoya (2009) reported a population growth of 34% between 1993 and 2006 and also
estimated a rate of 13.7% in the period from 1954 to
2006. Gallo-Reynoso et al. (2005) reported 12,176
ind, while Hernández-Montoya (2009) reported
11,625 ind in August 2006 (with the following
population structure: females 33.4%, pups 26.7%,
adult males 15.1%, sub-adults 11.0% and juveniles
Table 3. Percentage increase of: weight, total length (TL), width of waist (WW), length of the right anterior fin (AF), and
length of the rear fin right (FR). Growth rate in weight (kg day-1) and length (cm day-1) of seven pups of Guadalupe fur
seal at San Benito Archipelago in 23 days at summer 2007.
Tabla 3. Porcentaje de incremento de: peso, longitud total (TL), ancho de la cintura (WW), longitud de la aleta anterior
derecha (AF) y longitud de la aleta posterior derecha (FR). Tasa de crecimiento en peso (kg día-1) y longitud (cm día-1) de
siete crías de lobo fino de Guadalupe en el archipiélago de San Benito, en 23 días durante el verano de 2007.
Pup
I
II
III
IV
0
1
2
Percentage increase of weight and size
Island
S.B.O.
S.B.O.
S.B.O.
S.B.O.
S.B.E.
S.B.E.
S.B.E.
Weight
LT
AC
AD
AT
Weight
Lenght
6.25
6.25
6.25
6.25
6.25
6.25
6.25
7.38
6.58
1.45
5.71
1.45
3.50
5.13
6.12
4.23
3.06
5.26
6.10
5.88
7.70
9.09
4.76
4.55
7.14
2.38
6.38
14.89
14.71
6.06
2.94
6.06
7.41
8.57
8.11
0.03
0.03
0.06
0.03
0.07
0.04
0.04
0.37
0.33
0.11
0.27
0.07
0.19
0.31
Table 4. Growth rate in weight (kg day-1) and length (cm
day-1) average of pups categorized as: males and females,
and pups from San Benito del Este (SBE) and San Benito
del Oeste (SBO) islands in 18 days at summer 2007.
Table 4. Promedios de la tasa de crecimiento en peso (kg
día-1) y longitud (cm día-1) de las crías categorizadas en:
machos, hembras y crías de las islas San Benito del Este
(SBE) y San Benito del Oeste (SBO) en 18 días durante
el verano de 2007.
Category
Growth rate in
weight (kg day-1)
Lenght
(cm day-1)
Males
Females
SBO.
SBE.
0.03
0.06
0.04
0.05
0.34
0.16
0.19
0.27
Table 5 Number of samples (n), ocurrence percentage
(OPi), and frequency of occurrence (FO) calculated for
six squid species and two fish species consumed by
Guadalupe fur seal at San Benito Archipelago during
summer of 2007 in 85 collected scats.
Tabla 5. Número de muestras (n), porcentaje de
ocurrencia (OPi) y frecuencia de ocurrencia (FO)
calculadas para las seis especies de calamar y las dos
especies de peces consumidas por el lobo fino de
Guadalupe en el archipiélago de San Benito durante el
verano de 2007, identificadas en 85 excretas colectadas.
Squid species
Loligo opalescens
Onychoteuthis banksii
n
OPi
FO
71
62.61
84.16
22
18.26
25.46
Dosidicus gigas
34
28.70
40.3
Symplectoteuthis luminosa
6
3.48
6.86
Pterygioteuthis giardi
5
4.35
5.84
Histioteuthis dofleini
5
5.22
6.08
Synodus lucioceps
2
1.7
2.4
Porychthys notatus
2
1.7
2.4
Fish species
6.1%). Hernández-Montoya suggested that the decrease between 2005 and 2006 may indicate that the
population at Guadalupe Island is reaching the
carrying capacity of the suitable area, causing the
migration to San Benito and the odd population
structure that we found at the archipelago in 2007,
which was predicted by Gallo-Reynoso et al. (2004).
We postulate that SBA is closer to a major feeding
area so GFS tend to stay at SBA rather than return to
219
IG. Guadalupe Island has large areas of available
habitat for GFS and is far from reaching capacity.
Although the population of fur seals at SBA has
increased rapidly, most of the observed individuals
were juveniles and females. Juveniles formed the bulk
of the population during the summer of 2007; this is
usually the dominant category in a re-colonization
process (Baker, 1978). The high number of juveniles
can be the cause for the high population growth rate
(Lima & Páez, 1997). This large amount of juveniles
coupled with the low number of adult males with
reproductive territories and offspring, might indicate
that the colony of San Benito has not been
consolidated yet as a breeding colony, and that is used
mainly as a resting and foraging place. However, the
continuous number of births at the archipelago may
prove that San Benito constitutes a breeding colony.
A small and growing population is composed
primarily of juvenile individuals with an age
distribution that tends to present younger age
categories (Baker, 1978), while the population reaches
equilibrium; this trend is less marked when the current
population size reaches its balance (Charlesworth,
1980).
Females were the second most numerous category
at SBA. Adult females do not use SBA for breeding
(indicated by the low number of pups counted at
SBA), but appear to use it as a resting area before
returning to Guadalupe. GFS adult females from Isla
Guadalupe that were instrumented with geolocationtime-depth recorders foraged near SBA (GalloReynoso et al., 1994, 2008).
Gallo-Reynoso et al. (2008) found the mean
distance to the foraging area from Guadalupe Island at
444 ± 151 km. The migration of individuals from
established populations can be caused by food
competition due to high population densities (Johnson,
1969; Baker, 1978) or by the sparse distribution of
food (Bluhm & Gradinger, 2008). The population at
San Benito is very small compared to Guadalupe
Island, perhaps now there is less food competition,
and thus, foraging resources are more abundant;
however, it is more likely that this behavior is due to a
greater abundance of food over the continental shelf
than in the pelagic environment, which in turn makes
the foraging trips shorter. That GFS are found in great
numbers and with high variability of its age/ sex class
composition may indicate that the foraging route for
GFS from Guadalupe Island pass very close to SBA,
which has elicited the re-colonization of the SBA.
Grandi et al. (2008) also found a similar behavior of
the South American sea lions (Otaria flavescens) and
suggested that potential areas for the expansion could
be closer to areas where growing colonies already
220
Table 6. Comparison of average mass (kg) and length (cm) among fur seal pups of San Benito (age ca. seven days, n = 8)
and of Guadalupe Island (age eight days, n = 17) (from Gallo-Reynoso & Figueroa-Carranza, 2010).
Tabla 6. Comparación entre el porcentaje en peso (kg) y longitud (cm) entre las crías de lobo fino del archipiélago de San
Benito (edad aproximada de siete días, n = 8) e isla Guadalupe (ocho días de edad, n = 17) (Tomado de Gallo-Reynoso &
Figueroa-Carranza, 2010).
Males
San Benito Archipelago
Mass (kg)
Length (cm)
Guadalupe Island
Mass (kg)
Length (cm)
7.7 ± 1.26
71.3 ± 2.52
6.1 ± 0.4
69.68 ± 3.5
Females
6.1 ± 1.2
67.4 ± 1.3
5.7 ± 0.5
64.9 ± 3.7
Males and females
6.7 ± 1.4
68.9 ± 2.64
5.9 ± 0.5
67.29 ± 4.3
exist and reported the importance of the juvenile age
classes and the areas adjacent to colonies in the overall
recovery of any population of pinnipeds.
Duration of foraging trips and female’s attendance
period showed differences between Guadalupe Island
and San Benito; at Guadalupe Island the average
female attendance period was 5.03 days, followed by a
foraging trip with a mean of 11.5 days at the sea;
while at San Benito the average female attendance
period was 4.58 days, followed by a foraging trip of
1.88 days. Even with this different strategies between
females at both colonies, no difference in pup’s mass
gain rate for both sexes were found, but differences in
the length rate of increase were noted, according to
findings at Guadalupe Island by Gallo-Reynoso &
Figueroa-Carranza (2010) (Table 6).
Fidelity to breeding sites, may explain why the
reproductive rate is so low at San Benito, this also can
explain the lower number of births, since the
individuals born at San Benito are reaching the age of
reproduction and might be expected to return to San
Benito to breed. Even that the number of pups born at
SBA is small (15), pups showed a similar growth
pattern compared to pups at Guadalupe Island, this
might be an evidence that San Benito´s GFS colony
has potential to become a well structured breeding
colony.
Camacho-Ríos (2004) found at San Benito
Archipelago, that the diet of GFS was composed of
95.6% cephalopods with a 4.4% of fish, L. opalescens
being the most important prey consumed during
winter of 2001 and spring of 2002. HernándezMontoya (2009) reported that feeding composition at
Guadalupe Island comprised 92% of squid and 8% of
fish, and according to the importance index (IIMP) the
most important species were: L. opalescens, O.
banksii, Gonatus sp. and D. gigas. In this study
(summer of 2007) we found that L. opalescens was the
most important prey in the diet of fur seals (51.1% of
all the items found in the diet), and that squid
composed the 92.6% and fish accounted for the 7.4%,
similar to the findings of Camacho-Ríos (2004) and
Hernández-Montoya (2009). It is important to note
that between 2001 and 2007, the diet has remained
similar for GFS at San Benito.
The GFS presents a clear pelagic feeding strategy
(Gallo-Reynoso, 1994; Gallo-Reynoso et al., 2008)
specializing in cephalopods. Hernández-Montoya also
elucidate that GFS is a specialist predator feeding on
prey present in one trophic level. Squids have been
identified as the main prey in the diet of GFS (GalloReynoso, 1994; Hanni et al., 1997; Camacho-Ríos,
2004). At Guadalupe Island and San Benito, fur seals
feed mainly on pelagic and coastal squids. Food
availability does not seem to be a limiting factor for
the species at these fur seal colonies. This certainly
enhances the growth of the GFS population, if no
other factor is limiting (i.e. competition with other
species, environmental variability and population
density (from Gallo-Reynoso, 1994)). Presumably,
many of the feeding preferences of fur seals observed
in this work reflect adaptations to local environmental
conditions.
GFS population at San Benito is expected to
continue increasing, especially if juveniles keep on
migrating and the individuals born at the archipelago
reproduce successfully there.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank “Cooperativa de Pescadores Nacionales de
Abulón” who provided logistic support at San Benito
Archipelago. Also we thank the support of
CONACYT to M.E., and funding from UCSC-MIRTCIAD-Guaymas. The censuses and scat collection
were conducted under permit Nº 06801/06
SEMARNAT, México.
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224
Short Communication
Ostrea puelchana (D’Orbigny 1842): a new host of Tumidotheres maculatus
(Say, 1818) in northern Patagonia, Argentina
María del Socorro Doldan1, Erica M. Oehrens-Kissner1, Enrique M. Morsan1
Paula C. Zaidman1 & Marina A. Kroeck1
1
Instituto de Biología Marina y Pesquera "Almirante Storni" (IBMyPAS)
Güemes 1030, San Antonio Oeste (R8520CXV), Río Negro, Argentina
ABSTRACT. Tumidotheres maculatus has been reported as a commensal of Mytilus platensis and Atrina
seminuda and suggested as a parasite of Aequipecten tehuelchus in San Matías Gulf (SMG). The native flat
oyster, Ostrea puelchana, has been studied in SMG for decades, and no crab-oyster association has been
reported. In autumn-spring 2009 and 2010, oysters were collected from four banks in SMG, and the
occurrence of T. maculatus inside the pallial cavity of O. puelchana was recorded. The prevalence varied
between sites, with 0-12.5% at El Sótano, 0-16.7% at Caleta de los Loros, and no crabs found in the samples
from Las Grutas and Puerto Lobos. Infected oysters hosted a single crab. Oysters were infested by either one
male (47.7%) or one female (15.1%). A positive but low correlation was found for male crab size and oyster
size. The presence of these crabs inside the oysters could be due to the overlap of the distribution areas of O.
puelchana and other bivalve hosts. Our findings may also be a consequence of local fishing. Commercial
extraction of traditional hosts may have caused crabs to look for new hosts.
Keywords: oyster, Pinnotheridae, commensalism, San Matías Gulf, Argentina.
Ostrea puelchana DÓrbigny 1842 nuevo hospedador de Tumidotheres maculatus
(Say, 1818) en el norte de Patagonia, Argentina
RESUMEN. En el Golfo San Matías (GSM), Tumidotheres maculatus ha sido registrado como comensal de
Mytilus platensis y Atrina seminuda, y se lo ha indicado como parásito de Aequipecten tehuelchus. La ostra
plana nativa Ostrea puelchana ha sido objeto de estudio por décadas en el GSM y no existen precedentes
sobre una asociación entre las ostras y el cangrejo pinotérido. Durante otoño-primavera de 2009 y de 2010 se
recolectaron ostras de cuatro bancos del GSM, registrándose la ocurrencia de T. maculatus en la cavidad paleal
de O. puelchana. La prevalencia varió entre los sitios: 0-12,5% en El Sótano, 0-16,7% en Caleta de los Loros;
no se encontraron cangrejos en los muestreos en Las Grutas y en Puerto Lobos. Se encontró un único cangrejo
por hospedador; las ostras estuvieron infestadas por cangrejos macho (47,7%), o hembras (15,1%). Se
encontró una correlación positiva pero baja entre la talla de los cangrejos macho y la talla de las ostras. La
presencia del cangrejo en esta ostra podría ser causada por el solapamiento de áreas de distribución de O.
puelchana con otros bivalvos hospedadores. Por otra parte, podría representar una consecuencia de la pesca en
el área. Debido a la extracción comercial, los crustáceos habrían comenzado a buscar nuevos hospedadores.
Palabras clave: ostra, Pinnotheridae, comensalismo, Golfo San Matías, Argentina.
___________________
Corresponding author: María del Socorro Doldan ([email protected])
Pinnotherid crabs are a group of parasite or
commensal inhabitants of bivalves, gastropods and
echinoderms, plus polychets tubes (Fenucci, 1971;
Williams, 1984). Frequently associated to commercial
species, however, little is known about the biology of
Patagonian species (Fenucci, 1971; Torres, 2006;
Ocampo et al., 2007). Adverse effects have been
reported on bivalve hosts of parasite crabs. Physical
damage or malformations to gills, gonads and other
tissues have been observed (Christensen &
McDermott, 1958); interference with filtration efficiency and oxygen consumption rate have also been
registered (Bierbaum & Shumway, 1988) as well as
reduction on the reproductive potential and on meat
225
Ostrea puelchana new host of Tumidotheres maculatus in northern Patagonia
production (Tablado & López-Gappa, 1995; Narvarte
& Saiz, 2004). Moreover, the presence of the crab
implies an increase in processing time of bivalves
from commercial catches (Narvarte & Saiz, 2004).
In San Matías Gulf (SMG), located northern
Patagonia, Tumidotheres maculatus (= Pinnotheres
maculatus, see Campos, 1989) has been reported as a
commensal of mussels Mytilus platensis and naked
penshells Atrina seminuda (Boschi et al., 1992;
Ocampo et al., 2007). It has also been suggested as a
parasite of the Tehuelche scallop Aequipecten
tehuelchus (Narvarte & Saiz, 2004). Fenucci (1971)
reported the occurrence of a young female crab within
a native oyster Ostrea puelchana close to M. platensis
fishing grounds at Mar de Plata (38º02`S, 57º30`W). It
was considered as a rare case, with weak evidence to
confirm a commensal association. Oysters have been
studied in SMG for decades; however, there are no
reports of this crab-oyster association up to now.
During a research on the ecological status of the
flat native O. puelchana grounds of SMG, we
recorded the presence of T. maculatus living inside the
pallial cavity of the oysters. The prevalence of crabs
within oysters was estimated for each oyster ground
and its effect on the host was examined.
A total of 4,754 oysters were collected by diving
during the fall and spring seasons of 2009 and 2010 at
four natural grounds of SMG: Las Grutas, El Sótano,
Caleta de los Loros and Puerto Lobos (Fig. 1). Shell
height was measured with electronic digital caliper
from the umbo to the growth edge. Oysters were
weighed and carefully opened. Mantle cavity and
tissues were examined and the presence and position
of crabs were recorded. Martins & DÍncao (1996)
identification key was used to identify crab species.
Sex was determined by differences in genital openings
by macroscopic observation. Morphological features
of the crabs were measured on pictures and analyzed
with image free software Image-J ®. The distance
from the frontal margin to the posterior margin was
defined as the carapace length (cl), while maximum
carapace width (cw) was considered as the maximum
distance between lateral margins. Gill and flesh
condition of the infected oysters were observed on
each freshly collected animal.
Occurrence of crabs was quantified as the
percentage of oysters larger than 40 mm harbouring a
crab. Minimum oyster size was based on minimum
size of both Patagonian mussels and scallops hosts (42
mm and 51 mm respectively) (Tablado & LópezGappa, 1995; Narvarte & Saiz, 2004). To evaluate the
effect of crabs on their hosts, the relationship between
the size and total weight of the oysters with and
without crabs was analyzed using the one-way
Figure 1. Map of San Matías Gulf, Northern Patagonia,
Argentina, showing study sites.
Figura 1. Mapa del Golfo San Matías, Patagonia Norte,
Argentina, con la ubicación de los sitios de muestreo.
analysis of variance (ANOVA), with a logarithm
transformation of the data. Homoscedasticity was
tested using the Levene test. The regression lines of
size vs total weight of each group were compared
using an analysis of covariance (ANCOVA).
The effect of crabs on oysters was also assessed by
the condition index (CI), defined as weight of soft
parts/total weight. For each season at each ground
one-way ANOVA was used to determine the
significance of differences of CI between oysters with
and without crabs. Levene test was used to test
homoscedasticity. A correlation between cw of T.
maculatus and height of the oysters harboring them
was explored.
Pinnotherid crabs appeared only in oysters bigger
than 55 mm (Table 1, Fig.2). All crabs were found
alive in the pallial cavity and were identified as
specimens of T. maculatus. Infected oysters hosted a
single crab; no molts were found. Oysters were
infested by single male (47.7%), or single female
(15.1%). Crabs in poor preservation conditions and/or
in immature morphological stages were unsexed and
grouped as undifferentiated crabs (36.4%).
The incidence of the crab in the oysters at each of
the four sites shows markedly higher numbers of pea
226
Table 1. Site name, mean depth, prevalence, and measurements. Numbers in brackets represent oysters smaller than 40
mm. cl: carapace length, cw: carapace width.
Tabla 1. Sitios, profundidad media, prevalencia, y mediciones. Los números entre paréntesis representan las ostras
menores a 40 mm. cl: largo del caparazón, cw: ancho del caparazón.
Mean depth
(m)
Sampled
oysters
(n)
Prevalence
(%)
Host size (mm)
Mean ± SD
Caleta de los Loros
Las Grutas
18
6
159 (10)
146 (43)
3.2
0
2009 Spring sample
Caleta de los Loros
Las Grutas
El Sótano
Puerto Lobos
20
8
14.7
15
293 (22)
60 (9)
1197 (259)
243 (5)
2010 Fall sample
Caleta de los Loros
Las Grutas
El Sótano
Puerto Lobos
15
8
15
15
2010 Spring sample
Caleta de los Loros
Las Grutas
El Sótano
20
10
15
Year
Site name
2009 Fall sample
Crab
c range
(mm)
cw range
(mm)
79.5 ± 14.4
-
3.24 - 5.26
-
3.4 - 5.29
-
1.4
0
0 - 12.5
0
92.6 ± 5.7
77.1 ± 16.7
-
4.14 - 4.37
1.95 - 6.74
-
3.64 - 5.23
1.9 - 6.18
-
234 (20)
215 (33)
98 (7)
242
1.3
0
7.1
0
74.8 ± 7.85
83.6 ± 8.2
-
2.91 - 7.95
1.67 - 2.9
-
2.8 - 8.71
1.63 - 2.86
-
1023 (78)
60
58 (1)
0 - 16.7
0
0
76.7 ± 16.8
-
2.33 - 6.22
-
2.2 - 6.71
-
Figure 2. Female Tumidotheres maculatus found in the
pallial cavity of Ostrea puelchana at Caleta de los Loros
ground, northern Patagonia, Argentina. Scale bar = 20
mm.
Figura 2. Ejemplar hembra de Tumidotheres maculatus
encontrado en la cavidad paleal de Ostrea puelchana en
el banco de Caleta de los Loros, Patagonia Norte,
Argentina. Escala de la barra = 20 mm.
crabs in spring samples of El Sótano (ES) and Caleta
de los Loros grounds (CL) (Table 1). Probably the
higher incidence is related to the big numbers in those
samples.
Examination of the infected oysters showed no
damage or shortness of the gills. The size-weight
relationships in each group of oysters were significant
(infested oysters: weight = 0.31 x size+3.07, P < 0.01;
non-infested oysters: weight = 0.27 x size+3.21, P <
0.01). Homocedasticity among the regression lines
was tested (P = 0.27). The size-weight relationship
showed differences between groups (P = 0.014, Table
2), however the slope in both relationships showed no
significant differences (P = 0.066, Table 2).
For site at each season no differences were found
between variances of CI (pCLfall = 0.239; pESfall = 0.065;
pCLspring = 0.387; pESspring = 0.766). The CI of oysters
with and without crabs showed significant differences
for the fall samples in CL (P < 0.01) and for the spring
sample at ES (P = 0.008). However, no significant
differences were found for the other samples (pESfall =
0.879; pCLspring = 0.322).
In several studies a positive correlation between
the sizes of infesting crab and its host has been
observed (Christensen & McDermott, 1958; Kane &
Farley, 2006) and shelter size seems to influence adult
crab size. This trend appears to be more apparent
among female crabs (Kane & Farley, 2006, Tablado &
López-Gappa, 1995) which are lifelong endosymbionts. Male are free-ranging and move among hosts.
We did find a positive but low correlation for male
crabs (R2 = 0.211, P = 0.017). Small crabs were found
in large oysters but the opposite was not the case.
The occurrence of T. maculatus inside O.
puelchana is significant since it is a recently observed
227
Ostrea puelchana new host of Tumidotheres maculatus in northern Patagonia
Table 2. Results of ANCOVA applied to the ln (size) vs
ln (weight) relationship between oysters with and without
crabs.
Tabla 2. Resultados del ANCOVA aplicado a la relación
entre el ln (talla) vs ln (peso) entre ostras con y sin
cangrejos.
Source of variation
With vs
without crabs
Error
df
SS
MS
F
P
1
0.035
0.035
6.042
0.014
1361
7.891
0.006
phenomenon. It has a lower incidence than those of
other hosts of the area (56% in A. tehuelchus, Narvarte
& Saiz, 2004; 15-74% in Atrina seminuda, Soria
unpublished data; more than 80% in M. platensis,
Morsan unpublished data), but it is comparable to the
incidence of crabs in Zygochlamys patagonica when it
was first detected in 1984 at San José Gulf grounds
(range of prevalence: 1.19-12.2%; Gómez-Simes,
1993). Similar values (7-16%) were found for M.
platensis in Necochea grounds in 1970 (Fenucci,
1971). Since actual occurrence of T. maculatus in O.
puelchana reaches 16.7% on SMG grounds (Table 1),
we conclude that an interspecific relationship is
established between the two species. Particularly, a
commensal relationship is established between crabs
that feed on food filtered by flat oysters. Although no
deleterious effect on gills was observed, we found
differences in CI for same samples. If there is an
energetic disadvantage relative to the presence of the
crab as found in other species (Bierbaum & Shumway,
1988), in this species is unknown.
SMG oyster grounds have been surveyed since
1970, and no precedent of this commensal association
had been reported before. Two hypotheses can explain
our findings. One hypothesis arises from an ecological
perspective. The presence of the crabs inside flat
oysters represents evidence of a colonization process.
O. puelchana larvae frequently set on A. seminuda or
on M. platensis, therefore intraspecific relationships
between these species take place. The overlapping of
distribution areas of O. puelchana and those of
traditional and highly-infected hosts in SMG may
have played a key role in the onset of this process. The
second hypothesis refers to fishing activities. Our
findings may represent a consequence of disturbance
caused by fishing to the benthic ecosystem. Due to
commercial extraction of traditional hosts crabs may
have started looking for new hosts. It has been
demonstrated that T. maculatus can choose host
(Kruczynski, 1973), therefore their distribution is not
controlled by host abundance. O. puelchana rests on
the sea bed with the bowl-shaped (right) valve
downwards and the flat (left) valve upwards. Despite
the shells slightly open for filtration, it is likely that T.
maculatus enters when the aperture is exposed. The
presence of pea crabs within specimens of Pododesmus sp. that occurred in our samples supports the
hypothesis of the search of new hosts.
Although oysters were mainly infested by male
crabs, no (definite) pattern can be recognized.
Seasonality in crab occurrence has been reported for
several hosts (Christensen & McDermott, 1958; Alves
& Pezzuto, 1998; Narvarte & Saiz, 2004; Sun et al.,
2005; Asama & Yamaoka, 2009). In SMG, seasonal
variation of the incidence of crabs was reported for A.
seminuda (Soria, unpublished) and for A. tehuelchus,
where gravid females were observed in February and
November (Narvarte & Saiz, 2004). The incidence of
infestation of T. maculatus within O. puelchana along
the year, i.e. if the occurrence of crabs remains at
constant levels or if it has peak periods of invasions,
has not been evaluated. Moreover, reproductive
season of these crabs remains unknown. A careful
check made throughout the year may reveal the annual
recruitment pattern. On the other hand, the conditions
that regulate this type of commensalism have to be
elucidated. Whether crab densities, distribution of
receptive crab females, food availability, salinity or
other factors are controlling this intraspecific relationship remains unknown.
Additionally, T. maculatus range size (Table 1)
was lower than those of A. tehuelchus (1-16 mm,
Narvarte & Saiz, 2004) or of M. platensis (1.2-10 mm,
Fenucci, 1971; 3.8-9.5 mm, Boschi et al., 1992).
Differences in crab prevalence between grounds are
also intriguing considering the spatial distribution of
oyster beds. The occurrence of T. maculatus within O.
puelchana may reflect an expansion of crab
distribution to shallow waters. O. puelchana and A.
tehuelchus with crabs are found at shallow waters
(less than 25 m deep; Table 1), while previously
reported hosts are distributed from 40 up to 120 m
depth (Fenucci, 1971; Gómez-Simes, 1993; Tablado
& López-Gappa, 1995). The difference in crab size
between bivalve hosts, and the absence of T.
maculatus in the shallowest oyster grounds (Las
Grutas) may also reflect this fact. Furthermore, as
males change hosts frequently, a correlation between
sizes is not expected (Tablado & López-Gappa, 1995),
which is consistent with our findings. Female crabs
might not be entering slightly open shells of O.
puelchana due to their carapace size.
In further studies, special considerations should be
given to the sex-ratio and the crab-host size
relationship, which might be related to host size, and
to the time that the bivalve remains closed. In the
future, a study will be conducted that combines
ecological data with the morphological feature of the
crabs inhabiting this and other bivalve species from
SMG.
ACKNOWLEDGEMENTS
We express our gratitude to Dr. Daniel Roccatagliata
for helping us with the crab determination. Institutional support was given by IBMyPAS. This study
was funded by PICT 2006-1674 and PICT 2007-1338
from ANPCyT.
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228
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Young cephalopods in southern Chilean waters
229
Short Communication
New records of early life-stages of cephalopods in the Chiloé Interior Sea
1
Sergio A. Carrasco1, Roberto Maltrain2, Francisco Villenas3 & Marco A. Vega4
School of Biological Sciences and Coastal Ecology Laboratory, Victoria University of Wellington
Wellington 6140, New Zealand
2
Facultad de Ciencias del Mar y de Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso
Casilla 5080, Viña del Mar, Chile
3
Casilla 1020, Valparaíso, Chile
4
Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Santo Tomás
Héroes de la Concepción 2885, Iquique, Chile
ABSTRACT. Early life stages of cephalopods were sampled with zooplankton nets in southern Chile (41°43°S) during the CIMAR 11 Fiordos cruise, November 2005. A total of 52 individuals were collected,
comprising three families (Octopodidae, Sepiolidae, Onychoteuthidae) and four species (Robsonella
fontaniana, Enteroctopus megalocyathus, Semirossia patagonica, an undetermined Onychoteuthidae species).
Paralarvae of Octopodidae have been previously recorded in northern and southern Chile; however, for
Sepiolidae and Onychoteuthidae, this is the first record of early life stages in Chilean waters.
Keywords: cephalopods, paralarvae, Octopodidae, Sepiolidae, Onychoteuthidae, fjords, southern Chile.
Nuevos registros de estadios de vida tempranos de cefalópodos en
el mar interior de Chiloé
RESUMEN. Estadios tempranos de cefalópodos fueron obtenidos con redes de zooplancton en el sur de Chile
(41°-43°S) durante el crucero CIMAR 11 Fiordos en noviembre de 2005. Un total de cincuenta y dos
individuos fueron recolectados, comprendiendo tres familias (Octopodidae, Sepiolidae and Onychoteuthidae)
y cuatro especies (Robsonella fontaniana, Enteroctopus megalocyathus, Semirossia patagonica, y una especie
indeterminada de Onychoteuthidae). Si bien existen descripciones previas de paralarvas de Octopodidae para
el norte y sur de Chile, este trabajo provee el primer registro de estadios tempranos de vida de Sepiolidae y
Onychoteuthidae para aguas chilenas.
Palabras clave: cefalópodos, paralarvas, Octopodidae, Sepiolidae, Onychoteuthidae, fiordos, sur de Chile.
___________________
Corresponding author: Sergio Carrasco ([email protected])
The life cycle of most nektonic cephalopod species
starts with planktonic stages called “paralarvae”
(Young & Harman, 1988). At this first stage after
hatching, young cephalopods resemble miniature
adults; however, their mode of life differs from that of
juveniles and older conspecifics (Rocha et al., 1999;
Barón, 2003). The identification of these young stages
is confusing and problematic, mainly due to the
inefficiency of nets for sampling juvenile forms,
difficulties for recognizing consistent systematic
characters, and technological obstacles for rearing
early stages in laboratory (Sweeney et al., 1992).
However, obtaining information on the distribution of
paralarval forms in oceanographic surveys is an
important component of life-history studies, and can
be essential for determining when and where adults
spawn, and to establish recruitment patterns for each
species (Sweeney et al., 1992; Bower et al., 1999;
Rocha et al., 1999).
Several studies have shown that early life stages of
many cephalopods species are closely associated with
oceanic current systems, where eggs masses,
paralarvae and even juveniles, can actively be
transported from spawning areas to their feeding
230
grounds (reviewed by Rocha et al., 1999). Although
such studies are of major relevance, the distribution
and role of early life-history stages of cephalopods in
marine trophodynamics (i.e. as predators or prey) is
not yet fully understood (Boyle & Rodhouse, 2005;
Jackson et al., 2008).
For most of the ~80 cephalopod species recorded
in Chilean waters (Rocha, 1997; Ibáñez et al., 2009;
Vega 2009), young forms are still not known, and
field studies on taxonomy, abundance and distribution
of paralarval or juvenile stages remain limited (Vega
et al., 1999, 2000) (Table 1). The current study
provides additional information about taxonomic
identification, size structure, abundance and geographic distribution of early life stages of cephalopods
collected in a small section of the Chilean fjord region
(41°-43°S).
Young stages of cephalopods were collected
aboard the vessel AGOR “Vidal Gormaz” during
CIMAR 11 Fiordos cruise (November 2005).
Sampling was conducted at 19 oceanographic stations
between Seno de Reloncaví (41º31’S) and Boca del
Guafo (43º39’S), southern Chile (Fig. 1a). Oblique
hauls were performed from 200 m depth to the surface
using a Bongo net (350 µm mesh; 60 cm diameter) or
a Tucker trawl (300 µm mesh; 1 m2 diameter)
equipped with a flowmeter to estimate the volume of
sea-water filtered, ranging from 140 m3 (range: 101 to
179 m3) in stations where paralarvae were collected, to
98 m3 (range: 57 to 188 m3) in stations where
paralarvae were not found. Samples were preserved in
5% formalin in sea water solution until further
examination. Each individual was identified to the
lowest taxonomic level by comparison with
descriptions available in the literature (Sweeney et al.,
1992; Ortiz et al., 2006; Bolstad 2008; González et al.,
2008; Ortiz & Ré, 2010; Uriarte et al., 2010) using
standardized morphological characters, including
dorsal mantle length (DML, mm), number and
distribution of suckers (S), tentacular club (TC) and
chromatophore patterns. Abundance of paralarvae was
expressed as ind 1000 m-3 and their spatial distribution
were plotted in a map of the area provided by the
Chilean Army. When possible, samples were
compared with adult specimens stored at Museo
Nacional de Historia Natural, Chile and reported as
MNHNCL with their corresponding storage number.
A total of fifty two specimens were collected, from
the families Octopodidae D’Orbigny, 1840; Sepiolidae
Leach, 1817 and Onychoteuthidae Gray, 1849 (Table
2). The highest abundances and spatial distributions
were observed in oceanic stations (e.g. 38, 47, 49, 50)
around Boca del Guafo and Corcovado Gulf, with
more than 18 ind 1000 m-3 (Figs. 1b-1d). Octo-pods
identified as Robsonella fontaniana (D’Orbigny,
1834) were the most abundant, with 46 paralarvae
ranging from 2.3 to 4.6 mm DML (Table 2, Fig. 1b).
These individuals displayed a muscular body, covered
by an unpigmented layer (especially smaller sizes)
surrounding the funnel, mantle, eyes and arms. The
eyes were large, and the mantle was short and rounded
(Figs. 2a-2b). Arrangements of brown chromatophores
covered the dorsal and ventral surfaces of the head,
mantle, arms (~4) and dorsal surface of the
perivisceral epithelium (> 18). Arms were shorter than
the mantle. All paralarvae presented an uniserial line
of four suckers of similar size (Figs. 2c-2d) and larger
individuals also presented, in addition to the uniserial
line of four, a variable number of small biserial
suckers in development (ranging from 2 to 10)
depending on the size of the paralarvae.
Four larger octopods were collected (5.0-12.1 mm
DML, Table 2, Fig. 1b), and identified as Enteroctopus megalocyathus (Gould, 1852). An unpigmented layer also surrounded their bodies, only
interrupted by the funnel orifice, mantle aperture, and
sucker openings. Eyes were large and prominent. The
mantle was muscular, broad and rounded (Figs. 2e-2f,
2f). Bodies were dorsally and ventrally spotted with
brown chromatophores; however, less numbers were
observed in the ventral surface. Arms had a slightly
smaller size compared with the mantle, showing 18-36
biserial suckers (depending of DML) arranged in a
zig-zag row that gently decreased in size from the
mouth towards the tip (Figs. 2g-2h).
Only one paralarva of Sepiolidae was collected
(5.5 mm DML), and identified as Semirossia
patagonica (Smith, 1881). The mantle was short and
broad. Fins were large and separated. Dorsal and
ventral surfaces of the body were covered by round
and brown chromatophores, except for the edge of the
fins (Figs. 2i-2j). Arms were shorter than the mantle,
with small biserial suckers markedly enlarged at the
medial and distal portion of the series on arms. The
TC showed small and numerous suckers that gently
decreased in size towards the tips (Figs. 2k-2l).
One 19 mm-DML squid was identified as
Onychoteuthidae, but its taxonomic status could not
be identified to the species level. The specimen had a
muscular body, with a relatively broad mantle
pointing out posteriorly. Eyes were large and
prominent (Fig. 2m). Dark chromatophores covered
the head and dorsal surface of the mantle. The gladius
was visible beneath the skin in the dorsal midline (Fig.
2n). Rhombic fins in the posterior end were bisected
by the gladius (Fig. 2o). Arms were shorter than the
mantle, with stalked suckers (~50-60) decreasing in
size from the mouth towards the tip (see schemes:
Gonatus sp.
Japetela sp.
Ommastrepidae ind.
Ciroteuthis sp.
Teuthowenia sp.
Octopodidae ind.
Octopus sp.
Gonatus antarcticus
Species
6
4
1
1
1
1
13
1
Number of paralarvae
3.9 - 17
2.9 - 9.8
3.9
2.1 - 8.3
5
MDL range (mm)
Depth (m)
0 - 20
0 - 20
0 - 100
0 - 150
0 - 200
0 - 70
0 - 100
Station
16
32
38
47
49
50
50
Bongo net
Tucker trawl
Tucker trawl
Bongo net
Bongo net
Bongo net
Bongo net
Gear
14/11/2005
14/11/2005
14/11/2005
14/11/2005
19/11/2005
8/11/2005
8/11/2005
Date
Octopodidae
Onychoteuthidae
Octopodidae
Sepiolidae
Octopodidae
Octopodidae
Octopodidae
Octopodidae
Octopodidae
Octopodidae
Octopodidae
Family
Enteroctopus megalocyathus
Onychoteuthidae indet.
Semirossia patagonica
Robsonella fontaniana
Species
1
1
1
1
2
6
1
1
3
13
22
Number of paralarvae
Table 2. Early life stages of cephalopods collected in the present study, southern Chile (CIMAR 11 Fiordos cruise, 41°S-43°S).
Tabla 2. Estadios tempranos de cefalópodos recolectados en el presente estudio, Sur de Chile (Crucero CIMAR 11 Fiordos, 41°S-43°S).
(-) Unknown, specimens were not in a good enough condition to estimate DML.
1998-99
Mejillones, northern Chile
(23°S)
1998
Family
Gonatidae
Bolitaenidae
Ommastrepidae
Chiroteuthidae
Cranchiidae
Octopodidae
Canal Moraleda, southern Chile Octopodidae
(43°S-46°S)
Gonatidae
Area
Date
Table 1. Previous records of early life stages of cephalopods collected along the Chilean coast.
Tabla 1. Previos registros de estadios tempranos de cefalópodos recolectados a lo largo de la costa de Chile.
6.5
19
8.6
5.5
5.3 - 12.1
2.3 - 3.1
3.6
5.0
3.2 - 3.9
2.6 - 4.0
2.5 - 4.6
DML range (mm)
Vega et al. (2000)
Vega et al. (1999)
Reference
231
232
Figure 1. Sampling stations and spatial distribution of early life stages of cephalopods collected during CIMAR 11 Fjords
cruise. a) Geographic position, b) Octopodidae abundance, c) Sepiolidae abundance, d) Onychoteuthidae abundance.
Figura 1. Estaciones de muestreo y distribución especial de estadios tempranos de cefalópodos recolectados durante el
crucero CIMAR 11 Fiordos. a) Posición geográfica, b) abundancia de Octopodidae, c) abundancia de Sepiolidae,
d) abundancia de Onychoteuthidae.
Figs. 2p-2q). Tentacles were slightly longer than arms.
TC showed a single row of 9 hooks in the manus,
surrounded by ~40 stalked circular suckers with a
central aperture. The carpal pad displayed 10 suckers
(Fig. 2r).
The early life stages of cephalopods collected
during this survey belong to species that are common
in Chilean waters; however, with the exception of
some octopuses (e.g. O. mimus, R. fontaniana, E.
megalocyathus) and squids (e.g. D. gigas, L. gahi)
(Warnke, 1999; Guerra et al., 2001; Castro et al.,
2002; Ortiz et al., 2006; González et al., 2008; Staaf et
al., 2008; Ortiz & Ré 2010; Uriarte et al., 2010),
detailed information on morphological patterns of
hatchlings and juveniles has not previously been
described. Although the abundance of young
cephalopods in our samples seems to be low, similar
values have been previously recorded in this
geographic area by Vega et al. (2000) and Balbontín
et al. (2004). Causes of these low captures could be
their patchy distribution, low densities, or their
potential ability to avoid the plankton nets (Sweeney
et al., 1992). The comparatively large captures of
octopods recorded in this survey at oceanic stations
could reflect either the active movements of these
visual predators in searching for food, or alternatively,
an accumulation of paralarvae due to currents between
inshore and offshore waters. In fact, currents play a
major role in the dynamic of this complex
hydrographic system, attaining values of 66.5 cm s-1 in
areas close to the sampling site (i.e. Canal Moraleda,
Balbontín et al., 2009). The presence of cephalopod
paralarvae in previous surveys conducted in this
region suggest that Chilean fjords and channels could
233
Figure. 2. Early life stages of cephalopods collected during CIMAR 11 Fjords cruise. From top to bottom: Octopodidae,
Sepiolidae and Onychoteuthidae. a, b, c, d) Robsonella fontaniana, where a and b) dorsal and ventral views, scale bar:
0.75 mm; c and d) external morphology and oral view. e, f, g, h) Enteroctopus megalocyathus, where e-f) dorsal and
ventral views, scale bar: 10 mm; g-h) external morphology and oral view. i, j, k, l) Semirossia patagonica, where i-j)
dorsal and ventral views, scale bar: 5 mm; k, l) external morphology and oral view. m, n, o, p, q, r) Onychoteuthidae ind.,
where m, n, o) complete specimen, gladius visible in dorsal midline and protruding rostrum of gladius, scale bar: 5 mm. p,
q, r) external morphology, arm and tentacle, respectively. All schemes maintain the same scale than original samples.
Figura. 2. Estadios tempranos de cefalópodos recolectados durante el crucero CIMAR 11 Fiordos. De arriba a abajo:
Octopodidae, Sepiolidae y Onychoteuthidae. a, b, c, d) Robsonella fontaniana, donde a-b) vistas dorsal y ventral, escala:
0,75 mm; c-d) morfología externa y vista oral. e, f, g, h) Enteroctopus megalocyathus, donde e-f) vistas dorsal y ventral,
escala: 10 mm; g-h) morfología externa y vista oral. i, j, k, l) Semirossia patagonica, donde i-j) vistas dorsal y ventral,
escala: 5 mm; k, l) morfología externa y vista oral. m, n, o, p, q, r) Onychoteuthidae ind., donde m, n, o) espécimen
completo, gladius visible en línea media del dorso y rostro sobresaliente del gladius, escala: 5 mm. p, q, r) morfología
externa, brazo y tentáculo, respectivamente. Todos los esquemas mantienen las mismas escalas que las muestras
originales.
be important for hatching and breeding not only for
benthic octopuses, but also for other species of
cephalopods inhabiting this particular area.
The morphological characters suggested by
Sweeney et al. (1992) for species recognition were
useful for identifying the young stages collected.
Comparisons among laboratory reared paralarvae of
the three most common coastal octopuses from
Chilean waters: O. mimus, R. fontaniana and E.
megalocyathus [DML (1.69 vs 3.18 vs 8.38), number
of suckers (3 vs 4-5 vs 16-27), number of visceral
chromatophores (6-8 vs 19-33 vs 100-210)] (Warnke,
1999; Castro et al., 2002; Ortiz et al., 2006; González
et al., 2008; Ortiz & Ré, 2010; Uriarte et al., 2010), in
addition with the geographic distribution of adult
specimens, allowed us to determine the taxonomic
identification of the paralarvae collected. From the
three above named species, O. mimus is the only one
234
that does not occur in southern Chile (Vega et al.,
2001; Ibáñez et al., 2009; Vega, 2009). From the other
two, E. megalocyathus is the only large octopod (~1 m
total length [TL]) recorded in this area (Osorio et al.,
2006; Häussermann & Försterra, 2009), with
paralarvae around 8 mm DML and a planktonicbenthic period of dispersal (Ortiz et al., 2006), which
could explain the large size of the paralarvae
collected. By contrast, for R. fontaniana smaller adult
sizes (28 cm TL), smaller hatchling sizes (~4.0 mm
TL), extended planktonic periods (~72 days) and large
benthic stage size (~11 mm TL) have been recorded
(González et al., 2008; Ortiz & Ré, 2010; Uriarte et
al., 2010), supporting the identity of the small
paralarvae collected. A skin film covering the body of
the paralarvae has been reported in several species of
octopuses, including E. megalocyathus (see
Villanueva & Norman, 2008); however, it was not
detected by Ortiz & Ré (2010) in R. fontaniana
hatchlings. The presence of this loose skin in the
samples of R. fontaniana collected could be an artefact
of the fixative process, and should be re-evaluated in
live field-collected individuals. Although the function
of this skin film is unknown, it is possible that such
layer is used to attain neutral buoyancy, potentially
aiding passive dispersion (Villanueva & Norman,
2008).
In relation to Sepiolidae, two species have been
recorded in southern Chile, Rossia glaucopis and
Semirossia patagonica (Ibáñez et al., 2009; Vega,
2009); however, only adults of the latter are know
from the study area (Valdovinos et al., 2005; Osorio et
al., 2006; Häusermann & Försterra, 2009). For S.
patagonica there is no previously published information about embryonic development or paralarval
stages in Chilean waters. Sweeney et al. (1992)
described for Sepiolidae, subfamily Rossiinae, a size
of 5-7 mm in eggs, similar to the size of the young
stage collected in this survey. S. patagonica might be
confused with R. galucopis; however, only the former
possess enlarged suckers in the arms, a clearly visible
trait in both the paralarva collected and in one adult
specimen stored at Museo Nacional de Historia
Natural, Chile (MNHNCL, N°1979).
For Onychoteuthidae, records from the southeastern Pacific coast (i.e. 42°S-56°S) describe the
occurrence of five species in Chilean waters (i.e.
Onychoteuthis banksii, Kondakovia longimana,
Moroteuthis ingens, M. knipovitchi and M. robsoni)
(Rocha, 1997; Vega et al., 2001; Ibáñez et al., 2009;
Vega, 2009). A recent taxonomic revision of the
family also suggested the occurrence of Onykia
(Moroteuthopsis) ingens between 30°S and 60°S,
which, however, would be a new combination for
Moroteuthis ingens (Bolstad, 2008). Despite
difficulties in Onycoteuthid’s systematics, the juvenile
collected in this survey showed the typical
morphological characters used to identify members of
this family, such as the gladius visible as a dark line
running length of the dorsal mantle with a pointed
rostrum bisecting the fins. The TC showed a single
row of hooks in the manus (double row in adults);
however, because hooks begin to develop around 15
mm (Bolstad, 2008), it is possible that they were just
partly developed in this juvenile squid, which
probably corresponds to Onykia sp. (K. Bolstad, pers.
comm.). Nevertheless, because there is no information
available on young onychoteuthis from Chilean
waters, detailed studies and sampling are still needed
to clarify the specific identity of this individual.
The knowledge of the marine flora and fauna of
this fjord region is still in a discovery phase, and has
been hampered by difficulties in sampling this
relatively isolated area. Results from previous
oceanographic surveys (e.g. CIMAR 1, 3, 4, 7, 9, 11,
12) and from recent biodiversity expeditions
(Häussermann & Försterra, 2009) have substantially
increased the information available for this region.
The efforts made in the present survey have also
provided new and valuable information to partially
fulfill the current knowledge gap about early life
stages of cephalopods from Chilean and southeastern
Pacific waters.
ACKNOWLEDGEMENTS
Authors thank to the Comité Oceanográfico Nacional
(CONA), commander, crew and technicians aboard
AGOR Vidal Gormaz for samples collection. Dr.
Sergio Palma and Laboratorio de Planctología for
samples separation. Dr. Sergio Letelier and Dr. Kat
Bolstad provided valuable advices identifying the
specimens. Juan Pablo Sáez made all the schematic
draws. The comments of anonymous reviewers that
improved initial versions of the manuscript are also
appreciated.
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236
Short Communication
First record of Hydrolagus melanophasma James, Ebert, Long & Didier, 2009
(Chondrichthyes, Chimaeriformes, Holocephali) from the
southeastern Pacific Ocean
Carlos Bustamante1, 2, Hernán Flores2, Yhon Concha-Pérez2, Carolina Vargas-Caro2
Julio Lamilla2 & Mike Bennett1
1
School of Biomedical Sciences, University of Queensland
St Lucia, Queensland 4072, Australia
2
Laboratorio de Elasmobranquios (ELASMOLAB), Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas
Universidad Austral de Chile, P.O. Box 567, Valdivia, Chile
ABSTRACT. The eastern Pacific black ghost shark, Hydrolagus melanophasma is reported from deep waters
off Chile and is described from specimens collected off Valdivia at depths of 1150 to 1720 m. This species is
distinguished from all other members of the genus by its large, curved dorsal fin spine, which extends beyond
the dorsal fin apex; a second dorsal fin of uniform height along the caudal peduncle; large pectoral fins
extending beyond the pelvic fin insertion; and a uniform black color of the body. Catch records of this species
in Chile suggest a discontinuous distribution along the continental slope of the eastern Pacific Ocean,
restricted to the Middle America and Atacama trenches. These observations elevate the number of chimaeroid
fishes inhabiting Chile to five species.
Keywords: chimera, Hydrolagus melanophasma, zoogeography, cartilaginous fishes, Chile, southeastern
Pacific.
Primer registro de Hydrolagus melanophasma James, Ebert, Long & Didier, 2009
(Chondrichthyes, Chimaeriformes, Holocephali) en el Océano Pacífico suroriental
RESUMEN. La quimera negra del Pacífico este, Hydrolagus melanophasma es reportada desde aguas
profundas frente a Chile y se describe a partir de especímenes colectados en Valdivia en profundidades ente
1150 y 1720 m. Esta especie se diferencia de los otros miembros del género por su larga y curvada espina
dorsal, la cual se extiende más allá del ápice de la aleta dorsal; presenta una segunda aleta dorsal de altura
uniforme a lo largo del pedúnculo caudal; grandes aletas pectorales que se proyectan sobre la inserción de las
aletas pélvicas, además de su coloración negra uniforme en el cuerpo. Los registros de captura de esta especie
en Chile sugieren una distribución discontinua a lo largo del talud continental del océano Pacifico este,
restringido a las fosas oceánicas de Atacama y Mesoamérica. Estas observaciones aumentan a cinco el número
de especies de peces Chimaeriformes que habitan aguas chilenas
Palabras clave: quimera, Hydrolagus melanophasma, zoogeografía, peces cartilaginosos, Chile, Pacífico
suroriental.
___________________
Corresponding author: Carlos Bustamante: ([email protected])
Three families of chimaerid fishes (Chimaera: Holocephali) are currently recognized with at least 43
extant species (Didier, 2008). The Family Callorhinchidae with three species restricted to the Southern
Hemisphere is the least numerous. The Family
Rhinochimaeridae known as "longsnout" or "longnosed” chimaera, contains three genera and eight
species distributed discontinuously in the great oceans.
The Family Chimaeridae, with two genera distin-
guished by the presence, in Chimaera, or absence, in
Hydrolagus, of an anal fin. The Chimaera genus
contains 11 extant species, and Hydrolagus contains
21 valid species to date (Eschmeyer & Fricke, 2010).
Fourteen of the Hydrolagus species are known to
occur in the Pacific Ocean, of which ten have a
distribution restricted to the western Pacific (Didier,
2004; Andrade & Pequeño, 2006; Barnett et al., 2006;
Quaranta et al., 2006). In the eastern Pacific by
237
First record of Hydrolagus melanophasma in Chile
comparison only six species of Hydrolagus has been
reported: two possibly endemic to the Galapagos
Islands; two restricted to the coast of Chile and Peru,
and two inhabiting the north Pacific off the coast of
Mexico and California (Didier, 2008).
In Chile, the number of holocephalans has
increased from one, prior to 1950, to four in the
present. The first species described for Chile was the
elephantfish Callor-hinchus callorynchus (Linnaeus,
1758) by Philippi (1893). The bigeye chimaera
Hydrolagus macro-phthalmus De Buen, 1959; was
described from the continental slope of central Chile
and the Pacific spookfish Rhinochimaera pacifica
(Mitsukuri, 1895), was reported by Pequeño (1989)
from the deep continental slope in central Chile.
Recently Andrade & Pequeño (2006) reported the pale
ghost shark Hydrolagus pallidus Hardy & Stehmann,
1990; from the Juan Fernández seamounts (ca. 33°S,
77°W) in the bycatch of the orange roughy
Hoplosthethus atlanticus Collett, 1889, trawl fishery.
Despite the increased fishing effort in the last 20
years, distribution patterns of chimaerid fishes in the
southeastern Pacific are poorly known. Along the
Chilean coast are caught as bycatch in trawl, coastal
gill-nets or longline fisheries; but its capture never is
reported or landed (Lamilla et al., 2008) with
exception of the artisanal, coastal gillnet fishery
targeting C. callorhynchus (Cubillos et al., 2009).
In June 2009, three chimaerid fishes, one male and
two females, were incidentally caught during
commercial bottom longline fishery targeting the
Patagonian toothfish (Dissostichus eleginoides Smitt,
1898) on board L/M Pamela II. Seventeen hauls were
made during the cruise, but chimaeroid fishes were
caught in three separate occasions along with 121
specimens of eleven elasmobranch species (Lamilla et
al., 2010). Additionally, four specimens were bycatch
from one haul by the same vessel during November
2009, as indicated in Table 1.
Chimaeridae (Didier, 2004). 30 body measurements and eight head lateral-line canals measu-
rements were taken point to point using a dial caliper
(0.01 mm) or measuring tape (1 mm). Definition of
measurements and their acronyms are based on
Compagno et al. (1990), Didier & Nakaya (1999) and
Didier & Séret (2002): total length (TL), precaudal
length (PCL), body length (BDL), snout-vent length
(SVL), trunk length (TRL), head length (HDL), preoral length (POR), prenarial length (PRN), pre-orbital
length (POB), eye length (EYL), eye height (EYH),
pre-first dorsal length (PD1), pre-second dorsal length
(PD2), length of first dorsal fin base (D1B), dorsal
spine height (DSA), maximum height of first dorsal
fin (D1H), maximum height of second dorsal fin
(D2H), interdorsal space (IDS), dorsal caudal margin
length (CDM), maximum height of dorsal lobe of
caudal fin (CDH), total caudal length (CTL), ventral
caudal margin (CVM), maximum height of ventral
lobe of caudal fin (CVH), caudal peduncle height
(CPH, pectoral fin anterior margin (P1A), posterior
base of pectoral fin to anterior base of pelvic fin
(P2P), pelvic-caudal space (PCA), origin of first
dorsal fin to origin of pectoral fin (D1P1), origin of
first dorsal fin to origin of pelvic fin (D1P2), origin of
second dorsal fin to origin of pelvic fin (D2P2). In the
lateral-line canals of head: distance from anterior
oronasal fold to center of nasal canal (ONC), length of
the rostral canal (LRC), length of the nasal canal
measured as a straight line distance from right to left
side (LNC), distance between infraorbital and angular
canal measured as the straight line distance from
junction of the oral and infraorbital canal to the
junction of the oral and angular canal (IOA), distance
between preopercular canal and main trunk canal
measured from their junction with the infraorbital
canal (OTM), distance between main trunk canal and
supratemporal canal measured from their junctions
with the infraorbital and postorbital canals,
respectively (OCL), length of supratemporal canal
measured across the head from its junctions with the
postorbital canal (STL), distance from anterior base of
spine to the center of the supratemporal canal (SPS).
Table 1. Geographical position of captured specimens.
Tabla 1. Ubicación geográfica de los especímenes capturados.
Date
19-06-2009
22-06-2009
23-06-2009
04-11-2009
GPS Position
39°52'20''S
40°02'27''S
40°07'23''S
39°51'35''S
74°18'10''W
74°24'30''W
74°24'29''W
74°22'42''W
Depth (m)
Specimen
1280
1150
1720
1528
IZUA-PM 4007
IZUA-PM 4010
IZUA-PM 4011
Four mature males
Sexual maturity in males was determined by its
secondary sexual characteristics (Didier, 2004) such
as, the emergence of the frontal tenaculum, hardened
pelvic claspers and denticles present on frontal
tenaculum, prepelvic tenacula and pelvic claspers.
Females were considered mature when vitellogenic
(yellow) ovarian follicles or distended oviductal
openings were present (Ebert, 2003). Specimens were
fixed in 10% formaldehyde, stored in 70% ethanol and
deposited at the Ichthyology Collection (IZUA-PM)
belonging to the Universidad Austral de Chile
(UACH) and contrasted with descriptions provided by
James et al. (2009). For comparison purposes, the
specimen described by Andrade & Pequeño (2006)
identified as H. pallidus (PM-IZUA 2341), was
examined due to similarities in its external morphology.
All chimaerid fishes were assigned to the genus
Hydrolagus on the basis of a ventral caudal fin that
was not deeply indented at its origin to form a separate
anal fin. All specimens were consistent with the
diagnosis for H. melanophasma (Fig. 1), according
James et al. (2009). The shape and arrangement of the
lateral-line canals of the head; the slightly curved
spine of the first dorsal fin, serrated in the posterior
margin and greater than the height of the fin; the
uniform height of the second dorsal fin; the size of
pectoral fins extending beyond insertion of pelvic fins;
Figure 1. Hydrolagus melanophasma. a) Male 1175 mm
TL (IZUA-PM 4007), b) female 1277 mm TL (IZUAPM 4011). Scale bar represents 250 mm.
Figura 1. Hydrolagus melanophasma. a) Macho de 1175
mm TL (IZUA-PM 4007), b) hembra de 1277 mm TL
(IZUA-PM 4011). La barra de escala representa 250 mm.
238
the trifid clasper which forks about a quarter of the
total length and a black uniform coloration which
differentiates this species from others described in the
region.
Freshly-caught specimens had a uniform dark
purple-black body coloration that turned pale after
fixation, darker on ventral part of snout, head and
trunk. Paired and unpaired fins were black even after
fixation. Morphometric measurements are presented in
Table 2 and are expressed as percentage of body
length (BDL).
Hydrolagus melanophasma is characterized by
large-bodied specimens (adults BDL > 705 mm) with
a blunt snout that continues the line from the orbit to
the tip of the snout; eyes of moderate size, length
19.5% of head length. Snout-vent length is short,
64.6% BDL, slightly bigger than the pelvic-caudal
space, 58.2% BDL. Pectoral-pelvic space, 36% BDL,
is one-half snout-vent length. Skin firm and robust,
not deciduous as in some Hydrolagus (Didier, 2002,
2008). Pectoral fins large, triangular, anterior margin
41.3% BDL that extends to or beyond pelvic fin
insertion. Straight anterior margin of pelvic fins and
posterior margin strongly convex. First dorsal fin
preceded by prominent, slightly curved dorsal spine
attached to the first dorsal fin; dorsal fin spine long,
28.5% BDL, larger than first dorsal fin apex. Posterior
edge of spine serrated for last 6.3% of spine length.
Dorsal spine and first dorsal fin overlap with the
second dorsal fin when laid flat. First dorsal fin
triangular, base short 20.9% BDL with concave
posterior margin. Second dorsal fin long and uniform
in height throughout body. Depth of second dorsal fin,
4.5% BDL, is greater than depth of dorsal lobe of
caudal fin, 3.0% BDL. There is no measurable
separation between insertion of the second dorsal fin
and the origin of the caudal fin dorsal lobe. Depth of
dorsal and ventral caudal fin lobes is nearly equal.
Ventral lobe of caudal fin extends beyond the
insertion of the dorsal lobe of caudal fin. No anal fin.
Trifid claspers present in mature males along with
frontal tenaculum and prepelvic tenacula. Claspers
forked and extend beyond distal edge of pelvic fins.
The prepelvic tenacula have four to five denticles
along the medial edge. Frontal tenaculum with
indistinct rows of 32 pointed, needle-like denticles.
The head lateral line canals are open grooves with
wide dilation on the snout. There is a distinct space
between the preopercular and oral canals where they
branch separately from the infraorbital canal (Fig. 2).
The preopercular canal is discontinuous after it
branches from the oral or infraorbital before breaking
into consecutively smaller pieces. Lateral line canal
measurements are presented in Table 3. Trunk lateral
239
Table 2. Body measurements expressed as percentage of the body length (% BDL) for examined material of Hydrolagus
melanophasma. † Original measurements of Andrade & Pequeño (2006); * measurement not indicated.
Tabla 2. Medidas corporales expresadas como porcentaje de la longitud del cuerpo (BDL%) para el material
examinado de Hydrolagus melanophasma. † Mediciones originales de Andrade & Pequeño (2006), * medida no indicada.
Sex
BDL (mm)
TL
PCL
SVL
TRL
HDL
POR
PRN
POB
EYL
EYH
PD1
PD2
D1B
DSA
D1H
D2H
IDS
CDM
CDH
CTL
CVM
CVH
CPH
P1A
P2P
PCA
D1P1
D1P2
D2P2
H. melanophasma
James et al. (2009)
H. pallidus
IZUA-PM 2341†
IZUA-PM 4007
IZUA-PM 4010
IZUA-PM 4011
Male
577 – 631
155.6 – 160.5
121.9 – 126.9
56.9 – 60.1
35.5 – 37.3
25.0 – 29.5
10.6 – 11.5
7.1 – 8.2
13.2 – 13.7
6.5
4.1 – 4.4
27.4 – 27.7
47.4 – 47.8
13.9 – 15.3
25.9
19.0 – 19.5
4.0 – 4.1
6.4 – 9.0
20.5 – 23.1
2.0 – 3.3
33.3 – 34.5
26.0 – 28.8
2.4 – 2.9
2,4
38.5 – 40.9
29.8 – 32.2
57.9 – 60.1
16.4 – 19.6
39.5 – 42.5
20.3 – 24.6
Male
660
129.8
115.8
*
*
29.8
16.3
12.6
17.7
6.7
4.7
28.6
86.0
13.2
*
*
4.6
*
16.1
3.0
*
32.1
2.6
2.6
37.7
19.3
*
*
*
*
Male
705
166.7
127.7
64.7
31.9
27.7
14.5
11.2
11.8
5.4
4.4
29.1
44.3
20.9
28.5
24.5
4.5
3.0
20.1
3.0
40.7
34.2
2.7
3.8
41.3
36.0
58.2
21.0
46.1
30.5
Female
733
162.9
130.6
73.1
34.7
30.6
13.4
11.9
14.2
7.1
4.6
27.3
48.3
18.4
29.9
25.2
4.8
10.6
22.5
2.9
31.1
39.0
2.5
2.9
41.5
40.2
50.2
22.1
48.4
31.2
Female
918
138.9
121.8
56.1
35.1
21.8
8.3
7.1
10.5
5.7
3.7
26.7
53.4
16.9
17.6
18.1
5.8
5.4
18.5
2.4
30.5
43.6
2.8
2.4
32.0
38.6
51.2
19.2
41.0
27.2
line extends the length of the body from junction with
post-orbital to whip-like filament and is generally
straight with no regular undulations.
Chimaerid fishes, especially species of Hydrolagus, are often difficult to distinguish because they
look very similar and their geographic range often
overlaps. The morphological characteristics of H.
melanophasma clearly differentiate it from two other
species of this genus occurring in the southeastern
Pacific. The combination of characters, such as body
colouration, length and serrations of dorsal spine, and
lateral-line canals of the head; constitute useful means
for a quick and easy distinction among Hydrolagus
species.
Hydrolagus macrophthalmus differs from the H.
melanophasma by a number of characters being most
Figure 2. Head lateral line canals of Hydrolagus
melanophasma (IZUA-PM 4007) showing the preopercular (POP), oral (O) and infraorbital (IO) canales.
Figura 2. Canales de la línea lateral de la cabeza de
Hydrolagus melanophasma (IZUA-PM 4007) indicando
los canales preopercular (POP), oral (O) e infraorbital
(IO).
conspicuous, such as (a) the length of the dorsal spine,
usually shorter or equal than length of the first dorsal
fin; (b) larger eyes, 30% HDL; (c) preopercular and
oral canals shares a short common branch from the
infraorbital canal; and its (d) pale brown body
coloration. H. melanophasma differs slightly from the
H. pallidus specimen reported from Juan Fernandez
seamounts; by its pale-gray coloration and morphometrics (Table 2). Observations onf the head lateral
line canals and measurement of precaudal (PCL), presecond dorsal (PD2), pre-oral (POR) length and the
240
space between the pectoral and pelvic fins (P2P);
considerably exceed the size range of the H.
melanophasma original description and our observations.
H. pallidus was reported to island slopes of northeast Atlantic (Hardy & Stehmann, 1990) but this
geographical divergence, its unusual discrepancy in
distribution and the fact that no additional specimens
of H. pallidus have been caught or reported from the
Pacific allows us to recognize that the first assignment
was inadequate. The only specimen (IZUA-PM 2341)
reported by Andrade & Pequeño (2005), by its color
and morphometrics, could correspond to the pointynose blue chimaera Hydrolagus trolli Didier & Séret,
2002 (D. Didier comm. pers.); described from the
southwestern Pacific. Recent observations of H. trolli,
from deep seamounts around Hawaii and off southern
coast of California, raise questions about the species
designation by Andrade & Pequeño (2005), which
needs to be revised and supported by a comparative
analysis to argue species identification.
Based on direct observations, we confirm the
presence of H. melanophasma is confirmed for first
time in the south Pacific Ocean. The eastern Pacific
black ghost shark, H. melanophasma, was described
from southern California (USA), along the Pacific
coast of Baja California (Mexico) and into the Gulf
California. Capture records of H. melanophasma in
the southeastern Pacific from Caldera (25°S) (J.
Lamilla unpublished data) to Valdivia (40°S) suggests
a continuous distribution along the deep continental
slope of the southeastern Pacific ocean, restricted to
the Middle America and Atacama oceanic trenches.
Table 3. Morphometric measurements expressed as a proportion of head length (% HDL) of the head lateral line canals of
Hydrolagus melanophasma.
Tabla 3. Mediciones morfométricas expresadas como proporción de la longitud de la cabeza (HDM%), de los canales de
la línea lateral de la cabeza de Hydrolagus melanophasma.
H. melanophasma
James et al. (2009)
HDL (mm)
ONC
LRC
LNC
IOA
OTM
OCL
STL
SPS
170
8.2
3.8
26.0
14.9
30.6
11.1
14.5
16.9
IZUA-PM 4007
195
11.3
5.1
23.6
14.4
30.3
12.3
23.6
14.9
IZUA-PM 4010
224
9.4
5.8
29.5
12.9
28.1
11.2
22.3
18.3
IZUA-PM 4011
200
12.5
6.5
31.5
16.0
30.0
14.0
27.0
15.0
241
The identification of H. melanophasma from
Chilean waters increases the known Chimaeroid fish
species of Chile to five: Hydrolagus macrophthalmus
(Pequeño, 1989), H. cf. trolli (as H. pallidus in
Andrade & Pequeño, 2005), H. melanophasma (as H.
affinis in Lamilla & Bustamante, 2005), Callorhinchus
callorynchus and Rhinochimaera pacifica (Pequeño,
1989).
ACKNOWLEDGEMENTS
We are very grateful to Oscar Gallo, Luis Fernandez
and “L/M Pamela II” crew for provide the study material and all members of the ELASMOLAB involved in
“Programa de Conservación de Tiburones (PCT)”.
Dominique Didier and two anonymous reviewers
provided invaluable comments on an early version of
the manuscript. This contribution was supported by
Fondo de Investigación Pesquera (FIP) project
Nº2008-60; and Dirección de Inves-tigación of Universidad Austral de Chile (DID-UACH). C. Bustamante was supported by CONICYT–Becas Chile and
TUAP–Graduated School of The University of
Queensland. This contribution received no specific
grant from any funding agency, commercial or notfor-profit sector.
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Received: 19 January 2011; Accepted: 30 December 2011
242
Lat. Am. J. Aquat. Res., 40(1): 243-247, 2012
Mytilus hybrid larvae performance
243
Short Communication
Production and performance of larvae and spat of pure and hybrid species of
Mytilus chilensis and M. galloprovincialis from laboratory crosses
Jorge E. Toro1, Pablo A. Oyarzún1, Carolina Peñaloza1, Angélica Alcapán1, Viviana Videla2
Jorge Tillería2, Marcela Astorga3 & Víctor Martínez4
1
Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Universidad Austral de Chile
P.O. Box 567, Valdivia, Chile
2
Fundación Chinquihue, Camino a Chinquihue Kilómetro 12, Puerto Montt, Chile
3
Instituto de Acuicultura, Universidad Austral de Chile, Sede Puerto Montt, Chile
4
Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Universidad de Chile, Santiago, Chile
ABSTRACT. Adult specimens of M. galloprovincialis from Concepción Bay and M. chilensis from Yaldad
Bay, Chile, were transferred to the laboratory to produce crosses of “pure” and “hybrid” species in order to
evaluate early larval development and growth. These variables are important for understanding the dynamics
of these two mussel species in this potential hybrid zone where they occur sympatrically. The study showed
that fertilization occurred in all crosses and significant differences were not detected between pure lines and
hybrids in terms of the percentage of eggs that developed into larvae. Hybrid larvae and spat from both reciprocal crosses grew significantly more than those from pure lines, although valve length values were within the
ranges reported in the literature.
Keywords: Mytilus chilensis, Mytilus galloprovincialis, larval development, hybrids, Chile.
Producción y comportamiento de larvas de especies puras e híbridas entre
Mytilus chilensis y Mytilus galloprovincialis obtenidas en laboratorio
RESUMEN. Ejemplares adultos de M. galloprovincialis de la bahía de Concepción y de M. chilensis de la
bahía de Yaldad, Chile, se trasladaron al laboratorio para realizar cruzamientos puros de cada especie e
híbridos, para evaluar el desarrollo larval temprano y su crecimiento. Estas variables son importantes para
entender la dinámica de estas dos especies de mitílidos en esta potencial zona híbrida donde se encuentran en
forma simpátrica. El estudio mostró que la fertilización ocurrió en todos los cruzamientos y no se detectó
diferencias significativas entre líneas puras e híbridas en el porcentaje de huevos que se desarrollaron a larvas.
Las larvas y juveniles híbridos de ambos cruzamientos recíprocos crecieron significativamente más que las
larvas de los cruzamientos de especies puras, aunque los valores de longitud de la valva están dentro de los
rangos reportados en la bibliografía.
Palabras clave: Mytilus chilensis, Mytilus galloprovincialis, desarrollo larval, híbridos, Chile.
___________________
Corresponding author: Jorge E. Toro ([email protected])
There is no evidence in the literature for the presence
of unfit hybrid recombinants within Mytilus hybrid
zones (Comesaña et al., 1999; Toro et al., 2002;
Beaumont et al., 2004; Westfall & Gardner, 2010;
Dias et al., 2011). As discussed by Comesaña et al.
(1999), the degree of natural hybridization is generally
higher in the Mytilus edulis-M. galloprovincialis
hybrid zone in Europe than in the M. edulis-M.
trossulus hybrid zone on the east coast of north
America. According to Harrison (1993) the more
genetically divergent the parental types, the lower will
be the fitness of the hybrids produced. This difference
in natural hybridization in these two mussel hybrid
zones implies that M. edulis and M. galloprovincialis
are more closely related (Gardner, 1994) than are M.
edulis and M. trossulus (Rawson et al., 1996). This
has been corroborated by successful interbreeding
between M. edulis and M. galloprovincialis, the
244
production of viable offspring in back-crosses of F1
hybrids (Beaumont et al., 2004) and the suggestion
made by Gardner (1994) that M. galloprovincialis
may be a subspecies of M. edulis, proposing the use of
the trinomial form M. edulis galloprovincialis.
Mytilus chilensis is more closely related to Mytilus
edulis than M. trossulus (Toro, 1998; Toro et al.,
2005). The presence of natural beds of two species of
mussels (Mytilus chilensis-M. galloprovincialis) in the
central coast of Chile (Toro et al., 2005; Cárcamo et
al., 2005; Tarifeño et al., 2005, Aldea & Valdovinos,
2005; Borsa et al., 2007; Ruiz et al., 2008) could
represent a potential hybrid zone between the two
species. There is, until now, no information on such
variables on artificial hybridization between M.
chilensis and M. galloprovincialis. The objective of
the present study was to compare using controlled
laboratory trials, the performance of pure lines and
hybrids of M. chilensis and M. galloprovincialis
during the crucial early stages of their development.
Adult mussels (50-81 mm shell length) were
collected from Caleta Tumbes (36°38`S, 72°57`W) at
central coast of Chile (M. galloprovincialis) and from
Yaldad (43°08`S, 73°44`W), southern Chile (M.
chilensis) during November 2009 and held in ambient
running seawater until required for spawning. Samples
of adult mussels were collected from two
geographically distant locations in order to avoid any
possible inclusion of hybrids and introgressed
individuals when the two mussels species are collected
at locations were they are found sympatrically
(Comesaña et al., 1999). Two hundred mussels were
exposed to air for about 1 h, then placed in filtered
seawater at ambient temperature, one mussel per
beaker, for induction of spawning by thermal shock
(20°C). In some cases, eggs and sperm were held for
about 45 min at 18°C before use to allow as many
mussels as possible to spawn, thereby helping to
synchronize the egg stage (Scarpa & Allen, 1992).
Eggs from each female were rinsed with filtered (1
µm) UV irradiated seawater (FSW) and then
resuspended in 2000 mL FSW at 18°C for
fertilization. Sperm concentration was determined
with a hemocytometer. The sperm to egg ratio used
for fertilization was approximately 100:1 in all trials
(Toro et al., 2010). Eggs from each cross and each
pure line were rinsed after 10 min to remove excess
sperm and resuspended in 9-L glass flasks containing
7000 mL at a density 70-120 eggs mL-1 (Ruiz et al.,
2008; Toro et al., 2008). The spawning and crosses
were carried out using a factorial design, to allow full
reciprocal crosses by using individual males and
females from each species (pure and reciprocal
crosses). Veliger larvae were reared at 18°C and 28-33
psu in 200-L glass-fiber tanks, using standard
techniques (Toro et al., 2008). Sea water was filtered,
sterilized with UV light and changed every other day.
At each seawater change, the contents of each tank
were passed separately through a 44 µm Nitex screen
(empty tanks were treated with a low bleach
concentration solution and then rinsed with FSW).
Larvae retained on the screen were rinsed with treated
seawater and back-washed into the cleaned tanks,
which were then re-filled with filtered seawater. At
each water change, larvae were fed Isochrysis galbana
at 25.000-30000 cells mL-1 (Toro et al., 2008). The
number of living larvae in the cultures was monitored
before addition of food, and the volume of the water
used in each culture was adjusted in order to maintain
a density close to 8-10 larvae mL-1. On the 9 and the
16 day after fertilization, the percentage of live veliger
larvae in each culture (the mean of 4 counts) was
estimated within one field of view under the
microscope at 100x magnification. The mean shell
length of veliger larvae on the 9 and 16 day was
estimated by measuring 30 randomly chosen larvae
from each culture with image analyzer software.
Heterosis, the improved performance of hybrids
offspring compared to the average of their purespecies parents was estimated according to Falconer
(1989) as H = average PF1 – average PPPP/ PPPP x 100,
where PF1 is the average performance of hybrids and
PP is the average performance of parent lines (Mallet,
1989). Larval shell length data at day 9 and 16 and
from the spat at day 164, were tested by analysis of
variance using the statistical software SPSS v 15.0.1
and Statistica v. 7.0.
Fertilization occurred in all crosses and cleavage
was observed within 30 to 40 min following mixing of
eggs and sperm. No significant differences between
pure lines and hybrids were detected in the percentage
of eggs developed into larvae (P > 0.05). However, a
few abnormal larvae were detected by direct
observation in the hybrid crosses, but the proportion of
normal veligers during the early stages of growth
showed no significant differences between pure and
hybrid crosses.
Heterosis were detected at the larval stage at day 9
(3.0%) and day 16 (1.0%) and also at the spat stage for
shell length (58.0%) and live weight (300%).
Significant differences (P < 0.05) were detected
between pure lines and hybrids for the shell length
(maximum larval shell length) of veliger larvae (Table
1). Hybrid larvae from both reciprocal crosses grew
significantly faster than larvae from pure lines (Table
1), although the shell length values are within the
range of those reported for pure M. chilensis in trials
carried out by Toro et al. (2008) and trials under
245
Table 1. Median of larval shell length (in parentheses the percentile 25-75%), for the hybridization between Mytilus
chilensis (Mc)-M. galloprovincialis (Mg) and controls (pure species crosses), at 9 and 16 days post-fecundation. Summary
of the ANOVA by Kruskal-Wallis ranges and results of multiple comparison Dunn test (values with same letters are not
significant different P > 0.05).
Tabla 1. Mediana del largo larval (entre paréntesis los percentiles 25-75%) para la hibridación entre Mytilus chilensis
(Mc)-M. galloprovincialis (Mg) y los controles (cruces de especies puras), a los 9 y 16 días post-fecundación. Resumen
del ANDEVA por rangos de Kruskal-Wallis y del resultado de la prueba de comparaciones múltiples de Dunn (Valores
con la misma letra no son estadísticamente distintos P > 0,05).
Day
Crosses
♀Mg x ♂Mc
♀Mc x ♂Mc
9d
♀Mc x ♂Mg
♀Mg x ♂Mg
N
90
88
100
113
Average (µm)
H
P
Dunn
132.5 (127.5-135) 214.53 < 0.000 A
127.5 (125-130)
B
125.0 (120-126.9)
B
122,5 (120-125)
C
♀Mg x ♂Mc 47 150 (145-157.5) 184.04 < 0.000 A
♀Mc x ♂Mc 111 135 (130-137.5)
B
16 d
♀Mg x ♂Mg 11 132 (127.5-132.5)
B
♀Mc x ♂Mg 3 120 (115-)
C
different feeding regimes undertaken by Toro &
Paredes (1996). There was, however, a significant
difference in growth between hybrid larvae of the two
reciprocal crosses, the M. chilensis (female) crossed
with M. galloprovincialis (male) hybrids being the
lower growing larvae (Table 1). Juveniles from these
crosses were evaluated for their shell length and total
wet weight at day 164 after fertilization, showing
significant differences between pure species crosses
and their hybrids (Table 2). Because of the
significantly bigger size reached by hybrid larvae and
their spat (5 month old), compared with pure lines of
M. chilensis and M. galloprovincilis, a positive
heterosis was established, although it is not clear, at
this stage, what advantages this may impart. Similar
results have been reported by Beaumont et al. (2004)
for crosses between M. edulis and M. galloprovincialis
and by Freeman et al. (1994) for crosses between M.
edulis and M. trossulus. Growth of bivalves seems to
be related to the genetic conformation of the
individual (Meyer & Manahan, 2010). High levels of
homozygosity due to inbreeding can significantly
reduce growth rate (Beaumont & Abdul-Martin, 1994)
and, conversely, high degrees of heterozygosity
(Bayne, 1999; Crnokrak & Barrett; 2002; Pace et al.,
2006) may enhance growth rate. Hybridization should
increase the heterozygosity of individuals, which may
in part explain the higher growth observed in hybrid
larval cultures in the present study.
Reports of naturally occurring hybrids in several
mussel hybrid zones (San Juan et al., 1994; Saavedra
et al., 1996; Comesaña et al., 1999; Toro et al., 2005;
Westfall & Gardner, 2010; Dias et al., 2011), and the
data reported here all, confirm that these two species
(M. chilensis and M. galloprovincialis) are interfertile.
In fact, there was no significant difference between
pure lines and hybrids in the percentage of eggs which
developed into larvae (P > 0.05). Also, at the larvae
stage, hybrid crosses showed no significant mortality
than pure lines crosses (P > 0.05). The slight lower
survivorship (not significant) may reflect subtle
differences in the time of sexual maturity or gamete
quality in the two species, and one explanation,
according to the results obtained by Toro et al. (2002),
may be that they have different optimum spawning
times. The reproductive cycle of these mussel species
found simpatrically in central Chile is currently being
studied. A lower survivorship in F1 hybrid individuals
found in other hybrid zones could also be due to the
incompatibility between mitochondrial and nuclear
genomes, which seems to be greater between M.
trossulus and M. edulis than between M. edulis and M.
galloprovincialis (Comesaña et al., 1999). Comesaña
et al. (1999) clearly show that naturally occurring
hybrids consist mostly of backcrosses.
In a hybrid zone a slight overlap of spawning
times, or a few individuals of either species or just
very few F1 hybrids spawning with the other, would
explain the existence of naturally occurring hybrids
and the presence of backcrosses. The results of
Comesaña et al. (1999) and Toro et al. (2004) suggest
that hybridization between M. edulis and M. trossulus
is not very common compared with that between M.
edulis and M. galloprovincialis in Europe. Because the
closely related species M. edulis with M. chilensis
246
Table 2. Mean of shell length (in parentheses the standard deviation) for the hybridization between Mytilus chilensis
(Mc)-M. galloprovincialis (Mg) and controls (pure species crosses) at 164 days post-fecundation. Summary of ANOVA
and results of the Tukey test.
Tabla 2. Promedio del largo valvar (entre paréntesis la desviación estándar) para las hibridaciones entre Mytilus chilensis
(Mc)-Mytilus galloprovincialis (Mg) y los controles (cruzamiento de especies puras) a los 164 días post-fecundación.
Resumen del ANDEVA y los resultados de la prueba de Tukey.
Variable
ANOVA
P
Crosses
N
Average
Shell
length
(mm)
♀Mg x ♂Mc
♀Mc x ♂Mg
♀Mg x ♂Mg
♀Mc x ♂Mc
48
55
100
51
20.58 (2.52)
16.75 (4.32)
11.91 (2.26)
11.57 (2.6)
117.1 < 0.000
♀Mg x ♂Mc
♀Mc x ♂Mg
♀Mc x ♂Mc
♀Mg x ♂Mg
48
55
51
100
0.91 (0.31)
0.54 (0.39)
0.20 (0.15)
0.16 (0.14)
113.9 < 0.000
Weight
(g)
(Koehn, 1991), we expected that a potentially chilean
mussel hybrid zone could be represented by very high
percentages of natural hybrids. The results of the
present study provide evidence that there are no
differences in the percentage of fertilized eggs
between pure line crosses and hybrid crosses between
M. chilensis and M. galloprovincialis. These observations suggest that there is little or no evidence of
physiological barriers to fertilization, but that incompatibilities between mitochondrial and nuclear
genomes may be causing some abnormalities among
F1 hybrid larvae (Rawson et al., 1996; Quesada et al.,
1998). Further research is required, including the
study of pure line and reciprocal crosses, to assess the
relative fitness of larval and juvenile hybrid mussels
under different environmental conditions.
ACKNOWLEDGMENTS
This study was supported by grant FONDECYT
1095061.
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248
Short Communication
Dieta de Hatcheria macraei (Girard, 1855) (Teleostei, Siluriformes,
Trichomycteridae) en el río Chubut, Argentina
1
Ricardo A. Ferriz1
Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”
Av. Ángel Gallardo 470, 1405 Buenos Aires, Argentina
RESUMEN. Se realizó un estudio sobre la dieta de Hatcheria macraei capturados en el río Chubut,
Bajada del Cóndor (43°31'21,12’’S, 69°06’22,1’’W), en abril 2000. El régimen alimentario de este
tricomictérido correspondió al tipo carnívoro bentófago y las presas dominantes, tanto en juveniles como
en adultos, fueron larvas de chironómidos, larvas de tricópteros y cladóceros. Los ejemplares adultos
presentaron una mayor diversidad en la dieta que los juveniles.
Palabras clave: Hatcheria macraei, alimentación, río Chubut, Argentina.
Diet of Hatcheria macraei (Girard, 1855) (Teleostei, Siluriforms, Trichomycteridae)
in the Chubut River, Argentina
ABSTRACT. A study of the diet of Hatcheria macraei caught in Chubut River, Bajada del Cóndor
(43°31'21,12’’S; 69°06’22,1’’W) was performed in April 2000. The feeding regime of this Trichomycteridae
agreed with the carnivorous bentophagous type, and the dominant preys of both adults and juveniles were
chironomid larvae, tricopter larvae, and cladocerans. The adult specimens exhibited a more diverse diet than
the juveniles.
Keywords: Hatcheria macraei, feeding, Chubut River, Argentina.
___________________
Corresponding author: Ricardo A. Ferriz ([email protected])
Los peces patagónicos de aguas continentales se
distribuyen en la Provincia Patagónica dentro de la
subregión ictiogeográfica austral sudamericana (López
et al., 2003). La ictiofauna de esta provincia se
caracteriza por su baja riqueza específica comparada
con la fauna de otras regiones templadas del
Hemisferio Sur (Ringuelet, 1975; Arratia et al., 1983),
que comprende quince especies nativas (Baigún &
Ferriz, 2003).
Hatcheria macraei (Girard, 1855) es un pez
reofílico con fototactismo negativo (Menni, 2004) que
habita corrientes rápidas, claras, frías y bien
oxigenadas (Ringuelet et al., 1967). Los aspectos
básicos sobre la biología de este siluriforme son poco
conocidos: distribución y hábitat (Arratia & MenuMarque, 1981; Peñafort, 1981; Arratia et al., 1983;
Gosztonyi, 1988), alimentación (Ferriz, 1994),
cambios ontogénicos y dieta (Barriga & Battini,
2009), ecofisiología (Gómez, 1990), interacciones
(Barriga et al., 2007; Aigo et al., 2008) y conservación
(Bello & Ubeda, 1998).
En las últimas décadas se ha reconocido una serie
de factores, como la introducción de salmónidos y el
uso de la tierra, que han producido cambios en la
fauna íctica nativa de la Patagonia (Baigún & Ferriz,
2003; Soto et al., 2006; Vargas et al., 2010). Bello &
Ubeda (1998) estimaron que nueve (60%) de las
especies nativas se encuentran en peligro y recomiendan estudiar específicamente la biología de
Hatcheria macraei. Desde esta perspectiva, resulta
necesaria la adquisición de información para
desarrollar estrategias de conservación de la fauna
ictica nativa de la Patagonia.
Los estudios sobre trófica de peces indican el
sentido del flujo de energía, muestran los cambios
depredador-presa, los cambios ontogénicos de la dieta;
además el conocimiento de las relaciones tróficas es
un indicador indirecto para el manejo de un recurso
249
Dieta de Hatcheria macraei en el río Chubut, Argentina
(Ringuelet, 1975, Menni, 2004). El objetivo de este
trabajo es contribuir al conocimiento de la biología
alimentaria de Hatcheria macraei en el río Chubut.
Las capturas fueron realizadas en abril de 2000 en
la localidad Bajada del Cóndor (43°31’21,12’’S,
69°06’22,1’’W), con un equipo de pesca eléctrica
(600-900 V, 60 Hz, 6 ms pulso estándar). Se analizó
un total de 82 ejemplares, los cuales fueron fijados en
una solución de formol al 7% y luego preservados en
alcohol etílico al 70% para su posterior estudio en
laboratorio. Para determinar la dieta, los estómagos
fueron retirados mediante un seccionamiento a la
altura del cardias y del píloro, y luego analizados
cuantitativamente en placas Petri bajo lupa
esteroscópica. A cada ejemplar se le determinó su
longitud estándar (LE) intestinal, con un medidor
graduado al 0,1 mm.
Para cuantificar la dieta se utilizó el índice de
importancia relativa (IRI) propuesto por Pinkas et al.
(1971), que relaciona el porcentaje del volumen (%V),
porcentaje numérico (%P) y porcentaje de frecuencia
(%F) a través de la expresión:
IRIi = (% Ni + % Vi) x % Fi
El volumen (V) de cada ítem alimentario se
determinó con una cámara milimetrada de 200 mm2 de
superficie por 1 mm de altura (Pedley & Jones, 1978).
Este índice se expresa a mediante su porcentaje, donde
%IRIi = IRIi / Σ IRIi. Se determinó la longitud del
nicho trófico con el coeficiente de diversidad de
Shannon-Wiener, siendo H´ = - Σpi ln(pi), donde pi es
la abundancia relativa de cada categoría alimentaria
(Pielou, 1974). La amplitud del nicho es una medida
del rango o diversidad de los recursos usados por una
especie en su condición local (Crowder, 1990).
Se utilizó el índice de Morosita (Myers, 1978) para
calcular la superposición de la dieta entre juveniles y
adultos: Cλ = 2 Σ xi yi / Σ xiz yi2; donde xi e yi son las
proporciones del peso del ítem alimenticio i en la
muestra x e y. Este índice varía entre 1, cuando hay
superposición total y 0, cuando no hay superposición.
Valores iguales o superiores a 0,6 son considerados
biológicamente significativos (Wallace, 1998).
Para el análisis de la dieta, los individuos fueron
agrupados en juveniles (< 60 mm LE) y adultos (> 61
mm LE), según la descripción de los cambios
ontogénicos propuestos por Barriga & Battini (2009).
Para detectar diferencias en la dieta de estos dos
grupos se utilizó el método no paramétrico de
diferencias significativas ANOSIM. Para explicar la
estrategia alimentaria y evaluar la contribución de
cada individuo (fenotipo) a la amplitud del nicho
trófico de la población; se utilizó el análisis gráfico
propuesto por Amundsen et al. (1996). Los resultados
obtenidos para ambos grupos de talla analizadas se
observan en la Tabla 1. Del total de ejemplares
analizados el 13,4% presentó estómagos vacíos.
Para los ejemplares juveniles, menores de 60 mm
LE, las presas dominantes fueron las larvas de
quironómidos, seguida de cladóceros y larvas de
ceratopogónidos que representan el 75% del volumen
de presas. El resto del alimento estuvo constituido por
algas, microcrustáceos, y otras larvas y ninfas de
insectos.
En los ejemplares adultos, mayores de 61 mm de
LE, se observó una dieta más variada. Las larvas de
quironómidos y de tricópteros fueron los grupos más
consumidos; le siguieron en menor importancia las
algas, microcrustáceos, hirudíneos, y larvas y ninfas
de insectos. El test de ANOSIM indicó diferencias
significativas en la dieta de ambos grupos de tallas
(R = 1,011, P < 1).
Con el incremento de la talla, se observó un
aumento en el total de ítemes consumidos, las formas
juveniles presentaron una diversidad menor en la dieta
(H’ = 0,883), mientras que en los adultos fue mayor
(H’ = 1,343). Asímismo, se registró una marcada
superposición en sus preferencias alimentarias como
lo indicó el índice de solapamiento Cλ = 0,91.
La relación entre la longitud intestinal y longitud
estándar, varió entre 0,35 y 0,61 con un promedio de
0,488 (DE = 0,067). La relación entre ambas longitudes en ambos grupos de talla, se indica en la Tabla
2. Se encontró una relación significativa entre las
longitudes intestinal y estándar siendo la ecuación que
expresa dicha relación Li = 0,6081 Lst-6,9595, con un
coeficiente de correlación de r = 0,917. Estos valores
coinciden con lo observado para Trichomycterus
corduvense (Ferriz, 1998) y permiten clasificar a esta
especie dentro del grupo de los carnívoros (Karachle
& Stergiou, 2010).
De acuerdo al diagrama de la estrategia alimentaria
propuesto por Amundsen et al. (1996) en Hatcheria
macraei (Fig. 1), se observó que los juveniles
consumen mayormente larvas de dípteros y
cladóceros, dominancia que reduce la longitud de
nicho trófico (H’ = 0,883); mientras que los adultos
son algo más generalistas con una mayor consumo
ocasional a nivel poblacional, que se refleja en una
mayor amplitud de nicho trófico (H’ = 1,343).
Estos resultados indican que el régimen alimentario de esta especie, tanto para juveniles como
adultos, corresponde al tipo carnívoro bentófago y que
la presas dominantes fueron las larvas de chironómidos lo cual coincide con lo observado por Barriga &
Battini (2009), mientras que Ferriz (1994) reporta para
el Río Limay una dominancia de ninfas de efeme-
250
Tabla 1. Variación de la dieta según la talla de Hatcheria macraei en el río Chubut, Bajada del Cóndor. %F: frecuencia
de ocurrencia, %N: porcentaje numérico, %V: porcentaje volumétrico, %IRI: porcentaje del índice de importancia
relativa, L: larvas, N: ninfas.
Table 1. Diet variation according to the size of Hatcheria macraei in the Chubut River, Bajada del Cóndor. %F:
percentage frecuency of occurrence, %N: percentage by number, %V: percentage by volume, %IRI: index of relative
importance expressed as percentage. L: larvae, N: nymphs.
Juveniles (n = 29)
Ítemes
Algas (Alg)
Copepoda (Cop)
Cladocera (Cla)
Ostracoda (Ost)
Amphipoda (Amp)
Hirudinea (Hir)
Diptera Chironomidae (L) (Ch)
Ceratopogonidae(L) (C)
Tabanidae (L) (Tab)
Tipulidae (L) (Tip)
Trichoptera (L) (Tri)
Ephemeroptera (N) (Ep)
Plecoptera (N) (Ple)
Coleoptera (L) (Col)
Adultos (n = 42)
%F
%N
%V
%IRI
%F
%N
%V
%IRI
5
10
20
5
5
40
15
5
10
-
5,21
20,31
2,60
1,04
48,45
20,83
0,52
1,04
-
4,9
2,45
9,31
2,45
0,98
52,45
13,72
3,94
9,80
-
1,42
10,99
0,47
0,19
74,89
9,62
0,41
2,01
-
4,2
4,2
4,2
4,2
4,2
4,2
29,2
4,2
8,3
8,3
29,2
8,3
8,3
8,3
27,98
1,79
2,98
0,58
34,52
11,90
1,79
4,76
8,93
1,79
1,79
1,79
1,12
0,12
1,12
13,21
3,23
34,64
2,23
7,82
2,79
14,52
6,91
6,70
5,59
3.55
0,37
2,06
0,48
60,84
1,79
2,40
1,89
20,63
2,17
2,12
1,70
Figura 1. Representación gráfica del patrón alimentario
de Hatcheria macraei en el río Chubut, Bajada del
Cóndor. %Pi: abundancia específica de la presa (%
volumen de una presa teniendo en cuenta sólo los
depredadores en el que la presa es consumida) y %F:
frecuencia de ocurrencia.
Figure 1. Graphical representation of the feeding pattern
of Hatcheria macraei from River, Chubut, Bajada del
Cóndor. %Pi: prey-specific abundance (% volume of a
prey calculated taking into account only those predators
in which the prey is consumed) and %F: frequency of
occurrence.
rópteros seguidas de larvas de tricópteros. Otros
estudios sobre la dieta de tricomictéridos mostraron
resultados semejantes. Román-Valencia (2001) estudiando una población de Trichomycterus sp., en
arroyos tributarios del río Quindio encontró que la
dieta dominante estuvo constituida por larvas de
coleópteros y dípteros. Ferriz (1998) y Ferriz et al.
(2010) analizando poblaciones de T. corduvense de
251
Dieta de Hatcheria macraei en el río Chubut, Argentina
Tabla 2. Relación entre la longitud intestinal (Li) y la
longitud estándar (LE) en ambos grupos de tallas de
Hatcheria macraei. n: número de ejemplares analizados,
Ci: coeficiente intestinal medio, DE: desviación estándar.
Table 2. Relatioships between intestinal length (Li) and
standard length (Lst) in both size groups of Hatcheria
macraei. n: number of analyzed samples, Ci: mean intestinal coefficient, DE: standard deviation.
LE (mm)
N
Li 100 / LE
Ci
DE
< 60
20
61,54 - 35
0,466
0,083
> 61
24
42,02 - 61,36
0,614
0,041
ríos serranos del centro de Argentina, determinó que la
dieta dominante estuvo constituida por larvas de
tricópteros, quironómidos y ninfas de efemerópteros.
Figueroa et al. (2010) y Vargas et al. (2010)
determinaron en ríos chilenos, que T. areolatus es un
carnívoro bentófago que consume principalmente
estados preimaginales de insectos y secundariamente
microcrustáceos.
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