años - Latin American Journal of Aquatic Research

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LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
ISSN 0718 -560X
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Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
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Valparaíso, Chile
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Centro de Ciências Tecnológicas, da Terra e do Mar
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Universidad de Los Lagos
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Departamento de Biogeoquímica Marina
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LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(2) 2011
CONTENTS
Research Articles
Joseph Selvin, Aseer Manilal, Suganthan Sujith, George Seghal Kiran & Aron Premnath Lipton
Efficacy of marine green alga Ulva fasciata extract on the management of shrimp bacterial diseases. Eficacia del extracto del alga marina verde Ulva fasciata sobre el manejo de las enfermedades bacterianas en camarones…………………197-204
Luciano N. Padovani, María D. Viñas & Marcelo Pájaro
Importance of the Río de la Plata estuarine front (southwestern Atlantic Ocean) in the feeding ecology of Argentine
anchovy, Engraulis anchoita (Clupeiformes, Clupeidae). Importancia del frente estuarial del Río de la Plata (Océano Atlántico sudoccidental) en la ecología trófica de la anchoíta argentina, Engraulis anchoita (Clupeiformes, Clupeidae)……………………………………………………………………………………………….………………….…………..…..…205-213
Susana María Velurtas, Ana Cristina Díaz, Analía Verónica Fernández-Gimenez & Jorge Lino Fenucci
Influence of dietary starch and cellulose levels on the metabolic profile and apparent digestibility in penaeoid shrimp.
Influencia del nivel de almidón y celulosa en la dieta sobre el perfil metabólico y digestibilidad aparente en camarones penaeoideos……………………………………………………………………………………………………………………………………..214-224
Raúl Pérez-González
Catch composition of the spiny lobster Panulirus gracilis (Decapoda: Palinuridae) off the western coast of Mexico.
Composición de la captura de la langosta espinosa Panulirus gracilis (Decapoda: Palinuridae) en la costa oeste de México…...……………………………………………………………………………………………………………………..……....……225-235
Mauricio F. Landaeta, Claudia A. Bustos, Pamela Palacios-Fuentes, Pablo Rojas & Fernando Balbontín
Distribución del ictioplancton en la Patagonia austral de Chile: potenciales efectos del deshielo de Campos de Hielo
Sur. Ichthyoplankton distribution in South Patagonia, Chile: potential effects of ice melting from the Southern Ice Field...236-249
Jesús Rodríguez-Romero, Laura del Carmen López-González, Felipe Galván-Magaña, Francisco J. Sánchez-Gutiérrez, Roxana
B. Inohuye-Rivera & Juan C. Pérez-Urbiola
Seasonal changes in a fish assemblage associated with mangroves in a coastal lagoon of Baja California Sur, Mexico.
Cambios estacionales de la comunidad de peces asociada a zonas de manglar en una laguna costera de Baja California Sur,
México …………………………………………………………..…………………………………………………………………..…250-260
Douglas Fernando Peiró, Paulo Ricardo Pezzuto & Fernando Luis Mantelatto
Relative growth and sexual dimorphism of Austinixa aidae (Brachyura: Pinnotheridae): a symbiont of the ghost shrimp
Callichirus major from the southwestern Atlantic. Crecimiento relativo y dimorfismo sexual en Austinixa aidae (Barchyura:
Pinnotheridae): un simbionte del camarón fantasma Callichirus major del Atlántico sudoccidental ……………………..….261-270
Joan Sebastián Salas-Leiva & Enrique Dupré
Cryopreservation of the microalgae Chaetoceros calcitrans (Paulsen): analysis of the effect of DMSO temperature and
light regime during different equilibrium periods. Criopreservación de las microalgas Chaetoceros calcitrans (Paulsen):
análisis del efecto de la temperatura de DMSO y régimen de luz durante diferentes períodos de equilbrio……………………………………………………………………………………………………….….……………………..…...271-279
Paulina Soto, Hernán Gaete & María Eliana Hidalgo
Assessment of catalase activity, lipid peroxidation, chlorophyll-a, and growth rate in the freshwater green algae Pseudokirchneriella subcapitata exposed to copper and zinc. Evaluación de la actividad de la catalasa, peroxidación lipídica,
clorofila-a y tasa de crecimiento en la alga verde de agua dulce Pseudokirchneriella subcapitata expuesta a cobre y
zinc.……………… ………………………………………………………………………………………………………...……..……280-285
www.scielo.cl/imar.htm
www.lajar.cl
Luis Fernando Payán, Andrés Felipe Navia, Efraín A. Rubio & Paola Andrea Mejía-Falla
Biología de la raya guitarra Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867) (Rajiformes: Rhinobatidae) en el Pacífico colombiano. Biology of the guitar ray Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867) (Rajiformes: Rhinobatidae) in the Colombian
Pacific...................................................................................................................................................................................286-296
Alfredo C. Barretto, Margarita B. Sáez, María R. Rico & Andrés J. Jaureguizar
Age determination, validation, and growth of Brazilian flathead (Percophis brasiliensis) from the southwest Atlantic
coastal waters (34º-41ºS). Determinación de edad, validación y crecimiento del pez palo (Percophis brasiliensis) de
aguas costeras del Atlántico sudoccidental (34º-41ºS)…………………………………………… …………...…………..…….297-305
Santiago Andrés Echaniz & Alicia María Vignatti
Seasonal variation and influence of turbidity and salinity on the zooplankton of a saline lake in central Argentina. Variación estacional e influencia de la turbidez y la salinidad sobre el zooplancton de un lago salino de la región central de Argentina........................................................................................................................................................................................306-315
Rodrigo Wiff, Juan Carlos Quiroz, Vilma Ojeda & Mauricio A. Barrientos
Estimación de mortalidad natural e incertidumbre para congrio dorado (Genypterus blacodes Schneider, 1801) en la
zona sur-austral de Chile. Estimation of natural mortality and uncertainty in pink cusk-eel (Genypterus blacodes Schneider,
1801) in southern Chile……………………………….…………………….…………………………………………………...……316-326
Christopher Concha, Emilio Figueroa & Federico M. Winkler
Asociación entre la tasa de autofecundación y la frecuencia de larvas malformadas en poblaciones cultivadas del ostión del norte Argopecten purpuratus (Lamarck, 1819). Association between self-fertilization rates and the frequency of malformed larvae in farmed populations of the northern scallop Argopecten purpuratus (Lamarck, 1819)……………………..327-337
Andrea Ubilla & Iván Valdebenito
Use of antioxidants on rainbow trout Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792) sperm diluent: effects on motility and
fertilizing capability. Uso de antioxidantes en el diluyente espermático para trucha arcoiris Oncorhynchus mykiss (Walbaum,
1792): efecto en la motilidad y capacidad fecundante……………………….........................................................................338-343
María Alejandra Romero, Silvana Dans, Raúl González, Guillermo Svendsen, Néstor García & Enrique Crespo
Solapamiento trófico entre el lobo marino de un pelo Otaria flavescens y la pesquería de arrastre demersal del golfo
San Matías-Patagonia, Argentina. Trophic overlap between South American sea lion Otaria flavescens and trawl demersal
fishery in San Matías gulf-Patagonia, Argentina………………………………………………...…………………………………344-358
Viviana Bravo, Sergio Palma & Nelson Silva
Seasonal and vertical distribution of medusae in Aysén region, southern Chile. Distribución estacional y vertical de medusas en la región de Aysén, sur de Chile………………………………………………………………….………………………359-377
Short Communications
Mauricio Ibarra & Patricio M. Arana
Crecimiento del camarón excavador Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) determinado mediante técnica de marcaje.
Growth of burrowing crayfish Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) determined by marking technique.………….....………378-384
Subramanian Bragadeeswaran, Sangappellai Thangaraj, Kolandhasamy Prabhu & Solaman Raj Sophia Rani
Antifouling activity by sea anemone (Heteractis magnifica and H. aurora) extracts against marine biofilm bacteria. Actividades anti-incrustantes de las extractos de las anémonas marinas Heteractis magnifica y H. aurora frente a biofilm de
bacterias marinas.....................………………………………………………………………………….………………………..…385-389
Miguel Avendaño & Marcela Cantillánez
Reestablecimiento de Choromytilus chorus (Molina, 1782) (Bivalvia: Mytilidae) en el norte de Chile. Reestablishment of
Choromytilus chorus (Molina, 1782) (Bivalvia: Mytilidae) in northern Chile……………………………………………..…...…390-396
www.scielo.cl/imar.htm
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(2): 197-204, 2011
DOI: 10.3856/vol39-issue2-fulltext-1
Efficacy of marine green alga Ulva fasciata
197
Research Article
Efficacy of marine green alga Ulva fasciata extract on the management of
shrimp bacterial diseases
Joseph Selvin1, Aseer Manilal2, Suganthan Sujith3, George Seghal Kiran4 & Aron Premnath Lipton5
1-4
Department of Microbiology, Bharathidasan University
Tiruchirappalli – 620 024, India
5
Centre for Marine Science and Technology, M.S. University
Rajakkamankalam Kanyakumari District, India
ABSTRACT. Secondary metabolites of the green algae, Ulva fasciata, were tested to determine the efficacy
of controlling shrimp bacterial pathogens. Exploratory experiments indicated that an intermediate dose
(1 g kg-1 of shrimp) of Ulva in the diet was highly effective at controlling bacterial pathogens of shrimp, as
compared to lower (500 mg kg-1) and higher (1.5 g kg-1) doses. The pilot experiments evaluated the percent of
relative protection afforded shrimps treated with Ulva diet and faced with various concentrations of bacterial
pathogen. The survival of shrimps treated with Ulva diet was significant (P < 0.01). The present findings
indicate that the green U. fasciata may be an excellent source for developing a potent medicated feed for
shrimp disease management.
Keywords: Penaeus monodon, bacterial diseases, Vibrio, shell disease, proactive management, Ulva fasciata.
Eficacia del extracto del alga marina verde Ulva fasciata sobre el manejo de las
enfermedades bacterianas en camarones
RESUMEN. Metabolites secundario de algas verdes Ulva fasciata fue probado para determinar la eficacia de
controlar el camarón pathogens bacterial. Las conclusiones de experimentos exploratorios indicaron que la
dosis mediana (1 g kg-1 de camarón) de dieta Ulva era sumamente eficaz en el control de pathogens bacterial
de camarón cuando comparado al más abajo (500 mg kg-1) y más alto (1,5 g kg-1) dosis. En los experimentos
pilotos, la protección de pariente de por ciento de camarones trató con la dieta Ulva y desafió con varias
concentraciones de bacterial patógeno fueron evaluados. La supervivencia de camarones trató con la dieta
Ulva era significativo (P < 0,01). Basado en las conclusiones presentes, podría ser deducido que U. verde
fasciata puede ser una fuente excelente para desarrollar la comida potente medicinal para la dirección de
enfermedad de camarón.
Palabras clave: Penaeus monodon, enfermedades bacteriales, Vibrio, enfermedad de cáscara, dirección
proactiva, Ulva fasciata.
___________________
Corresponding author: Aseer Manilal ([email protected])
INTRODUCTION
Bacterial disease outbreaks particularly vibriosis and
black shell disease impose a significant constraint on
the sustainable production of shrimp (Bachere et al.,
1995; Verschuere et al., 2000; Selvin et al., 2005;
Manilal et al., 2010b). In Asia, among the pathogenic
Vibrio group, 11 species were reported from the
shrimp culture systems (Lavilla-Pitogo, 1995). V.
alginolyticus and V. harveyi poses a serious disease
problem in cultured black tiger shrimp in India
(Karunasagar et al., 1997; Selvin & Lipton 2003a;
Manilal et al., 2010b). Vibrio species are considered to
be members of the normal bacterial flora of shrimp
and the culture environment (Jiravanichpaisal et al.,
1994; Otta et al., 1999). Often acting as opportunistic
pathogens or secondary invaders, they may cause total
mortality of reared shrimps (Lightner, 1988; Nash et
al., 1992).
Although few reports evidenced the efficacy of
algae-based products in shrimp health management
(Furusawa et al., 1991; Yamasaki et al., 1997), the
198
Lat. Am. J. Aquat. Res.
role of marine natural product in shrimp disease
management has been realized recently (Selvin &
Lipton, 2003, 2004; Selvin et al. 2004b; Huang et al.,
2006; Manilal et al., 2009). It was found that marine
secondary metabolites are promising resources for the
development of eco-friendly management practices for
shrimp diseases (Selvin & Lipton, 2003; Selvin et al.,
2004, 2004b; Manilal et al., 2009, 2009a). Moreover,
secondary metabolites of green algae Ulva fasciata
elicited the non-specific defense factors of shrimp
against pathogenic invaders (Selvin, 2002; Selvin et
al., 2004b). In addition, medicated feed formulated
with polysaccharides isolated from the Indian green
algae, Acrosiphonia orientalis were found to be
effective in control of White Spot Syndrome Virus
(Manilal et al., 2009). Recently, Huang et al. (2006)
envisages the effect of Sargassum fusiforme
polysaccharide extracts on vibriosis resistance and
immune activity of the shrimp, Fenneropenaeus
chinensis.
Southwest coast of India is a unique marine habitat
infested with diverse variety of seaweeds. The
biological activity of seaweeds from the southwest
coast of India (Kollam coast) is already reported
(Manilal et al., 2009, 2009a, 2009b, 2010, 2010a,
2011, 2011a). In this background, the present study
aims to establish the effect of algal-based medicated
feed on the survival of experimentally infected
shrimps.
MATERIALS AND METHODS
Collection of marine algae
The mature plants of Ulva fasciata was handpicked
from the intertidal and subtidal habitat of the Kollam
(08º54'N, 76º38'E) area located on the southwestern
coast of India. The collection was performed during
the period from June 2007 to August 2007 when algal
biomass remains dominant. Live and healthy plants
were harvested manually and washed thoroughly in
running water. Cleaned plant materials were shade
dried under an air jet to prevent photolysis and thermal
degradation. The completely dried material was
weighed and ground coarsely in a mechanical grinder
(Manilal et al., 2010).
Extraction of algae
For extraction, 500 g of finely powdered algal material
was refluxed three times in a 5 L capacity round
bottom flask in a water bath at 65ºC for about 6 h
using dichloromethane: methanol (1:1) as a binary
azeotropic solvent (Manilal et al., 2009b). The
extracts were filtered and concentrated to recover the
excess solvents in another distillation system. The
concentrated extract (about 100 mL) was again filtered
through a Whatman Nº1 filter paper fitted with a
Buchner funnel using suction pressure.
Finally, it was reduced to thick oily natured crude
extract in a rotary vacuum evaporator (Yamato) at
40°C, collected in air–tight plastic vials and stored in
the refrigerator for further activity studies.
Determination of median lethal dose (MLD) of
algal extract
Primary exploratory (dose selecting) experiments were
conducted with broad range of the test compounds.
Chosen concentrations such as: 100, 1000 and 2000
mg kg-1 shrimp of U. fasciata extract were prepared in
5% EtOH in normal saline to ensure complete
solubility. Ten shrimps (abw = 8.5 g) per group
(triplicates) were injected intra-muscularly with 0.1
mL of appropriate dose or 5% EtOH in normal saline
(control). The immediate reflexes and mortality were
observed every hour for the first 6 h and every 24 h
for 7 days. Based on the exploratory experiments,
narrow ranges were administered to the experimental
shrimp to determine the median lethal dose (LD50).
Preparation of medicated diet
Top-coated medicated feed was prepared with
appropriate quantity of Ulva extract on the surface of
the feed at a rate of 3.2% of the shrimp body weight
daily. To prepare the medicated feed, 30, 60 and 80 g
of Ulva extract was incorporated in medicated diet.
The shrimp were fed with a commercially formulated
shrimp feed with the following proximate
composition: 35.6% crude protein, 3.5% lipids, 5.9%
fibre, 45.7% nitrogen-free extract and 11.21% ash.
Commercial pellet shrimp grower feed No. 1 (C.P.
feeds, Cochin) was used for preparing medicated feed
for the experiments on leaching of Ulva extract in the
water. The extract was dissolved in 50 mL of 4%
gelatin water and sprayed on 1 kg of pellet feed using
a TLC sprayer. The sprayed medicated feed was dried
in a hot air oven at 40°C.
Pathogenicity and LD50 value of shrimp pathogens
Initially, the slant culture of shrimp pathogens (V.
fischeri, V. alginolyticus, V. harveyi and Aeromonas
sp.) was activated and 1 mL of 18 h culture was
inoculated in 25 mL nutrient broth. This was kept
overnight at 30 ± 2°C in a shaker at 180 ± 5 rpm. An
18 h shake culture was centrifuged at 4800 x g for 15
min at 40°C (Eppendorf). Cell pellets were washed
twice with normal saline (NS), re-suspended and
serially diluted in NS and enumerated using a PetroffHausser counting chamber by plating on nutrient agar
supplemented with 2% NaCl (Himedia). This was also
plated on nutrient agar to get the colony forming units
(cfu) values. The black tiger shrimp Penaeus monodon
post-larvae (PL-20) obtained from the Matsyafed
hatchery, Kollam and were reared in a 1000 L fiber
reinforced plastic tanks provided with constant
aeration and 50% daily water exchange. They were
reared at optimum hydrological conditions such as
salinity (35 ppt), temperature (30 ± 2°C) and pH (7.8).
Healthy juveniles (average body weight = 5.4 ± 2.2 g)
were segregated and maintained at 20 shrimps/tank in
200 L high-density plastic (HDP) tanks before starting
the experiment. The challenged shrimps were
maintained at 10 shrimps/tanks in glass aquaria.
Shrimps were intramuscularly injected with 0.1 mL of
bacterial inoculums using a 1 mL tuberculin syringe at
ventral side between the second and third segment.
Preliminary examinations revealed that challenge dose
of 103 colony forming unit (cfu) per shrimp could not
kill the injected shrimp (Manilal et al., 2010b).
Therefore the concentrations of 105 to 108 cfu of the
appropriate single (V. fischeri, V. alginolyticus, V.
harveyi and Aeromonas sp.) and combined culture (V.
alginolyticus + V. harveyi) of bacteria per shrimp were
used. Parallel control groups received 0.1 mL of
normal saline (NS) only. Ten shrimps were used for
each inoculation level. The mortality and reflexes of
the shrimps were observed for every 15 min in the
first hour of post-inoculation and every 1 h until the
6th h (Manilal et al., 2010b). Subsequent monitoring
was done every 12 h for a period of seven days
(Tendencia & Dureza, 1997). The appropriate
concentration of pathogens (105 to 108 cfu), which
causes mortality within 24 h or within 7 days, was
considered as LD50 whereas which causes infection or
abnormalities was considered as ID50 (Infectivity
Dose) (Manilal et al., 2010b). The LD50 dose was
calculated by the probit method, after Wardlaw
(1985).
Effect of different dose of algal extracts in the
survival of experimentally infected shrimps
The shrimps with an average body weight of 5.6 ± 1.8
g range were reared in the circular high density plastic
(HDP) tanks at a stocking density of 60 individuals
per 600 L of seawater. They were fed with Ulva diet
(1 g kg-1 shrimp) in three equal installments at a rate
of 3.2% of their body weight for a period of 15 days.
On the 16th day, three duplicate groups each of treated
shrimps (10 numbers/group) were grouped in to three
and intramuscularly injected with LD50 (106
199
cfu/shrimp) challenge dose and higher challenge dose
(107 to 108 cfu/shrimp) of single culture of bacterial
pathogens such as V. fischeri, V. harveyi, V. alginolyticus and Aeromonas sp., and combined culture of
pathogen (V. harveyi, 5 x 105 + V. alginolyticus, 5 x
105 = 106 cfu/shrimp) and transferred to the 100 L
glass aquaria. They were observed for a period of 15
days for mortality and external clinical symptoms
(Austin & Austin, 1989). The Ulva diet was continued
after challenge for 15 days. Parallel control shrimps
(10 numbers) received 0.1 mL normal saline only. The
mortality/infectivity percentages were estimated
according to Sung et al. (1994). The Percent Relative
Protection (PRP) was determined by the following
expression:
PRP = 1-
% of mortality (treated)
x 100
% of mortality (control)
To determine if significant differences existed
between the treated and control shrimps, all results
were analyzed using ANOVA. The significant
differences were indicated at P < 0.01.
RESULTS
The Median Lethal Dose (MLD) of Ulva extract in P.
monodon was determined to be 1120 mg kg-1 shrimp.
During the preliminary experiment, the infection
(pathogenicity range) was obtained at a higher dose of
108 cfu/shrimp after 5 days of inoculation with
luminescent V. fischeri type culture. The LD50 values
of bacterial pathogens were ranged as 2.8 x 107
cfu/shrimp for V. fischeri and 106 cfu/shrimp for V.
harveyi, V. alginolyticus and Aeromonas sp. The
external clinical symptoms were characterized as
‘shell necrosis’ and ‘black spots’ on the shell,
necrotised chelate legs, anorexia, feeble movement
and mortality.
The effect of different algal extracts in the survival
of experimentally infected shrimp is presented in
Table 1. The shrimp fed with the dose rate of 500-mg
kg-1 shrimp had the lowest protection against bacterial
infection. At this dose, the shrimp challenged with V.
fischeri produced infection in 60% of challenged
shrimp, whereas the shrimp challenged with V.
harveyi and V. alginolyticus caused infection to the
extent of 80%. The experimental group, fed with
median (1 g kg-1 shrimp) and higher (1.5 g kg-1
shrimp) doses of medicated feed exhibited more or
less similar level of protection. At these treatment
levels, no mortality was noticed in the shrimps
challenged with V. harveyi and Aeromonas sp.
whereas V. fischeri and V. alginolyticus caused 20%
200
Table 1. Efficacy of Ulva diet on protection and survival of experimentally infected Penaeus monodon.
Tabla 1. Eficacia de Ulva dieta sobre la protección y la supervivencia experimentalmente se infectan Penaeus monodon.
Percentage of infection within 15 days*
Medicated feed dose rate (g kg-1)
V. fischeri
0.5
1.0
1.5
60
20
10
V. alginolyticus
80
20
20
V. harveyi
80
0
10
Aeromonas sp.
40
0
0
*100% mortality was observed in the control treatments
infection. The infected shrimps showed external
clinical symptoms such as ‘shell necrosis’ and ‘black
spots’ on the shell. Subsequent symptoms such as
necrotised chelate legs, anorexia, feeble movement
were culminated in mortality, particularly in control
and lower treatments. Based on these findings, it could
be envisaged that shrimp fed with 1 g kg-1 will provide
high protection compared to other doses.
The survival rate of treated and control shrimp
against various bacterial pathogens is depicted in
Figures 1 to 4. The shrimps challenged with
potentiated pathogen produced more infection or
mortality in the treated group than those caused by the
LD50 value of individual pathogen. In the case of V.
fischeri, the LD50 did not cause mortality in the treated
group while all the control shrimp died (Fig. 1). Ulva
diet elicited significant survival (60 in terms of PRP)
against the lethal dose (108 cfu/shrimp) of V. fischeri.
However 20% infection was observed among the
surviving shrimp of Ulva fed group (Table 2). The
Ulva diet elicited complete protection (100% survival)
against the infection of V. harveyi and V.
alginolyticus. The inoculation of a higher dose (107
cfu/shrimp) of Aeromonas sp. caused 40% infection in
the Ulva treated group (Table 2). It was found that the
Ulva diet produced a higher level of protection (80%
survival) against the infection caused by the combined
pathogens. Invariably, the survival of treated shrimp
against the bacterial infection was significant at P <
0.01 level (Table 2).
DISCUSSION
Based on the findings, shrimp fed with Ulva-based
medicated feed at a dose rate of 1 g kg-1 could
effectively control the bacterial pathogens challenged
in this study. Invariably the shrimp treated and
challenged subsequently with the LD50 of appropriate
bacteria gave higher survival than the control group.
In the control group, early high mortality was
observed than the actual LD50. It may be due to the
enhanced virulence obtained by the pathogenic
isolates passed through the host, prior to the ‘in
captivity’ control experiments. The treated group
challenged with higher dose (107 to 108 cfu/shrimp) of
bacterial inoculum had low survival. The survival rate
of Ulva treated shrimp was 100% against the infection
caused by the shrimp bacterial pathogens. Selvin et al.
(2004b) reported that inhibition of bacterial
propagation was a possible mechanism by which Ulva
medication provided protection from infection.
Shrimp disease management using Ulva diet was
proven to be an effective eco-friendly management
strategy for sustainable shrimp farming (Selvin, 2002;
Selvin & Lipton, 2003). Ulva diet was found to be a
potent immunomodulator and therefore it was
considered as a proactive drug (Selvin et al., 2004b).
As per our earlier finding, 88% of viable V. fischeri
cells were cleared-off from the haemolymph within 1
h in the Ulva treated group. These findings suggest the
quick production of bactericidins in the haemolymph
of Ulva treated group. The rapid bacterial clearance
rate of shrimp haemocytes was stimulated by Ulva
treatment. Therefore it was conjectured that
bacteridins found in shrimp plasma might be inducibly
released from haemocytes by Ulva medication.
Recently Huang et al. (2006) reported the effect of
seaweed Sargassum fusiforme polysaccharide extracts
on vibriosis resistance and immune activity of the
treated shrimp. Literature also evidenced the in vivo
antiviral (WSSV) potency of seaweed-based
medicated feed in Penaeus monodon (Manilal et al.,
2009). Satoh et al. (1987) investigated the effect of
Ulva on susceptibility of infectious disease in red sea
bream Pagrus major fed with 5% Ulva pertusa meal
supplementation diet. The Ulva meal increased the
resistance against infection caused by Pasteurella
piscicida. A spray-dried preparation of micro-algae
Tetraselmis suecica was reported to control a variety
of fish pathogens such as A. salmonicida,
Staphylococcus liquifaciens, V. anguillarum, V.
salmonicida and V. ruckeri (Austin & Day, 1990).
201
Control inoculated with 10E+8 cfu/shrimp
Treated inoculated with 10E+7 cfu/shrimp
Figure 1. Survival of shrimp fed with and without Ulva incorporated medicated diet following challenge with V. fischeri.
Figura 1. Supervivencia de camarones alimentados con y sin Ulva incorporada como dieta medicinal para combatir el
Vibrio fischeri.
Control inoculated with 10E+6 cfu/shrimp of
V. harveyi
Ulva inoculated with 10E+6 cfu/shrimp of
V. harveyi
Ulva inoculated with 10E+6 cfu/shrimp of
V. alginolyticus
Control inoculated with 10E+6 cfu/shrimp of
V. alginolyticus
Figure 2. Survival of shrimp fed with and without Ulva incorporated diet following challenge with Vibrio sp.
Figura 2. Supervivencia de camarones alimentados con y sin Ulva incorporada a dietas para combatir el Vibrio sp.
Figure 3. Survival of shrimp fed with and without Ulva incorporated medicated diet following challenge with Aeromonas
sp.
Figura 3. Supervivencia de camarones alimentados con y sin Ulva incorporada a dietas medicinales para combatir
Aeromonas sp.
202
Ulva inoculated with 10E+7 cfu/shrimp
Figure 4. Survival of shrimp fed with and without Ulva diet following combined pathogenic challenge (V. harveyi and V.
alginolyticus).
Figura 4. Supervivencia de camarones alimentados con y sin Ulva en dietas para combatir en forma combinada (V.
harveyi y V. alginolyticus).
Table 2. Efficacy of Ulva diet (1000 mg kg-1) on the percent relative protection (PRP) of Penaeus monodon against
bacterial infections.
Tabla 2. Eficacia de la dieta de Ulva (1000 mg kg-1) sobre el porcentaje de protección relativa de Penaeus monodon
contra las infecciones bacterianas.
Bacterial pathogens
V. fischeri
V. harveyi
V. alginolyticus
Aeromonas sp.
Combined pathogen
i. V. harveyi,
ii. V. alginolyticus
% shell necrosis in the
treated shrimp (n = 20)
Dose
(cfu/shrimp)
Cumulative Mortality within
15 days (%)*(Treated n = 20)
PRP
108
107
40
0
60
100
20
0
106
106
107
106
106
5 x 105
5 x 105
0
0
0
0
20
100
100
100
100
80
0
0
40
0
0
*Based on the cumulative mortality the calculated survival rate was significant at P < 0.01.
100% mortality was observed in the control treatments, except Aeromonas sp. which was 80%
Based on the present study, therapeutic formulation
(Ulva diet) can be easily prepared with crude extract.
Therefore purification strategies and consequent
synthetic analogue development process need not be
undertaken. As the extract was prepared from the
dried material, such source material can easily be
stored for 12 months. To sustain the host-defense
system and relative protection against pathogenic
invaders, the Ulva medication can be used as a
prophylactic agent for the entire culture period at low
cost. Based on the present findings, it could be
inferred that the secondary metabolites of U. fasciata
form an excellent source for developing potent
formulations as a package of proactive management
practice for sustainable shrimp farming.
ACKNOWLEDGEMENTS
The author Aseer Manilal is gratefully acknowledged
Council of Scientific and Industrial Research (CSIR),
New Delhi for providing Senior Research Fellowship.
This work is funded by Department of Biotechnology,
New Delhi (BT/PR8064/AAQ/03/290/2006).
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Anchovy feeding in an estuarine front, Argentine
205
Research Article
Importance of the Río de la Plata estuarine front (southwestern Atlantic Ocean)
in the feeding ecology of Argentine anchovy, Engraulis anchoita
(Clupeiformes, Clupeidae)
Luciano N. Padovani1,2,3, María D. Viñas1,2,3 & Marcelo Pájaro1
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero, P.O. Box 175, B7602HSA
Mar del Plata, Argentina
2
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, P.O. Box 175, B7602HSA, Argentina
3
Universidad Nacional de Mar del Plata, P.O. Box 175, B7602HSA, Argentina
1
ABSTRACT. The feeding of Engraulis anchoita was studied in the coastal reproductive habitat of the
northern population during the spawning period. Stomach contents of anchovy adults and plankton samples
taken during a research cruise were examined. The highest stomach fullness values were found in the Rio de la
Plata estuary, particularly at stations close to the surface salinity front. Copepods, particularly those < 1 mm
total length, represented by Paracalanus spp. and Oithona spp., were the most abundant prey. The dominance
of small copepods in the Argentine anchovy diet is noted for the first time. Ecological implications of this fact
are discussed. Other abundant preys were appendicularians, cladocerans, and fish eggs. The species
composition of the zooplankton samples coincided roughly with that found in the stomach contents. However,
selective feeding was observed on preys > 1 mm total length. This might be explained by a low gill rakers
efficiency of adult anchovies to retain small prey. In the Rio de la Plata front, both the reported large
biomasses of zooplankton and the observed intense anchovy feeding revealed the ecological significance of
this front, especially when compared with the contiguous “poor in food” coastal areas.
Keywords: Engraulis anchoita, feeding, stomach content, estuarine front, copepods, southwestern Atlantic,
Argentina.
Importancia del frente estuarial del Río de la Plata (Océano Atlántico sudoccidental)
en la ecología trófica de la anchoíta argentina, Engraulis anchoita
(Clupeiformes, Clupeidae)
RESUMEN. Se estudió la alimentación de la población norteña de Engraulis anchoita en el hábitat
reproductivo costero durante su periodo de desove. Se analizaron los contenidos estomacales de adultos de
anchoíta y muestras de zooplancton tomados durante un crucero de investigación. Los mayores valores de
repleción estomacal se encontraron en el estuario del Río de la Plata, particularmente en estaciones cercanas al
frente salino de superficie. Los copépodos fueron las presas más abundantes, particularmente especímenes < 1
mm de longitud total, representados por Paracalanus spp. y Oithona spp. Este dominio de pequeños
copépodos en la dieta de la anchoíta argentina se destaca por primera vez. Se discutieron las implicancias
ecológicas de este hecho. Otras presas abundantes fueron: apendicularias, cladóceros y huevos de peces. La
composición de especies en las muestras de zooplancton coincidió a grandes rasgos con las encontradas en los
contenidos estomacales. Sin embargo, se observó selección sobre presas > 1 mm de longitud total. Esto se
puede explicar por la baja eficiencia del aparato branquial de anchoítas adultas para retener pequeñas presas.
En el frente del Río de la Plata, las altas biomasas de zooplancton reportadas y la intensa alimentación
observada, evidencian su significancia ecológica, especialmente cuando se compara con aguas costeras
adyacentes pobres en alimento.
Palabras clave: Engraulis anchoita, alimentación, contenido estomacal, frente estuarial, copépodos, Atlántico
sudoccidental, Argentina.
___________________
Corresponding author: Luciano Padovani ([email protected])
206
INTRODUCTION
Engraulis anchoita is the most abundant and widespread pelagic fish in the southwest Atlantic. It plays a
key role in the pelagic ecosystem of the Argentine
Sea, being an important component in the diet of
commercial species such as hake, squid and mackerel
(Angelescu, 1982). Two distinct populations are recognized south of 34ºS: the northern stock, between 34º
and 41ºS; and the Patagonian stock between 41º and
48ºS (Hansen et al., 1984). The northern stock, object
of this study, performs seasonal migrations between
coastal and shelf waters. In spring and early summer
the schools migrate into the coastal reproductive habitat (hereafter CRH) off the Buenos Aires Province (<
50 m depth), where massive spawning takes place
(Sánchez & Ciechomski, 1995). Larvae and juveniles
remain in coastal waters during their growing period.
After spawning, in summer and early autumn, schools
disperse into outer shelf waters to feed, accumulating
a large amount of energy for the next reproductive
cycle (Angelescu, 1982; Hansen & Madirolas, 1996).
E. anchoita adults are opportunistic predators on
meso and macrozooplankton. They exhibit, like other
engraulids, two different feeding mechanisms: filtration for smaller prey, and capture or biting for larger
ones (Leong & O’Connell, 1969; Angelescu, 1982).
Previous studies indicate that anchovy feeding in
the CRH was negligible when compared with the intense feeding occurring in shelf waters (Angelescu &
Anganuzzi, 1981; Angelescu, 1982; Schwingel &
Castello, 1994; Capitanio et al., 1997; Pájaro, 2002).
In the former, individuals feed almost exclusively on
small zooplankters (e.g. small copepods species, appendicularians and cladocerans) while in shelf waters
large zooplankters constitute their food (e.g. Calanidae
copepods, euphausiids and hyperiid amphipods). This
feeding pattern seems to reflect the food availability
found in zooplankton studies with lower biomass in
the CRH than in shelf waters (Pájaro, 2002; Viñas et
al., 2002; Marrari et al., 2004). However, in northern
sector of the CRH high zooplankton biomasses have
been reported (Viñas et al., 2002; Marrari et al.,
2004). This sector is strongly influenced by the Rio de
la Plata (RdP), the second most important river of
South America. Its estuarine front plays a central role
in the biological production, and zooplankton aggregations are a recurrent feature in this area probably because of retention and accumulation process (Madirolas et al., 1997; Acha et al., 2008).
The presence of zooplankton aggregations together
with the fact that high densities of anchovy schools
occur frequently in RdP front (Hansen & Madirolas,
1996; Martos et al., 2005) suggest that this may be a
potential anchovy feeding area into the CRH. This is
not surprising since other estuarine fronts in the world
have been related to important anchovy spawning and
feeding grounds (Palomera, 1992; Motos et al., 1996;
Peebles, 2002). However, previous studies in the CRH
have not been addressed to this question. Moreover,
the characterization of anchovy diet (e.g. taxonomic
identification and quantification of ingested prey
items) was inaccurate in these studies, especially regarding small prey.
In this work, anchovy stomach contents were
analysed in order to assess differences in the feeding
activity between RdP front and the rest of the CRH.
Characterization of anchovy diet in the CRH was
carried out and prey composition in stomach contents
was compared with the prey availability in the field.
Study site
Subantarctic coastal waters of the Buenos Aires
Province (< 50 m depth) are vertically homogeneous
all over the year because they are mixed by winds and
tides. They are poorer in nitrate and less productive
than subantarctic shelf waters (> 50 m depth) which
are stratified during the warmer season. Both are
separated by a semi-permanent temperature front
(Carreto et al., 1995). North of 38ºS the coastal waters
are modified by the RdP estuary (Fig. 1). This
estuarine front shows a high primary productivity,
driven by the nutrient input from the river and by the
vertical stability of the water column (Carreto et al.,
1986). It is characterized by a salt wedge structure and
strong horizontal salinity gradients. More saline and
dense marine waters penetrate into the estuary on the
bottom, whereas more dilute and less dense river
waters flows toward the sea at the surface (Guerrero et
al., 1997). The estuarine dynamics and the strong
pycnoclines of the salt wedge would favor the
accumulation and retention of plankton (Acha et al.,
2008).
Sample collection, treatment and data analysis
The material used in this study was obtained on board
the R/V “Oca Balda” on a cruise performed in coastal
areas of the Buenos Aires Province between 34º and
41ºS (Fig. 1). The sampling period (16 October-2
November 2004) was coincident with the peak of
anchovy spawning in the study area (Sánchez &
Ciechomski, 1995).
Oceanographic data were obtained in 70 stations
with a CTD system (Kiel Multisonde Compact System, ME Meerestechnik Elektronic, Kiel, Germany).
The salinity CTD data were calibrated by salinometer
207
Zooplankton samples (n = 13) were collected with
a 200 μm meshed 61 cm diameter Bongo net, using
oblique tows in the whole water column (Fig. 1). The
samples were fixed in 4% formaldehyde.
In the laboratory, both zooplankton and stomach
content samples were sub-sampled into aliquots in
order to quantify the zooplankters. The individuals
were identified to the lowest possible taxonomic level
and their total length (TL) was measured. They were
placed in three size classes, < 1 and 1-2 mm TL for the
mesozooplankton and > 2 mm TL for the macrozooplankton.
Anchovy feeding selectivity in relation to food
availability was calculated as the alpha selectivity
index (αi) of Chesson (1978), using the formula:
Figure 1. Study area and location of the sampling
stations. (X) trawls, (O) zooplankton. Dashed line
divides northern and southern sectors of study area
(38ºS).
Figura 1. Área de estudio y ubicación de las estaciones
de muestreo. (X) lances de pesca, (O) zooplancton. La
línea de guiones divide los sectores norte y sur del área
de estudio (38ºS).
measurements of discrete water samples. Surface salinity distribution was drawn to locate the RdP estuarine front.
Anchovies were collected using a Nichimo midwater trawl net with a 10 mm mesh size and immediately
fixed in 10% formaldehyde. Stomach contents of 240
adult fishes of both sexes (110 to 194 mm total length)
randomly selected from sixteen trawl stations (n = 15
per trawl) were examined (Fig. 1). Tows were performed both during the day and night (Table 1). Each
stomach was weighed with and without food content
in order to determine the weight of the ingested prey,
expressed as the difference between both weights. To
assess the feeding activity, mean “Stomach Fullness
Index” (mSFI) was calculated for each trawl as the
ratio between ingested prey and whole animal
weights. According to Angelescu (1982), this index
indicates the stage of satiety and ranges from empty
stomach (< 0.5% of anchovy total weight) to full
stomach (> 6% of anchovy total weight).
Anchovies and stomachs were weighed using a
digital balance to nearest 0.01 g. No correction was
applied to the weight values for fixation effect on the
individuals. The dilated stomachs found empty for
regurgitation during trawling, were discarded.
where; ri = the percentage of food item i in the stomach content; pi = the percentage of the same item in
zooplankton; n = the total number of food items assessed.
RESULTS
Hydrography
Surface salinity values in the study area were ranged
between 19.5 and 33.9 (Fig. 2). The lowest values
corresponded to the RdP estuary. The isohaline of 30,
considered the boundary of estuarine waters (Guerrero, 1998), showed a south-eastward extension indicating a river discharge in this direction whose influence reaches 37º50’S. A well-defined frontal zone was
observed with highest salinity gradients south of Samborombón Bay. In the rest of the study area, out of the
river influence, the salinity values were above 33.
Feeding index
Mean Stomach Fullness Index (mSFI) of anchovy in
the CRH showed a well-defined pattern with the four
highest values located in RdP frontal area (Fig. 2).
This highest values were observed in specimens
collected from trawl stations close to the surface salinity front, (away from the 30 isohaline): station Nº4
(mSFI: 2.49), Nº5 (mSFI: 2.01), Nº7 (mSFI: 1.34) and
Nº8 (mSFI: 1.33). Some individuals reached SFI values about 6, which mean a full stomach. In the remaining stations, the mSFI were smaller than 1.00
indicating empty or partially empty stomachs.
Prey composition
The total bulk of anchovy diet was made up of zooplankton (Table 1). Mesozooplankton < 1 mm TL fol
208
Calanoida copepodites) and to a lesser extent by
appendicularians. Anchovy eggs and unidentified fish
eggs were less numerous. The least abundant
macrozooplankton > 2 mm was dominated by decapod
larvae and the Calanoides carinatus copepod.
From the application of the feeding selectivity
index to different prey size classes, high selectivity
was observed for mesozooplankton 1-2 mm TL and
macrozooplankton > 2 mm TL at the expense of
mesozooplankton < 1 mm (Fig. 3a). Furthermore,
unidentified fish eggs showed high index in the
northern sector of the study area (north of 38ºS) while
the appendicularians were in the southern part (south
of 38ºS) (Fig. 3b); what happened due to the high
number of specimens found in stomach from stations
4 and 12 for unidentified fish eggs and appendicularians respectively (Table 1).
Figure 2. Mean Stomach Fullness Index (mSFI) of
Engraulis anchoita adults at each trawling position in
relationship with surface salinity distribution. Isohaline
30 is shown thicker.
Figura 2. Índice de Repleción Estomacal promedio
(IREp) de adultos de Engraulis anchoita para cada lance
de pesca en relación con la distribución de salinidad
superficial. La isohalina de 30 se muestra engrosada.
DISCUSSION
High feeding activity was detected in anchovies
from the proximity of RdP surface salinity front, in
contrast with a lower activity recorded in the rest of
the CRH. Moreover, it is worth mentioning that during
the cruise high anchovy biomasses were recorded in
lowed by the 1-2 mm TL fraction were dominant.
Copepods were the most important group reaching
almost 50% of prey items (PI). Other important groups
were appendicularians (22.1% PI), cladocerans
(14.7% PI), represented by Evadne nordmanni and
Podon spp., and fish eggs (12.6% PI), including
unidentified fish eggs and anchovy eggs. To a lesser
extent veliger stages of lamellibranchs, unidentified
nauplii, decapod larvae and amphipods were found.
The more abundant copepods in stomachs
belonged to the < 1 mm TL fraction (Paracalanus spp.
+ Calanoida copepodites and Oithona spp.). Copepods
size class 1-2 mm TL (Ctenocalanus vanus,
Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus +
Calanoida copepodites) was less abundant and
individuals > 2 mm TL (Calanoides carinatus) were
fairly rare.
Zooplankton composition and food selectivity
Mesozooplankton < 1 mm TL fraction was the most
abundant in study area (Table 2). Copepods
(Paracalanus spp. + Calanoida copepodites and
Oithona spp.) constituted the bulk of this fraction
followed by cladocerans (Evadne nordmanni and
Podon spp). The 1-2 mm TL size class was
represented by copepods (Ctenocalanus vanus,
Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus +
Figure 3. Feeding selectivity index values according to
Chesson (1978). a) prey size classes; b) main anchovy
prey items (north and south of 38ºS).
Figura 3. Valores del índice de selectividad de Chesson
(1978). a) por clases de tamaño de presa; b) por
principales ítems presa (al norte y sur de 38ºS).
92.38
113.15
8.50
21.70
Oithona spp.
Paracalanus spp. +
Calanoida copepodites
2.05
0.50
Copepods*
Fish eggs
0
0
86.98
1.79
1.79
0.94
Copepods (%)
Appendicularians (%)
Cladocerans (%)
Fish eggs (%)
53.00
Amphipods
Total
0
0
Decapod larvae
0
0.33
0.40
0.40
1
2.00
1.66
0.67
2.33
20.51
24.85
7.00
1.11
0.56
1.67
0.33
78.03
19.71
2.01
99.75
7.48
0.73
32.64
56.89
1.24
1.74
1.49
89.83
376.92 134.33
0
0.47
0
0
Copepods
Calanoides carinatus
0
0
Macrozooplankton (> 2 mm)
0.8
123.01
0.50
1.93
2.73
0.95
Appendicularians
Unidentified fish eggs
0
133.74
3.50
Mesozooplankton (1-2 mm)
Anchovy eggs
6.20
4.50
7.99
11.20
17.00
0
0.95
28.20
0.95
Podon spp.
Veliger stages of
Lamellibranchs
Evadne nordmanni
Cladocerans
1.89
0.89
13.85
Euterpina acutifrons
0
206.43
44.05
Copepods
Unidentified nauplii
242.71 108.75
49.50
Mesozooplankton (< 1 mm)
20:14
10:35
10:57
Time
2
3
(n=15) (n=15)
1
(n=15)
Trawl
1.95
84.93
0.08
12.06
1403.77
0
1.33
0.21
0.21
1.55
1.17
1059.84
132.33
1192.17
9.65
1202.98
2.33
11.16
16.17
27.33
10.17
41.31
117.03
1.06
159.41
199.24
23:55
4
(n=15)
7.95
1.63
10.00
76.73
1513.00
0
0
0
0
0
151.33
0
24.67
24.67
77.76
253.76
55.67
54.44
65.89
120.33
0
335.84
733.14
14.26
1083.24
1259.24
8:34
5
(n=15)
54.76
7.04
13.77
21.81
143.66
0
0.33
0
0
0
19.78
0
10.11
10.11
1.41
31.30
3.22
22.84
55.83
78.67
0.22
17.02
12.91
0
29.92
112.03
20:51
6
(n=15)
4.56
2.20
30.63
57.80
323.88
0
0.22
2.96
2.96
3
99.22
0
7.11
7.11
35.07
141.41
14.00
9.95
4.83
14.78
1.33
94.56
48.70
5.92
149.18
179.29
22:53
7
(n=15)
7.39
10.36
5.39
75.94
415.56
0.07
0.44
234.00
234.00
235
22.39
1.29
41.76
43.05
27.96
93.40
2.97
18.93
11.79
30.72
0.33
23.94
29.68
0
53.62
87.65
20:44
8
(n=15)
25.87
3.06
17.22
47.63
194.56
0.07
0
0
0
0
33.50
0
5.94
5.94
11.90
51.34
10.72
12.82
37.51
50.33
1.33
41.16
38.78
0.83
80.77
143.16
0:27
9
(n=15)
7.90
0.37
34.59
53.90
90.74
0
0
0
0
0
31.39
0
0.33
0.33
3.80
35.53
2.39
4.84
2.33
7.17
0.56
34.26
9.94
0.91
45.11
55.22
16:35
10
(n=15)
30.44
11.04
0.58
56.88
173.54
0
0
0.93
0.93
1
1.00
0
19.17
19.17
16.12
36.29
1.33
39.29
13.54
52.83
0.50
49.24
29.23
3.19
81.66
136.33
16:16
11
(n=15)
5.16
0
51.36
43.49
4154.73
0
0
20.37
20.37
20
2133.67
0
0
0
980.58
3114.25
0
33.27
180.93
214.20
0
650.63
155.20
0.07
805.91
1020.11
18:47
12
(n=15)
26.71
19.46
0.41
51.97
80.50
0
0
0
0
0
0.33
0.34
15.33
15.67
3.00
19.00
0.67
21.15
0.35
21.50
0.50
32.00
6.17
0.67
38.83
61.50
10:19
13
(n=15)
49.37
6.79
0.32
43.21
2103.88
0
6.67
2.59
2.59
9
6.67
0
142.82
142.82
131.33
280.82
0
506.75
531.89
1038.64
0
352.40
422.77
0
775.16
1813.81
20:57
14
(n=15)
0.93
21.48
1.16
76.43
114.53
0
0
0
0
0
1.33
7.14
17.46
24.60
0.71
26.64
0
1.07
0
1.07
0
18.15
68.67
0
86.82
87.89
10:40
15
(n=15)
10.74
1.12
0.97
87.05
654.67
0
0.80
0.22
0.22
1
6.33
0
7.33
7.33
33.31
46.98
0
61.26
9.07
70.33
0
463.35
71.86
1.12
536.33
606.67
18:08
16
(n=15)
14.74
12.56
22.08
49.46
11931.28
0.13
10.60
261.69
261.69
272.42
2634.07
1071.57
426.97
1498.54
1363.16
5495.77
111.00
811.03
947.69
1758.72
17.16
2366.73
1864.66
44.80
4276.20
6163.08
Total
Table 1. Stomach contents of Engraulis anchoita adults in its coastal reproductive habitat (CRH). Average number of specimens of each prey item from each trawl is
indicated. (n: number of anchovies examined). * Ctenocalanus vanus, Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus and Calanoida copepodites.
Tabla 1. Contenido estomacal de adultos de Engraulis anchoita en su hábitat reproductivo costero (HRC). Se indica el número promedio de especimenes de cada ítem presa
para cada lance. (n: número de anchoítas analizadas) * Ctenocalanus vanus, Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus y copepoditos de Calanoida.
209
210
Table 2. Taxonomic composition and abundance (ind m-3) of zooplankton in coastal reproductive habitat (CRH) of
anchovy. (SD: standard deviation). *Ctenocalanus vanus, Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus and
Calanoida copepodites.
Tabla 2. Composición taxonómica y abundancia (ind m-3) de zooplancton en el hábitat reproductivo costero (HRC) de la
anchoíta (SD: desviación estándar). *Ctenocalanus vanus, Clausocalanus brevipes, Centropages brachiatus and
Calanoida copepodites.
Taxa
Mean
Mesozooplankton < 1 mm
Copepods
Euterpina acutifrons
Oithona spp.
Paracalanus spp. + Calanoida copepodites
Unidentified nauplii
Cladocerans
Evadne nordmanni
Podon spp.
Veliger stages of Lamellibranchs
Mesozooplankton 1-2 mm
Copepods*
Fish eggs
Anchovy eggs
Unidentified fish eggs
Appendicularians
Macrozooplankton > 2 mm
Copepods
Calanoides carinatus
Decapod larvae
Amphipods
Chaetognaths
Pteropods
988.92
736.61
10.38
156.10
570.13
27.20
212.08
130.83
81.25
13.03
144.42
76.92
9.88
9.59
0.29
57.63
7.81
1.52
1.52
1.97
0.04
3.30
0.97
this area (Hansen, 2004), which agrees with the cited
preference of this species for salinity frontal regions
(Martos et al., 2005).
Although the low number of samples does not
allow to be conclusive, these results support the
hypotheses that this area could be a preferred site of
intense food intake by anchovy within less productive
coastal waters.
The different time of the day when samples were
collected might reduce the significance of this finding,
taking into account that a diel feeding cycle has been
described for E. anchoita (Angelescu, 1982).
However, this cycle was observed mainly in shelf
waters where two periods of feeding activity at sunset
and sunrise were reported. On the contrary, in the
CRH this pattern was weak probably due to lower
food availability. Under these conditions of limited
food availability an extended feeding period has been
SD
Abundance range
1233.54 134.23 - 4546.16
1164.65 61.13 - 4408.57
0 - 124.77
34.42
154.92 13.37 - 518.67
1107.14 46.98 - 4173.52
0 - 254.44
68.94
2.44 - 1206.41
324.92
0 - 820.55
235.38
0 - 385.86
115.03
0 22.74
74.52
116.86 25.84 - 396.03
3.25 - 286.64
86.97
0 11.50
33.76
0 11.05
31.93
0 0.56
1.83
0 - 327.77
87.41
0.58 13.36
50.31
0 2.83
10.7
0 2.83
10.7
0 5.69
20.80
0 0.09
0.27
0 4.91
16.88
3.39
0 12.23
observed in E. anchoita and several other anchovy
species (Angelescu, 1982; Tudela & Palomera, 1997;
Pájaro, 2002).
In this study, most of items ingested by anchovies
belonged to < 1 mm and 1-2 mm TL mesozooplankton
fractions. According to Angelescu (1982), these prey
size (< 2 mm) would correspond to a filtration feeding
mechanism in argentine anchovy. The prey spectrum
found is in accordance with the taxonomic groups
mentioned by other authors in the CRH where the
copepods were the main prey of anchovy followed by
appendicularians and cladocerans (Capitanio et al.,
1997; Mianzan et al., 2001; Pájaro et al., 2007).
However, the large incidence of small copepods (<
1 mm TL) in Argentine anchovy diet is highlighted in
this work because they were, for the first time,
accurately identified and quantified. These results
agree with those frequently reported for European
anchovy (Tudela & Palomera, 1997; Plounevez &
Champalbert, 1999, 2000; Borme et al., 2009).
The main small copepod species found in stomach
content were Paracalanus spp., Oithona spp. and
copepodite stages of Calanoida. It is known that these
copepods form dense aggregations associated with
saline discontinuities of the estuarine front (Viñas et
al., 2002; Marrari et al., 2004).
Small copepods are important links in marine food
webs, acting not only as major grazers of small
phytoplankton but also preying upon heterotrophic
protists which are components of the microbial loop
(Turner, 2004). Thus, they might play a significant
role in the energy transfer to anchovy by an alternative
pathway to the traditional herbivorous food web of
shelf waters: spring diatom bloom-herbivorous
calanoid copepods-fish.
The species composition and relative abundance
observed in zooplankton samples coincided roughly
with the stomach contents. However, despite of the
large abundance of small copepods in anchovy diet, a
clear selectivity for prey greater than 1 mm TL was
observed in this work. This might be explained by a
decrease in retention efficiency of small prey by the
filtering apparatus of larger fishes. In fact, an increase
in gill-raker spacing with anchovy size has been
previously shown (Angelescu, 1981).
Intensive predation on patches of unidentified fish
eggs and appendicularians was observed in two
specific hauls in northern and southern sectors of the
study area respectively. Fish eggs aggregations are
frequently found in the RdP estuary, belonging of
about twenty fish species including anchovy that
spawn pelagic eggs there (Madirolas et al., 1997;
Berasategui et al., 2004). On the other hand,
appendicularians are known to form dense breeding
patches near the surface water during the sexual
maturity period (Fenaux, 1985; Capitanio et al., 1997).
Anchovy predation on these occasional prey patches
confirms its opportunistic feeding habits.
Some authors suggest that the planktivorous fishes
spawn in zooplankton-rich locations, which is
reasonable due to the high energetic cost of
reproduction (Hunter & Leong, 1981; Peebles et al.,
1996; Peebles, 2002). In fact, Patagonian anchovy
stock spawns in a frontal area where high biomass of
copepods has been detected (Ramírez et al., 1990).
However, in the CRH of the northern stock it has been
widely mentioned that feeding conditions are
unfavourable for anchovy adults (Angelescu, 1982;
Ciechomski & Sánchez, 1983; Pájaro, 2002; Pájaro et
al., 2007). Pájaro (2002) proposed that favourable
conditions for the adults might not be the same for
211
eggs and larvae, due to the fact that greatest amounts
of large zooplankton also mean higher amounts of
potential predators. According to this, the strategy of
the fishes could consist in feeding in shelf waters,
which is dominated by high concentrations of large
zooplankton, and subsequently migrate into the CRH
where dominant small zooplankton is suitable for
feeding larvae (Pájaro, 2002).
The present findings, although based on few
samples, would suggest that in RdP front, the above
mentioned strategy should be revised since intense
feeding occurs in this sector of the CRH. The
coincidence of both feeding and spawning grounds
could have important implications. It might be
expected an increased reproductive potential of E.
anchoita in the estuarine front as it was reported for
other anchovy species spawning in food rich areas
(Peebles et al., 1996). Further studies are required to
confirm this observation.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors are indebted to Dr. Jorge Hansen,
Director of the Anchovy Project of INIDEP, and the
Oceanography Laboratory of INIDEP for providing
the environmental data. This study was partially
funded by CONICET-PIP5009; PICT 15227-03 and
UNMdP 15/E269.
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59(3/4): 455-478.
Received: 15 June 2010; Accepted: 13 April 2011
213
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la anchoíta (Engraulis anchoita) en el sur de Brasil.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(2): 214-224, 2011
Research Article
Influence of dietary starch and cellulose levels on the metabolic profile and
apparent digestibility in penaeoid shrimp
Susana María Velurtas3, Ana Cristina Díaz2,3, Analía Verónica Fernández-Gimenez1,3
& Jorge Lino Fenucci1,3
1
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
2
Comisión de Investigaciones Científicas
3
Departamento de Ciencias Marinas, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3350, B7602AYL, Mar del Plata, Argentina
ABSTRACT. The present study compared the effect of different starch/cellulose ratios (30/0, 20/10, 10/20,
0/30) on the metabolic response and apparent digestibility in two species of penaeoids: Artemesia longinaris
and Pleoticus muelleri. Adult animals were used in order to obtain sufficient quantities of haemolymph and
faecal material for analysis. No significant differences were found in levels of plasma metabolites in P.
muelleri, but in A. longinaris, a significant increase was observed in glucose, total protein, and cholesterol in
correlation with increased dietary starch. The apparent digestibility coefficients decreased from 83.7% to
51.2% (A. longinaris) and from 71.9% to 7.6% (P. muelleri) as the dietary starch levels increased. The ratio of
amylase activity to protease activity (A/P ratio) declined in A. longinaris when the percentage of dietary starch
increased. In contrast, the A/P ratio for P. muelleri increased with higher starch concentrations. These results
demonstrated a close relationship between the feeding habits and digestive physiology of the two species
studied; they also suggest a more herbivorous behavior for A. longinaris and more omnivorous habits for P.
muelleri.
Keywords: Artemesia longinaris, Pleoticus muelleri, apparent digestibility, carbohydrate metabolism,
cellulose, starch, haemolymph, Argentina.
Influencia del nivel de almidón y celulosa en la dieta sobre el perfil metabólico y
digestibilidad aparente en camarones penaeoideos
RESUMEN. En el presente estudio se comparó el efecto de diferentes concentraciones de almidón/celulosa
(30/0; 20/10; 10/20; 0/30) sobre la respuesta metabólica y la digestibilidad aparente en dos especies de
peneidos, Artemesia longinaris y Pleoticus muelleri. Se utilizaron animales adultos a fin de obtener cantidades
suficientes de hemolinfa y heces para los análisis. No hubo diferencias significativas en los niveles de
metabolitos plasmáticos en P. muelleri, en cambio en A. longinaris se observó un incremento significativo de
la glucosa, proteínas totales y colesterol en relación con el aumento del almidón en la dieta. Los coeficientes
de digestibilidad aparente disminuyeron de 83,7% a 51,2% (A. longinaris) y de 71,9% a 7,6% (P. muelleri) a
medida que los porcentajes de almidón en la dieta aumentaron. El cociente entre la actividad de amilasa y
proteasa (A/P) se redujo en A. longinaris con los mayores porcentajes de almidón dietario; por el contrario, el
cociente A/P en P. muelleri aumentó cuando la concentración fue más alta. Estos resultados demostraron que
existe una estrecha relación entre los hábitos alimentarios y la fisiología digestiva de las dos especies
estudiadas; sugiriendo un comportamiento más herbívoro para A. longinaris y más omnívoro para P. muelleri.
Palabras clave: Artemesia longinaris, Pleoticus muelleri, digestibilidad aparente, metabolismo de
carbohidratos, celulosa, almidón, hemolinfa, Argentina.
___________________
Corresponding author: Ana Cristina Díaz ([email protected])
214
215
Influence of dietary cellulose level in penaeoid shrimp
INTRODUCTION
The major achievements in crustacean nutrition
include the identification of a protein sparing effect of
dietary carbohydrates and lipids, leading to
considerably lower protein requirements than those
originally suggested. The proteins are the higher
reserve substrate in shrimp, which can be converted to
carbohydrates following the gluconeogenic pathway
(Campbell, 1991). The carbohydrates are not essential
for crustaceans; shrimp appear to be able to utilize
complex carbohydrates better than simple ones such as
glucose, which is quickly absorbed and released into
the haemolymph, resulting in a physiologically
abnormal elevation of plasma glucose levels (New,
1976, 1990; Shiau & Peng, 1992). Starch is nowadays
the typical carbohydrate in formulated feeds for
crustaceans; it is well hydrolyzed by shrimp such as
Fenneropenaeus indicus and Litopenaeus vannamei
but poorly hydrolyzed by lobsters (Verri et al., 2001).
The rate of nutrient absorption depends on the rate
at which nutrients come into contact with the
absorptive epithelium. Dietary fibers, such as
cellulose, are associated with the delay in stomach
emptying and contribute to the efficient utilization of
dietary protein (Gomez Díaz & Nakagawa, 1990).
Determination of digestibility can be used to select
ingredients that optimize the nutritional value and
reduce costs of formulated feeds. Among the methods
employed in feed digestibility studies in crustaceans,
the use of chromic oxide as an inert indicator is
recommended with procedural steps to insure
accuracy (Fenucci et al., 1980, 2009; Lee &
Lawrence, 1997; Divakaran et al., 2002).
The carbohydrates are incorporated in aquaculture
feeds to reduce costs and for their binding properties
during feed manufacturing. Waste management has
become a prime concern for shrimp farming in many
countries. It is generally accepted that a better
understanding of feed utilization by the shrimp is
essential to reduce environmental pollution through
both ammonia excretion and feces egestion;
carbohydrate utilization can be achieved and
consequently lead to a decrease in the amount of
nitrogen waste.
Haemolymph is the prime component involved in
the defense mechanism of crustaceans; several
metabolic variables of haemolymph, such as proteins,
glucose, and cholesterol have been proposed to
monitor the effect of environmental conditions on wild
and cultured shrimp (Hall & Van Ham, 1998; Sánchez
et al., 2001; Pascual et al., 2003). Fluctuations in
biochemical variables are also associated with the
physiological response to stress, but these variables
levels can only be properly interpreted if the
nutritional state of the shrimp is carefully controlled.
The present study was designed to compare the
dietary effect of different ratio starch/cellulose on
selected physiological, metabolic, and hematological
responses and the apparent digestibility in two species
of penaoids (Artemesia longinaris and Pleoticus
muelleri). Both species present seasonal and yearly
fluctuations in catches; it is therefore important to
establish the feasibility of culturing them on
commercial basis to keep a continue supply of these
species to the market. The Aquaculture group from the
University of Mar del Plata has been working with
both species, but mainly with P. muelleri, on different
aspects of the biology, nutrition, maturation, massive
larval culture, and growth out in ponds. Some studies
have demonstrated good survival and growth under
culture conditions (Fenucci et al., 1983, 1990;
Petriella et al., 1984; Díaz et al., 1996), and
determined the nutritional requirements (FernándezGimenez & Fenucci, 2002; Romanos-Mangialardo &
Fenucci, 2002) as well as gonadal maturation in
captivity (Díaz et al., 1997, 2001; Díaz & Fenucci,
2004), and characterized the digestive proteinases in
relation to the molting cycle (Fernández-Gimenez et
al., 2002).
Feed and feeding trials
Artemesia longinaris and Pleoticus muelleri were
obtained from a commercial fisherman in the coastal
waters of Mar del Plata, Argentina (38°S). Large adult
animals were used in these experiments to obtain
sufficient quantities of faecal material for the analysis
of feed digestibility. All individuals were kept in 150
L glass aquaria with continuous aeration during four
weeks. Filtered seawater (to 5μm) was exchanged at a
rate of 50% per day. Shrimp were exposed to constant
conditions of photoperiod (11 h light-13 h dark),
temperature (18°C), pH 7, and salinity (31 ppt). The
ammonium concentration never exceeded 0.2 mg L-1.
All groups were fed ad libitum once a day (09:30 h).
Formulated feeds were tested in triplicate groups for
both species, each A. longinaris group consisted of 6
shrimp (2.7 ± 0.9 g mean weight) and P. muelleri
groups had 4 shrimp (9.7 ± 2.0 g mean weight),
randomly chosen.
The treatments consisted of four dry formulated
feed prepared to contain different ratios
starch/cellulose (30/0; 20/10; 10/20; 0/30), with 0.5%
chromic oxide as an inert indicator (to calculate the
apparent protein digestibility coefficients). Formu-
lations were made according to the chemical
composition results of the by-products meal in order
to obtain isoproteic and isolipidic diets. The chemical
composition of the formulated feeds was confirmed
through proximate analysis (Table 1) according to
AOAC (1997). All ingredients, from a local feed
manufacturer, were mixed and cold pelleted (< 50°C)
by extrusion (Fenucci & Zein-Eldin, 1976) and were
oven-dried for 24 h at 50°C.
Apparent digestibility
After a 7-day period of adjustment to the new
conditions and diets was beginning of fecal collection.
To determine the apparent digestibility for crude
protein, before each feeding, feces were collected
during two weeks by siphoning and rinsed with
distilled water to eliminate the excess of salts. The
fecal material from each tank was pooled and frozen at
-20ºC for analysis.
Proximate analyses of faecal samples were carried
out using AOAC methods (1997). The chromic oxide
levels were measured with a spectrophotometer (540
nm) (Shimadzu UV-2102 PC, UV-visible Scanning
Spectrophotometer). The apparent digestibility
coefficient (ADC) was estimated according to Fenucci
et al. (1980): ADC (% protein digestibility) = 100 (Ia/Ib . IIb/IIa . 100) where: Ia = %Cr2O3 feed; Ib = %
Cr2O3 feces; IIa = % protein food; IIb = % protein feces.
Sampling and analyses of metabolic variables
At the end of the experiments (four weeks), shrimp
were anaesthetized in ice water for approximately 5
min, then the haemolymph was extracted and midgut
gland was removed. All shrimp used in the analysis
were in the intermolt stage (Petriella, 1984; Díaz &
Petriella, 1990). Samples collected from eight
individuals (n = 8) of each treatment group were
analyzed separately.
Approximately 200-300 µL of haemolymph were
extracted from the arthrodial membrane of the fifth
pereiopod of each organism; using a 1 mL syringe
rinsed with a 10% cooled anticoagulant solution of
sodium citrate. The haemolymph was centrifuged at
800 g for 5 min, and plasma transferred into a new
tube and stored at -20°C for further analysis.
Midgut glands were carefully dissected and
immediately frozen at -20ºC and homogenized in
chilled distilled water and centrifuged for 30 min
(10,000 g at 4ºC), the upper aqueous phase was stored
at -20°C.
Glucose, total protein and cholesterol concentrations in plasma and supernatants from homogenate
were measured using commercial kits for medical
216
diagnosis (Wiener Laboratories SAIC, Argentina),
according to the manufacturer’s protocols and
quantified in a Metrolab 1600DR (Wienerlab
Instrument). The extracts were analyzed in triplicate.
Enzyme assays
The amount of soluble protein in the homogenized
midgut glands used for enzyme analysis was
determined by the Bradford method (1976). Albumin
from chicken egg white (Sigma) was used as the
standard.
Total proteinase determination was performed with
1% azocasein in 50 mM Tris-HCl, pH 7.5 as substrate.
Triplicates of 5 µL of enzyme extracts were mixed
with 0.5 mL of buffer and 0.5 mL of substrate
solution. The reaction mixtures were incubated for 10
min at 25°C. Proteolysis was stopped by adding 0.5 ml
of 20% trichloroacetic acid TCA, and the mixture was
centrifuged in Eppendorf tubes for 5 min at 14 000 g.
The supernatants were separated from the undigested
substrate and the absorbance at 366 nm was recorded
for the released dye (García-Carreño, 1992).
Total α-amylase activity was determined using
commercial kits for medical diagnosis (Wiener
Laboratories SAIC, Argentina), according to the
manufacturer’s protocols and quantified in a Metrolab
1600DR (Wienerlab Instrument).
Total cellulase activity was determined according
to Martínez et al. (1999) modified method. A solution
of crystalline cellulose was prepared in substrate
buffer sodium acetate 0.05 M; pH 5. A 24 mL volume
of this substrate solution was then mixed with 1 mL of
midgut gland extract, incubated with gentle agitation,
for 2 h at 30°C. The reaction mixture was centrifuged,
2 ml of supernatant was separated and added 0.1 mL
starch solution (100 mg mL-1) and 2 mL of 3.5dinitrosalicilic acid. Then, the extract was incubated
for 5 min at 100°C and the absorbance was recorded at
490 nm. The extracts were analyzed in triplicate.
Statistical Analysis
One-way
ANOVA
and
Duncan’s
multiple
comparisons of means were preformed to compare the
data obtained. Homogeneity of variances was verified
with Cochran’s test. An arcsine transformation was
applied before processing percentages data. Protein
digestibility among different treatments was evaluated
through regression analyses. A correlation coefficient
was used to describe the fit of the data on the
regression line. ANCOVA was used to test differences
among regression lines. To find out the relationships
among different ratio starch/cellulose in the diet and
metabolic variables, Pearson's rank correlation
217
Table 1. Ingredient composition of formulated feeds.
Tabla 1. Composición de las dietas formuladas.
Ingredient
a
Fish meal
Soybean mealb
Manioc starchc
Cellulose microcrystallined
Fish oil
Lecithin
Cholesterol
Vitamin supplemente
Mineralsf
Fish soluble
Chromic oxide
Na alginate
Proximate composition (% dry matter)
Dry matter
Crude protein
Total lipid
Ash
Formulated feed (g 100 g-1 dry feed)
D1
D2
D3
D4
48
15.5
30
0
2
0.5
0.5
0.5
0.5
1
0.5
1
48
15.5
20
10
2
0.5
0.5
0.5
0.5
1
0.5
1
48
15.5
10
20
2
0.5
0.5
0.5
0.5
1
0.5
1
48
15.5
0
30
2
0.5
0.5
0.5
0.5
1
0.5
1
99.3
37.9
12.4
11.0
97.6
38.2
13.2
11.6
98.2
38.2
12.0
10.8
99.2
37.8
12.7
10.2
a
Agustinier S.A. Mar del Plata, Argentina. bMelrico S.A. Argentina.
Molinos Chacabuco, Argentina. d Merck, Germany.
e
Vitamin premix (mg kg-1 of premix): cholecalciferol 35; thiamin 163;
rivoflavin 156; pyridoxine 213; calcium pantothenate 250; biotin 250; niacin
500; folic acid 25; B12 HCL 20; ascorbic acid Rovimix STAY C 781;
menadione 34; inositol 300; choline chloride 200; a-tocopherol acetate 1750;
vitamin A acetate 180 (Roche, Argentina).
f
Mineral premix: calcium 1,000 mg; magnesium 500 mg; potassium 99 mg;
zinc 30 mg; 10 mg; iron 10 mg; copper 2 mg; iodine 150 μg; selenium 200
μg; chromium 200 μg; molybdenum 500 μg (Twin Laboratories, Inc. USA).
c
coefficient was done. A probability level of 0.05 was
used to assess significance in all measured parameters.
(Sokal & Rohlf, 1995).
RESULTS
Metabolic variables
Mean values of metabolic variables for each species
are shown in Figure 1. There were no significant
differences in levels of plasma metabolites in P.
muelleri when shrimp were fed with different ratio
starch/cellulose. Significant variations were observed
in the metabolic variables of A. longinaris, a
significant increase in glucose, total protein, and
cholesterol was noted in correlation with the increase
in starch.
The analysis of the midgut gland from shrimp fed
with different levels of starch/cellulose showed that
concentration of metabolites was different in both
species. The highest level of cholesterol was observed
in A. longinaris fed with D1 (30/0, starch/cellulose),
whereas concentrations of glucose and total protein
were not significantly different. In contrast, in P.
muelleri glucose was significantly higher in shrimp
fed with D1 than in those fed with diet containing
lower starch levels.
Enzyme assays
Soluble protein content of the midgut gland was 15.3
± 1.68 mg mL-1 in A. longinaris and 17.3 ± 2.30 mg
mL-1 in P. muelleri. No significant differences were
observed in proteinase and α-amylase activity in
midgut gland extracts from the four dietary groups in
both species (Table 2). No specific cellulase activity
was observed in the midgut gland extracts.
The ratio of amylase activity to protease activity
(A/P ratio) decreased in A. longinaris when the
218
Figure 1. Metabolic variables in haemolymph and midgut gland of A. longinaris and P. muelleri fed with different ratio
starch/cellulose in the diet. Error bars indicate standard deviation. Different letters indicate statistical differences (P <
0.05).
Figura 1. Variables metabólicas en hemolinfa y hepatopáncreas de A. longinaris y P. muelleri alimentados con diferentes
niveles de almidón/celulosa en la dieta. La barra indica la desviación estándar. Letras distintas indican diferencias
estadísticas significativas (P < 0,05).
percentage of dietary starch increased. In contrast, the
A/P ratio for P. muelleri increased when starch
concentration was high (Fig. 2).
Apparent Digestibility
The apparent protein digestibility coefficients
decreased from 83.7% to 51.2% in A. longinaris) and
from 71.9% to 7.6% in P. muelleri with the increase in
dietary cellulose levels, and was significantly different
among treatments. In vivo apparent protein
digestibility was related to dietary cellulose contents
as shown by the regression analysis (y = 0.095x2 4,2647x + 88,671; R2 = 0.7198 for A. longinaris, and y
= 97,476 e-0, 0829x, R2 = 0.724 for P. muelleri) (Fig. 3).
Pearson’s Correlation
Pearson correlation coefficients showed that all
variables exhibited a greater degree of correlation with
the cellulose rate, except glucose in haemolymph for
A. longinaris (Table 3) and glucose in midgut gland
for P. muelleri (Table 4). Metabolic variables were
correlated with each other.
DISCUSSION
Dietary nutritional requirements of two species of
penaeoids were investigated on the basis of their
haemolymph metabolic contents and the apparent
digestibility analysis to determine which the dietary
components that were better assimilated are. The
penaeoids shrimp do not present a dietary glucose
requirement since this compound can come from the
gluconeogenesis from the amino acids. Nevertheless,
these organisms own a complete enzymatic structure
for the digestion of proteins and polysaccharides, such
219
Table 2. Specific enzyme levels (± SEM) recorded from midgut gland at four levels of dietary starch/cellulose in A.
longinaris and P. muelleri.
Tabla 2. Niveles enzimáticos (± ESM) específicos registrados en hepatopáncreas de A. longinaris y P. muelleri alimentados con cuatro niveles dietarios de almidón/celulosa.
Formulated feed
Protease
A. longinaris
a
Amylase
P. muelleri
0.25 ± 0.117
A. longinaris
a
2.06 ± 0.007
P. muelleri
a
3.78 ± 0.410a
D1
0.11 ± 0.007
D2
0.11 ± 0.056a
0.24 ± 0.009a
2.30 ± 0.007a
2.99 ± 0.183a
D3
0.09 ± 0.011a
0.32 ± 0.019a
2.56 ± 0.084a
2.20 ± 0.128a
D4
0.05 ± 0.024b
0.47 ± 0.066a
2.56 ± 0.275a
3.69 ± 0.134a
Specific protease activity expressed as Abs/mg protein/min. Specific amylase activity
expressed as mg starch hydrolyzed/mg protein/min. Different superscripts are significantly
different, P < 0.05.
Figure 2. The effect of dietary starch levels on ratio of
amylase specific activity to protease specific activity on
polynomial regression analysis in A. longinaris and P.
muelleri (y = 0.051x2 – 2.602x + 50.80, R² = 0.969 for A.
longinaris, and y = 0.009x2 + 0.001x + 7.387, R² = 0.867
for P. muelleri).
Figura 2. Regresión polinomial del efecto de los niveles
de almidón en la dieta sobre el cociente entre la actividad
específica de amilasa y la de proteasa en A. longinaris y
P. muelleri (y = 0,051x2 – 2,602x + 50,80; R² = 0,969
para A. longinaris; y = 0,009x2 + 0,001x + 7,387; R² =
0,867 para P. muelleri).
as starch, glycogen, laminarin, and chitin that are
natural components of their diet. (Tacon, 1990). The
starch is a straight-chain consisting of glucose
molecules linked together by α (1-4) bonds,
conformed by two units’ amylose and amylopectin.
The starches rich in amylose are poorly digestible
because α-amylase cannot hydrolyze the amylase, in
contrast, the starch rich in amylopectin is relatively
well digested (Gaxiola et al., 2006). The cellulose is
also a polymer of glucose but it differs in its glycoside
Figure 3. Apparent protein digestibility at four levels of
dietary starch/cellulose in A. longinaris and P. muelleri.
Values are means of three observations. Error bars
indicate standard deviation.
Figura 3. Digestibilidad aparente de proteínas con cuatro
niveles de almidón/celulosa en la dieta de A. longinaris y
P. muelleri. Los valores representan la media de tres
observaciones. La barra indica la desviación estándar.
bonds, which are β (1-4). The inclusion of starch in
the shrimp’s diet represents the greater source of
energy. The incorporation of cellulose was used to
compensate the amount of carbohydrates added to the
experimental diet or to increase stomach emptying
(Shiau, 1997).
The type of food is a dominant factor affecting
shrimp haemolymph metabolites (Pascual et al.,
2003). Baseline levels of the haemolymph metabolites
were obtained by Rosas et al. (2002) in Litopenaeus
vannamei to be used as reference parameters. Glucose
is the major component of circulating carbohydrates in
crustaceans, but its concentration varies markedly
220
Table 3. Correlation matrix of metabolic variables and cellulose in feed for Artemesia longinaris.
Tabla 3. Matriz de correlación de las variables metabólicas y el nivel de celulosa en la dieta para Artemesia longinaris.
C
GH
PH
ChH
GMG
PMG
ChMG
APD
C
GH
PH
ChH
GMG
PMG
ChMG
APD
1
-0.983
-0.919*
-0.941*
-0.432*
-0.865*
-0.866*
-0.874*
1
0.901*
0.928*
0.445*
0.941*
0.940*
0.889*
1
0.998
0.042*
0.749*
0.842*
0.983
1
0.106*
0.785*
0.865*
0.980
1
0.524*
0.313*
-0.014*
1
0.973
0.786*
1
0.893*
1
*P < 0.05. C-Cellulose feed; GH -Glucose Haemolymph; PH- Total Protein Haemolymph; ChH Cholesterol Haemolymph; GMG -Glucose Midgut Gland; PMG -Total Protein Midgut Gland; ChMG Cholesterol Midgut Gland; APD - Apparent Protein Digestibility
Table 4. Correlation matrix of metabolic variables and cellulose in feed for Pleoticus muelleri.
Tabla 4. Matriz de correlación de las variables metabólicas y el nivel de celulosa en la dieta para Pleoticus muelleri.
C
GH
PH
ChH
GMG
PMG
ChMG
APD
C
GH
PH
ChH
GMG
PMG
ChMG
APD
1
-0.775*
-0.866*
-0.445*
-0.954
0.245*
-0.252*
-0.947*
1
0.871*
0.751*
0.913*
-0.536*
-0.340*
0.620*
1
0.346*
0.868*
-0.753*
-0.232*
0.661*
1
0.674*
-0.960
-0.138*
0.471*
1
-0.478*
0.063*
0.886*
1
0.025*
-0.346*
1
0.515*
1
*P < 0.05. C-Cellulose feed; GH -Glucose Haemolymph; PH - Total Protein Haemolymph; ChH
-Cholesterol Haemolymph; GMG -Glucose Midgut Gland; PMG -Total Protein Midgut Gland;
ChMG - Cholesterol Midgut Gland; APD -Apparent Protein Digestibility
among the species (Chang & O’Connor, 1983).
Increases in haemolymph glucose are also associated
with the physiological response to stress in shrimp, but
levels can only be properly interpreted if the
nutritional state of the shrimp is carefully controlled
(Hall & Van Ham, 1998). Furthermore, the glucose in
haemolymph is an indicator of the carbohydrates
metabolism and the level of this nutrient in the diet. In
the present study, the glucose levels were similar to
those reported in juvenile L. setiferus, L. vannamei
and L. stylirostris (Rosas et al., 2000). In A.
longinaris, the glucose in haemolymph was no
correlated with cellulose level in the diet (Table 3);
shrimp could activate its compensation mechanism
that allowed the recovery of haemolymph metabolites
to maintain the homeostasis. This mechanism could
involve the use of reserves stored in digestive gland,
such as demonstrated in other species (Pascual et al.,
2003).
From the entire set of metabolites studied in A.
longinaris plasma, glucose, total protein, and
cholesterol were the most affected by the increase of
starch in diet. But in P. muelleri there were no
significant variations under the same conditions.
In P. muelleri, cholesterol in midgut gland showed
slight fluctuations, however in A. longinaris,
significant differences were observed among dietary
treatments (Fig. 1). The shrimp’s midgut gland is
considered the main storage organ, mainly
accumulating lipids, and to a lesser degree, glycogen.
It has been proposed in crustaceans, that cholesterol is
conserved due to their role as structural component of
cell membranes, and is also an essential nutrient for
crustaceans since they are incapable of de novo
synthesis of the steroid ring (Rabid et al., 1999). The
dependence of haemolymph cholesterol on dietary
lipids levels is related to the ability of shrimp to store
and synthesize lipids. Mourente & Rodríguez (1991)
and Teshima (1998) showed that because of the
221
limited space in shrimp’s digestive gland, lipids must
be processed rapidly and delivered into the
haemolymph, where they are transported to the
different tissues to be metabolized. With regards to P.
muelleri, this species will be using cholesterol of the
diet quicker than A. longinaris. Probably for that
reason it is observed higher levels of cholesterol in A.
longinaris haemolymph and midgut gland and in P.
muelleri only in the haemolymph. As all supplied diets
had the same cholesterol level, it was evident that P.
muelleri presented a greater requirement of this
nutrient, which was demonstrated by a smaller level of
reserve. P. muelleri would be more carnivorous and
require cholesterol from animal sources. This is in
agreement with the results of digestibility, which
decreased with increasing cellulose inclusion
Borrer & Lawrence (1989) observed that the level
of dietary cellulose affected apparent protein
digestibility in Farfantepenaeus aztecus, by lowering
digestibility values as cellulose levels increased. A
similar result was observed in Macrobrachium
rosenbergii (González-Peña et al., 2002). On the other
hand, in L. vannamei the protein digestibility did not
change with the different levels of cellulose (Borrer &
Lawrence, 1989; Guo et al., 2006). It was evident that
A. longinaris fed with diets poor in cellulose content
(D1 and D2) assimilated better the nutrients than P.
muelleri and this fact was reflected by an increase of
circulating metabolites and the apparent digestibility
(Fig. 3). In both species, the digestibility values
decreased from D1 to D4, nevertheless the values of
apparent digestibility in A. longinaris were higher than
in P muelleri. This fact would be related to the rate of
nutrient absorption that depends on the time at which
nutrients come into contact with the absorptive
epithelium. According to other authors, the relative
influence of dietary fiber on the movement of
nutrients along the gastrointestinal tract affects
nutrient absorption (Shiau, 1997). So, it is possible
that the dietary fiber with high viscosity reduces the
interaction between the enzymes and substrates,
reducing absorption rates. The binding capability of
the dietary fiber is another possible factor that can
reduce the availability of nutrients (González-Peña et
al., 2002).
The proteins are essential nutrients for the
penaeoids shrimps because they are basic for growth,
the regulation of the internal osmotic pressure, the
gluconeogenesis and the immune system (Rosas et al.,
2002). Therefore variations of this nutrient in
haemolymph can be used as good indicator of general
physiological state. The increment in haemolymph
proteins observed in A. longinaris feed D1 and D2
(high levels starch) could be related with amino acids
synthesis from the transamination pathway, and its
posterior storing (Rosas et al., 2001). The values of
proteins in haemolymph and digestibility for the
different treatments in P. muelleri did not adjust to a
same pattern. Whereas digestibility was greater in D1
and D2, there were no differences in the circulating
proteins. From the analysis of the proteins data it can
be postulated that P. muelleri employs these absorbed
proteins for muscular development or growth.
Penaeid shrimp adapt quite well to changes in diet
composition by the induction of digestive enzymes
synthesized and secreted in midgut gland. These
enzymes hydrolyze a variety of substrates and various
factors are involved in their regulation, including diet
(Gamboa-Delgado et al., 2003). Therefore, the
digestive enzyme profile can be used to illustrate the
capacity of shrimp to exploit diet in order to meet
nutritional
requirements.
Carnivorous
species
generally have a wide range of proteolytic enzyme at
high concentrations, which is consistent with their
ability to hydrolyze high levels of dietary protein
(Johnston & Yellowlees, 1998). However, omnivores
and herbivores have a wide range and higher
concentration of carbohydrases, consistent with their
ability to hydrolyze plant and animal dietary
carbohydrate (Wigglesworth & Griffith, 1994). The
decline in the ratio of amylase to protease observed in
A. longinaris in our study, confirms that carbohydrate
digestion and its utilization change with the increase
in dietary starch levels. In contrast, in P. muelleri the
A/P ratio was correlated with dietary starch level. This
shift in relative importance of carbohydrate and
protein highlights the strategy outlined above,
whereby carbohydrate energy reserves are used
initially, while protein becomes important once
carbohydrate reserves are depleted.
In the current study, there was no cellulase activity
in the midgut gland of both species. It is now clear
that cellulases are produced endogenously in a number
of invertebrate taxa that includes crustaceans; genes
for cellulose enzymes (β-glucosidase and endo-β-1,4glucanase) are present in the genome of crayfish
(Cherax sp.) (Linton et al., 2006). However, in
penaeoid species cellulose digestion has not been
unequivocally demonstrated (Shiau, 1997). More
suitable substrates and assays for the determination of
cellulase activity are required to clarify matters.
Although the bibliography indicates that both
species studied in this work present a similar
nourishing regime (Boschi, 1989; Gavio & Boschi,
2004), studies in culture conditions showed that both
species have a 92% apparent digestibility of proteins
with diets having fish meal as the main ingredient;
when this ingredient is replaced by soybean meal, the
digestibility is 83% for A. longinaris and 47.7% for P.
muelleri (Fenucci et al., 2009). This difference in
digestibility can be related to the more carnivorous
behavior of the latter species. The present study shows
that apparent protein digestibility was influenced by
the levels of dietary starch and cellulose in both
species; increasing cellulose levels caused significant
reduction in protein digestibility. The inclusion of
starch as source of carbohydrates in the diet seems to
be more suitable than cellulose.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was funded by a grant PIP. Nº112200801-02585 from CONICET (Consejo Nacional de
Investigaciones Científicas y Técnicas) Argentina.
Special thanks to Dra. Liliana Sousa by the revision of
the English language of the manuscript. The authors
also thanks anonymous reviewers and editor for
critically reviewing the manuscript.
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Population structure of Panulirus gracilis
225
Research Article
Catch composition of the spiny lobster Panulirus gracilis (Decapoda: Palinuridae)
off the western coast of Mexico
Raúl Pérez-González
Universidad Autónoma de Sinaloa, Facultad de Ciencias del Mar
P.O. Box 610, Mazatlán, Sinaloa, México
ABSTRACT. The lobster fishery in the Gulf of California and the south-central region of the western coast of
Mexico consists of small-scale artisanal activity supported by Panulirus gracilis and P. inflatus, with an
annual average catch of 132 ton. The present study analyzes the landing composition of this fishery and the
population structure of P. gracilis. Carapace lengths (CL) for this species ranged from 35 to 125 mm, and the
most frequent sizes were between 60 and 85 mm. The size distribution was approximately normal. This
implies that the fishery is composed of several size classes, with annual recruitment to the fishing areas. For
the 1989-1990 and 1990-1991 fishing seasons, the mean monthly sizes of males were between 70.18 ± 11.74
and 81.11 ± 6.76 mm CL, whereas females averaged from 73.60 ± 8.95 to 80.28 ± 7.53 mm CL. Power-law
relationships between carapace length (CL in mm) and total weight (TW in g) were determined, resulting in
the following equations: PT = 0.0021 CL2.7689 for males and PT = 0.0009 CL3.0038 for females. During certain
periods of the year, males dominated the catch; however, the overall annual male:female ratio was near 1:1.
Keywords: population structure, spiny lobster, Panulirus gracilis, Gulf of California, Mexico.
Composición de la captura de la langosta espinosa Panulirus gracilis
(Decapoda: Palinuridae) en la costa oeste de México
RESUMEN. La pesquería de langosta en el golfo de California y en el centro-sur de la costa occidental de
México es una actividad artesanal a pequeña escala y es sostenida por Panulirus gracilis y P. inflatus, con una
captura promedio anual de 132 ton. En este estudio se analiza la composición de los desembarques de esta
pesquería y la estructura de la población de P. gracilis. El intervalo de talla de esta especie fue de 35 a 125
mm de longitud del cefalotórax (LC) y el más frecuente se encontró entre 60 y 85 mm. La distribución de
tallas fue aproximadamente normal. Esto implica que la pesquería está compuesta por varias clases de tallas,
con un reclutamiento anual a las áreas de pesca. La talla media mensual de machos fue entre 70,18 ± 11,74 y
81,11 ± 6,76 mm LC y en hembras de 73,60 ± 8,95 a 80,28 ± 7,53 mm LC, durante las temporadas de pesca
1989-1990 y 1990-1991. Se determinó la relación entre la LC (en mm) y el peso total (PT, en g), obteniéndose
las siguientes ecuaciones: PT = 0.0021 LC2.7689 en machos y PT = 0.0009LC3.0038 en hembras. Durante ciertos
períodos del año los machos son dominantes en las capturas, pero la proporción machos:hembras durante todo
el año es cercana a 1:1.
Palabras clave: estructura poblacional, langosta, Panulirus gracilis, golfo de California, México.
___________________
Corresponding author: Raúl Pérez-González ([email protected])
INTRODUCTION
On the Mexican coast of the Pacific Ocean and Gulf
of California, Panulirus gracilis and P. inflatus are
locally important fishery resources and their
harvesting is exclusively a small-scale artisanal
activity, developed mainly on the continental shelf.
The annual landings of these species were estimated at
approximately 500-650 t during the 15-year period
from 1990-2005. This production includes the catches
of these species obtained in Baja California (A. VegaVelázquez, pers. comm.).
Traditionally, P. gracilis and P. inflatus were
captured in traps and sometimes by divers (Pérez-
226
González et al., 2002a). A major change in the
exploitation strategy of these species took place during
the 1980s and early 1990s with the progressive
introduction of tangle nets, which have almost totally
replaced other fishing methods. These tangle nets
(called “chinchorros langosteros” in the region)
usually have stretched meshes of 101.6 and 114.3 mm,
lengths between 75.0 and 200.0 m and a height
between 0.9 and 1.8 m. In general, the nets are left in
the water for 24 h (one fishing day). A longer set time
leads to better catches of spiny lobster, as they are
attracted by fishes, crustaceans, mollusks and other
invertebrates caught in the nets (Olabarría, 1999;
Plascencia-González & Van der Heiden, 2002; PérezGonzález, 2006; Pérez-González et al., 2002b, 2006).
Panulirus gracilis (called güera, verde, arenera or
playera spiny lobster) is distributed along the coastline
of the eastern Pacific from Baja California, Mexico, to
Paita, Peru and the Galapagos Islands (Holthuis, 1991;
Hendrickx, 1995). P. inflatus is endemic to Mexico,
but P. gracilis is also fished in Panama (Butler &
Pease, 1965), on the continental coast of Ecuador
(Loesch & López, 1966; Báez, 1983), and in the
Galapagos Islands (Holthuis & Loesch, 1967). Most
studies on the two spiny lobsters coexisting along the
western coast of Mexico have considered them both;
only a few have been performed on the latter species
specifically.
The catch composition, population structure, sex
ratio, and fishery characteristics of both species have
been described on the Mexican Pacific (Weinborn,
1977; Briones et al., 1981; Juárez-Carrillo et al.,
2006) and Gulf of California coasts (Pérez-González
et al., 1992a, 1992b; Valadez-Manzano et al., 2003;
Arzola-González et al., 2007). Here we report these
characteristics for P. gracilis off the western coast of
Mexico in the lower part of the Gulf of California.
Commercial lobster fishing on the western coast of the
Gulf of California occurs in the south, primarily at the
state of Sinaloa. Therefore, the study area in this
region was located from the north of Punta Piaxtla to
the south in Mazatlan Bay, between 23º10′-23º48′N
and 106º24′-106º54′W (Fig. 1). The coast presents
extensive sand beaches with some gravel-sand
patches, while large areas offshore are rocky or
covered with gravel-sand.
The target species was determined according to the
catalogues of Holthuis (1991) and Hendrickx (1995)
catches were weighed monthly. To determine the
population structure of P. gracilis, catches were
sampled by accompanying fishermen in the field.
Lobsters caught with tangle nets from depths of
approximately 0.5-35 m were sampled at random
every month from September, 1989 to November,
1991.
To determine the relationships among total length
(TL), carapace length (CL), total weight (TW) and
carapace width (CW), regression equations for TL vs
CL, TW vs CW and CW vs CL were calculated from
sample of whole male and female P. gracilis caught in
the same study area. The TL was measured from
between the rostral horns to the posterior end of the
telson with a modified ichthyometer (± 1 mm). CL and
CW were measured with a vernier caliper (± 0.01
mm), with the former being measured along the middorsal line, from the transverse ridge between the
postorbital spines to the posterior edge of the
carapace, and the latter at the greatest width of the
carapace. TW was measured with a field balance (± 1
g).
Additionally, to obtain CL and TW to the nearest
mm and g, respectively, selected individuals were
transported to the laboratory each month to be
measured with a digital caliper (± 0.1 mm) and
weighed on an electronic balance (± 0.01 g). These
data were used to estimate the parameters of the
relationship between TW and CL by a linear
regression analysis of the log-transformed data:
TW= aCLb → Ln (CL) + Ln(a)
where a and b are constants.
Data were grouped into 5-mm class intervals, weighed
for each landing and compiled into annual
distributions. The size distribution and sex ratio were
obtained from the pooled sample (catch obtained by
accompanying fishermen in the field plus commercial
landings).
RESULTS
From September, 1989 to November, 1991, a total of
13,834 spiny lobster were caught, of which 5,799
(41.92%) belonged to the species P. gracilis and 8,035
(58.08%) to P. inflatus. The observed relative
proportions of these lobster species showed an
inversion during the study period (Fig. 2). P. inflatus
predominated from September 1989 to September
1990, whereas P. gracilis was more abundant from
October 1990 to November 1991, except in February
and October of 1991.
Morphometric relationships
TL vs CL and CW vs CL exhibited linear
relationships, while TW vs CW was potential, and
their equations appear in Table 1. The determination
coefficient (R2) values were high.
227
Figure 1. Map of the study area in the lower part of the Gulf of California, western coast of Mexico.
Figura 1. Mapa del área de estudio en la parte baja del golfo de California, costa occidental de México.
TW-CL relationship
Data from 279 specimens (159 males; size range 4292 mm CL, weight range 60-580 g, and 120 females;
size range 48-86 mm CL, weight range 100-580 g),
were used to determine the relationship between TW
and CL (Fig. 3). The relationships between carapace
length (CL in mm) and total weight (TW in g) were as
follows: for males, TW = 0.0021 CL2.7689; for females,
TW = 0.0009 CL3.0038. The male relationship was
allometric (b ≠ 3, P < 0.05), whereas for females it
was isometric (b = 3, P > 0.05).
Figure 2. Panulirus inflatus and P. gracilis landings
between September 1989 and November 1991 in the
lower part of the Gulf of California, Mexico.
Figura 2. Capturas de Panulirus inflatus and P. gracilis
desembarcadas entre septiembre de 1989 y noviembre de
1991 en la parte baja del golfo de California, México.
Size distribution
The size of the landed P. gracilis individuals
ranged from 40 to 120 mm CL in 1990, with most of
the individuals sized from 65 to 90 mm CL; the mode
was 75 mm CL (Fig. 4). In 1991, the specimens
ranged from 35 to 125 mm CL, with most of the
individuals sized from 60 to 85 mm CL; the mode was
228
Table 1. Regression equations for the relationships between total length (TL) and carapace length (CL), total weight
(TW) and CL and carapace width (CW) and CL estimated for both sexes of Panulirus gracilis in the lower part of the
Gulf of California, Mexico.
Tabla 1. Ecuaciones de las relaciones entre la longitud total (TL) y longitud del cefalotórax (CL), peso total (TW) y CL, y
ancho del cefalotórax (CW) y CL estimadas tanto para ambos sexos como separados de Panulirus gracilis en la parte baja
del golfo de California, México.
Relationship
Equation
Males + females
TL vs CL
TW vs CW
CW vs CL
TL = 2.5027 CL + 16.036
TW = 0.0017 CW 2.973
CW = 0.7458 CL + 4.271
R2
n
0.898
0.886
0.930
271
271
271
0.898
0.890
0.930
159
159
159
0.949
0.896
0.934
112
112
112
Males
TL vs CL
TW vs CW
CW vs CL
TL = 2.3714 CL + 22.037
TW = 0.002 CW 2.9241
CW = 0.7403 CL + 4.4196
Females
TL vs CL
TW vs CW
CW vs CL
TL = 2.8109 CL + 0.0933
TW = 0.0012 CW 3.0784
CW = 0.7616 CL + 3.57
75 mm CL (Fig. 5). No change in the modal size
classes was found between the 1989-1990 and the
1990-1991 fishing seasons.
The sample mean and standard deviation were
analyzed for the 1989-1990 and 1990-1991 fishing
seasons. The monthly mean size, standard deviation
and size range of the sample, as a whole and by sex,
are presented in Table 2; the corresponding weight
data are given in Table 3. In the 1989-1990 fishing
season, the monthly mean sizes and weights of males
were between 70.18 ± 11.74 and 81.11 ± 6.76 mm CL
and 317.28 ± 142.59 and 427.73 ± 98.61 g TW,
respectively, and for females they were between 75.06
± 6.51 and 80.28 ± 7.53 mm CL and 371.86 ± 90.15
and 437.76 ± 109.91 g TW. For the 1990-1991 fishing
season, the monthly mean sizes and weights of males
were between 71.09 ± 11.31 and 79.30 ± 6.99 mm CL
and 300.61 ± 150.38 and 417.33 ± 105.71 g TW,
respectively, and for females, they were between
73.60 ± 8.95 and 77.23 ± 6.62 mm CL and 355.00 ±
124.12 and 431.67 ± 136.05 g TW.
Figure 3. Relationship between carapace length and total
weight in the spiny lobster Panulirus gracilis from the
lower part of the Gulf of California, Mexico.
Figura 3. Relación entre la longitud del cefalotórax y el
peso total en la langosta espinosa Panulirus gracilis en la
parte baja del golfo de California, México.
Sex ratio
A total of 5,799 P. gracilis lobsters were examined.
Of these, 56.4% were males (3,272) and 43.6% were
females (2,527). The overall sex ratio (M:F) was
1:1.3. However, the sex ratio varied monthly (Fig. 6).
The catch rates of male lobsters were consistently
higher in summer and autumn than those of females,
Figure 4. Size-frequency distributions of Panulirus
gracilis for a) both sexes, b) males and c) females by 5mm-CL size classes during 1990 in the lower part of the
Figura 4. Frecuencia de tallas (intervalo cada 5 mm de
LC) de a) machos+hembras, b) machos y c) hembras de
Panulirus gracilis durante 1990 en la parte baja del golfo
de California, México.
229
Figure 5. Size-frequency distributions of Panulirus
gracilis for a) both sexes, b) males and c) females by 5mm-CL size classes during 1991 in the lower part of the
Figura 5. Frecuencia de tallas (intervalo cada 5 mm de
LC) de a) machos+hembras, b) machos y c) hembras de
Panulirus gracilis durante 1991 en la parte baja del golfo
Figure 6. Percentage of males and females of Panulirus gracilis in monthly samples from September
1989 to November 1991 in the lower part of the Gulf
of California, Mexico.
Figura 6. Porcentajes mensuales de machos y
hembras de Panulirus gracilis entre septiembre de
1989 y noviembre de 1991 en la parte baja del golfo
230
Table 2. Monthly mean size, standard deviation and size range whole and by sex of the carapace length (CL, in mm) of
Panulirus gracilis, during 1989-1990 and 1990-1991 fishing seasons in the lower part of the Gulf of California, Mexico.
Tabla 2. Número de hembras y machos de Panulirus gracilis e intervalos de talla, medias y desviación estándar mensuales de la longitud del cefalotórax (CL, en mm), durante las temporadas de pesca 1989-1990 y 1990-1991 en la parte baja
del golfo de California, México.
Season 1989-1990
Total
Males
Females
Month
n
CL
X ± SD
n
Range
CL (mm)
CL
X ± SD
n
Range
CL (mm)
CL
X ± SD
Sep
Oct
Nov
Dec
Jan
Feb
Mar
Apr
May
132
143
158
174
142
125
178
267
272
76.38 ± 5.48
77.19 ± 5.96
76.96 ± 7.60
77.68 ± 7.76
79.39 ± 6.52
78.69 ± 7.56
76.03 ± 8.75
78.17 ± 7.53
75.17 ± 10.25
100
105
93
90
72
66
67
87
69
64.8-99.1
65.8-87.1
60.6-113.1
53.1-101.8
68.0-93.2
62.7-98.2
47.6-109.7
55.8-109.3
39.2-95.3
75.90 ± 4.88
76.06 ± 4.86
76.69 ± 6.71
79.06 ± 7.88
80.14 ± 6.21
81.11 ± 6.76
77.64 ± 11.44
80.31 ± 9.16
70.18 ± 11.74
32
38
65
84
70
59
111
180
203
64.1-93.8
63.1-94.2
61.2-98.6
57.5-93.9
63.5-96.0
63.1-95.5
56.0-95.0
65.2-96.3
47.0-100.0
77.86 ± 6.91
80.28 ± 7.53
77.35 ± 8.76
76.19 ± 7.38
78.62 ± 6.78
75.98 ± 7.54
75.06 ± 6.51
77.14 ± 6.37
76.87 ± 9.11
Season 1990-1991
Total
Males
Females
Month
n
CL
X ± SD
n
Range
CL (mm)
CL
X ± SD
n
Range
CL (mm)
CL
X ± SD
Sep
Oct
Nov
Jan
Feb
Mar
Apr
May
47
168
153
261
237
278
176
190
76.46 ± 7.94
78.22 ± 8.26
76.98 ± 5.17
75.70 ± 7.86
76.25 ± 7.87
77.93 ± 6.80
74.82 ± 8.43
72.96 ± 9.65
34
99
98
146
108
94
32
49
61.3-96.9
43.9-106.3
68.9-90.1
49.0-98.8
52.6-107.4
66.4-104.6
46.8-107.0
53.5-107.7
76.73 ± 7.78
79.12 ± 7.75
77.43 ± 4.35
76.11 ± 8.70
75.95 ± 8.40
79.30 ± 6.99
71.38 ± 13.64
71.09 ± 11.31
13
69
55
115
129
184
144
141
60.2-88.1
56.9-102.6
67.6-98.4
60.5-101.4
51.3-100.6
67.1-96.1
51.1-94.1
53.4-100.3
75.76 ± 8.63
76.93 ± 8.84
76.18 ± 6.35
75.19 ± 6.65
76.49 ± 7.43
77.23 ± 6.62
75.59 ± 6.59
73.60 ± 8.95
which were more abundant in spring; however, the
overall sex ratio exhibited a significantly equal
distribution (1:1, P > 0.05) during the winter months.
DISCUSSION
Catch composition
Nets are the main fishing method used in the study
area and are deployed in rocky and gravel-sandy areas.
Pérez-González et al. (2002a) indicated that the
periodically inverse proportions of P. gracilis and P.
inflatus observed in commercial catches during the
fishing season or annually is due to their different
behaviors and the meteorological conditions related to
the habitat occupied by each species. In this study, we
observed that the fishermen set their nets close to the
coast over rocky bottoms, the preferred habitat of P.
inflatus (0.5-8.0 m depth), during periods of calm
water, whereas the nets were deployed offshore over
gravel-sandy bottoms at depths between 8.0 and 2535.0 m (the habitat of P. gracilis) in periods of strong
ocean swells, coinciding with the observations
recorded by Pérez-González et al. (1992a).
The periodic inversion in the proportions of P.
gracilis and P. inflatus in commercial catches has
previously been observed along the Mexican Pacific
coast (Briones-Fourzán & Lozano-Álvarez, 1992;
Valadez-Manzano et al., 2003; Arzola-González et al.,
2007). Tangle nets and SCUBA diving are the fishing
methods utilized in the south of this region of the
Pacific Ocean and are associated with the different
proportions of these species obtained in the
commercial catches. Briones-Fourzán & LozanoÁlvarez (1992) and Valadez-Manzano et al. (2003)
suggested that this pattern is related to the habitats of
231
Table 3. Monthly mean size, standard deviation and size range whole and by sex of the total weight (W, in g), Panulirus
gracilis, during 1989-1990 and 1990-1991 fishing seasons in the lower part of the Gulf of California, Mexico.
Tabla 3. Número de hembras y machos de Panulirus gracilis e intervalos de talla, medias y desviaciones estándar
mensuales del peso total (W, en g), durante las temporadas de pesca 1989-1990 y 1990-1991 en la parte baja del golfo de
California, México.
Fishing season 1989-1990
Total
Males
Females
Month
n
W
X ± SD
n
Range
W (g)
W
X ± SD
n
Range
W (g)
W
X ± SD
Sep
Oct
Nov
Dec
Jan
Feb
Mar
Apr
May
132
143
158
168
142
125
178
267
272
355.0 ± 85.1
369.7 ± 87.3
377.4 ± 115.1
395.3 ± 114.3
405.5 ± 102.7
410.4 ± 106.0
378.2 ± 116.5
414.3 ± 113.4
396.6 ± 139.8
100
105
93
90
72
66
67
87
69
205-780
230-590
175-1075
195-755
220-630
205-655
84-960
150-960
47-730
338.2 ± 73.8
345.1 ± 61.8
361.7 ± 102.5
394.2 ± 104.5
402.4 ± 94.3
427.7 ± 98.6
388.7 ± 150.7
426.4 ± 139.2
317.3 ± 142.6
32
38
65
78
70
59
111
180
203
220-630
230-695
230-795
165-700
200-790
220-695
135-720
230-735
105-840
407.4 ± 97.3
437.8 ± 109.9
399.9 ± 128.6
396.6 ± 125.3
408.6 ± 111.4
391.0 ± 111.4
371.9 ± 90.2
408.4 ± 98.5
423.6 ± 128.5
Fishing season 1990-1991
Total
Males
Females
Month
n
W
X ± SD
n
Range
W (g)
W
X ± SD
n
Range
W (g)
W
X ± SD
Sep
Oct
Nov
Jan
Feb
Mar
Apr
May
46
168
153
261
237
278
176
190
413.5 ± 119.5
421.4 ± 123.2
390.9 ± 75.1
365.1 ± 106.2
377.8 ± 112.4
400.7 ± 104.6
364.5 ± 110.7
341.0 ± 133.1
34
99
98
146
108
94
32
49
200-780
75-850
280-550
105-730
110-850
240-870
90-870
130-860
407.1 ± 114.6
417.3 ± 105.7
388.1 ± 62.6
360.3 ± 111.6
360.9 ± 110.5
401.9 ± 110.9
318.1 ± 171.3
300.6 ± 150.4
12
69
55
115
129
184
144
141
205-650
175-975
270-725
195-860
120-770
270-725
100-640
140-790
431.7 ± 136.1
427.1 ± 145.3
396.0 ± 93.7
371.1 ± 99.0
391.9 ± 112.5
400.2 ± 101.5
374.8 ± 89.7
355.0 ± 124.1
each species. These authors indicated that fishermen
deployed their nets on the type of bottom where P.
gracilis is more abundant to select for this species,
whereas divers prefer rocky bottoms, where visibility
is better, thus obtaining larger proportions of P.
inflatus.
Additionally, Pérez-González et al. (2002b)
reported that the abundance of P. gracilis and P.
inflatus varies as a function of depth. In the study area
(see Fig. 1), the bottoms are rocky between 0.5 and
10-15 m and gravel-sandy from 12-15 to 35-40 m.
Therefore, P. inflatus is found inshore (0.5-15 m
depth), whereas the abundance of the P. gracilis
increases with depth. The two species coexist in a
similar proportion at depths between eight to
approximately 18 m.
Size distribution
The modal size of P. gracilis landed in this study (75
mm CL) during the 1989-1990 and 1990-1991 fishing
seasons was smaller than that reported by SalazarNavarro (2000) (85 mm CL) but similar to that
recorded by Pérez-González et al. (1992a) and FloresCampaña et al. (1993). However, the mean size found
contrasts with other studies performed in study area or
in adjacent zones. For example, during the 1977
fishing season, the mean sizes were higher than the
minimum legal size (MLS) of 82.0 mm CL, with the
catchable stock in the range of 75.0-110 mm CL
(Wiedfeldt, 1997), whereas, beginning in the early
1980s, the mean sizes have been lower that the MLS.
Pérez-González (1986), Quintero-Montoya (1999) and
Valadez-Manzano et al. (2003) recorded mean sizes of
232
72.0 < 70 and 70 mm CL during the 1983-1984, 19961997/1997-1998 and 2001-2002 fishing seasons,
respectively.
Pérez-González et al. (2002a) reported that, as a
consequence of the high fishing mortality in sublegal
sizes, the stock-turnover rate has increased, with an
equivalent decrease in the age at first maturity and an
increase in mean fecundity, suggesting a low rate of
compliance with fishery regulations due to a lack of
strict enforcement. Fishing pressure on sublegal sizes
of the spiny lobsters P. gracilis and P. inflatus,
including a high proportion of immature individuals,
has increased since the early 1990s. Similarly, in the
present study, we observed that ovigerous females
were also being captured.
Yallonardo et al. (2002) did not find changes in the
size frequency in the spiny lobster P. guttatus between
1986-1988 and 1998-99, suggesting that fishing
pressure on this resource had not yet been increased to
the point that it negatively affected the size structure
of the population. Montgomery (1995) and PadillaRamos & Briones-Fourzán (1997) indicated that the
fishing locality and/or pattern of movement of lobsters
along the shore could be additional factors influencing
the size composition of the catch and should be taken
into account when analyzing the mean monthly size of
the catch.
Sex ratio
As found in the present study, a P. gracilis sex ratio
close to unity has been reported by Weinborn (1977);
Briones et al. (1981); Pérez-González et al. (1992b);
Flores-Campaña et al. (1993) and Salazar-Navarro
(2000). However, Arzola-González et al. (2007) found
that the sex ratio favored males over females in the
1995 (2.6:1), 1996 (1.6:1) and 1997 (2.4:1) fishing
seasons.
MacDiarmid & Sainte-Marie (2006) suggested that
many fisheries appear to have the potential to alter
population sex ratio and sexual size dimorphism, and
they noted a number of factors that could result in sexbiased exploitation. For example, one sex may be
more vulnerable to capture due to its greater spatial
and/or temporal exposure to fishing gear. Goñi et al.
(2001) reported that the scarcity of males in February
may indicate a substantial sex segregation of the
Palinurus elephas population at this time, but the
presence of recent postmolt males in the samples also
suggested reduced activity and, thus, catchability,
related to ecdysis. A decrease of approximately 70%
in catchability has been estimated for late-postmolt
Panulirus argus (Lipcius & Herrnkind, 1982) and P.
cygnus (Morgan, 1974). In several species, males are
more catchable than females, and larger males are
more catchable than smaller males (e.g., Tremblay &
Smith, 2001; Ziegler et al., 2002).
The seasonal disparity in the sex ratio of P. gracilis
has been associated with the differential male and
female movements associated with their reproductive
activity, which occurs in summer and autumn (PérezGonzález et al., 1992b; Briones-Fourzán & LozanoÁlvarez, 1992; Arzola-González et al., 2007). This
timing of the main reproductive period in P. gracilis is
evidenced by the higher abundance of larvae
phyllosoma found in the study area from June to
October (Muñoz-García et al., 2000, 2004), as well as
by the observations of a higher value of the
gonadosomatic index and the most females with
mature gonads during these months (Puga-López,
2004).
The catch rates of male lobsters were higher during
the reproductive period (summer and autumn) than
those of females, which were more abundant during
spring (the nonreproductive period). After mating and
oviposition, the bulk of the female population is
expected to migrate to deeper waters during egg
development and to return to inshore areas prior to egg
hatching. This suggests that P. gracilis females are
less catchable than males during their reproductive
period because the bulk of the female population
probably migrates to deeper waters and/or presents
decreased activity. This pattern of movement of the
females toward deeper waters has been observed in P.
argus in the northern Caribbean and Bahamas
(Herrnkind, 1980, 1985; Kanciruk, 1980), south of
Florida (Gregory & Labisky, 1986), on the continental
shelf of the Quintana Roo, Mexico (Lozano-Álvarez et
al., 1991), and in the northwest islands of the Cape
Verde Archipelago (east-central Atlantic) (Freitas &
Castro, 2005); it has also been observed in P. ornatus
in the Gulf of Papua (Bell et al., 1987, Pitcher et al.,
1992), in P. guttatus on the Caribbean coast of Mexico
(Padilla-Ramos & Briones-Fourzán, 1997), and in
Palinurus elephas in the western region of the
Mediterranean Sea (Goñi et al., 2001).
Panulirus inflatus presents similar patterns of
reproductive activity and male and female movements
related to mating, oviposition, egg development and
egg hatching (Pérez-González et al., 1992b, BrionesFourzán & Lozano-Álvarez, 1992; Arzola-González et
al., 2007). This species coexists with P. gracilis along
the Mexican Pacific coast and in the lower part of the
Gulf of California.
Kanciruk (1980) indicated that differences between
male and female movements appear to cause these
unbalanced sex ratios in a number of other spiny
lobster species. Maturing adults of most well-studied
palinurid species exhibit either an incremental
ontogenetic migration that culminates in mating and
spawning in distinct adult habitats or seasonal inshoreoffshore movements for mating or foraging (Butler et
al., 2006).
There are other factors that could result in sexbiased exploitation. For example, the male-skewed sex
ratio observed for P. guttatus (Losada-Tosteson et al.,
2001) has been associated with the method of capture
(traps vs handpicking, Briones-Fourzán, 1991), lower
catchability (Evans & Lockwood, 1994), differential
male and female movements associated with their
reproductive activity (Briones-Fourzán & ContrerasOrtiz, 1999), and lower abundance due to differential
mortality (Evans et al., 1995; Sharp et al., 1997).
Furthermore, Losada-Tosteson et al. (2001) indicated
that the evolutionary mechanics of skewed sex ratios
in P. guttatus, if they exist, require further study.
Thus, obtaining information on the quantity and
size composition of individuals harvested and changes
in the abundance of species is fundamental for the
effective management of fishery resources. Such data
provide knowledge about the impact of harvesting on
the population and on the temporal and spatial
distributions of individuals of different sizes
(Montgomery, 1995). For this reason, periodic
evaluations of the lobster fishery should be conducted
to improve monitoring of the status of this fishery on
the Mexican Pacific and Gulf of California coasts.
ACKNOWLEDGEMENTS
The author thanks Luis M. Valadez and Martín I.
Borrego for their help in field (sampling) activities.
Commercial samples were obtained from catches of
the Sociedades Cooperativas ‘Punta Tiburón’ and
‘José María Canizalez’. This project was supported by
the Secretaría de Educación Pública, México.
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236
Research Article
Distribución del ictioplancton en la Patagonia austral de Chile: potenciales efectos
del deshielo de Campos de Hielo Sur
Mauricio F. Landaeta1,, Claudia A. Bustos2, Pamela Palacios-Fuentes1, Pablo Rojas3 &
Fernando Balbontín1
1
Facultad de Ciencias del Mar y de Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso
P.O. Box 580, Reñaca, Viña del Mar, Chile
2
Programa Doctorado en Acuicultura, Universidad Católica del Norte, P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
3
División de Investigación en Acuicultura, Centro de Maricultura Hueihue
Instituto de Fomento Pesquero, Ancud, Chile
RESUMEN. Durante octubre-noviembre de 2009 se realizó un crucero oceanográfico entre 50 y 53°S de
Chile austral, en las cercanías del glaciar Campos de Hielo Sur. Las estaciones cercanas al glaciar presentaron
baja temperatura (1-3ºC) y salinidad (< 25), y alta estabilidad (frecuencia de Brunt-Väisälä N > 0,1 ciclos s-1).
Los principales taxa del ictioplancton fueron huevos y larvas de sardina fueguina Sprattus fuegensis, pez hacha
Maurolicus parvipinnis, Macrouridae y merluza austral Merluccius australis. El desove principal de S.
fuegensis (~ 8000 huevos 10 m-2) ocurrió en zonas mezcladas de la plataforma continental adyacente, mientras
que el desove de M. parvipinnis ocurrió en canales intermedios asociado a valores intermedios de estabilidad
(N~0,06 ciclos s-1). Se observó una nula o baja abundancia de huevos y larvas de peces en las cercanías del
glaciar, y la abundancia de huevos de M. parvipinnis estuvo relacionada positivamente con la temperatura y
salinidad de la columna de agua y negativamente con la estabilidad de la columna de agua. Además, hubo una
relación negativa entre la densidad del agua de mar y el diámetro de los huevos de S. fuegensis. La relación
entre deshielo e ictioplancton podría tener consecuencias en el transporte advectivo y mortalidad masiva de
huevos y larvas de peces y el acople pelágico-bentónico en la Patagonia austral de Chile. Como el cambio
climático global ha incrementado los deshielos de glaciares en latitudes altas, y el aumento del ingreso de
aguas de baja temperatura y salinidad podría tener consecuencias en el ictioplancton de la Patagonia chilena.
Palabras clave: estratificación, distribución, ictioplancton, Campo de Hielo Sur, sur de Chile.
Ichthyoplankton distribution in South Patagonia, Chile: potential effects of ice
melting from the Southern Ice Field
ABSTRACT. In October-November 2009, an oceanographic survey was carried out between 50 and 53°S off
southern Chile, near the Southern Ice Field. The stations near the glacier showed low temperatures (1-3ºC) and
salinity (< 25), and high stability (Brunt-Väisälä frequency N > 0.1 cycles s-1). Main ichthyoplankton taxa
were eggs and larvae of southern sprat Sprattus fuegensis, lightfish Maurolicus parvipinnis, Macrouridae, and
southern hake Merluccius australis. The main spawning area of S. fuegensis (~8000 eggs 10 m-2) occurred in
mixed zones of the adjacent continental shelf, whereas the spawning of M. parvipinnis occurred in
intermediate channels associated with medium stability values (N~0.06 cycles s-1). Fish egg and larval
abundances were null or scarce near the glacier, and the abundance of M. parvipinnis eggs was positively
related to the temperature and salinity of the water column, and negatively related to water column stability.
Moreover, a negative relationship was observed between seawater density and the diameter of S. fuegensis
eggs. The relation between ice melting and ichthyoplankton may have consequences for advective transport
and mass mortality of fish eggs and larvae, as well as pelagic-benthic coupling in the Chilean South Patagonia.
Global climate change has increased glacier ice melting at high latitudes, and the increased entry of colder,
less saline waters in coastal areas may have consequences for the ichthyoplankton in the Chilean Patagonia.
Keywords: stratification, distribution, ichthyoplankton, Southern Ice Field, southern Chile.
___________________
Corresponding author: Mauricio F. Landaeta ([email protected])
237
Deshielos y distribución de ictioplancton en la Patagonia, Chile
INTRODUCCIÓN
La zona sur austral de Chile (41º30’S-56ºS) se
caracteriza por presentar una geometría costera
compleja, caracterizada por fiordos, islas, canales y
archipiélagos, con una longitud de 1600 km y un área
superficial de aproximadamente 240.000 km2 (Palma
& Silva, 2004). A lo largo de esta zona también hay
numerosos aportes de agua dulce, provenientes de
descargas de ríos de régimen pluvial, nival y mixto
(Dávila et al., 2002), de lluvias (2000-5000 mm año-1,
Strub et al., 1998) y deshielos de glaciares, que
generan una capa superficial de agua de baja densidad
con una fuerte picnoclina a aproximadamente 20-30 m
de profundidad y una capa profunda de mayor
densidad. Como consecuencia de esto, el sistema se
comporta como un estuario, con una capa superficial
de mayor velocidad que se mueve hacia fuera de la
costa y una capa profunda que ingresa al sistema con
menor velocidad (Silva et al., 1997).
Este sistema estuarino presenta fuertes variaciones
estacionales en la incidencia de radiación solar que
afectan significativamente la variabilidad de la
biomasa fitoplanctónica y la producción primaria en la
capa de mezcla (Iriarte et al., 2007), produciendo
cambios en la estructura del ecosistema desde una
clásica trama trófica pelágica en primavera a una
trama microbiana en invierno (González et al., 2010).
Acoplado al aumento de fitoplancton coincide una
mayor actividad reproductiva en primavera de
crustáceos decápodos (Mujica & Medina, 2000;
Mujica & Nava, 2010) y peces marinos (Landaeta &
Castro, 2006a; Landaeta et al., 2009), cuando se
presenta mayor oferta alimenticia y menor cantidad de
predadores gelatinosos (p.e., Chaetognatha, Sagitta
spp., Eukrohnia hamata, Villenas et al., 2009).
Por otra parte, a lo largo de Chile austral ocurren
cambios en los aportes de agua dulce, que generan dos
zonas de muy baja salinidad cerca de 44º-46ºS (por
aportes de ríos de alto caudal) y alrededor de 52º-53ºS
(por efecto de deshielos, Dávila et al., 2002) y que no
sólo incrementan la estabilidad de la columna de agua,
sino que aumentan los gradientes verticales y
horizontales de densidad. De esta forma ocurre
agregación de partículas en estas zonas frontales,
desde parches de alimento planctónico (Landaeta &
Castro, 2006b) hasta macroalgas flotando a la deriva
(i.e., Macrocystis pyrifera y Durvillaea antarctica,
Hinojosa et al., 2010). Aunque se han postulado
relaciones positivas significativas entre la abundancia
de estados tempranos de peces y la estabilidad en la
zona norte de la Patagonia Chilena (Bustos et al.,
2007, 2008a, 2008b), que podrían tener consecuencias
positivas para la alimentación larval (Landaeta &
Castro, 2006b), recientemente, se ha detectado que en
zonas donde ocurren deshielos (i.e., baja temperatura
y salinidad), tanto la diversidad como la abundancia
de huevos y larvas de peces es baja (Bustos et al.,
2010).
Los deshielos de glaciares pueden causar
mortalidad masiva de zooplancton, particularmente
durante verano, con estimaciones de biomasa muerta
de 0,17 gC m-2 (Węslawski & Legezyńska, 1998). Los
mecanismos que generan mortalidad asociados a una
fuente de agua dulce se deben a la incapacidad del
zooplancton de evadir el agua de baja salinidad por la
mezcla turbulenta y morir por estrés osmótico
(Kaartvedt & Aksnes, 1992; Eiane & Daase, 2002).
Por lo tanto, es posible hipotetizar que la distribución
espacial y la abundancia de estados tempranos de
peces para aquellas especies que usan esta área como
zona de desove y crianza larval temprana podrían ser
afectados por los deshielos de Campo de Hielo Sur en
la zona austral de Chile (50º-53ºS). El objetivo del
presente trabajo es establecer la distribución espacial
del ictioplancton en la zona de influencia del glaciar
Campos de Hielo Sur durante la época de primavera
austral, relacionar la abundancia con variables
ambientales y sugerir posibles consecuencias del
incremento del deshielo producto del cambio
climático global en la Patagonia Chilena.
MATERIALES Y MÉTODOS
Durante octubre y noviembre de 2009 se realizó un
crucero oceanográfico entre 50°06’S y 52°45’S a
bordo del buque científico AGOR Vidal Gormaz (Fig.
1), que comprendió el muestreo de 40 estaciones. En
cada una de ellas se midieron las variables
hidrográficas de la columna de agua con un CTD
Seabird SB-19 desde la superficie hasta 500 m de
profundidad o hasta 10 m por sobre el fondo. El
zooplancton fue capturado mediante lances doble
oblicuos con una red Tucker trawl (1 m2 de boca,
mallas de 300 μm de apertura), con sistema de dos
redes y flujómetro para estimar el volumen filtrado de
cada red. Una vez a bordo, las redes fueron lavadas y
las muestras de los lances de bajada (p.e., 0-200 m)
fueron preservadas en formalina al 4% tamponeada
con borato de sodio, y las muestras de los lances de
subida (p.e., 200-0 m) fueron fijados con etanol al
75%, para análisis de otolitos (no incluidos). Los
volúmenes filtrados variaron entre 22,74 y 897,20 m3
lance-1 (promedio ± desviación estándar, 221,94 ±
150,94 m3 lance-1).
En laboratorio, se separaron los huevos y larvas de
peces de las muestras preservadas en formalina. El
238
Figura 1. Zona de estudio, indicando la posición de las estaciones de muestreo y transectas.
Figure 1. Study area, showing location of sampling stations and transects.
ictioplancton fue identificado hasta el nivel
taxonómico más bajo posible basado en las
descripciones de Ciechomski (1971); Moser (1996);
Balbontín et al. (2004); Uribe & Balbontín (2005);
Bustos & Landaeta (2005) y Landaeta et al. (2008).
Los huevos fueron contados y separados en tres
estados: (a) estado I, sin embrión, (b) estado II, con
embrión temprano y (c) estado III, pre-eclosión. Se
tomaron aleatoriamente huevos de sardina fueguina
Sprattus fuegensis para medir su diámetro. Se
realizaron tres medidas de diámetro de cada huevo independiente de su estado de desarrollo- bajo una
lupa estereomicroscópica Olympus SZ-61 con cámara
digital Moticam 2000 (2.0M Píxel), usando el
software Motic Images Plus 2.0 y se calculó el
promedio de las tres mediciones de tamaño de cada
huevo. Se comprobó la normalidad de los datos de
tamaño de los huevos con una prueba de ShapiroWilks. La abundancia de huevos y larvas de peces fue
estandarizada en individuos por 10 m2 (ind 10 m-2).
Con la información del CTD, se calculó como
estimador de la estabilidad de la columna de agua para
cada una de las estaciones oceanográficas, la
frecuencia de Brunt-Väisälä (N = [(g/ρ) x (∂ρ/∂z)]1/2),
donde g es la gravedad (9,8 m s-2), ρ es la densidad del
agua de mar, y z es la profundidad, que es la
frecuencia a la cual oscilará una partícula desplazada
verticalmente dentro de un ambiente estáticamente
estable.
Se realizaron regresiones lineales simples por
mínimos cuadrados entre las variables ambientales
(temperatura, salinidad, estabilidad), el diámetro de
los huevos de S. fuegensis y la abundancia
estandarizada de huevos y larvas de algunos taxa
seleccionadas, calculando el 95% de intervalo de
confianza de los modelos lineales. Los valores de
temperatura y salinidad correspondieron al promedio
de los datos recolectados por el CTD en la columna de
agua muestreada por la red. El valor de estabilidad
corresponde al valor máximo obtenido en la columna
239
de agua de cada una de las estaciones oceanográficas.
Los valores de abundancia del ictioplancton y
frecuencia de Brunt-Väisälä fueron transformados con
logaritmo en base 10.
Para investigar la relación entre las variables
oceanográficas con la abundancia del ictioplancton se
utilizó el Análisis de Componentes Principales (ACP)
(Jongmann et al., 1995). Este análisis permite
identificar un mínimo de componentes funcionales
(variables oceanográficas) que pueden explicar la
distribución de las variables dependientes (huevos y
larvas de peces). Adicionalmente, se utilizó la prueba
de correlación R de Spearman (Hays, 1981) para
investigar la relación entre las diferentes variables
oceanográficas con la abundancia de larvas y huevos
de las diferentes taxa.
RESULTADOS
Características hidrológicas y estabilidad de la
columna de agua
Las condiciones hidrológicas de la columna de agua
en la zona de estudio estuvieron influidas por los
deshielos del glaciar Campos de Hielo Sur (CHS)
(Tabla 1, Figs. 2 y 3). Se detectaron bajas
temperaturas (1,4ºC) y bajas salinidades (14,62) en las
cercanías al glaciar, generando aguas de baja densidad
del agua (σt = 11,47 kg m-3) y alta estabilidad de la
columna de agua (0,16 ciclos s-1) (Tabla 1).
Espacialmente, se observó que en el seno Europa
ocurrió una inversión térmica entre 5 a 20 m de
profundidad, con aguas de baja temperatura (1-3ºC) y
baja salinidad (< 25) provenientes de deshielos de
CHS, y un gradiente horizontal de densidad entre seno
Europa y canal Concepción. Esto provocó una
columna de agua altamente estratificada y estable en
los primeros 40 m de la columna de agua del seno
Europa, con valores de frecuencia de Brunt-Väisälä
mayores a 0,1 ciclos s-1 (Fig. 2). En cambio, en la boca
del canal Concepción y en la plataforma continental
adyacente, se detectaron valores de temperatura > 8ºC,
salinidad > 31 y una columna de agua altamente
mezclada (N < 0,025 ciclos s-1) (Fig. 2).
En el golfo Almirante Montt, con cierta influencia
de CHS, se detectaron aguas de baja temperatura
(~7ºC), salinidad (< 25), densidad (< 20 kg m-3) y
mayor estabilidad (N > 0,025 ciclos s-1) (Fig. 3). Se
observó que el Paso M. Vicuña, una morrena que
reduce la profundidad máxima a ~55 m, impidió la
intrusión de aguas de origen oceánico (> 8ºC, > 31, >
24 kg m-3) al interior del golfo Almirante Montt.
Además, a lo largo de los canales Smyth y Unión (Fig.
1), la picnoclina y la mayor estabilidad se encontraron
aproximadamente a 50 m de profundidad (Fig. 3).
Para el área y periodo de estudio hubo una relación
significativa entre la temperatura promedio de la
columna de agua muestreada y el valor máximo
estimado de la frecuencia de Brunt-Väisälä (F = 15,88;
g.l. 1, 33; P < 0,001), al igual que con la salinidad (F =
6,72; g.l. 1, 33; P = 0,014). Es decir, las zonas que
presentaron baja temperatura y baja salinidad (i.e.,
zonas de deshielo) fueron altamente estables, y por
tanto, N es un buen estimador del efecto de deshielo
en la zona de estudio.
Composición y distribución del ictioplancton
Durante el crucero oceanográfico realizado en
primavera de 2009 se recolectó un total de 5511
huevos y 676 larvas de peces, correspondientes a 22 y
19 taxa, respectivamente (Tablas 2 y 3). Los huevos
de sardina fueguina Sprattus fuegensis y el pez hacha
Maurolicus parvipinnis fueron los más importantes
durante el periodo de estudio, con 64,6 y 28,1% de
dominancia, respectivamente. Otros taxa importantes
en el área de estudio fueron los huevos de merluza
austral Merluccius australis, pejerrata (familia
Macrouridae) y lenguado austral (Hippoglossina sp.,
probablemente H. mystacium) (Tabla 2). Entre las
larvas de peces, los taxa más importantes fueron M.
parvipinnis, S. fuegensis, Bathylagichthys parini,
Macrouridae, Sebastes oculatus y M. australis (Tabla
3). Cabe destacar la recolección por primera vez en
aguas chilenas de una postlarva de 12,4 mm de
Psychrolutes marmoratus (Psychrolutidae), caracterizada por un cuerpo globoso, fuertemente pigmentado, con presencia de estructuras espinosas en la
zona frontal de la cabeza, supraocular y dorsalmente a
la altura de la inserción de la aleta pectoral1.
Los huevos recientemente desovados (estado I) de
S. fuegensis fueron recolectados a lo largo del canal
Concepción y en la plataforma continental adyacente,
a lo largo del estero Las Montañas (que no tiene
conectividad con CHS) y en el golfo Almirante Montt
(Fig. 4). Los huevos más desarrollados y las larvas se
recolectaron en estas mismas áreas, destacando las
mayores abundancias (~8000 huevos 10 m-2) sobre la
plataforma continental y su ausencia en las estaciones
más cercanas al glaciar. Se detectaron bajas
abundancias (< 100 ind 10 m-2) de huevos y larvas en
las cercanías del Estrecho de Magallanes (Fig. 4). Un
patrón totalmente diferente presentó la distribución
espacial de los estados tempranos del pez hacha M.
parvipinnis. En general, los canales (Concepción,
Sarmiento, Unión, Smyth) fueron utilizados como
1
http://ictioplanctonenchile.blogspot.com/2010/05/postlarvade-psychrolutidae.html
240
Tabla 1. Resumen de las condiciones hidrográficas presentes durante el crucero CIMAR 15 en octubre-noviembre de
2009.
Table 1. Summary of hydrographic conditions found during the cruise CIMAR 15 in October-November 2009.
Mínimo
Máximo
Promedio
Desviación estándar
Mediana
Temperatura (°C)
Salinidad
σt (kg m-3)
Brunt-Väisälä (ciclos s-1)
1,428
9,472
8,260
0,861
8,595
14,626
33,484
31,586
3,148
33,017
11,479
26,073
24,549
2,386
25,595
0
0,165
0,012
0,013
0,007
Figura 2. Secciones verticales de condiciones oceanográficas de la transecta con línea continua indicada en la Figura 1.
Los puntos indican los datos extraídos de los lances de CTD.
Figure 2. Vertical sections of oceanographic conditions of continuos line transect showed in Figure 1. Dots correspond to
data from CTD casts.
zonas de desove (Fig. 5), con abundancias totales de
los huevos entre 40 y 897 huevos 10 m-2 (Tabla 2), y
con una distribución espacial similar de las larvas. La
abundancia fluctuó entre 3 y 293 larvas 10 m-2 (Tabla
3). No obstante, en las estaciones más cercanas al
glaciar no se detectaron huevos de esta especie y se
recolectaron bajas densidades (0-13 ind 10 m-2) de
larvas de M. parvipinnis (Fig. 5).
Aguas de deshielo y su relación con el ictioplancton
Los huevos de sardina fueguina presentaron un rango
amplio de tamaños, variando entre 0,922 y 1,361 mm
(n = 127), con distribución normal de los diámetros
(prueba de Shapiro-Wilks, W = 0,992, P = 0,719)
(Fig. 6a). Los huevos de mayor tamaño (> 1,25 mm)
fueron recolectados en aguas de menor temperatura (<
7ºC) y salinidad (< 21), producto de los deshielos, que
generaron aguas de baja densidad (σt = 16-17 kg m-3,
Fig. 6b). De hecho, el diámetro de los huevos de S.
fuegensis tuvo una relación negativa y significativa (P
< 0,001) con la densidad del agua de mar (Fig. 6b).
De los otros componentes del ictioplancton, sólo la
abundancia de los huevos del pez hacha Maurolicus
241
Figura 3. Secciones verticales de condiciones oceanográficas de la transecta con línea segmentada indicada en la Figura
1. Los puntos indican los datos extraídos de los lances de CTD.
Figure 3. Vertical sections of oceanographic conditions of dotted line transect showed in Figure 1. Dots correspond to
data from CTD casts.
Tabla 2. Composición y abundancia (ind 10 m-2) de huevos de peces capturados durante primavera de 2009. DE:
desviación estándar. Dominancia es el porcentaje de abundancia del taxon con respecto a la abundancia total. Ocurrencia
es el porcentaje de estaciones oceanográficas con presencia positiva del taxon con respecto al total de estaciones
muestreadas.
Table 2. Composition and abundance (ind 10 m-2) of fish eggs collected in spring 2009. DE: standard deviation.
Dominance is the percentage of taxon abundance in relation to the whole abundance. Occurrence is the percentage of
oceanographic stations with positive presence of taxon respective to total sampled stations.
Taxa
Media
DE
Sprattus fueguensis
Maurolicus parvipinnis
Merluccius australis
Normanichthys crockeri
Genypterus blacodes
Macroronus magellanicus
Lampanyctodes hectoris
Prolatilus jugularis
Hippoglossina sp.
Macrouridae
Pinguipedidae
Huevos no identificados
946,60
246,70
63,07
15,87
7,47
6,47
4,46
3,11
25,98
26,18
6,18
21,12
2613,10
267,90
165,89
0,51
1,80
22,56
36,77
45,38
Mediana
21,54
126,85
11,94
15,87
7,54
6,47
4,46
3,11
24,02
12,01
6,18
11,84
Dominancia
(%)
64,60
28,06
3,35
0,06
0,08
0,05
0,02
0,01
0,30
1,29
0,02
2,16
Ocurrencia
(%)
45,00
75,00
35,00
2,50
7,50
5,00
2,50
2,50
7,50
32,50
2,50
67,50
Rango de abundancia
2,23 - 8163,38
8,34 - 897,03
2,23 - 634,81
15,87
6,93 - 7,94
5,19 - 7,75
4,46
3,11
4,46 - 49,45
3,40 - 118,83
6,18
2,22 - 243,84
242
Tabla 3. Composición y abundancia (ind 10 m-2) de larvas de peces capturadas durante primavera de 2009. DE:
desviación estándar. Dominancia es el porcentaje de abundancia del taxon con respecto a la abundancia total. Ocurrencia
es el porcentaje de estaciones oceanográficas con presencia positiva del taxón con respecto al total de estaciones
muestreadas.
Table 3. Composition and abundance (ind 10 m-2) of fish larvae collected in spring 2009. DE: standard deviation.
Dominance is the percentage of taxon abundance in relation to the whole abundance. Occurrence is the percentage of
oceanographic stations with positive presence of taxon respective to total sampled stations.
Taxa
Sprattus fuegensis
Bathylagichthys parini
Maurolicus parvipinnis
Merluccius australis
Macruronus magellanicus
Macrouridae
Genypterus blacodes
Cataetyx messieri
Sebastes oculatus
Helicolenus lenguerichi
Agonopsis chiloensis
Leptonotus blainvilleanus
Psychrolutes marmoratus
Notothenia sp. 1
Notothenia sp. 2
Seriolella caerulea
Sp. A
Sp. B
Sp. C
No identificado
Media
54,61
53,91
66,06
17,75
24,02
23,38
19,78
9,85
15,63
3,11
3,11
10,16
3,78
9,49
8,85
7,56
6,18
5,32
6,93
16,45
DE
70,19
75,41
69,59
19,28
25,55
13,48
2,13
16,92
5,43
0,90
6,29
0,50
13,20
Mediana
23,39
15,09
44,56
9,21
24,02
12,01
19,11
9,85
11,78
3,11
3,11
10,16
3,78
9,33
8,89
7,56
6,18
5,32
6,93
14,14
parvipinnis se relacionó significativamente con las
variables ambientales de la columna de agua (Fig. 7).
Se encontró una reducción significativa de la
abundancia de sus huevos en zonas con menor
temperatura (relación positiva, Fig. 7a, P = 0,0060),
menor salinidad (relación positiva, Fig. 7b, P =
0,0007) y mayor estabilidad de la columna de agua
(relación negativa, Fig. 7c, P = 0,0063), correspondientes a las estaciones cercanas a CHS.
Los dos primeros componentes principales (ACP)
explicaron el 70% de la varianza. La contribución de
las estaciones con mayor abundancia de ictioplancton
con las variables oceanográficas de los dos primeros
componentes fue utilizada para realizar asociaciones
estadísticas entre ambos tipos de variables. Se
detectaron tres tipos de asociaciones entre las
diferentes estaciones de muestreo y las variables
oceanográficas (Fig. 8). El primer grupo compuesto
Dominancia
(%)
18,09
17,86
42,47
4,15
0,47
5,01
1,54
0,38
4,87
0,06
0,06
0,20
0,07
0,92
0,52
0,29
0,12
0,21
0,14
2,57
Ocurrencia
(%)
42,50
42,50
82,50
30,00
2,50
27,50
10,00
5,00
40,00
2,50
2,50
2,50
2,50
12,50
7,50
5,00
2,50
5,00
2,50
20,00
Rango de abundancia
3,77 - 249,40
5,68 - 222,79
3,11 - 293,72
5,19 - 73,35
24,02
3,11 - 89,12
7,52 - 33,36
8,34 - 11,35
4,97 - 74,18
3,11
3,11
10,16
3,78
3,78 - 17,03
7,94 - 9,73
3,11 - 12,01
6,18
4,97 - 5,68
6,93
5,29 - 44,28
por el 63% de las estaciones se asoció positivamente
con valores intermedios de estabilidad vertical (~ 0,06
ciclos s-1) de la columna de agua. Una importante
proporción de la abundancia total del ictioplancton
(34% huevos; 51% larvas) se concentró en este grupo.
Un segundo conjunto, compuesto por diez estaciones
(25%) se asoció negativamente con valores de
temperatura del mar cercanos a 7ºC. A diferencia del
grupo anterior, éste congregó la mayor abundancia de
huevos de peces (66%) y, a un 47% del total de larvas
de peces. Finalmente, el tercer grupo compuesto por
cuatro estaciones (10%) se asoció positivamente con
valores de densidad del mar cercanos a 23 kg m-3. Esta
agrupación sólo representó a un 2% de la abundancia
total de larvas y, menos del 1% de la abundancia total
de huevos de peces (Fig. 8).
El análisis de correlación R de Spearman realizado
con las larvas de peces, mostró relaciones positivas
243
Figura 4. Distribución espacial de huevos por estado de desarrollo y larvas de sardina fueguina Sprattus fuegensis durante
primavera de 2009. Abundancia estandarizada a ind 10 m-2.
Figura 4. Spatial distribution of eggs by developmental stage and larval southern sprat Sprattus fuegensis during austral
spring 2009. Standardised abundance in ind 10 m-2.
estadísticamente significativas con un bajo coeficiente
de correlación (r = ~ 0,4) entre los estadios tempranos
de M. parvipinnis y las condiciones hidrológicas de la
columna de agua (Tabla 4). Las larvas de Seriolella
caerulea (cojinoba del sur) presentaron relaciones
positivas significativas con la salinidad y densidad de
la columna de agua. Cabe destacar que solo los
estadios tempranos de B. parini (Bathylagidae)
mostraron relaciones positivas significativas con la
frecuencia de Brunt-Väisälä. Finalmente, el total de
larvas de peces mostró relaciones positivas
significativas con un bajo coeficiente de correlación (r
= ~0,4) sólo con valores de temperatura, salinidad y
densidad (Tabla 4).
244
Figura 5. Distribución espacial de huevos por estado de desarrollo y larvas de pez hacha Maurolicus parvipinnis durante
primavera de 2009. Abundancia estandarizada en ind 10 m-2.
Figura 5. Spatial distribution of eggs by developmental stage and larval lightfish Maurolicus parvipinnis during austral
spring 2009. Standardised abundance in ind 10 m-2.
Para los huevos de peces, el análisis de correlación
mostró relaciones positivas significativas entre los
huevos de Hippoglossina sp. y M. parvipinnis con
valores de temperatura, salinidad y densidad de la
columna de agua. Los huevos de merluza austral (M.
australis) mostraron relaciones positivas con un bajo
coeficiente de correlación (r = ~0,3) con los valores de
salinidad y densidad. Los huevos de peces de la
familia Macrouridae mostraron relaciones positivas
significativas con las variables físicas, al igual que el
total de huevos colectados en el ara de estudio (Tabla
4).
DISCUSIÓN
El análisis del ictioplancton presente en la zona sur
austral de Chile cercana a uno de los glaciares más
grandes del Hemisferio Sur, permitió establecer que
en primavera de 2009 las aguas de baja temperatura y
245
Figura 6. a) Histograma de tamaño de huevos (mm) de
sardina fueguina Sprattus fuegensis. b) Regresión lineal
entre diámetro (mm) de huevos de S. fuegensis y σt (kg
m-3). Las líneas punteadas corresponden al intervalo de
confianza del 95%.
Figure 6. a) Histogram of southern sprat Sprattus
fuegensis egg size (mm). b) Linear regression between S.
fuegensis egg diameter (mm) and σt (kg m-3). Dotted
lines correspond to 95% confidence level.
salinidad, y alta estabilidad provenientes de los
deshielos del glaciar afectan significativamente la
composición y distribución espacial de los estados
tempranos de peces marinos, el tamaño de los huevos
de sardina fueguina S. fuegensis y la abundancia de
huevos de pez hacha M. parvipinnis.
Tanto los análisis multivariados como el análisis
individual de distribución espacial de los taxa
mostraron que el ictioplancton se concentró en las
estaciones oceanográficas con valores intermedios de
estabilidad (~0,06 ciclos s-1), y que hubo ausencia o
una baja abundancia de huevos y larvas en las zonas
cercanas al glaciar Campo de Hielo Sur. Los valores
de los datos ambientales (temperatura y salinidad)
Figura 7. Regresiones lineales entre el logaritmo de la
abundancia de huevos del pez hacha Maurolicus
parvipinnis y a) temperatura (ºC), b) salinidad y c) el
logaritmo de la frecuencia de Brunt-Väisälä (ciclos s-1).
Las líneas punteadas corresponden al intervalo de
confianza del 95%.
Figure 7. Linear regressions between logaritm of lighfish
Maurolicus parvipinnis egg abundance and a) temperature (ºC), b) salinity and c) logaritm of Brunt-Väisälä
frequency (cycles s-1). Dotted lines correspond to 95%
confidence level.
Figura 8. Proyección de las variables físicas con la
abundancia del ictioplancton mediante el análisis de
componentes principales (ACP) en Chile austral durante
primavera de 2009.
Figure 8. Projection of physical variables and
ichthyoplankton abundance in the Principal Component
Analysis (PCA) in southern Chile during austral spring
2009.
utilizados en los análisis de regresión correspondieron
a promedios de la columna de agua muestreada por la
red de plancton, por lo que los efectos directos de
intrusiones de aguas de baja salinidad y temperatura
están suavizados por los valores ambientales de aguas
más profundas, y por lo tanto es esperable que la
interacción de las aguas superficiales con el
ictioplancton haya sido subestimada. No obstante, las
relaciones fueron significativas.
La zona austral de Chile se caracteriza por amplios
rangos de valores de estratificación vertical (N) de la
columna de agua, entre 0,0003 y 0,539 ciclos s-1 en la
Patagonia norte (Bustos et al., 2008a) y entre 0,013 y
0,296 ciclos s-1 en la Patagonia sur (Bustos et al.,
2011), indicando una alta variabilidad espacial en las
condiciones ambientales. En la Patagonia norte se han
observado relaciones positivas entre la estratificación
vertical y la abundancia de huevos y larvas de peces,
mientras que en la Patagonia sur se han detectado
relaciones negativas con el ictioplancton (Bustos et
al., 2008a, 2011). Esto sugiere que hay mecanismos
diferentes que generan la estratificación vertical (p.e.,
pluviosidad versus deshielo) y que a su vez producen
diferentes respuestas en los estados tempranos de los
peces marinos.
246
El aporte de aguas frías, de baja salinidad (i.e., de
baja densidad) producto del deshielo del glaciar puede
afectar la salinidad superficial de la columna de agua
hasta 50 m de profundidad y hasta 75 km mar afuera,
generando una anomalía positiva en salinidad cerca de
la costa entre 48º y 53ºS, e incrementa la circulación
estuarina del sistema (Dávila et al., 2002),
transportando el zooplancton presente en la capa de
mezcla hacia los canales intermedios, ya sea en forma
pasiva o activamente en estados larvales más
desarrollados, como se ha planteado para larvas de
cabrilla Sebastes oculatus (Landaeta & Castro,
2006b). Por otro lado, durante primavera en la zona
austral de Chile dominan vientos con dirección norte,
por lo que el transporte de Ekman resultante es hacia
el este, desacelerando la advección superficial fuera de
los canales (Dávila et al., 2002). Ambos mecanismos
físicos podrían explicar parcialmente el aparente
movimiento de los huevos de sardina fueguina desde
la plataforma continental hacia canal Concepción (Fig.
4) o la mantención de huevos y larvas de M.
parvipinnis dentro de los canales muestreados (Fig. 5).
Si el desove ocurre subsuperficialmente (p.e., bajo 50
m de profundidad), como lo realiza M. parvipinnis en
Chile central (Landaeta & Castro, 2002), el transporte
neto sería hacia el interior de los canales,
incrementando los tiempos de residencia de los
estados tempranos en la zona de estudio. En el
presente caso, es difícil establecer la posición vertical
del desove, ya que los muestreos fueron integrados, y
M. parvipinnis ha mostrado una amplia variabilidad en
sus tácticas reproductivas en sistemas de fiordos
(Bustos et al., 2008b, 2011; Landaeta et al., 2009).
En cuanto a composición del ictioplancton, ésta fue
similar a la encontrada previamente durante la
primavera austral en otros cruceros para la zona de
estudio. Durante fines de la década de 1990, se
recolectaron altas densidades de larvas de merluza de
cola Macruronus magellanicus, pero sus abundancias
se redujeron considerablemente después del 2008
(Bernal & Balbontín, 2003; Bustos et al., 2011). Otros
componentes del ictioplancton, como las larvas de M.
parvipinnis, S. fuegensis y Sebastes oculatus
mantuvieron su importancia relativa en ambos
periodos de tiempo (Bustos et al., 2011).
El tamaño de los huevos de S. fuegensis presentó
un rango más amplio que el descrito previamente por
Ciechomski (1971) para aguas argentinas (1,017-1,030
mm). Además, se observó que los huevos de mayor
tamaño (> 1,25 mm) se recolectaron en áreas de baja
salinidad y densidad. La salinidad donde ocurre el
desove puede afectar varias propiedades de los huevos
de peces, incluyendo el diámetro y la flotabilidad
neutra (Kucera et al., 2002). Los huevos desovados en
247
Tabla 4. Coeficientes de correlación R de Spearman entre huevos y larvas de peces con valores promedio de temperatura
(Temp), salinidad (Sal), densidad (σt) y Frecuencia Brunt-Väisälä (Frec. B-V) en Chile austral. *P < 0,05.
Table 4. Spearman R correlation coefficients between fish eggs and larvae with mean values of temperatura (Temp),
salinity (Sal), density (σt) and Brunt-Väisälä frequency (Frec. B-V) in southern Chile. *P < 0.05.
LARVAS
HUEVOS
Temp
Sal
σt
Frec. B-V
Taxa
Temp
Sal
Dens
Frec. B-V
-0,0347
0,2707
0,2707
-0,2013
G. blacodes
0,1739
0,1323
0,1241
-0,1097
B. parini
0,0784
-0,0705
-0,0696
0,3363*
Hippoglossina sp.
0,3449*
0,4321*
0,4321*
-0,2294
C. messieri
-0,2393
-0,1578
-0,1578
0,0579
L. hectoris
0,2568
0,2291
0,2291
-0,0624
G. blacodes
-0,0752
-0,2136
-0,2136
0,1098
M. magellanicus
0,0531
0,0430
0,0430
-0,0221
H. lenguerichi
-0,0347
0,2707
0,2707
-0,2013
M. parvipinnis
0,5960*
0,5310*
0,5291*
-0,1234
L. blainvilleanus
0,0347
-0,0347
-0,0208
0,2013
M. australis
0,1265
0,3710*
0,3856*
-0,0857
Taxa
A. chiloensis
M. magellanicus
0,2291
0,2568
0,2568
-0,1457
N. crockeri
-0,1735
-0,2013
-0,2013
-0,1041
M. parvipinnis
0,4720*
0,3534*
0,3492*
-0,1651
P. jugularis
-0,0347
0,2707
0,2707
-0,2013
M. australis
0,1942
0,2308
0,2382
0,1971
S. fuegensis
-0,0232
0,2157
0,2260
-0,1379
S. oculatus
0,2921
0,2300
0,2241
0,0439
Macrouridae
0,3668*
0,3377*
0,3497*
0,0557
S. caerulea
-0,1160
0,2359*
0,2483*
-0,1323
Pinguipedidae
0,1041
0,2429
0,2429
-0,1735
S. fuegensis
-0,0641
-0,1134
-0,1134
-0,0168
Sp. A
0,2291
0,2568
0,2568
-0,1457
Nothotenia sp. 1
0,1439
0,3775
0,3775
-0,2475
Sp. B
0,0976
0,0584
0,0584
0,1287
Macrouridae
-0,0763
-0,1319
-0,1319
0,1735
Sp. C
0,1180
0,0763
0,0763
0,1041
Nothotenia sp. 2
0,0322
0,2169
0,2216
-0,2570
Sp. D
0,2568
0,2291
0,2291
-0,0624
P. marmoratus
-0,1324
0,0688
0,0797
-0,1452
Sp. E
-0,0902
0,0208
0,0347
0,2152
Sp. A
0,1041
0,2429
0,2429
-0,1735
Sp. F
0,0134
0,1928
0,2025
0,0228
Sp. B
-0,1715
0,0748
0,0942
-0,0390
Sp. G
0,1874
0,1319
0,1319
-0,0347
Sp. C
0,0208
0,0069
0,0069
0,0763
Sp. I
0,0782
0,2439
0,2504
-0,1089
Sp. No identif.
0,0634
0,0264
0,0201
-0,0588
Sp. K
-0,0624
-0,0624
-0,0624
0,0485
Total larvas
0,4058*
0,4289*
0,4307*
-0,0923
Sp. L
-0,0208
0,0485
0,0485
0,0069
áreas de baja salinidad tienen mayor contenido de
agua, y Thorsen et al. (1996) sugieren que estos
huevos presentan mayor contenido de aminoácidos
libres en su interior, que actúan como efectores
osmóticos incrementando el contenido de agua del
huevo durante la hidratación. Sin embargo, un mayor
diámetro de los huevos asociados a zonas de baja
salinidad no está correlacionado con un mayor tamaño
de eclosión larval (Kucera et al., 2002). Entonces, el
mayor diámetro de los huevos de S. fuegensis en zonas
de baja salinidad (o cercana a los deshielos del glaciar)
eventualmente no generaría ventajas adaptativas a las
larvas recién eclosionadas (i.e., mayor tamaño de
eclosión) y por lo tanto, no incrementaría las
probabilidades de sobrevivencia en un área de alto
stress ambiental.
La ausencia y escasa abundancia de algunos taxa
en las zonas más cercanas al glaciar puede ser
Sp. M
0,1225
0,1048
0,1134
0,0394
Total huevos
0,4628*
0,6111*
0,6207*
-0,1444
explicada por las consecuencias fisiológicas que
generan aguas de baja densidad en el zooplancton.
Durante la época de deshielo (primavera y verano) se
incrementa el aporte de agua dulce al sistema, que
aumenta la mezcla turbulenta en la capa de mezcla.
Adicionalmente, procesos de vientos locales de fuerte
intensidad a lo largo de fiordos y canales puede
reducir la circulación estuarina y atrapar plancton en
zonas cercanas a deshielos (Eiane & Daase, 2002).
Aunque los zooplancteres intentan evadir esta zona de
baja salinidad a través de migraciones verticales, la
mezcla turbulenta puede reducir sus capacidades
natatorias, produciendo stress osmótico (Kaartvedt &
Aksnes, 1992) y muerte masiva (~1000 ind m-2, Eiane
& Daase, 2002), lo que parcialmente podría explicar la
ausencia o escasa abundancia de ictioplancton en
zonas cercanas a Campos de Hielo Sur.
Las mortalidades masivas de zoo e ictioplancton
producto de los deshielos de glaciares generan como
consecuencia un acople pelágico-bentónico. El
zooplancton muerto (biomasa entre 0,01 y 2,8 g peso
húmedo m-2, 0,03-0,17 gC m-2, Węslawski &
Legezyńska, 1998) sirve como importante entrada de
materia orgánica a excavadores bentónicos carnívoros;
por ejemplo, en fiordos árticos la liberación de
juveniles de anfípodos excavadores Onisimicus
caricus está sincronizada con el máximo de
mortalidad de zooplancton en la época de deshielos
(Nygård et al., 2009).
Los deshielos incrementan también la turbidez de
la columna de agua (Bustos et al., 2011) e
indirectamente podrían afectar las tasas de encuentro
predador-presa, incrementando la mortalidad por
inanición en larvas de peces. Según los patrones de
distribución espacial y análisis multivariados, la
mayoría de las larvas de peces estuvo asociada a
valores intermedios de estratificación vertical de la
columna de agua. Sólo las larvas de Bathylagichthys
parini mostraron una correlación significativa y
positiva con la frecuencia de Brunt-Vaisala,
sugiriendo una adaptación a condiciones extremas de
gradientes verticales presentes en fiordos patagónicos,
donde se encuentran larvas, juveniles y adultos
(Pequeño & Matallanas, 2003; Bustos et al., 2008b).
Por lo tanto, la presencia de aguas lechosas en la
cabecera de fiordos y cercanos a glaciares sugiere
condiciones poco favorables para el desarrollo larval
temprano de la mayoría de los peces marinos, por la
reducción de la oferta ambiental de alimento,
alimentación y crecimiento reciente.
Bajo este contexto, el presente estudio sugiere
algunas posibles consecuencias del incremento de los
deshielos en la Patagonia chilena producto del cambio
climático global. Un aumento de la descarga de aguas
muy frías y de baja salinidad podría aumentar la
advección fuera de los canales del ictioplancton,
transportando huevos y larvas de peces hacia zonas
costeras más mezcladas, reduciendo el uso de los
fiordos y canales del sur de Chile como áreas de
desove y crianza larval temprana. También generaría
mayores mortalidades de ictio- y zooplancton, que
inicialmente podría beneficiar al bentos excavador
carnívoro. Es necesario realizar investigaciones sobre
las variaciones temporales (i.e., estacionales) de las
consecuencias biológicas de los deshielos en esta zona
austral de la Patagonia chilena, estimar flujos de
carbono desde el pélagos al bentos, y establecer los
efectos de las forzantes físicas sobre la historia de vida
de algunos recursos de importancia comercial como la
sardina fueguina y merluza austral.
248
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a María Inés Muñoz y la
tripulación del Vidal Gormaz por la toma de las
muestras de plancton, a Carolina Rojas, quien apoyó
en la separación del ictioplancton y a los tres
evaluadores anónimos. Este trabajo fue financiado por
el proyecto CIMAR C15F 09-03 adjudicado a C.
Bustos y el proyecto Fondecyt 11090020 adjudicado a
M. Landaeta. Durante el desarrollo del trabajo, C.
Bustos fue financiada por una beca doctoral de
CONICYT.
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250
Research Article
Seasonal changes in a fish assemblage associated with mangroves in a coastal
lagoon of Baja California Sur, Mexico
Jesús Rodríguez-Romero1, Laura del Carmen López-González2, Felipe Galván-Magaña3
Francisco J. Sánchez-Gutiérrez3, Roxana B. Inohuye-Rivera1 & Juan C. Pérez-Urbiola1
1
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, P.O. Box 128, La Paz, B.C.S. 23000, México
2
Instituto Nacional de la Pesca, Pitágoras 1320, Col. Santa Cruz Atoyac, México, D.F. 03310, México
3
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n
P.O. Box 592, La Paz, B.C.S. 23000, México
ABSTRACT. The fish assemblage in a coastal lagoon with mangroves known as “Rancho Bueno” was
determined and associated with environmental parameters. We used an experimental otter trawl net to catch
the fish, and 62 fish species were identified from 48 genera and 30 families. The most abundant species were:
Etropus crossotus, Eucinostomus gracilis, Paralabrax maculatofasciatus, Sphoeroides annulatus, and
Eucinostomus dowii. The water temperature changed seasonally, being warm from July through December and
cold from January through June. We found more fish species during the warm season than during the cold
season. The southern area of the coastal lagoon had the highest diversity and species richness. The small size
of the fishes registered confirms the ecological role of coastal lagoons as nursery areas that offer protection
and feeding to commercially important fish near Bahía Magdalena, Mexico.
Keywords: soft-bottom fish assemblage, environmental parameters, mangrove, Rancho Bueno, Baja
California Sur, Mexico.
Cambios estacionales de la comunidad de peces asociada a zonas de manglar en una
laguna costera de Baja California Sur, México
RESUMEN. Se determinó la estructura de peces asociada a factores ambientales en una laguna costera con
manglar denominada “Rancho Bueno”. Se utilizó una red de arrastre experimental para la captura y se
identificaron 62 especies de peces de 48 géneros y 30 familias. Las especies más importantes fueron Etropus
crossotus, Eucinostomus gracilis, Paralabrax maculatofasciatus, Sphoeroides annulatus y Eucinostomus
dowii. La temperatura del agua varió estacionalmente, siendo cálida de julio a diciembre y fría de enero a
junio. Se registró un mayor número de especies de peces durante la época cálida comparada con la época fría.
La zona sur de la laguna costera presentó una mayor diversidad y riqueza específica. El menor tamaño de los
peces registrados, confirma el papel ecológico de las lagunas costeras, consideradas como áreas de crianza las
cuales proporcionan protección y alimentación a los peces de importancia comercial cerca de Bahía
Magdalena, México.
Palabras clave: comunidad de peces de fondos suaves, parámetros ambientales, manglar, Rancho Bueno,
Baja California Sur, México.
___________________
Corresponding author: Jesús Rodríguez-Romero ([email protected])
INTRODUCTION
The western coast of the Baja California Peninsula is
influenced by the temperate California Current and by
the tropical North Equatorial Current (Galván-Magaña
et al., 2000; Bizzarro, 2008); this is a zone with
transitional marine conditions influenced by
upwellings, which contribute to high primary
251
Fish assemblage in a coastal lagoon from México
productivity almost year round. It is a biologically
active center (BAC), where many marine fish from
different trophic levels are found (Lluch-Belda, 2000).
The study area named Rancho Bueno is a coastal
lagoon located at the southern area of the Bahía
Magdalena-Almejas lagoon complex, which is an
important fishing area, mainly for artisanal fisheries
(Ramírez & Gutiérrez, 1987; Bizzarro et al., 2007;
Bizzarro, 2008) and sardine (Robinson, 2000).
In spite of this high natural productivity, there are
few published data on fish species taxonomy,
abundance and diversity from this important fishing
area (Galván-Magaña et al., 2000; Rodríguez-Romero
et al., 2008, 2009). Also is poor known the relation
between the fish assemblages and environmental
parameters in this area, or how these parameters
determine the seasonal or spatial changes in the fish
structure. The objective of our study is to know the
influence of environmental parameters in the seasonal
and spatial changes of the fish assemblages in a
shallow coastal lagoon in the western coast of Baja
California peninsula.
Study area
The coastal lagoon of Rancho Bueno is located
between 24°17′30″-24°20′45″N, and 111°20′30″111°27′40″W. It is 10.9 km long and 1.2 km wide.
The depth is shallow, from 1 to 6 m, with ~95% of its
perimeter bordered by mangrove (Rhyzophora
mangle, Laguncularia racemosa and Avicennia
germinans). The bottom includes sand, silt and clay,
and some stony areas (Mendoza & Lechuga, 1995).
From October 1993 through September 1994, we
did twelve surveys at ten locations. One tow was
carried out at each location using an experimental
otter trawl net of 6.0 m length and 4.0 m wide with
doors of 0.60 x 0.40 m and 3.15 cm mesh size. The
bottom temperature, salinity, water depth, and bottom
type were recorded. Specimens were fixed in 10%
formaldehyde solution for later identification using
specific keys for each fish species.
Using the weight data of each species, ecological
indexes were calculated. The relative abundance (RA)
and relative weight (RW) were calculated as follows:
RA(%) = (n / N) * (100) and RW(%) = (w / W) * (100),
where n is the number of species captured, N is the
total number of specimens, w is the weight of each
species, and W is the weight of all specimens.
The species richness index (D) proposed by
Margalef (1969) was calculated as follows: D = (S –
1) / ln N, where S is the number of species and N is the
total number of individuals. The Shannon-Wiener
diversity index (H') was calculated as follows: H' = –
∑ (ni / N) log (ni / N), where: ni is the number of
individuals of species i and N is the total individuals
of all species in the sample. The evenness index
(Pielou, 1966) was calculated as follows: E = H' / ln
(S), where H' is the Shannon index and S is the
number of species. The dominance or Biological
Value Index (BVI) (Sanders, 1960) was calculated as
i
follows: BVI = j∑ Puij, where i is the species, j is the
sample locality, and Puij is the point level of species i
at locality j.
A Principal Components Analysis (PCA) by
season and locations were used, including
environmental and ecological data.
RESULTS
The Rancho Bueno coastal lagoon was divided into
three zones: North (locations 1, 2, 3, 4), Central (5, 6,
7), and South (8, 9, 10) (Fig. 1). The warm season
went from July to December 1993, with average water
temperatures ranging from 22.6 to 27.9°C; whereas
the cold season went from January through June 1994,
with average temperatures ranging from 18.8 to
22.0°C. The temperature increased from north to south
in the coastal lagoon, averaging 21.0°C at location 1
(North) and 25.1°C at location 10 (South). Salinity
changed little during the year, ranging from 34.6 to
35.5 psu. Spatial variations in salinity were small,
ranging from 34.3 psu at location 1 to 36.6 psu at
location 10 (Tables 1 and 2).
The depths and substrate types are shown in Table
2. The Northern Zone (locations 1 to 4), had sandy
bottoms and greater depths than the Southern Zone
(locations 8 to 10), which had higher salinity and
shallow depths.
We captured 3,082 fish, all juveniles, with a total
weight of 102.04 kg, belonging to 62 species in 48
genera and 30 families. The most important families
were: Haemulidae (ten species); Lutjanidae, Gerreidae
and Paralichthyidae (five species each), Serranidae
(four species), and Sciaenidae and Urolophidae (three
species each). The most common species were:
Etropus crossotus (688 specimens), Eucinostomus
gracilis (544), Paralabrax maculatofasciatus (253),
Sphoeroides annulatus (242), Eucinostomus dowii
(229), Orthopristis reddingi (133) and Diapterus
peruvianus (108).
Locations 9, 10 and 5 had the highest numbers of
fish. The months with highest organism numbers
were: September 1994 (937 fish from 32 species)
252
Figure 1. Study area and sampling locations Rancho Bueno coastal lagoon in southern Bahía Magdalena, Baja California
Sur, Mexico.
Figura 1. Área de estudio y localidades de muestreo en la laguna costera de Rancho Bueno ubicada al sur de Bahía
Magdalena, Baja California Sur, México.
Table 1. Average water temperature and salinity during
1993-1994 in Rancho Bueno, Mexico.
Tabla 1. Temperatura y salinidad promedio durante
1993-1994 en Rancho Bueno, México.
Month
Oct.
Nov.
Dec.
Jan.
Feb.
Mar.
Apr.
May
Jun.
Jul.
Aug.
Sep.
Average
Temperature (°C)
27.6
25.2
22.6
22.0
19.9
20.5
18.8
18.9
21.0
22.7
25.7
27.9
Average
Salinity (psu)
34.8
35.0
34.7
35.0
35.5
34.9
35.0
35.2
35.5
35.0
35.1
35.0
and October 1993 (469 fish from 36 species). Six of
the 62 species were found at all locations: E.
crossotus, P. maculatofasciatus, Paralichthys californicus, S. annulatus, Symphurus atramentatus and
Synodus lucioceps.
The fish species better represented by relative
abundance, in order of importance, were: E. crossotus,
E. gracilis, P. maculatofasciatus, S. annulatus, E.
dowii, O. reddingi and D. peruvianus, composing
71.3% of the specimens and over 35% of the total
relative weight (Fig. 2). On each sampling, E.
crossotus and E. gracilis had the highest relative
abundance
(22.3
and
17.6%);
while
P.
maculatofasciatus had the highest relative weight
(11.2%). It is important to mention that of 62 fish
species, 38 (61.29%) are of commercial importance
(species marked with an asterisk in Table 4).
The highest seasonal and spatial species richness
according to species abundance occurred in October
(3.9); whereas the lowest richness occurred in April
(0.4). The lowest value was from the northern zone
during the cold months; whereas the highest value was
from the southern zone during the period September
through January.
The diversity index ranged from 0.4 to 3.6 (bits
ind-1), with the minimum value at location 7 in April;
whereas the maximum diversity was found at location
10 in October (both in the southern zone). Locations 1
to 4 in the northern zone had lower diversity than
locations 7 to 10 in the southern zone, which also had
the highest diversity.
The lowest evenness occurred in the cold season
(values below 0.6.); the minimum value (0.25) was at
Fish assemblage in a coastal lagoon from Mexico
253
Table 2. Characteristics of Rancho Bueno coastal lagoon, Mexico sampling sites.
Tabla 2. Descripción de las localidades de muestreo en la laguna costera Rancho Bueno, México.
Zone
Site
Substrate type
Tow depth
(m)
Temperature
(°C)
Salinity
(psu)
North
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
Sand
Sand
Sand
Sand
Sand-silt
Sand-silt
Sand-silt
Silt
Silt
Silt
2.9
2.5
3.6
3.5
2.1
2.0
2.2
1.4
1.8
1.6
21.04
21.17
21.26
21.34
21.59
22.73
24.17
24.24
24.63
25.07
34.36
34.10
34.13
34.44
34.61
34.96
35.40
35.87
36.12
36.58
Central
South
Figure 2. Relative abundance and weight of dominant
fish species at Rancho Bueno coastal lagoon.
Figura 2. Abundancia relativa y biomasa de las especies
dominantes de peces en la laguna costera de Rancho
Bueno.
location 4 in May, followed by location 7 in April
(0.39). The highest evenness (1.0) in some locations
was recorded in November, December, February, and
August. In general, the cold season had lower
evenness than the warm season (0.72 to 0.77). In table
3 are shown the monthly values of ecological indexes.
The fish species of highest importance according to
the Biological Value Index were: E. crossotus, E.
gracilis, S. annulatus, P. maculatofasciatus and E.
dowii, with index values of 94, 64, 62, 60 and 48,
respectively (Fig. 3).The monthly analyses of this
index are shown in Table 4.
Using PCA, we detected two main groups of fish
(Fig. 4). In the first group were six species: P.
californica, O. cantharinus, U. halleri, S. ovale, E.
crossotus and P. maculatofasciatus, which were
associated to northern locations (1, 2, 3 and 4) in the
coastal lagoon, with higher biomass in deep locations
and close to the entrance to the open ocean.
The other group included 11 fish species at
locations 5 to 10, which are in the center and south
area, with lower biomass but higher organism
numbers and evenness, associated to shallow waters
with higher water temperature and salinity.
The seasonal PCA (Fig. 5) recorded two periods,
associated to cold waters during January-June (winterspring), and a warm period from July to December
(summer-fall). In this last period the diversity, species
number, and organism abundance showed the highest
affinity with 12 dominant fish species, including P.
maculatofaciatus, Sphoeiroides annulatus, Lutjanus
argentiventris, Hoplopagrus guntheri, Calamus
brachysomus, Balistes polylepis and others. During
the cold period, with highest biomass and salinity, the
most common species were: P. californicus, U.
halleri, E. crossotus, A. mazatlanus, O. cantharinus
and S. lucioceps.
DISCUSSION
The topographic and hydrographic characteristics of
the coastal lagoon of Rancho Bueno, provide optimal
conditions as a nursery, feeding, and reproduction area
for many fish species that are important as commercial
species. This ecosystem has high primary productivity
that promotes species richness. Mendoza & Lechuga
(1995), found higher accumulated organic matter in
South
Central
North
South
Central
North
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
Location
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
Location
0.94
0.39
0.62
2.39
1.41
D
2.06
2.64
2
2.32
2.72
2.34
0.87
2
2.72
3.96
D.
E
0.62
0.59
0.79
0.72
0.88
0.93
0.43
0.59
0.55
0.85
E
1.06
0.39
0.97
2.26
0.53
0.39
0.97
0.65
1.26 0.54
H'
April
1.97
2.03
2.22
2.38
2.8
2.62
0.86
1.78
2.11
3.62
H'
October
0.62
1
0.58
1.12
2.4
0.91
0.91
1.86
1.69
D
1.86
0.91
1.82
0.72
0.62
1.44
2.16
3.47
0.91
D
0.72
1.19
0.4
1.46
2.11
0.92
0.92
1.97
2.31
H'
May
1.92
0.92
1.58
0.81
0.97
1
2
3.29
1.33
H'
E
0.72
0.6
0.25
0.92
0.67
0.92
0.92
0.66
0.82
E
0.96
0.92
1
0.81
0.97
1
1
0.8
0.66
November
2.91
1.5
1.44
0.92
1.62
1.53
1.33
1.38
1.32
H'
June
1.92
2.5
1.58
2.63
2.82
1.46
1.72
2.41
1.65
1.82
H'
3.34
0.91
1.01
1.59
1.7
1.31
1
D
1.86
2.4
1.82
2.41
2.59
1.12
1.5
2.73
1.64
2.32
D
E
0.95
0.76
0.92
0.7
0.54
0.44
0.53
0.66
E
0.96
0.97
1
0.94
0.89
0.92
0.66
0.73
0.55
0.53
December
0.91
0.91
1.12
2.09
1.8
0.96
1.67
0.69
0.91
D
2.24
2.01
1.42
1.55
2.53
1.5
2.99
1.94
1.64
1.21
1.44
2.16
1.44
3.44
0.92
0.99
1.46
2.3
1.94
1.41
1.92
0.61
0.99
H'
July
2.07
0.92
H'
1.52
0.91
D
January
0.92
0.62
0.92
0.89
0.69
0.89
0.96
0.39
0.62
E
0.8
0.78
0.71
0.77
0.9
0.95
0.75
0.89
0.92
E
0.91
1.24
1.44
2.01
1.61
1.11
1.23
1.56
D
2.23
2.06
0.72
0.56
1.24
2.12
D
0.92
1.37
1
2.52
2.05
1.72
1.8
2.2
H'
August
2.25
2.24
1
0.92
1.52
2.13
H'
E
0.97
0.96
1
0.92
0.96
0.71
D
1.77
0.67
2.36
1.87
2.29
1.29
1.66
1.73
1.45
H'
March
2.82
3.26
3.3
3.04
2.86
1.15
1.5
0.72
2.42
H'
E
0.76
0.42
0.79
0.72
0.72
0.55
0.83
0.86
0.72
0.68
0.77
0.83
0.88
0.75
0.72
0.95
0.72
0.81
E
September
1.2
0.72
1.82
1.62
1.94
1.23
1.37
1.21
1.37
D
0.95 1.44
0.62
0.86 1.86
0.7
3.07
0.92 3.55
0.86 2.93
1
2.4
0.98 2.39
0.88 1.03
E
February
Table 3. Monthly values of ecological indices by zone and sampling site. D: Species richness (Margalef, 1969), H′: Diversity (Shannon-Wiener), E: Evenness (Pielou,
1966).
Tabla 3. Valores mensuales de los índices ecológicos por zona y localidades de muestreo. D: Riqueza de especies (Margalef, 1969), H′: Diversidad (Shannon- Wiener), E:
Uniformidad (Pielou, 1966).
254
255
Figure 3. Biological Value Index of the most common
fish species at coastal lagoon of Rancho Bueno, Mexico.
Figura 3. Índice de valor biológico de las especies de
peces más importantes de la laguna costera de Rancho
Bueno, México.
the southern area, which also we found higher fish
abundance.
The number of fish species and marine organisms
was higher in the southern area of Rancho Bueno,
where average water temperature was higher and the
bottom was muddy. In contrast to northern locations,
the southern locations had fewer fish species and
organisms, with sandy bottoms and lower water
temperatures. In months with low temperatures, the
number of fish species and other organisms was low.
During February, we found fewer fish (55) belonging
to 15 families; whereas during warmer months, mainly
September, we found 937 fish belonging to 19
families. The main species were: P. maculatofasciatus, S. annulatus, E. dowii, O. reddingi and D.
peruvianus. Of these species, E. crossotus, P.
maculatofasciatus and S. annulatus were common
during the sampling period.
The fish species found in our study have been
reported for the Bahía Magdalena-Almejas lagoon
complex (Torres-Orozco & Castro-Aguirre, 1992; De
La Cruz-Agüero et al., 1994; Galván-Magaña et al.,
2000). The importance of our results is the high
number of fish species found, and mostly were
juveniles (62), which confirm that Rancho Bueno is
used as a nursery and feeding area by fish species with
commercial importance.
The coastal lagoon of Rancho Bueno had a high
number of fish species comparing with other locations
in Baja California Sur. Rodríguez et al., 1998 and
Gutiérrez-Sánchez et al. (2007) also found a high
number of fish species; however De La Cruz (2004)
found only 25 fish species in four estuarine areas from
Bahía de la Paz. The abundance and relative biomass
analysis showed that the main fish species (E.
crossotus, P. maculatofasciatus and S. annulatus)
represented over 70% of the total relative abundance
and almost 37% of the relative biomass. This indicates
that, in spite of being the most numerous species, their
small size affects their biomass. The southern
locations from the Rancho Bueno lagoon had the
highest relative abundance, almost 40%.
The highest species richness values occurred
during the warm months, and the lowest values during
the cold months. Gutiérrez-Sánchez et al. (2007)
reported in Bahia Magdalena, Mexico, the highest
values of species richness between February and July,
as a consequence of the mix of fish species with
different zoogeographic affinities. In Bahía
Concepción (Gulf of California), Rodríguez-Romero
et al. (1998) found the highest species richness in
September and the lowest in February. The species
richness in the southern Bahia Concepcion was also
influenced by the muddy substrate, because locations
with several habitat types increase the species richness
(Krebs, 1978; Blaber, 1985; Rodríguez-Romero et al.,
1994), because there are prey from different habitats
which are consumed by fishes. We found the highest
diversity during the warm months, with the highest
value (3.6 bits ind-1) in October and the lowest in
April (0.4), which agrees with the diversity changes
associated to sampling location, fishing method, fish
dynamics, biology of each fish species, feeding
relationships,
and
environmental
conditions
(Margalef, 1974).
The Rancho Bueno coastal lagoon could be
considered as a mature fish community, considering
the high diversity found with little disturbance (Odum,
1972). The locations in the southern area are
apparently uniform, because they are in the most
protected area; however, these shallow areas are
associated with high changes in water temperature and
salinity, and with the highest diversity and evenness.
Seasonal changes in diversity are associated with
changes in water temperature, which also affect the
presence of fish, diversity and abundance (RodríguezRomero et al., 1998, 2005). De La Cruz (2004)
studied fish assemblages in four mangroves areas
close to Bahía de La Paz (Gulf of California), he
found the highest values of abundance and diversity
during the warm months and the lowest during cold
months; whereas Acevedo (1997) in Laguna Ojo de
Liebre (western coast of Baja California) registered
that locations in the north coastal lagoon had the
highest water temperatures and the highest fish
diversity. Also Horn & Allen (1985), found that fish
communities in bays and estuaries in southern
California, are influenced by oceanic waters and had
256
Table 4. Biological Value Index of fish species found at Rancho Bueno, Mexico. Species with (*) have commercial
importance.
Tabla 4. Índice de Valor Biológico de las especies de peces registradas en Rancho Bueno, México. Las especies marcadas
con asterisco (*) tienen importancia comercial.
Species
Achirus mazatlanus
Arius platypogon*
Balistes polylepis*
Bothus constellatus
Calamus brachysomus*
Caranx caninus*
Centropomus medius*
Chaetodipterus zonatus*
Chaetodon humeralis
Cyclopsetta panamensis*
Cynoscion parvipinnis*
Dactylagnus mundus
Diapterus peruvianus*
Diodon holocanthus
Diodon hystrix
Diplectrum pacificum*
Epinephelus analogus*
Etropus crossotus
Eucinostomus dowii*
Eucinostomus gracilis*
Eugerres axillaris*
Fistularia commersonii
Gerres cinereus*
Gymnura marmorata*
Haemulon steindachneri*
Haemulopsis leuciscus*
Haemulopsis nitidus*
Hippocampus ingens
Hoplopagrus guntheri*
Hypsoblennius gentilis
Hypsopsetta guttulata*
Lutjanus aratus*
Lutjanus argentiventris*
Lutjanus colorado*
Lutjanus novemfasciatus*
Menticirrhus undulatus*
Microlepidotus inornatus*
Micropogonias ectenes*
Orthopristis cantharinus*
Orthopristis reddingi*
Paralabrax maculatofasciatus*
Paralabrax nebulifer*
Paralichthys californicus*
Paralichthys woolmani*
1993
1994
Oct
Nov
Dec
25
12
27
32
29
21
9
7
15
8
14
7
9
8
13
15
62
21
65
10
13
2
Jan
Feb
Mar
Apr
May
Jun
Jul
7
35
8
39
18
32
24
22
17
9
21
10
9
8
9
13
5
6
22
6
7
9
10
9
18
5
14
8
9
Aug
Sep
9
26
9
11
5
24
15
8
6
8
7
7
6
5
34
20
19
77
66
65
15
16
9
29
14
7
40
7
87
19
7
14
40
19
70
16
78
10
77
47
20
8
39
34
45
7
10
7
12
4
10
9
7
15
10
9
20
7
15
8
9
15
13
10
8
8
7
9
1
3
3
3
15
18
17
7
8
4
5
15
16
10
9
14
10
17
7
29
10
4
9
22
72
45
38
8
4
14
18
81
9
9
10
7
70
9
19
16
16
9
6
9
16
14
16
52
19
47
5
15
23
15
7
26
35
8
30
22
257
Species
Pleuronichthys ritteri
Pomadasys bayanus*
Pomadasys macracanthus
Pomadasys panamensis*
Prionotus ruscarius
Pseudupeneus grandisquamis
Scarus perrico*
Scorpaena russula
Sphoeroides angusticeps
Sphoeroides annulatus*
Syacium ovale
Symphurus atramentatus
Symphurus fasciolaris
Synodus lucioceps
Urobatis halleri
Urobatis maculatus
Urotrygon asterias
Xenistius californiensis
1993
Oct
1994
Nov Dec Jan
Feb Mar Apr May Jun Jul
8
Aug Sep
9
4
20
2
6
7
6
11
9
12
19
4
8
5
22
12
8
4
24
42
4
6
8
32
40
5
5
5
7
6
24
7
10
28
2
10
6
7
63
8
38
4
25
19
7
12
9
36
9
4
17
34
40
26
27
6
31
27
14
55
9
26
17
21
18
24
22
9
10
9
1
1
53
12
8
2
Figure 4. Spatial Principal Component Analyses associated with water temperature, salinity, depth, substrate (grain type)
total abundance, biomass, fish dominant species and sampling locations (1 to 10).
Figura 4. Análisis espacial de componentes principales asociado a la temperatura del agua, salinidad, profundidad,
substrato, abundancia total, biomasa, especies de peces dominantes y localidades de muestreo (1 a 10).
258
Figure 5. Monthly Principal Component Analyses associated with water temperature, salinity, biomass, number of fish
species (SPP), diversity, total abundance. JF: January-February, MA: March-April, MJ: May-June, JA: July-August, SO:
September-October, NO: November-December.
Figura 5. Análisis mensual de componentes principales asociado a temperatura del agua, salinidad, biomasa, numero de
especies de peces, diversidad, abundancia total. JF: enero-febrero. MA: marzo-abril, MJ: mayo-junio, JA: julio-agosto,
SO: septiembre-octubre, NO: noviembre-diciembre.
seasonal changes in abundance and diversity. The
biological value index showed that E. crossotus, E.
gracilis, S. annulatus, P. maculatofasciatus and E.
dowii were the most important fish species in the
Rancho Bueno coastal lagoon. Their dominance might
be attributed to their high occurrence during all
sampling.
In the upper Gulf of California, Pérez-Mellado &
Findley (1985) found that E. crossotus and
Citharichthys spp. were the most abundant species in
the shrimp trawl by-catch, followed by Diplectrum
pacificum and Scorpaena sonorae; whereas
Rodríguez-Romero et al. (1998) in Bahía Concepción
(central Gulf of California) found that P.
maculatofasciatus, E. crossotus, Urobatis halleri and
Sphoeroides lispus were the most important fish
species.
Our PCA and cluster analysis indicated that two
groups characterized the fish assemblage in the
Rancho Bueno coastal lagoon. In the northern area
with deeper water, the highest biomass was
represented by few fish species with high importance;
larger fish were more frequent and these species had
temperate zone affinity or were widely distributed,
such as P. californicus, Orthopristis cantharinus, E.
crossotus, Sciacium ovale and Urobatis halleri.
In the southern area, we found high abundance and
diversity, with more fish of small size (mostly
juveniles). Juveniles were common in protected areas
associated to mangroves. The most common species
were: E. dowii, B. polylepis, H. guntheri, Sphoeroides
annulatus, E. gracilis, Lutjanus argentiventris,
Syacium ovale, Diapterus peruvianus and O. reddingi,
which are from temperate-tropical habitats or are
widely distributed (Robertson & Allen, 2002). Baja
California Sur is a biogeographically transition zone
(Castro-Aguirre & Torres-Orozco, 1993), where
tropical, sub-tropical, and temperate fish coexist.
Changes in spatial and seasonal fish composition are
associated to fluctuating environmental conditions in
this transition zone. Galván-Magaña et al. (2000)
confirmed that northwestern Mexico is one of the
most diverse areas in terms of tropical, temperate and
tropical-temperate transition marine species.
The west coast of Baja California Sur is a tropicaltemperate transition zone, where seasonal gradients
259
are influenced by the cold California Current and the
Eastern Pacific Equatorial Current (Bizzarro, 2008).
The water temperature changes, substrate type, and
feeding habitats were the most influential
environmental elements affecting the fish assemblages
in this area. The monthly PCA also indicated two
distinct periods, dominated by water temperature:
winter-spring and summer-autumn (Fig. 6). The water
temperature, habitat type and primary productivity are
important for ecosystem productivity (MendozaSalgado & Lechuga-Devéze, 1995).
In conclusion, the Rancho Bueno coastal lagoon
supports nursery and feeding areas for juvenile fish
with high commercial importance, such as snappers,
groupers, mojarras and flatfishes. Also is a
reproduction area for many commercial fish species
from temperate and tropical affinities. We found
seasonal changes in the fish assemblages of this
coastal lagoon based on changes in water temperature,
substrate type and depth. The highest species richness
and diversity were found during the warmer months,
and the highest number of organisms was found in the
southern area, where high water temperature and
muddy bottoms included Sargassum spp. and
mangrove roots; whereas the northern area had few
fish species, the bottom was sandy and had low water
temperature.
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Mario Cota-Castro and Juan José Ramírez
for helping with sampling. Financial support was
provided by the Centro de Investigaciones Biológicas
del Noroeste project “Estructura y función de
comunidades de peces en el Estero de Rancho Bueno,
B.C.S. Mexico”. FGM and FJGS thank the Instituto
Politécnico Nacional (COFAA and EDI fellowships).
We thank Laura Sampson for editing the English
version of this manuscript.
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Received: 12 July 2010; Accepted: 29 April 2011
260
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Relative growth of symbiotic crab Austinixa aidae
261
Research Article
Relative growth and sexual dimorphism of Austinixa aidae (Brachyura:
Pinnotheridae): a symbiont of the ghost shrimp Callichirus major from the
southwestern Atlantic
1
Douglas Fernando Peiró1, Paulo Ricardo Pezzuto2 & Fernando Luis Mantelatto1
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics, Department of Biology, FFCLRP
University of São Paulo, Postgraduate Program in Comparative Biology
Avenida Bandeirantes 3900, CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brazil
2
Universidade do Vale do Itajaí, Centro de Ciências Tecnológicas da Terra e do Mar
Rua Uruguai, 458, CEP 88302-202, Itajaí, SC, Brazil
ABSTRACT. Species of the family Pinnotheridae constitute an ideal group for morphometric studies due to
their complex morphological adaptations. These adaptations respond to the selective pressure of a symbiotic
life style. This study describes the relative growth and morphometric features of the symbiotic pea crab
Austinixa aidae (associated with the ghost shrimp Callichirus major), from the sandy beaches in the southwest
Atlantic, Brazil. Significant differences were detected in the biometric proportions, particularly the chelar
propodus length and carapace width, of each sex. These dimensions were also related to the size at which the
individuals reached morphological sexual maturity (5.1 mm of carapace width for both sexes). Males and
females were 2.4 times wider than long, which corresponds to the principal adaptation developed by Austinixa
species to live in cryptic environments. Moreover, juveniles were proportionally more rounded. The changes
in the biometric proportions of carapace length and width of A. aidae were more pronounced in males and
females, adaptations that facilitate roaming within the galleries of their hosts.
Keywords: pinnotherid crabs, traditional morphometry, size-at-maturity, sexual dimorphism, southwestern Atlantic.
Crecimiento relativo y dimorfismo sexual en Austinixa aidae (Barchyura:
Pinnotheridae): un simbionte del camarón fantasma Callichirus major
del Atlántico sudoccidental
RESUMEN. Las especies de la familia Pinnotheridae constituyen un grupo ideal para la realización de
estudios morfométricos, debido a sus complejas adaptaciones morfológicas. Estas adaptaciones son respuesta a
la presión de selección debida a su vida simbionte. En este estudio se describió el crecimiento relativo y las
características morfométricas del cangrejo simbionte Austinixa aidae (asociado con el camarón fantasma
Callichirus major), de una playa de arena del Atlántico suroeste de Brasil. Se determinaron diferencias
significativas en las proporciones biométricas de cada sexo, entre la longitud del propodio y ancho del
caparazón. Estas dimensiones estuvieron relacionadas también con la talla en que los individuos muestran
cambios morfológicos en su madurez sexual (5.1 mm de ancho del caparazón en ambos sexos). Los machos y
hembras fueron 2,4 veces más anchos que largos, lo que corresponde a la adaptación principal que las especies
del género Austinixa, han desarrollado para vivir en ambientes crípticos. Además, los juveniles fueron
proporcionalmente más redondeados. Los cambios en las proporciones biométricas de longitud y ancho del
caparazón de A. aidae, fueron más pronunciados en machos y hembras, adaptaciones que facilitan el
desplazamiento al interior de las galerías construidas por sus hospederos.
Palabras clave: cangrejos pinnothéridos, morfometría tradicional, talla de madurez, dimorfismo sexual,
Atlántico sudoccidental.
___________________
Corresponding author: Fernando Luis Mantelatto ([email protected])
262
INTRODUCTION
Pea crabs of the family Pinnotheridae De Haan, 1833
constitute a promising group for morphometric studies
because of their complex morphological adaptations to
symbiotic life style. Over 300 species of this family
display symbiotic relationships (both facultative and
obligated) with a wide variety of bivalves, gastropods,
polychaetes, crustaceans, echinoderms, echiurids,
brachiopods, balanoglossids and ascidians (Schmitt et
al., 1973; Harrison & Hanley, 2005; Ng et al., 2008).
These symbioses are an intriguing system and,
consequently, almost all the morphological features of
these crabs are strongly adapted in order to achieve a
successful relationship. Their adaptation to this variety
of hosts likely accounts for their diversity, and this can
consequently drive towards a confused state of
systematics in some members of the group (PalaciosTheil et al., 2009).
Among representatives of this family, the
polyphyletic pinnotherid crab genus Austinixa Heard
& Manning, 1997 (sensu Palacios-Theil et al., 2009) is
less diverse than other members of the Pinnotheridae,
and comprise currently eight described species (Ng et
al., 2008). The enlargement of carapace, the third pair
of pereopods, and a conspicuous lobe on the outer
margin of the basal segment on the exopod of the third
maxilliped are the main synapomorphies with the
Pinnixa complex (in which Austinixa was included)
(Heard & Manning, 1997; Campos, 2006). These
morphological modifications presumably facilitate
lateral movement within the microhabitats (narrow
tubes and burrows) occupied by these crabs (Zmarzly,
1992; McDermott, 2006).
As far as we know, only three studies have been
devoted exclusively to understand the relative growth
(allometry) in Austinixa: Alves & Pezzuto (1999),
Alves et al. (2005) and Valença-Silva et al. (2008), all
on Austinixa patagoniensis (Rathbum, 1918). For
Austinixa aidae (Righi, 1967), no studies have been
published.
Likewise the lifestyle, the allometry of pea crabs
varies considerably, and some body characterristics/features are poorly understood for species of
Austinixa. Taking into account the lack of descriptions
on the allometry, the aim of this study was to describe
the relative growth and body features of the symbiotic
crab A. aidae [associated with the thalassinid ghost
shrimp Callichirus major (Say, 1818)], from a sandy
beach in the southwest Atlantic. We also estimated the
size at maturity and the existence of sexual
dimorphism in this population.
Sampling was carried out bimonthly during daytime at
low tide (in an area of approximately 400 m length
and 30 m width), from May 2005 to September 2006
in the intertidal zone of Perequê-açu Beach, Ubatuba,
northern coast of State of São Paulo, Brazil
(23°24’59.99”S, 45°03’17.13”W), a semi-protected
and dissipative beach composed by fine sand. Crabs
were collected with commercial yabby pumps,
developed by Rodrigues (1966) and similar to the one
described by Manning (1975), from Callichirus major
galleries, separated from the sand by a 1 mm mesh
sieve, frozen, and analyzed in laboratory.
Crabs were sexed by revising the shape of the
pleopods. Males have a pair of long, thin pleopods on
the ventral surface of the first abdominal somite and a
pair of short pleopods on the second abdominal somite
(together they compose the gonopods); females have
four pairs of short pleopods from the second to the
fifth abdominal somites (Narchi, 1973). Specimens
with undifferentiated or not developed pleopods and
gonopore were considered/named juveniles (no
identified as males or females). The following
measurements were taken under a stereomicroscope
with the aid of a drawing tube (0.1 mm precision):
carapace width (CW), carapace length (CL), abdomen
width (AW) (between fourth and fifth abdominal
tagma), height (HQ) and length (LQ) of cheliped
propods (left and right), and the gonopod length (GN)
(from the shaft to tip). The wet weight (WW) was
measured, after the samples were drained by paper
towel, with an electronic analytical balance (0.0001 g
precision), to assess changes in weight related to
sexual maturity.
The carapace width was used as independent
variable, because it represents the crab’s body size. To
assess the chelae dimorphism (heterochely), the
Mann-Whitney Rank Sum Test (due the nonnormality of the data) was applied to compare
differences in mean values of HQ and LQ, in both
chelipeds. The same test was applied to compare
differences on sizes of males and females.
Relative growth was quantitatively described by
fitting the allometric equation (Y = aXb) for each body
dimension against the independent variable (CW) by
least-squares regression analysis (Hartnoll, 1974,
1978). Inflection (transition) points corresponding to
changes in the allometry pattern during the growth
were first identified by eye on dispersion graphs. They
were then iteratively searched by a specific routine of
the software Regrans (Pezzuto, 1993); the routine
seeks the CW value where the data could be split into
two subsets resulting in the lowest combined residual
sum of squares. An Overall Test for Coincidental
Regressions (Zar, 1996, p. 368) was conducted to
check the validity of the transition point. It
compares the difference between the global sum of
squares (calculated from a single model fitted to the
data), and the pooled residual sum of squares (i.e. of
the subsets located to the left and right sides of the
transition point) (Zar, 1996). If a significant difference
was found, the ANCOVA (α = 0.05) was used to test
the difference between intercepts and slopes of the
two regressions, corresponding then to the pre and
post-pubertal phases of growth (Zar, 1996). On the
analysis of the allometric growth, constant (b) gives
information about the increase of one biometric
dimension in relation to another; isometric growth was
considered when b was = 1, negative allometric
growth with b < 1, and positive allometry with b > 1
(Hartnoll, 1982). When involved different units, like
the CW and the WW, the value of isometry assume b
= 3 (Valenti, 1984; Biagi & Mantelatto, 2006).
The sexual dimorphism in Decapoda occurs by
differences in relative growth between males and
females, which in initial stages are not clear. There are
body structures that present strong and consistent
patterns of variations in allometry associated to
maturation, for example the cheliped of males and the
abdomen of females in Brachyura (Hartnoll, 1978,
1982). These structures are related to reproductive
activities of both sexes, and are associated to
dimorphism in mature stages. The body dimension
related to maturation and reproductive activity
increase in major rates than the carapace (positive
allometric growth) (Hartnoll, 1982).
Maximum and minimum sizes of males and
females were verified, as well as the minimum size of
ovigerous females and the length of their reproductive
period, which was identified by the percentage of
ovigerous females in relation to the total number of
females caught bimonthly (Alves et al., 2005).
The normality of data-set was evaluated before to
the use of parametric tests. The statistical analysis
were conducted by using Sigma-Stat® 2.03 and
Regrans (Pezzuto, 1993), according to Zar (1996) (P <
0.05 significance). All material was preserved in
ethanol 80% and deposited in the Crustacean
Collection of the Departamento de Biologia,
Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto, Universidade de São Paulo, (CCDB/FF
CLRP/USP) under the catalogue # 2102.
RESULTS
Relative growth
In total, 246 males (42.2%), 263 females (45.1%) and
74 juveniles (12.7%) of A. aidae were analyzed for
263
relative growth. This analysis revealed differences in
growth rates of a few body structures in both males
and females (Table 1).
The carapace length of males, females, and
juveniles showed negative allometric growth (b < 1),
with no transition points (Fig. 1a, Table 1). The same
pattern was also found for the abdomen width of
males (Fig. 1b). On the other hand, the female
abdomen width exhibited two transition points at 5.1
and 7.2 mm CW. Below 5.1 mm and between 5.1 and
7.2 mm, growth was positive allometric, and from 7.2
mm growth was isometric. For juveniles, growth was
positive allometric, without transition points.
Because no statistical differences were found
between the HQ and HL of both left and right chelar
propodus (P = 0.931 and P = 0.942 for total of
individuals; males P = 0.897 and P = 0.772; females P
= 0.982 and P = 0.822; and juveniles P = 0.513 and P
= 0.577, respectively), only the measurements of the
left chelar propodus were used in the relative growth
analysis.
The maximum height of the chelar propodus of
males and females (Fig. 1c) showed positive
allometric growth, with no transition points. For
juveniles, growth showed negative allometry, with no
transition points.
The maximum length of the male chelar propodus
showed positive allometric growth, with a break in the
dispersion data and an inflection at 5.1 mm CW (Fig.
1d). For females, growth was positive allometric,
while for juveniles, growth was isometric, both with
no significant transition points.
The wet weight of males showed positive
allometric growth up to 5.7 mm CW, and after this
size, growth changed to negative allometric. In
females, growth was positive allometric up to the
transition point at 5.4 mm CW, changing to isometric
in larger sizes. For juveniles, growth was described by
a single, positive allometric equation (Fig. 1e).
The gonopods showed isometric growth up to 3.0
mm (CW), and after that the growth was negative
allometric (Fig. 1f).
Body features, maturity and sexual dimorphism
The CW of male crabs varied between 2.0 and 10.1
mm (mean 5.8 ± 2.2 mm CW), and females between
2.5 and 10.5 mm (mean 6.1 ± 2.0 mm CW). No
significant differences in CW between the sexes were
detected (P = 0.154).
The CW of males was, on average, 2.4 ± 0.4
(standard deviation) times the CL; for females and
juveniles, the means were 2.4 ± 0.3 and 1.9 ± 0.3,
respectively. Smaller individuals had, therefore, a
264
Table 1. Austinixa aidae. Regressions for body dimensions: carapace length (CL), abdomen width (AW), height of left
cheliped propodus (HQ), length of left cheliped propodus (LQ), wet weight (WW), and gonopod length (GL) versus the
carapace width (CW), separately for males, females and juveniles. Sample number (n), equation for total data (Total)
when no transition points are present, correlation coefficient (r), allometric level (a), positive (+), negative (-), isometric
(=), allometric growth constant (b). All measurements are in mm. All correlations were significant (P < 0.05).
Tabla 1. Austinixa aidae. Análisis de regresión entre diferentes dimensiones corporales: Longitud del caparazón (CL),
ancho del abdomen (AW), altura del propodio del quelípodo izquierdo (HQ), longitud del propodio del quelípodo
izquierdo (LQ), peso húmedo (WW), longitud del gonoporo (GL) versus el ancho del caparazón (CW), análisis separado
para machos, hembras y juveniles. Número de individuos (n), ecuación de regresión (Total) cuando no están presentes
puntos de transición, coeficiente (r), alometria (a), positivo (+), negativo (-), isometría (=), constante de crecimiento
alometrico (b). Todas las medidas son en mm. Todas la correlaciones fueron significativas (P < 0,05).
Dimension
CL
Sex
Males
Females
Juveniles
Males
Females
246
263
74
244
97
164
Juveniles
Males
Females
Juveniles
Males
70
238
252
69
102
136
255
69
108
110
135
90
70
31
209
AW
HQ
LQ
n
Females
Juveniles
Males
WW
Females
GL
Juveniles
Males
Segment
Total
Total
Total
Total
< 5.1
5.1 < CW < 7.2
> 7.2
Total
Total
Total
Total
< 5.1
> 5.1
Total
Total
< 5.7
> 5.7
< 5.4
> 5.4
Total
< 3.0
> 3.0
slightly more rounded body than males and females,
whose carapaces become progressively narrower with
size.
As identified by dispersion points and values
obtained by the regression function between LQ and
CW, males attain sexual maturity at 5.1 mm CW (Fig.
1d, Table 1). In females, sexual maturity also occurs
from 5.1 mm CW, as indicated by the AW/CW
relationship (Fig. 1b, Table 1). This value corresponds
also to the smallest ovigerous females observed during
the study period. The ovigerous females occurred on
almost all sampled months and seasonal increases in
Y = aXb
0.711
CL = 0.671CW
CL = 0.628CW0.764
CL = 0.743CW0.627
AW = 0.303CW0.884
AW = 0.139CW1.692
AW = 0.143CW1.783
AW = 0.597CW1.097
AW = 0.228CW1.197
HQ = 0.096CW1.379
HQ = 0.114CW1.193
HQ = 0.156CW0.854
LQ = 0.243CW1.197
LQ = 0.195CW1.312
LQ = 0.275CW1.084
LQ = 0.308CW0.978
WW = 0.00002CW4.557
WW = 0.0003CW2.834
WW = 0.0001CW3.646
WW = 0.0002CW3.133
WW = 0.000008CW5.000
GL = 0.134CW1.629
GL = 0.362CW0.876
r
a
b
0.967
0.956
0.861
0.985
0.889
0.715
0.731
0.916
0.974
0.965
0.847
0.949
0.949
0.989
0.922
0.808
0.957
0.796
0.961
0.601
0.637
0.974
+
+
=
+
+
+
+
+
+
=
+
+
=
+
=
-
0.711
0.764
0.627
0.884
1.692
1.783
1.097
1.197
1.379
1.193
0.854
1.197
1.312
1.084
0.978
4.557
2.834
3.646
3.133
5.000
1.629
0.876
the frequency of this sexual category were also
identified. These features led us to characterize the
reproductive period as seasonal continuous.
DISCUSSION
Relative growth
The carapace length of males and females did not
show significant changes in the allometric pattern
during the growth. Only a few differences, for both
sexes, were detected in the CL vs CW relationship.
This pattern can be observed in many species of
265
Figure 1. Austinixa aidae. Relationships between width (CW) and: a) carapace length (CL), b) abdomen width (AW), c)
height of left cheliped propodus (HQ), d), length of left cheliped propodus (LQ), e) wet weight (WW), f) gonopod length
(GL). The arrows show the transition points (white arrows for females; black arrows for males).
Figura 1. Austinixa aidae. Representación de diferentes relaciones biométricas entre las variables dependientes a)
longitud del caparazón (CL), b) ancho del abdomen (AW), c) altura del propodio del quelípodo izquierdo (HQ), d)
longitud del propodio del quelípodo izquierdo (LQ), e) peso húmedo (WW), f) longitud del gonopodo (GL) versus ancho
del caparazón (CW) como variable independiente. Las flechas indican los puntos de transición (flechas blancas para
hembras y negras para machos).
266
Brachyura (Hartnoll, 1982; Alves et al., 2005),
including A. patagoniensis (Alves & Pezzuto, 1999;
Alves et al., 2005; Valença-Silva et al., 2008). In
contrast, the abdomen allometry is one of the best
dimensions to evidence sexual dimorphism in
brachyuran crabs (Hartnoll, 1974). The enlargement of
the female abdomen is more evident in sexually
mature individuals (Hartnoll, 1982). In Pinnotheridae,
the discontinuity in the relative growth of abdomen is
related to the sexual maturity of females (Pohle &
Telford, 1982; Bell, 1988; Alves & Pezzuto, 1999;
Alves et al., 2005), probably related to pleopodial
incubation mechanism. In the present study, a
transition stage in female abdomen growth was
apparent at 5.1 mm CW, which is probably the size at
the puberty molt. This estimate of maturity size
coincided with the size of the smallest ovigerous
females captured (5.1 mm CW). In addition, another
transition point at 7.2 mm (CW) reflects the end of the
increase in abdomen growth. As observed in the
present study, the relative growth rate of the abdomen
has a tendency to decrease as soon as it attains the
functional size (Hartnoll, 1978). This occurs because
any disproportionate increase in abdomen width could
reduce the efficiency of egg incubation, and creates
difficulties for the crab’s locomotion (Hartnoll, 1982),
especially for pinnotherids which live associated with
hosts and are sometimes limited in terms of
locomotion because of the small internal space
available. In addition, the pattern of sexual
dimorphism in body size herein observed for A. aidae
represents one of some other lines of reasoning that
argues in against the idea of social monogamy in this
species, which is polygynandrous (Peiró et al.,
submitted). In this sense, this topic need more work
and to be experimentally explored in the future.
In males it is possible to identify an interval in the
dispersion points at 5.1 mm CW in the relationship
involving the maximum length of the cheliped
propodus, which is related to the acquisition of sexual
maturity. The meaning of full chelar development
occurring only with maturity is related to economy of
resources, reducing the waste of energy on increase of
these structures causes during the initial instars
(Hartnoll, 1982).
Females did not show noticeable changes of
allometry in the chelae, although the relationships
showed positive allometry. Some species of
Pinnotheridae have sexually dimorphic chelae, e.g.:
Austinixa behreae (Manning & Felder, 1989),
Austinixa chacei (Wass, 1955), A. patagoniensis
(Rathbun, 1918), (see Manning & Felder, 1989),
Pinnixa faba (Dana, 1851), Pinnixa littoralis Holmes,
1894, Pinnixa minuscula Zmarzly, 1992, Pinnixa
occidentalis Rathbun, 1893, among others (see
Zmarzly, 1992). The relationships involving the
chelae indicate a smaller investment in the growth of
this structure in females, probably due to absence of
fights for territory, burrow construction or courting
behaviour, allowing females to allocate energy to the
somatic growth.
The dimensions of the left and right chelar
propodus (HQ and LQ) of A. aidae represent reliably
the size of these structures when compared with each
other, considering that both sides do not differ in size,
shape, and probably function. The same was observed
in A. patagoniensis in two different localities (Alves &
Pezzuto, 1999; Alves et al., 2005). This similarity
between both sides differs from the frequently pattern
observed in Brachyura with many levels of
heterochely (Hartnoll, 1982). The shape and size of
chelipeds are important parameters for brachyuran
lifestyles, since these structures are used in
reproductive and agonistic interactions, as well as in
feeding (Negreiros-Fransozo & Fransozo, 2003). In
mature individuals of A. aidae, the chelipeds are
strong with the palm quadrangular in males, and
rectangular with convex edges in females (Melo,
1996).
The wet weight of males showed a break in the
continuity of dispersion points at 5.7 mm CW, which
may reflect the weight at sexual maturity, occurring
0.6 mm after the relationships involving the chelae. In
females, a discontinuity of this relationship occurred
at 5.4 mm CW, which is also related to the estimated
size at sexual maturity. Although these results
corroborate the estimated sizes at maturity, they
should be treated with caution because weight can be
strongly influenced not only by body size but also by
the nutritional state of individuals and the time of
year, which add variability to the data. The juveniles
did not show transition points in weight, probably
because of limitations in the accuracy of the
measurements and/or low variation in this dimension
during this life stage.
Carapace size of male and female A. aidae was
very similar. This pattern between both sexes appears
to be common among the members of this genus (A.
patagoniensis - Alves & Pezzuto, 1998; Alves et al.,
2005; Valença-Silva et al., 2008; A. gorei McDermott, 2006), which may be related to the small
size attained by the specimens. However, some
differences in this size pattern were detected; for
instance, females of A. aidae attained a slightly larger
size (10.5 mm CW) than males (10.1 mm CW), which
may indicate sexual differences in growth. Females
being larger than males is not a common pattern in
brachyurans, and differs from that found for
267
Table 2. Austinixa aidae. Maximum size of males and females, minimum size of ovigerous females and the known
reproductive periods of species of the genus Austinixa. All measures refer to carapace width (mm).
Tabla 2. Austinixa aidae. Tamaño máximo de machos y hembras y tamaño mínimo de hembras ovígeras y los periodos
reproductivos de especies del género Austinixa. Todas las medidas están referidas al ancho del caparazón (mm).
Maximum size
Males Females
Species
Locality
(Latitude)
Austinixa
patagoniensis
Balneário
Cassino (32°13’S)
11.5
11.5
8.0
Seasonal
(October to March)
Alves & Pezzuto (1998)
Austinixa
patagoniensis
Balneário
Camboriú (26°59’S)
13.6
13.1
7.9
Continuous
Alves et al. (2005)
Austinixa
patagoniensis
Ubatumirim Beach
(23°20’S)
9.5
9.4
6.7
No data available
Valença-Silva et al. (2008)
Austinixa aidae
Perequê-açu Beach
(23°24’S)
10.1
10.5
5.1
Seasonal continuous
Present study; Peiró &
Mantelatto (2011)
Minimum size of
ovigerous females
A. patagoniensis in Brazil (Valença-Silva et al., 2008)
(Table 2). The larger size attained by the females
allows us to hypothesize that 1) they have a faster
growth rate than males, and 2) this may be
advantageous because the larger size may be related to
high reproductive potential and incubation of more
eggs. The physical space available for egg attachment
is a limiting factor in decapods (Reid & Corey, 1991;
Hines, 1982), and for associated pinnotherid crabs
there are still many questions to be answered, e.g., the
reproductive features (fecundity, reproductive output),
and which aspects of the reproductive biology are
adaptable to locally occurring environmental factors.
Comparing the maximum size of A. aidae with
other Austinixa species, A. aidae is slightly smaller
than A. patagoniensis and larger than A. gorei, A.
cristata, A. behreae, and A. chacei (see Manning &
Felder, 1989; Alves & Pezzuto, 1998; McDermott,
2006), which probably is related to differences in local
dynamics and hosts where the species live, and
including availability of resources in the environment,
effects of predation, and influence of latitude as well.
These small size differences among the species and
sexes may be related to latitudinal variation. In terms
of carapace size, the members of A. patagoniensis
from the southernmost regions (32o and 26oS) are
larger than at Ubatuba (23ºS) (Alves & Pezzuto, 1999;
Alves et al., 2005). The pattern of mean size of the
specimens, with southern crabs reaching larger sizes,
agrees with that proposed by Abele (1982), who
postulated that the size of crustaceans decreases with
decreasing latitude. According to Mantelatto et al.
(2010), the explanations for this size difference may
be related to 1) less-stressful social and energydemanding activities in the southern population, and
2) the possibility that this profile is acting in
Reproductive
period
References
combination with differences in food limitations and
temperature between the two areas. Obviously, the
lack of information available on the size of specimens
along the species’ geographical distribution does not
at present allow a comparative analysis. Reproduction
is outside the scope of this paper, but it is important to
highlight the possible influence of latitude on
reproductive period. Ubatuba is subtropical and a
biogeographical boundary, where the geographical
distributions of many tropical species end and those of
temperate and subantarctic species begin (Costa et al.,
2000). This situation explains the continuous presence
of egg-bearing females of A. aidae in Ubatuba, in
contrast to the seasonal reproduction in the
southernmost population of A. patagoniensis (Table
2). The differences in minimum size attained by
ovigerous females for the different regions (Table 2)
also corroborate our hypothesis. The underlying
reasons for these differences need to be investigated in
the future, in order to clarify these patterns.
Body features, maturity, and sexual dimorphism
The carapace width of differentiated males and
females of A. aidae was, on average, 2.4 times the
length, which corresponds to the principal adaptations
of Austinixa species to live in cryptic environments.
On the other hand the unsexed juveniles were
proportionally more rounded. This feature, is shared
among species of Pinnixa and Austinixa, and has been
suggested by various authors (Zmarzly, 1992; Heard
& Manning, 1997; McDermott, 2006) to represent an
adaptation to the symbiotic lifestyle of these crabs,
which inhabit callianassid galleries and polychaete
tubes. The wider and slimmer (anterior-posterior)
body facilitates the locomotion inside the burrows
constructed by its hosts. The complexity of host use
268
pattern can be influenced by several factors that have
not been evaluated by us as fitness payoffs to hosts
and their symbionts, spatial patterning or density of
the host population, and the ability of symbionts to
recognize suitable hosts and to initiate and maintain
the symbiotic relationship (see Grove & Woodin,
1996, for review).
In agreement with the recognized role of the
cheliped and abdomen in reproductive functions in
Brachyura (Hartnoll, 1982; Alves et al., 2005), and the
importance for determination of morphological
maturation, the probable size of maturity for A. aidae
is 5.1 mm CW for males and females. Like their
congener, males and females of A. aidae reach sexual
maturity at similar sizes. The size of maturity of A.
patagoniensis, based on allometry studies, were
established between 7.8 and 7.9 mm CW for males
(obtained by transition points for the growth of
chelae), and between 7.9 and 8.3 mm CW for females
(obtained by transition points for the growth of the
abdomen). In addition, the sizes of maturity estimated
for each sex were identical for populations at
Balneário Cassino, State of Rio Grande do Sul
[associated with Sergio mirim (Rodrigues, 1971)] and
Balneário Camboriú, State of Santa Catarina
(associated with Callichirus major), located farther
south in Brazil (Alves & Pezzuto, 1999; Alves et al.,
2005).
Finally, the influence of the host on crab maturity
size and maximum size of the species is not totally
clear and is still under evaluation. To better
understand the causes and the role played by host
characteristics in the natural history of A. aidae,
different studies will be necessary, such as: comparing
this natural species relationship in different areas, as
well as observations of pinnotherids interacting with
the host in a controlled laboratory setting, in order to
check if crabs are attracted to host odors during the
larvae or megalopae settlement and subsequently if
they do or do not lose this ability during the adult
stage.
ACKNOWLEDGMENTS
This study formed part of a Master’s degree thesis by
DFP, and was supported by a fellowship from
CAPES. FLM and DFP are grateful to CNPq for a
research and PhD fellowships, respectively. Part of
this study was supported by funding from the CNPq
(grants 471794/2006-6 and 473050/2007-2) to FLM.
Special thanks to all members of the Laboratory of
Bioecology and Crustacean Systematics of
FFCLRP/USP for their help during field and
laboratory work, especially to Ivana Miranda for
suggestions, and to anonymous reviewers for their
suggestions and contributions toward the improvement
of this paper. The support of the Postgraduate Program
in Comparative Biology of FFCLRP/USP, and of the
Centro de Biologia Marinha (CEBIMar/USP) during
the collections are also acknowledged. We also thank
Dra. Janet Reid (JWR Associates) for revision on
English and Luis M. Pardo and Patricio Hernáez for
Spanish revision. All data collection was conducted
according current applicable state and federal laws of
Brazil.
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Cryopreservation of the microalgae Chaetoceros calcitrans
271
Research Article
Cryopreservation of the microalgae Chaetoceros calcitrans (Paulsen):
analysis of the effect of DMSO temperature and light regime during different
equilibrium periods
1
Joan Sebastián Salas-Leiva1 & Enrique Dupré1
Universidad Católica del Norte, Facultad de Ciencias del Mar
P.O. Box 117, Coquimbo, Chile
ABSTRACT. We evaluated the effect of three variables (cryoprotectant temperature, light regime, and time of
exposure to the cryoprotectant) throughout the equilibrium period during cryopreservation on the viability of
the microalga Chaetoceros calcitrans (Paulsen). For this, the cryoprotectant dimethyl sulfoxide (DMSO) at
5% (v/v) was added at three different temperatures (4, 10, and 25ºC) before placing the microalgae in
cryobiological straws for freezing. Once inside the cryobiological straws, the microalgal-cryoprotectant
suspensions were subjected to the following light regimes for 15 or 45 min: complete light, complete darkness,
light/darkness, and darkness/light. Suspensions were then frozen under controlled conditions and stored in
liquid nitrogen. The viability index proposed by Cañavate & Lubian (1995b) was used to measure microalgal
viability after cryopreservation. Results indicated that it is necessary to use a cryoprotectant to ensure the
viable cryopreservation of C. calcitrans. Statistical analyses showed that the temperature of the DMSO
influenced the viability of cryopreserved microalgae and that there was no synergistic effect between the other
variables studied. The viabilities obtained with DMSO at 25ºC, 10ºC, and 4ºC were 34.9%, 27.8%, and 20.6%,
respectively.
Keywords: cryopreservation, diatoms, DMSO, temperature, light, equilibrium period.
Criopreservación de las microalgas Chaetoceros calcitrans (Paulsen): análisis del
efecto de la temperatura de DMSO y régimen de luz durante diferentes
períodos de equilibrio
RESUMEN. Se evaluó el efecto de tres variables − la temperatura del crioprotector, el régimen de luz y el
tiempo de exposición al crioprotector durante el período de equilibrio en el proceso de criopreservación −
sobre la viabilidad de la microalga Chaetoceros calcitrans (Paulsen). Para ello se utilizó, el crioprotector
dimetilsulfóxido (DMSO) al 5% (v/v), el cual fue adicionado a tres temperaturas diferentes (4, 10 y 25ºC)
antes de que las microalgas fueran introducidas dentro de pajuelas criobiológicas para su congelación. Una vez
dentro de las pajuelas, las suspensiones de microalgas con crioprotector se sometieron durante 15 o 45 min a
luz completa, oscuridad completa, luz/oscuridad y oscuridad/luz. Luego se congelaron de manera controlada y
se almacenaron en nitrógeno líquido. La viabilidad de las microalgas posterior a la criopreservación fue
medida a través del índice de viabilidad propuesto por Cañavate & Lubian (1995b). Los resultados indicaron
que es necesario el uso de criprotector para la criopreservación viable de C. calcitrans. El análisis estadístico
demostró que la temperatura del DMSO influye sobre la viabilidad de la microalga criopreservada y que no
existe efecto sinérgico entre las demás variables de estudio. Las viabilidades alcanzadas usando DMSO a
25ºC, 10ºC y 4ºC fueron de 34,9%, 27,8% y 20,6% respectivamente.
Palabras clave: criopreservación, diatomea, DMSO, temperatura, luz, periodo de equilibrio.
___________________
Corresponding author: Joan Sebastián Salas-Leiva ([email protected])
INTRODUCTION
Microalgae used in aquaculture offer main nutritional
requirements to vertebrate and invertebrate aqua-
cultures. For example, species such as Chaetoceros
calcitrans offers high content of fat acids (EPA),
antioxidants e immune system stimulants substances
(vitamin C and B2), and its small size (2.5 to 6 μm of
272
diameter) makes it strongly appropriated to feed
mollusks, echinoderms, crustaceans and some
zooplankton like Artemia (Brown et al., 1997, 1999;
Becker, 2004; Krichnavarruk et al., 2005; Khoi et al.,
2006).
The intensive production of microalgae for feeding
purposes, often face problems caused by loss of stock
cultures or nutritive quality of these microorganisms
(Cañavate & Lubian, 1995a; Day & Brand, 2005;
Mitbavkar & Chandrashekar, 2006; Gwo et al., 2005).
For that reason, aquaculture facilities always look
for strains of microalgae − from subcultures or
cryopreserved collections − with biochemical profiles
suitable for feeding commercial species (Cañavate &
Lubian, 1995b; Cordero & Voltolina, 1997; Day &
Harding, 2007).
Cryopreservation allows the viable storage of cells
or tissues over long periods of time at extremely low
temperatures (-196ºC), keeping them in a state of
“suspended animation” in which biological activity
practically stops (Saks, 1978). The main advantages of
microalgal cryopreservation are the immediate
availability of strains for culture, low costs of
maintenance of strains, optimal use of space and
materials, and avoidance of genetic drift that could
occur through serial transfer when cultures are
maintained long-term (Kuwano et al., 2004). Despite
the importance of cryopreservation, its application to
microalgae should be studied to better understand the
degrees of susceptibility and sensitivity of these
organisms to cryopreservation, such as: type of strain
and the effect of cell size, shape, growth and rate
phase, freezing and thawing rate, storage temperature
and duration, among others, that affect post-freezing
viability (Mortain-Bertrand et al., 1996; Taylor &
Fletcher, 1999; Rhodes et al., 2006; Day & Harding,
2007).
Cryopreservation
involves
three
stages:
equilibrium, freezing and thawing. To protect cells
throughout the process, cryoprotectant agents (CPAs)
are added before freezing (Fuller, 2004; Dumont et al.,
2006). During the equilibrium period, the microalgaecryoprotectant suspension is maintained for a
predefined time to allow exchange between
intracellular solutes and the cryoprotectant solution.
Three important variables are related to the use of
CPAs: concentration, temperature and time of
exposure, and there are different methods of handling
them reported in literature. For example, tests with
DMSO concentrations ranging from 1 to 32%,
equilibrium periods lasting from 10 to 240 min and
temperatures ranging between 4º and 23ºC (Panis et
al., 1990), have indicated that low CPA concentrations
(< 10%) and short equilibrium periods (< 30 min) at
low temperatures (0-10ºC) increase post-thawing
viability (Tzovenis et al., 2004; Day, 2007). Other
studies suggest that high viability can be obtained with
concentrations of approximately 20% CPA,
equilibrium periods between 30-45 min (or longer)
and temperatures of approximately 20ºC (Cañavate &
Lubian, 1994, 1995b, 1997a, 1997b; Poncet & Verón,
2003; Mitbavkar & Chandrashekar, 2006; Gwo et al.,
2005). These contrasting results have not only been
reported in microalgae, but also in other
microorganisms (Hubálek, 2003; Wu et al., 2008).
Another important aspect during the equilibrium
period is the chemical and osmotic stress induced by
the addition of CPAs. Under stressed conditions, the
light irradiation of cells can damage the
photosynthetic systems (photosystem II). This damage
can be lethal, depending on the amount of time cells
are exposed to stress, even if it is to low-light
irradiation (Yordanov & Velikova, 2000; Murata et
al., 2007).
Several
microalgae
species
have
been
cryopreserved with different methodologies obtaining
viabilities up to 100% (Cañavate & Lubian, 1994,
1995a , 1995b). In the case of species of the genera
Chaetoceros, Chaetoceros gracilis (Cañavate &
Lubian, 1995b, 1997a) and Chaetoceros sp. (Cordero
& Voltolina, 1997) have shown viabilities after
cryopreservation lower than 40%. For the species
Chaetoceros muelleri, cryopreservation has been
successfully reported using DMSO 10% and 15%,
however, there are not quantitative reports of viability
(Rhodes et al., 2006).
On the basis of the information mentioned above,
this study aims to analyze the effect of the DMSO
temperature, time of exposition to this cryoprotectant
and light regimen during the equilibrium period on the
post-cryopreservation viability of C. calcitrans.
Culture of Chaetoceros calcitrans
A strain of C. calcitrans was obtained from the
laboratory of Universidad Católica del Norte at
Coquimbo, Chile. Two flasks of 250 mL were used to
establish two 120 mL cultures using Guillard &
Ryther (1962) medium enriched with silicate (30‰
Na2SiO3.9H2O). Cultures non axenic but free of
protozoan and bacteria (genera Vibrio) were
maintained at 20ºC, under continuous irradiation at 65
μmol photons m-2 s-1 provided with cold light lamps
(Philips TL-TRS 40W/54). One culture was labeled as
t and the other, as d. Both t and d cultures were
harvested on the 5th day. The t culture was carried to
intermediate culture with a volume of 1400 mL under
the conditions of culture media, temperature, and
irradiation (same conditions above mentioned). The d
culture, was used to estimate a growth curve using
different initial densities. Seven cultures of 120 mL
were inoculated with approximately 95000 (d1),
360000 (d2), 865000 (d3), 970000 (d4), 1310000 (d5),
1585000 (d6) and 2565000 (d7) cells per mL-1.
Growth according to initial and final densities was
analyzed based on a function of potential correlation
with the equation Y= aXb (Cañavate & Lubian,
1995b).
The t culture was used to perform cryopreservation
tests. To begin treatments, the intermediate t culture
was harvested on the 6th day and placed in 50 mL
tubes, which were then centrifuged at 2500 rpm for 10
min. The microalgal pellet obtained was resuspended
and distributed into three 50 mL tubes to carry out all
treatments (each tube was considered a replicate of the
entire experiment and also was used to make its own
control).
Cryopreservation procedures
To apply treatments, 0.30 mL microalgal concentrate
from intermediate t culture were placed in 1.5 mL
Eppendorf tubes. The stock solution of the
cryoprotectant dimethyl sulfoxide (DMSO) was
prepared at 10% (v/v) with autoclaved and micro
filtered seawater and it was added at a ratio of 1:1
(microalgae:cryoprotectant) to each sample at three
temperatures (4, 10, and 25ºC). Final cryoprotectant
concentration was 5% (v/v). At each temperature, the
microalgae-cryoprotectant suspensions were introduced into 0.5 mL straws (IMV France) and sealed
with polyvinyl alcohol (Sigma). The equilibrium
period lasted 15 or 45 min while the straws were
exposed to four light regimes: complete light,
complete darkness, light/darkness and darkness/light.
Light and darkness in the latter two regimes were
distributed equally as follows: for the 15 min period,
straws with microalgae were exposed to 7.5 min light
and 7.5 min darkness and vice versa; for the 45 min
period, straws were exposed to 22.5 min light and 22.5
min darkness and viceversa (Table 1). Light
irradiation in each treatment was the same mentioned
in culture conditions.
To compare the effect of cryopreservation with and
without DMSO, additional tests were carried out at
temperatures of 4, 10, and 25°C and with 15 min of
equilibrium period under complete light. All straws
were filled as described before but sterilized
microfiltered seawater was added instead of the
cryoprotectant.
273
All tests were carried out using a CryoLogic CL3300 freezing system and the CryoGenesis™ V5
software. The temperature of the straws was
diminished starting at treatment temperatures (4, 10,
and 25ºC) down to -4ºC, using a cooling rate of 3ºC
min-1. This temperature was held for 1 min and
continuing with the freezing at the same cooling rate
down to -60ºC (held for 10 min). Finally, the straws
were placed in liquid nitrogen (-196ºC) and stored
until evaluation.
Samples were thawed using a water bath at 25ºC
for 2 min and the content of the straws was distributed
in 1.5 mL Eppendorf tubes. Culture medium was
added step-by-step to a 0.1 mL aliquot of microalgaecryoprotectant solution of each treatment in tubes.
Each tube was used to carry out a 10 mL culture under
the same growth conditions described previously. Cell
density was measured every day from the inoculation
day until day 5 using a Neubauer counting chamber
under a phase-contrast photon microscope (Nikon
Optiphot).
Evaluation of growth and viabilities
Culture growth curves were estimated using
exponential correlation. Specific growth (μ) of C.
calcitrans was calculated using the following
equation:
µ (day-1) = [Ln(Cf/Ci)]/(tf- ti) (1)
where Ci is the initial cell concentration; Cf, the final
cell concentration; and t, the time of culture in days.
Specific growth (μ) was calculated after the adaptation
phase. Growth curves were illustrated for each
treatment according to Affan et al. (2007).
The viability index (V) proposed by Cañavate &
Lubian (1995b) was used to estimate postcryopreservation viability:
V = [(C0/Ci)x(C5/(aC0b)] x 100 (2)
where C0 is the inoculation density (day 0); C5, final
density for day 5 of culture; Ci, maximum initial
density (dilution 1:100 prior to cryopreservation); a
and b, are regression coefficients obtained for 5 days
in relation to C0 in the d cultures.
The term aC 0 b is equivalent to the expression
aX b in a potential equation.
The experiment corresponded to a completely
randomized factorial design that generated 24
treatments (Table 1), each with three replicates. Three
non-cryopreserved controls and d cultures were
available throughout the process. Viability indexes (V)
were calculated for each replicate and were compared
using a factorial ANOVA, followed by Duncan’s
274
Table 1. Light regime, temperature, and time of exposure of microalgae to DMSO during the equilibrium period for the
different treatments (T).
Tabla 1. Régimen de luz, temperatura y tiempo de exposición de las microalgas durante el tiempo de equilibrio para los
diferentes tratamientos (T).
Light regime
Complete light
Complete darkness
Light/darkness
Darkness/light
DMSO temperature (°C)
Time of exposure
(min)
4
10
25
4
10
25
4
10
25
4
10
25
15
T1
T9
T17
T2
T10
T18
T3
T11
T19
T4
T12
T20
45
T5
T13
T21
T6
T14
T22
T7
T15
T23
T8
T16
T24
multiple range tests. All statistical analyses were
performed with a 95% confidence level (α = 0.05)
using Statsoft statistics software version 7 (Statsoft,
UK).
RESULTS
Non-cryopreserved cultures (controls)
Cell growth was similar in controls of all replicates
and there were no significant differences among them
(P > 0.05). Growth curves showed correlation
coefficients ranging between 0.86 and 0.89. Average
initial density and on the fifth day were 2.0 x 106 cells
mL-1 and 3.5 x 106 cells mL-1respectively. Controls
and d cultures showed similar growth tendencies (Y =
aebx). The specific growth rate was faster in cultures
obtained from inoculations with low cell density mL-1
(Table 2). The correlation aXb for d cultures indicated
an inverse relationship between initial and final
inoculation densities (Y = 1 x 106 X-0.072; R2 = 0.8325).
Cryopreservation of Chaetoceros calcitrans
Post-cryopreservation cultures
All cryopreservation tests without DMSO at 4, 10 and
25ºC, resulted in complete cell death on day 2 of
culture post-cryopreservation. In those treatments
using DMSO, different percentages of viability were
observed after thawing (day 5).
Initial culture densities of post-cryopreservation
treatments at time of inoculation (C0) ranged between
3.1 x 105-7.7 x 105 cells mL-1, and densities on day 5
of culture (C5) varied between approximately 2.5 x
106-3.7 x 106 cells mL-1. Growth curves of the 24
treatments exposed to cryopreservation exhibited an
adaptation phase within the first two days of culture.
High cell death and low densities were observed on
day 2 in all cultures. From day 3 on, evidence of an
exponential growth phase was determined from a high
cell growth rate (Fig.1).
Specific growth (μ day-1) was higher in cultures of
cryopreserved cells than in non-cryopreserved cells
(controls). Growth curves of treatments, as well as,
specific growth rates were similar to those reported for
d cultures. The highest specific growth rates in
cryopreserved treatments were reached with the
treatment with the lowest cell densities (treatments 17,
15, and 13) and conversely, low specific growth rates
were reached with treatments with higher cell
densities (treatments 22, 23, and 18) (Table 2). Of the
treatments with DMSO at 4 and 10ºC, 93.75%
presented average growth rates above 1 (μ day-1),
whereas only 50% of the treatments with DMSO at
25ºC exceeded that same growth rate. Controls
presented a growth rate of 0.11 μ day-1.
Estimation and comparison of viability
The average initial concentration (Ci) before
cryopreservation was of 2.0 x 106 cells mL-1. The
viability of C. calcitrans in all cases was higher than
12.2% (treatment 15) and did not exceed 34.9%
(treatment 22) (Table 2, Fig. 2). A factorial ANOVA
was performed to identify those variables that most
influence the viability of cryopreserved C. calcitrans.
Data (proportion of viability) presented a normal
frequency distribution according to the KolmogorovSmirnov test (P > 0.05), and variance homogeneity
was verified according to Levene’s test (P > 0.05).
Hypotheses of the statistical model and their
interactions were compared by parametric statistical
analysis, which indicated that only the temperature of
DMSO had a significant effect (P < 0.05) on the
viability of cryopreserved C. calcitrans (Table 3).
Duncan multiple range analysis, performed after the
factorial ANOVA, revealed significant differences
between the temperatures of 4 and 25ºC and between
10 and 25°C (P < 0.05), whereas there were no
significant differences between the temperatures of 4
and 10°C. Although analyses indicated that the light
regimen had no statistically significant effect, average
275
Table 2. Growth rates (µ day-1) and viabilities indexes of Chaetoceros calcitrans. Controls, d cultures and treatments.
Tabla 2. Tasas de crecimiento (µ dia-1) e índices de viabilidad para Chaetoceros calcitrans. Controles, cultivos d y tratamientos.
Treatment
µ day-1
Viability index (%)
Treatment
µ day-1
Viability index (%)
Control
d1
d2
d3
d4
d5
d6
d7
1
2
3
4
5
6
7
8
0.11 ± 0.04
1.28*
0.83*
0.51*
0.47*
0.35*
0.28*
0.10*
1.10 ± 0.13
1.28 ± 0.41
1.20 ± 0.25
1.15 ± 0.38
0.88 ± 0.15
1.16 ± 0.23
1.03 ± 0.18
1.09 ± 0.28
−
−
−
−
−
−
−
−
19.1± 6.90
15.5 ± 7.64
18.5 ± 9.89
20.6 ± 1.94
19.3 ± 13.75
15.6 ± 8.44
16.6 ± 9.25
16.0 ± 4.96
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
1.16 ± 0.22
1.25 ± 0.49
1.05 ±0.32
1.30 ± 018
1.41 ± 0.19
1.01 ± 0.35
1.58 ± 0.04
1.10 ± 0.45
1.67 ± 0.30
0.75 ± 0.23
1.03 ± 0.19
0.88 ± 0.06
1.09 ± 0.17
0.70 ± 0.03
0.77 ± 0.08
1.04 ± 0.38
21.5 ± 2.72
21.1 ± 12.78
22.9 ± 3.53
21.5 ± 11.10
14.1 ± 0.89
27.8 ± 17.55
12.2 ± 3.08
19.5 ± 12.54
16.7 ± 11.57
31.7 ± 7.71
29.0 ± 10.60
23.5 ± 4.73
14.8 ± 6.53
34.9 ± 7.82
32.7 ± 7.84
21.4 ± 14.43
*single measurements
Data highlighted in bold indicates the highest viabilities.
Figure 1. Growth curves of all treatments exposed to
cryopreservation (numbers to the right indicate
treatments; Ctrl: control).
Figura 1. Curvas de crecimiento de todos los tratamientos sometidos a criopreservación, (Números a la
derecha: indica el tratamiento y Ctrl: control).
viability tended to increase with complete darkness
and a 15 min of time of exposure.
DISCUSSION
Growth and cryopreservation
Cell growth of Chaetoceros calcitrans was similar in
both d and t cultures (prior to cryopreservation). No
adaptation phase was detected in either culture. If it
did occur, it was very mild, similar to that reported by
Phatarpekar et al. (2000) for the same species; this
could be attributed to faster cellular reproduction than
in other species. For example, adaptation phases
longer than 1 day have been reported for Chaetoceros
muelleri and C. gracilis, Tetraselmis tetrathele and T.
gracilis, Dunaliella salina and D. tertiolecta, and
Navicula incerta, among others (Calderón & Serpa,
2003; Leal et al., 2003; Affan et al., 2007; MouraJunior et al., 2007). The specific growth rates of d
cultures were higher with low densities of inoculated
cells as it was expected; since they are conditioned by
factors such as nutrient depletion, pH alteration, CO2
deficiency, and reduced light penetration, among
others (Fogg & Than-Tun, 1960).
276
Figure 2. Effect of temperature of DMSO (5%) during
the equilibrium period on viability of Chaetoceros
calcitrans.
Figura 2. Efecto de la temperatura del DMSO (5%)
durante el período de equilibrio sobre la viabilidad de
Chaetoceros calcitrans.
It was only possible to generate viable cell cultures of
C. calcitrans when DMSO was added. Low or no
viability has been reported for the species C. gracilis
(Cañavate & Lubian, 1995b), Chaetoceros sp.
(Cordero & Voltolina, 1997), and Nannochloropsis
oculata (Gwo et al., 2005) in the absence of CPA.
Although viabilities up to 69% have been obtained
without using CPA for Tetraselmis chuii,
Nannochloropsis gaditana and Nannochloris atomus
(Cañavate & Lubian, 1995b) and, certain
Chlorococcaceae and Cyanobacteria (Day et al.,
2000). Such differential responses to cryopreservation
(with/without cryoprotectant) depend directly on each
species physiological mechanisms to tolerate osmotic
stress induced by below-zero temperatures. In the case
of C. calcitrans, its reaction to cryopreservation
without DMSO could be explained by the excessive
dehydration at the intracellular level caused by the
formation of extracellular ice crystals that promote
cell death (Tanaka et al., 2001; Day & Harding, 2007).
Table 3. Factorial variance analysis (ANOVA) of viability post-cryopreservation of C. calcitrans. SS: sum of squares.
DF: degrees of freedom. SM: square of the mean, and F values and P value.
Tabla 3. Análisis de Varianza Factorial (ANOVA) de la viabilidad posterior a la criopreservación de C. calcitrans. SS:
Suma de cuadrados. DF: grados de libertad. SM: Cuadrado de la media, F y P (estadísticos).
Variable
SS
DF
SM
F value
P value
Temperature (DMSO)
Light regime
Time of exposure
Temperature x light regime
Temperature x time of exposure
Light regime x time of exposure
Temperature x light regime x time of exposure
Error
0.079
0.044
0.003
0.094
0.004
0.013
0.019
0.411
2
3
1
6
2
3
6
48
0.039
0.014
0.003
0.015
0.002
0.004
0.003
0.008
4.638
1.735
0.408
1.841
0.290
0.521
0.375
0.014
0.172
0.525
0.110
0.749
0.669
0.891
Mechanical damage, cannot be discarded because
several organelles could have been destroyed. The
responses to cryopreservation obtained in this study,
as well as the results of Cordero and Voltolina (1997)
in Chaetoceros sp., suggest that the presence of CPAs
is necessary for post-freezing cell recovery in
Chaetoceros microalgae as in other microorganisms.
DMSO has shown high levels of toxicity in several
species (Cañavate & Lubian, 1994; Fuller, 2004).
Although in the case of C. calcitras was indispensable
to obtain viable cells after criopereservation, which
indicates a natural tolerance to this kind of substances
in its cytoplasm. Natural tolerance for freezing and
hiperosmotic substances in other diatoms of this
genera, such as Chaetoceros castracanei and species
from Artic and Antartic, has been attributed to the
accumulation of free amino acids (mainly proline) and
DMSP (a DMSO precursor) (Ferrario et al., 2004;
Mock & Thomas, 2005; Houdan et al., 2005; Ralph et
al., 2005).
Effectiveness of cryopreservation
The maximum mean viability reached in this study
was 34.9%. In studies conducted by other authors
(Cañavate & Lubian, 1995b, 1997a, 1997b), the
viabilities of different non-diatom microalgae treated
with CPA reached 100%, whereas viabilities for
diatoms such as C. gracilis were below 40%, this
suggests that, within the physiological mechanisms of
diatoms to respond to osmotic stress, the presence of a
rigid silicon wall seems to play an important role in
cryopreservation because it could confer fragility to
the cryopreserved cell (rupture during freezing or
thawing). Mortality caused by that fragility could be
minimized, in the case of C. calcitrans, by the high
surface/volume ratio of this species, which, would
help reduce the formation of intracellular ice
(Mortain-Bertrand et al., 1996). However, this should
not be considered a rule for small-sized diatoms
because other factors, such as rate of freezing and
thawing, also affect microalgae viability, regardless of
the inherent conditions of the cells and growth
conditions (Ben-Amotz & Gilboa, 1980a, 1980b;
Cañavate & Lubian, 1997a, 1997b; Day et al., 1998).
The analysis of the variation of V indicated that the
temperature of DMSO during the equilibrium phase is
the factor that most influences post-freezing viability
of C. calcitrans. The Duncan multiple range test
indicated that viability at 4 and 10ºC is lower than at
25ºC. Based on these results, the optimal temperature
of DMSO during the equilibrium phase of
cryopreservation of C. calcitrans is 25°C. This
temperature is close to the range mentioned by Taylor
& Fletcher (1999), who recommended using
equilibrium temperatures between 18 and 23°C, as
well as to that proposed by other authors (Cañavate &
Lubian, 1995b,1997a, 1997b), who obtained high
viabilities (> 90%) with different microalgae species.
Studies conducted by Tanaka et al. (2001) also
indicated that temperatures close to 23ºC facilitate the
osmotic exchange of DMSO solution and the cell
during the equilibrium period, because increasing
temperatures increase molecular movement and
kinetic energy of the H2O-DMSO solution; this causes
DMSO diffusion to proceed faster at 25ºC with the
appropriate solute concentration than at 4 and 10ºC. In
this study, when DMSO was added at 4 and 10°C,
average V were lower than 20%, contrary to what was
found by other authors (Panis et al., 1990; MortainBertrand et al., 1996; Hubálek, 2003) who suggested
that temperatures between 0 and 10°C during the
equilibrium period are appropriate for cryopreservation because they protect the cells from CPA
toxicity since at physiological temperatures, the
cryoprotectant is highly toxic. We suggest that it is
more important to ensure the entry of DMSO into the
cell than to try to minimize its toxicity because the
freezing/thawing process apparently has a more
traumatic effect than that induced by CPA toxicity.
In addition to the temperature and concentration of
DMSO, the length of the equilibrium period is also an
important aspect to be considered. In this study,
statistical analyses indicated that the length of two
equilibrium periods (15 and 45 min) with DMSO does
not have a significant effect on the viability of C.
calcitrans. This can be attributed to DMSO is a fast-
277
penetrating cryoprotectant and does not require a
prolonged equilibrium period to yield good results, as
compared with slow-penetrating CPAs, such as
glycerol, that need more than 60 min (Karlsson &
Toner, 1996; Day et al., 1998; Hubálek, 2003; Fuller,
2004). The DMSO rate of penetration during the
equilibrium period depends on cell size and type,
differential permeability of cell membranes, and
membrane lipid content. Therefore the lengths of
effective equilibrium periods vary from species to
species (Salinas-Flores et al., 2008). Norton & Joiner
(1968) reported DMSO 7.5% and equilibrium periods
up to 149 min to cruopreserve sporocites of Eimeria
tenella due its low permeable membrane.
There are no reports on the effect of using light
regimens during the equilibrium period similar those
used in this study. The light regime results did not lead
to the detection of significant differences in viability;
however, it is interesting to note a pattern of low
viabilities seen in those treatments that included
“complete light”. This result could be attributed to
alteration or damage in the electron transport system.
This has been described for the green algae
Chlamydomonas reinhardtii where severe damage was
observed in the electron transport chain when the
algae was exposed to methanol in the presence of light
during the equilibrium period. Piasecki et al. (2009)
recommend that these microorganisms be cultured
under very low light or in complete darkness during
this phase.
Finally, post-cryopreservation cell survival or
mortality can be mainly attributed to the existence of
several levels of genetic variability (Medlini et al.,
2000), which would be responsible for the differential
response of C. calcitrans cells to osmotic stress and
post-freezing survival lower than 100% (Fahy, 1986).
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was supported by Fondef Grant D05 I10246. Our sincere appreciation to Dr. Dayana SalasLeiva for her assistance in the statistical design of this
study, the critical reading of the manuscript, and her
helpful comments. We want to thank to Roberto
García for his help during the experimental phase of
this study.
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280
Research Article
Assessment of catalase activity, lipid peroxidation, chlorophyll-a, and
growth rate in the freshwater green algae Pseudokirchneriella subcapitata
exposed to copper and zinc
Paulina Soto1, Hernán Gaete1,3 & María Eliana Hidalgo2
1
Departamento de Biología y Ciencias Ambientales
2
Departamento de Química y Bioquímica
3
Centro de Investigación y Gestión de Recursos Naturales (CIGREN), Facultad de Ciencias
Universidad de Valparaíso, Valparaíso, Chile
ABSTRACT. In this work, the effect of copper and zinc on green alga Pseudokirchneriella subcapitata was
evaluated through catalase activity, lipid peroxidation by TBARS essay, growth rate, and the chlorophyll-a
concentration. Catalase activity increased significantly (P < 0.05) in comparison to the control at 0.1 mg L-1
copper and 0.075 mg L-1 zinc, whereas the damage to the cell membrane expressed as nmols/106cell of
malondialdehyde increased significantly (P < 0.05) at 0.025 mg L-1 copper and 0.1 mg L-1 zinc. On the other
hand, a significant (P < 0.05) decrease in chlorophyll-a concentration was found at 0.075 mg L-1 of both
metals. The results showed that catalase activity, lipid peroxidation, and chlorophyll-a concentration were
more sensitive to metals than the growth rate.
Keywords: toxicity, bioassays, water quality, oxidative damage, Pseudokirchneriella subcapitata, Chile.
Evaluación de la actividad de la catalasa, peroxidación lipídica, clorofila-a y tasa de
crecimiento en la alga verde de agua dulce Pseudokirchneriella subcapitata
expuesta a cobre y zinc
RESUMEN. En este trabajo, se evaluó el efecto del cobre y zinc en la alga verde Pseudokirchneriella
subcapitata a través de la actividad catalasa, peroxidación lipídica por el ensayo TBARS, tasa de crecimiento
y concentración de clorofila-a. La actividad catalasa aumentó significativamente (P < 0,05) en comparación al
control en 0,1 mg L-1 y 0,075 mg L-1 de cobre y zinc respectivamente, mientras que el daño en la membrana
celular expresado en nanomols/106 células de malondialdehído aumentó significativamente en 0,025 mg L-1 y
0,1 mg L-1 de cobre y zinc respectivamente. Por otra parte, hubo una disminución significativa (P < 0,05) en la
concentración de clorofila-a en ambos metales a 0,075 mgL-1. Los resultados mostrados en actividad catalasa,
peroxidación lipídica y concentración de clorofila-a son parámetros más sensibles que la tasa de crecimiento a
los metales.
Palabras clave: toxicidad, bioensayos, calidad de agua, daño oxidativo Pseudokirchneriella subcapitata,
Chile.
___________________
Corresponding author: Hernán Gaete ([email protected])
INTRODUCTION
Metals such as copper and zinc are released into the
aquatic ecosystems by anthropogenic activities such as
agricultural, industrial and mining (Yruela, 2005). In
this ecosystems the primary producers play an
important role in the structure and functioning of
aquatic ecosystems. Any negative effect on them will
affect upper trophic levels (Li et al., 2006). Copper is
an essential redox-active transition metal, which acts
as a structural element in regulatory proteins, and
participates in electron transport in photosynthesis,
mitochondrial respiration, oxidative stress responses,
cell wall metabolism and hormone signaling (Moreno,
2003; Srivastava et al., 2006). Zinc is essential for the
stability of cell membranes in the activation of over
300 enzymes in the metabolism of proteins and
nucleic acids (Cakmak & Marschner, 1988). However,
281
Catalase, lipidperoxidation, chlorophyll-a and growth in P. subcapitata exposed to copper and zinc
in high concentrations these metals can be toxic to
aquatic organisms (Srivastava et al., 2006).
The metals, as other environmental factors
(ultraviolet light, extreme temperatures, radiation,
environmental pollution, etc.) induce ROS (reactive
oxygen species) formation inside the cell (Marshall &
Newman, 2002). These ROS are formed under
physiological conditions in manageable proportions,
while maintaining a balance due to the defensive
cellular enzymes (Dröge, 2003). The breakdown of
this balance is known as oxidative stress, which results
in alterations of the structure-function of organs,
systems, or specialized transport (Ames et al., 1993).
The damage caused by oxidative stress in fatty acid
rich structures, such as cell membranes, results in lose
rigidity, integrity and permeability. This process
known as lipidperoxidation, produces carbonylic
compounds such as malondialdehyde. Aerobic
organisms have developed antioxidant defence
mechanisms to prevent cell damage by ROS (Finkel &
Holbrook, 2000; Sohal et al., 2002). The enzyme
catalase has an active participation in the reactions that
reduce the intracellular levels of H2O2 formed from
the superoxide radical (De Zwart et al., 1999).
Although copper can act at many different levels in
the cell, one of the most important mechanisms of
copper action in green plants is believed to be the
inhibition of electron transfer in the chloroplasts, the
destruction of the chloroplast membrane, and
inhibition of the photosynthetic pigments formation
(Yan & Pan, 2002; Charles et al., 2006).
The microalga of freshwater Pseudokirchneriella
subcapitata has been used in toxicity bioassays due to
their sensitivity to chemicals agents. In these tests, the
exposed population rate growth is the response
variable determinated (NCh2706, 2002). At present, it
is known that the molecular alterations are the first
detectable, quantifiable responses, allowing the
evaluation of exposure to agents at sublethal level.
The biomarker concept is based in that the first level
of interaction of pollutants with organisms is the
molecular-cellular (Huschek & Hansen, 2005).
The studies on oxidative stress caused by metals in
microalgae are few, the most are in green plants
(Okamoto et al., 1996; Lee & Shin, 2003; Elisabetta &
Gioacchino, 2004; Mallick, 2004; Li et al., 2006).
The lipidperoxidation`s products determination
(TBARS), together with the evaluation of the catalase
activity are effective methods used to assess oxidative
stress (Scandalios, 1997; Nordberg & Arne, 2001). In
this research is proposed that the molecular response
is more sensitive than the response at the population
level in P. subcapitata exposed to copper and zinc.
The goal of this study is to evaluate the effect of
copper and zinc on P. subcapitata, through the activity
of catalase, lipidperoxidation by TBARS assay,
growth rate and concentration of chlorophyll-a.
The green alga species Pseudokirchneriella
subcapitata, belonging to the order Chlorococcales,
class Chlorophyceae, was acquired in the Laboratory
of Phycology of University of Concepción, Chile.
Bioassays
The bioassays were carried out according to the
Chilean standard NCh2706 (2002). Prior to the
bioassay a nutrient solution consisting of five stock
solutions, which contain: micronutrients, macronutrients, Fe-EDTA, trace elements and NaHCO3 was
prepared. The algae was inoculated into 500 mL
Erlenmeyer flasks in an equal volume for all samples,
from culture stock during the exponential phase of
growth. Then, they were enriched with the nutrient
concentration to avoid false negatives, and volumes of
copper sulphate pentahydrate (CuSO4.5H2O) and zinc
sulphate heptahydrate (ZnSO4. 7H2O) were added
until a concentration of 0.025, 0.05, 0.075 and 0.1 mg
L-1 of Cu and Zn respectively. Finally, the flask was
adjusted to 300 mL with distilled water. Additionally,
a blank was prepared containing only the inoculum of
P. subcapitata, nutrients and water. Each treatment
and the blank, in triplicate, was exposed to continuous
cool white light with a low intensity of 90 ± 10 µmol
m-2 s-1, at 23ºC ± 2ºC and shaken by hand every day.
To have a biomass of microalgae that would make the
determinations, the exposure time was 15 days. The
cell density (n) was determined at the beginning and
the end of the bioassay counting directly in a
microscope using a Neubauer Bright Line
hemacytometer.
The growth rate (k) expressed as number of cell
duplications was determined from:
k = 3,322 x log Nn – log N0
tn
Where tn is the time elapsed between the start and
end of the trial (in days), N0 is the nominal initial cell
density and Nn is the density at the end of the test.
Chlorophyll-a
To determine the chlorophyll-a concentration, 100 mL
of the sample was filtered and immersed in acetone
(90% V/V) for 20 h in darkness and cold. The
absorbance of the solvent was determined at 630, 645
282
and 665 nm in a spectrophotometer (Cecil CE 2000
model 2041). The chlorophyll-a concentration was
calculated through the Richards & Thompson (1952):
mg chl-a m3 = (15, 6 E665 – 2 E645 – 0,8 E630) x 10
V
Where E665 is the absorbance at 665 nm, E645 the
absorbance at 645 nm, E630 at 630 nm and V the
volumen sample leaked.
Oxidative stress parameters
A volumen of 200 mL of each treatment was
centrifuged and frozen with liquid nitrogen before
grinding it with a mortar. Two mL of buffer 50 mM
sodium phosphate (pH 7.0) were added to obtain an
approximate volume of 3 mL, 1 mL of which was
used to measure thiobarbituric acid reactive species
(TBARS) and the remaining 2 mL to determine the
enzymatic activity of catalase (CAT).
Determination of thiobarbituric acid reactive
species (TBARS)
Lipidperoxidation was determined using the TBARS
assay: samples were treated with trichloroacetic acid
and then with thiobarbituric acid, the complex formed
absorbed at 540 nm, the results are expressed in
nanomoles of MDA/106 cells. MDA content was
calculated using the calibration curve of MDA bis
dimethylacethal.
Catalase activity (CAT)
The enzymatic activity of catalase was determined, by
spectrophotometry following the hydrogen peroxide
degradation rates for 1 min every 15 sec, at 240 nm
which is accelerated in the presence of enzyme
(Ratkevicius et al., 2003; Contreras et al., 2005;
Cargnelutti et al., 2006; Hidalgo et al., 2006). The
sample (2 mL) was concentrated by centrifugation at
3500 rpm for 15 min. A blank (2.9 mL sodium
phosphate buffer pH 7.0 and 100 mL of supernatant)
was used. The results are expressed as U/106 cells (Li
et al., 2006). The results were analyzed through the
analysis of variance Anova and correlation determined
with the program Systat 5.0. For each treatment three
replicates were considered.
RESULTS
The growth rate of P. subcapitata exposed to copper
decreased at 0.075 mg L-1, while in the presence of
zinc no statistically significant differences to the
control was found in the range of concentration tested
(Fig.1), however correlations with metal concen-
Figure 1. Growth rate of P. subcapitata exposed to
copper and zinc *: significant difference to the control (P
< 0.05)( n:4).
Figura 1. Tasa de crecimiento de P. subcapitata
expuesta a cobre y zinc *: diferencia significativa al
control (P < 0,05).
trations (Table 1) were observed. The concentration of
chlorophyll-a decreased significantly at copper
concentration 0.05 mg L-1 and zinc concentration
0.075 mg L-1. However an increase of chlorophyll-a at
0.025 mg L-1 of copper was observed (Fig. 2). Only
the correlation with zinc was significant (Table 1).
The catalase activity increased in comparison to
the control in 0.075 mg L-1 and 0.05 mg L-1 of copper
and zinc, respectively (Fig. 3). Zinc induced the
activation of the antioxidant enzyme catalase at lower
concentration than copper. The correlation between
metal concentration and catalase activity was
significant only for zinc (Table 1). There was
significant correlation between lipid damage
expressed as malondialdehyde content and catalase
activity (Table 1). The lipid damage in the cell
membrane was higher with copper than zinc. The
damage was observed in exposure to 0.025 mg L-1
copper, while for zinc it was observed at 0.1 mg L-1
(Fig. 4). In this case, the correlation between damage
to the cell membrane expressed as nmols/106cell of
malondialdehyde was significant to copper and zinc
(Table 1).
DISCUSSION
Copper was more toxic than zinc in relationship at the
rate growth, chlorophyll-a content and, lipoperoxidation endpoints, wich is similar to what was
reported by Utgikar et al. (2004) in Vibrio fischeri.
However, copper toxicity was lower than what was
found by Kaneko et al. (2004); these autors reported
an IC50 at 0.11 mg L-1 of copper in Selenastrum
capricornutum, similar values were reported by
Bossuyt & Janseen (2004) in the same species, our
283
Table 1. Correlation between measured parameters.
Tabla 1. Correlación entre los parámetros medidos.
CatCu
CatZn
ClofCu
ClofZn
MdaCu
MdaZn
µCu
µZn
Concentration
CatCu
CatZn
ClofCu
ClofZn
MdaCu
MdaZn
0.71
0.98*
0.74
-0.93*
0.92*
0.81
-0.88*
-0.90*
-0.53
0.93*
-0.92*
-
-0.96*
0.78
-0.95*
-0.69
0.74
-
-0.88*
0.90*
-0.98*
-
-0.78
Concentration : metal concentrations; CatCu: catalase activity exposured to copper; CatZn: catalase
activity exposured to zinc; ClofCu: Chlorophyll-a exposured to copper; ClofZn: chlorophyll-a exposure
to zinc; MdaCu: MDA production exposured to copper ; MdaZn : MDA production exposured to
zinc; µCu: growth rate exposured to copper; µZn: growth rate exposured to zinc. *: indicate significant
correlation (P < 0.05).
Figure 2. Chlorophyll-a concentrations in P. subcapitata
exposed to copper and zinc. *: significant difference to
the control (P < 0.05).
Figura 2. Concentración de clorofila-a en P. subcapitata expuesta a cobre y zinc. *: Indica significativamente diferente al control (P < 0,05).
Figure 3. Catalase activity in P. subcapitata exposed to
copper.and zinc. *: significant difference to the control
(P < 0.05).
Figura 3. Actividad catalasa en P. subcapitata expuesta
a cobre y zinc. *: Indica significativamente diferente al
control (P < 0,05).
Figure 4. Effect of copper and zinc different
concentrations on MDA production in P. subcapitata. *
:Indicate significantly different to the control (P < 0.05).
Figura 4. Efectos del cobre y zinc a diferentes
concentraciones sobre la producción de MDA en P.
subcapitata. *: Indica significativamente diferente al
control (P < 0,05).
study show that at copper concentration similar the
inhibition on the rate growth was less to twenty
percent. The differences may be due to the chemical
characteristics of test water, such as pH, hardness,
time exposure, concentration and type of chelating
agent in the nutrients used in the these studies. On the
other hand, the differences in the effects of the
respective metals could be attributed to the redox
potential of the metals. Copper has a greater redox
potential that zinc (Cu E° = 0.16 and Zn E° = -0.76)
which would lead to an increased oxidant effect at
lower concentrations.
A manifestation of the hormesis effect was
expressed under the Cu exposure. The stimulation of
chlorophyll-a at the most low concentration of copper
was similar to that founded by Knauer et al. (1997)
and Janssen & Heijrick (2003). Whitton (1970)
reported that the algae growth may be stimulated by
low metal concentrations and inhibited at high metal
concentrations. The parameter chlorophyll-a concentration was more sensitive than growth rate. The
lowest content of chlorophyll-a in the higher
concentrations of the metals can be due to the
peroxidation of chloroplast membranes. Metals can
destabilize the membrane by oxidation due to free
radicals formation. Copper alters membrane tilacoides
and causes changes in its composition (De Vos et al.,
1991), interference with the photosynthetic system and
the a decline in the rate of photosynthesis (Cook et al.,
1997; Yruela, 2005). Our results differ from those
reported by Bossuyt & Janssen (2004), who found a
significant increase in chlorophyll-a at higher
concentrations of metals in P. subcapitata. However,
these authors used a different medium to that used in
the present study and their cultures were acclimated
previously to 60 and 100 µg L−1, which would explain
the differences with our results.
The catalase activity was higher in the highest
concentrations tested. Similar results are reported by
Li et al. (2006) when Pavlova viridis was exposed to
copper and zinc. Contrarily, Srivastava et al. (2006)
found that the catalase enzyme is dependant on
concentration-time, their results show an increase in
catalase activity until the 7 day of exposure with 108%
induction. However, catalase activity declines in
plants exposed to up 5 and 25 µM copper
independently of the exposure duration, indicating a
maximum decline of 42% on day 7 at 25 μM,
probably due to enzyme degradation at higher free
radicals concentration. Tripathi et al. (2006) reported
less catalase activity at lower concentrations in
Scenedesmus sp. when exposed to copper and zinc,
than the present study. The results in our work suggest
that the antioxidant enzyme catalase plays an
important role at higher toxicant concentrations in P.
subcapitata. The antioxidant catalase in P. subcapitata
was protective at lower concentrations in P.
subcapitata exposed to zinc compared to copper
exposure.
Both metals provoked damage to lipid. MDA
content increased significantly from 0.025 mg L-1 and
1.0 mg L-1 in copper and zinc respectively, indicating
rise in lipid peroxidation in P. subcapitata. This is
similar to that found by Li et al. (2006) with the
microalga Pavlova viridis (Prymnesiophyceae), whose
results show that the MDA content is expressed
284
significantly from 0.5 mg L-1 of copper and 3, 25 mg
L-1 of zinc. The difference with our work can be
explained by the different sensibility between species.
Similarly, Srivastava et al. (2006) reported a gradual
increase in the content MDA and significant
differences to the control in Hydrilla verticillata at the
highest concentration of copper tested.
In conclusion, both metals induce the antioxidant
activity of catalase. Copper induces lipidperoxidation
at lower concentrations than zinc. Copper and zinc
cause adverse effects on the physiology of P.
subcapitata determined through the content of
chlorophyll-a. The growth rate was less sensitive to
the metals that catalase activity, lipidperoxidation and
chlorophyl-a content. The molecular parameters can
be more adecuate than growth rate to monitoring the
effect in microalgae aquatic ecosystems.
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Research Article
Biología de la raya guitarra Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867)
(Rajiformes: Rhinobatidae) en el Pacífico colombiano
Luis Fernando Payán1, Andrés Felipe Navia1, Efraín A. Rubio2 & Paola Andrea Mejía-Falla1
1
Fundación Colombiana para la Investigación y Conservación de Tiburones y Rayas, SQUALUS
Carrera 79 Nº 6-37, Cali, Colombia
2
Universidad del Valle, Departamento de Biología, Sección de Biología Marina
A.A. 25360, Cali, Colombia
RESUMEN. La raya guitarra Rhinobatos leucorhynchus es comúnmente capturada como fauna acompañante
en la pesca del camarón de aguas someras del Pacífico colombiano, tanto a nivel industrial como artesanal. A
partir de 286 ejemplares capturados incidentalmente entre 2001 y 2007, se estudiaron diferentes aspectos
biológicos de esta especie. Las hembras fueron proporcionalmente más grandes que los machos, aunque el
crecimiento fue similar en ambos sexos (alométrico). Los embriones no presentaron diferencias sexuales
significativas ni en talla ni en peso. La proporción sexual en adultos fue 2,4:1 (hembras-machos), mientras que
en embriones esta proporción fue de 1:1. El 51,5% de machos presentó claspers desarrollados y calcificados y
el 56,5% de las hembras estaban grávidas, presentando fecundidades entre 1 y 6 embriones, con tallas entre 3
y 19,5 cm, sugiriendo una talla de nacimiento entre 19 y 19,5 cm LT. La talla mediana de madurez de las
hembras fue menor que la de machos (48,48 cm y 51,18 cm LT, respectivamente), y las hembras presentaron
crías a partir de 44 cm LT. Los hábitos alimentarios de esta especie mostraron 30 ítems presa, con camarones
de la familia Penaeidae, y especialmente Trachypenaeus sp. como alimento principal. La raya guitarra
presentó diferencias significativas en la dieta de machos y hembras, y la amplitud de nicho indicó que es
especialista en su dieta. Los resultados de este estudio aportan información útil para plantear medidas de
manejo de R. leucorhynchus, especie que requiere atención, dado sus características biológicas y su
importancia comercial y de consumo.
Palabras clave: batoideos, reproducción, crecimiento, dieta, ecología alimentaria.
Biology of the guitar ray Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867)
(Rajiformes: Rhinobatidae) in the Colombian Pacific
ABSTRACT. The guitar ray Rhinobatos leucorhynchus is commonly caught as by-catch of industrial and
artisanal shrimp trawling in the shallow waters of the Colombian Pacific. The biological aspects of this species
were studied using 286 animals caught as by-catch between 2001 and 2007. The females were proportionally
larger than males, although growth was similar (allometric) for both sexes. The embryos showed no significant
differences by sex in either size or weight. The adult sex ratio was 2.4:1 (females-males), whereas in embryos
this ratio was 1:1. 51.5% of males, 51.5% had developed, calcified claspers, and 56.5% of females were
pregnant, carrying between 1 and 6 embryos of 3 to 19.5 cm, suggesting a size at birth of 19 to 19.5 cm TL.
The median size at maturity for females was lower than that of males (48.48 cm and 51.18 cm TL,
respectively), and the females had embryos starting at 44 cm TL. The feeding habits of this species showed 30
prey items, with shrimp from the Penaeidae family and especially Trachypenaeus sp. as main food. The diets
of male and female guitar rays differed significantly, and the niche breadth indicated that this species has a
specialist diet. The results of this study provide useful information for proposing management measures for R.
leucorhynchus, a species that requires attention given its biological characteristics and its importance in terms
of commerce and human consumption.
Keywords: batoids, reproduction, growth, diet, feeding ecology.
___________________
Corresponding author: Paola Andrea Mejía-Falla ([email protected])
286
287
Biología de Rhinobatos leucorhynchus en el Pacífico colombiano
INTRODUCCIÓN
Las rayas de la familia Rhinobatidae, conocidas
mundialmente como rayas guitarra y a nivel local
como guitarrillas, se agrupan en cuatro géneros, tres
subgéneros y al menos 48 especies, y están
distribuidas en todos los mares tropicales y templados,
desde aguas costeras y someras a profundidades hasta
de 370 m (Compagno, 2005). En el Pacífico Oriental
Tropical (POT) se encuentran los géneros Zapteryx y
Rhinobatos con dos y cinco especies, respectivamente,
siendo todas endémicas de esta región (Robertson &
Allen, 2008). Para el Pacífico colombiano se ha
confirmado la presencia de Z. xyster, R.
leucorhynchus, R. planiceps, R. prahli, quedando por
confirmar la presencia de Z. exasperata y R.
glaucostigmus (Mejía-Falla et al., 2007).
La familia Rhinobatidae, y en especial el género
Rhinobatos, hace parte importante de la captura
incidental de numerosas pesquerías en el mundo
(Stobutzki et al., 2002; Klippel et al., 2005) lo que,
junto a otras amenazas como la degradación de
hábitats y el comercio de sus aletas dorsales (Fowler et
al., 2005), ha llevado a que 37 de las 48 especies estén
incluidas en la Lista Roja de Especies Amenazadas de
la IUCN, siendo 10 de éstas categorizadas como
vulnerables o amenazadas y una como críticamente
amenazada (Rhinobatos horkelli) (IUCN, 2010).
Numerosos estudios sobre la historia de vida de
condrictios ubican a estas especies como estrategas k,
exhibiendo bajas tasas de crecimiento, maduración
sexual tardía, bajas tasas de fecundidad y largos ciclos
de vida (Holden, 1974). Para el género Rhinobatos se
conocen pocos estudios en América. VillavicencioGarayzar (1993) y Márquez-Farías (2007) describen
que R. productus en el golfo de California alcanza la
madurez después de los 50 cm longitud total (LT)
(machos a los 53 cm y hembras a los 57 cm LT), tiene
un largo periodo de gestación (11 a 12 meses) y una
fecundidad promedio de cinco crías que nacen a los
17,5 cm LT. En Brasil, Lessa et al. (1986) y Texeira
(1982) proponen que las especies de Rhinobatos
presentan relación directa entre la talla y la fecundidad
y diferenciación sexual por talla. En el Caribe
colombiano, Grijalba-Bendeck et al. (2008) describen
la biología reproductiva de R. percellens señalándola
como una especie matrotrófica con viviparidad
aplacentaria y fecundidad entre 2 y 4 embriones por
año; y Polo-Silva & Grijalba-Bendeck (2008) la
ubican como un depredador con dieta preferencial de
crustáceos.
R. leucorhynchus (Günther, 1886) presenta dorso
de coloración gris oscuro, algunas veces con manchas
pálidas, hocico muy pálido, translúcido, sin punta
oscura y superficie inferior blanca. Esta especie habita
aguas tropicales costeras y estuarios de fondos suaves
y arenosos y está distribuida desde el golfo de
California a las islas Galápagos en Ecuador
(Robertson & Allen, 2008). En el Pacífico colombiano
esta especie es capturada regularmente como fauna
acompañante en faenas de pesca de camarón a nivel
artesanal e industrial (Navia, 2002; Gómez & MejíaFalla, 2008); y aunque no presenta un alto valor
comercial, su carne es vendida a nivel local y las
aletas dorsales de los ejemplares más grandes son
comercializadas (Navia et al., 2008). Aunque no
existe una pesca dirigida hacia la especie, su presencia
en hábitats estuarinos cercanos a la costa y aguas
someras, la hacen vulnerable a la pesca de arrastre
practicada en estas zonas.
Navia et al. (2009) plantean que el conocimiento
sobre R. leucorhynchus en Colombia se limita a pocos
registros de su distribución latitudinal y batimétrica
(Navia, 2002; Payán, 2006), un estudio sobre sus
relaciones tróficas con otras especies simpátricas de
elasmobranquios (Navia et al., 2007) y a un estudio
preliminar para la determinación de edad (Soler,
2006). Con este trabajo, cuyo objetivo fue estudiar la
biología de la raya guitarra R. leucorhynchus, en
términos de su crecimiento, reproducción y
alimentación, se incrementa el conocimiento sobre sus
características de historia de vida y se aporta
información útil para futuras medidas de manejo y
conservación de la especie.
Entre los años 2001 y 2007, se capturaron ejemplares
de R. leucorhynchus en monitoreos a bordo de embarcaciones de pesca industrial de camarón, en la zona
central de pesca del Pacífico colombiano (5º05’N,
77º16’W-2º31’N, 78º35’W). Los ejemplares fueron
congelados y trasladados al laboratorio para su
análisis. Se registró el peso total (W), longitud total
(LT) y sexo de cada ejemplar. El estómago y las
gónadas fueron removidos de la cavidad corporal,
identificando, en este último caso y de manera
macroscópica, el estado de madurez siguiendo las
escalas de Martin & Cailliet (1988) y Snelson et al.
(1988). Las crías encontradas fueron medidas (LT),
pesadas y sexadas y los huevos fueron contados y
medidos (diámetro en cm).
Las relaciones entre W (g) y LT (cm) fueron
estimadas para machos y hembras (en embriones y en
individuos libres) siguiendo el modelo W = a x LTb,
donde a y b son constantes. El tipo de desarrollo fue
definido a partir de la pendiente de la relación de los
logaritmos de LT y W mediante una prueba t-Student,
probando si es isométrico (b = 3) o alométrico (b ≠ 3)
(Pauly, 1983). La similitud de esta relación entre
machos y hembras fue evaluada mediante la
comparación de los coeficientes de determinación de
cada sexo (Zar, 1999).
La proporción de sexos fue determinada para
adultos y embriones usando una prueba de Chicuadrado con los valores observados y esperados (0,5)
de machos y hembras. La longitud de primera
madurez de machos fue determinada por el cambio de
pendiente en la relación de la longitud del clasper en
función de la LT. Se evaluó la existencia de
dependencia de la fecundidad con la talla de la madre,
a partir de la relación de la LT con el número de
huevos y el número de crías. La talla mediana de
madurez se estimó para ambos sexos con una función
logística de la forma PLi=1/(1+e-b(Li+L50)), donde PLi es
la proporción de individuos maduros en el intervalo de
tallas Li, b es la pendiente y L50 es la talla a la cual el
50% de los individuos están maduros; este modelo fue
fijado usando regresión no lineal de mínimos
cuadrados (Haddon, 2001).
Los contenidos estomacales fueron identificados al
nivel taxonómico más bajo posible y cada grupo de
presas fue contado y pesado con 0,01 g de precisión.
Para determinar si el tamaño de la muestra fue
suficiente para describir con precisión la dieta se usó
la medida de diversidad trófica acumulada o curva de
acumulación de especies (Ferry & Cailliet, 1996); para
reducir el sesgo del orden de las muestras, se
realizaron 50 aleatorizaciones y para verificar la
confiabilidad de la curva obtenida, se utilizaron los
estimadores de riqueza de especies Chao e ICE
(Colwell, 2005). La contribución de cada ítem de
presa a la dieta fue estimada usando tres índices
numéricos discutidos y revisados por Hyslop (1980) y
Cortés (1997). El valor obtenido del Índice de
Importancia Relativa (IIR) se estandarizó a porcentaje
(%IIR) para facilitar la comparación entre tipos de
presas de una misma especie y entre dietas de
diferentes especies (Cortés, 1997). Para probar la
independencia entre las categorías de alimento y sexo
se realizaron tablas de contingencia (columnas x filas)
(Zar, 1999), con contenidos estomacales agrupados en
siete categorías grandes y expresados como ocurrencia
(Cortés, 1997). Análisis de cambios ontogénicos no
fueron realizados, dado el escaso número de
estómagos de individuos juveniles. Para determinar la
especialización en la dieta se usó la amplitud de nicho,
siguiendo la medida estandarizada de Levin´s (Ba)
(Krebs, 1999) y aplicando el %IIR (transformado a
proporción) de las diferentes presas identificadas; este
índice varía en un rango de 0 a 1, donde valores
cercanos a 0 indican una dieta especializada y
cercanos a 1 expresan dieta generalista (Krebs, 1999).
288
RESULTADOS
Crecimiento
Las hembras se capturaron en tallas entre 20,0 y 76,0
cm LT (59,21 ± 10,56) y los machos entre 22,5 y 64,3
cm LT (49,12 ± 9,86), encontrando dimorfismo sexual
en la longitud total (nH = 201, nM = 85, g.l. = 2,81, t =
7,43; P < 0,001). Sin embargo, ambos sexos
presentaron un crecimiento similar, siendo alométrico
en ambos casos (bHembras= 3,24, bMachos= 3,30,
tc-Hembras= 2,976, tc-Machos= 2,207; P < 0,05) y ligera,
más no significativamente, menor en las hembras (P =
0,729) (Fig. 1).
Las crías (n = 101) se encontraron en diversos
estadios de crecimiento intrauterino, con tallas entre
3,0 y 19,5 cm LT (12,53 ± 5,10) y pesos entre 0,2 y
24,2 g (9,19 ± 8,22). Las diferencias sexuales en tallas
y pesos de las crías no fueron significativas (Tabla 1)
y su desarrollo a nivel intrauterino fue similar entre
machos y hembras, presentando ambos sexos una
relación longitud total-peso casi idéntica (P > 0,05)
(Fig. 2).
Proporción de sexos
Se analizó un total de 286 individuos adultos (201
hembras y 85 machos), hallando una proporción de
sexos dominada por hembras de 2,4:1 (χ2c = 47,05; g.l.
= 1; P < 0,001). Por su parte, los embriones cuyo sexo
pudo ser determinado (35 hembras y 46 machos)
presentaron una proporción sexual de 1:1 (χ2c = 1,49;
g.l. = 1; P < 0,001), mostrando similitud en el aporte
de ambos sexos a la población.
Figura 1. Relación entre la longitud total y el peso total
de machos y hembras de R. leucorhynchus.
Figure 1. Relationship between the total length and total
weight of males and females of R. leucorhynchus.
289
Tabla 1. Valores de la media y desviación estándar de la longitud total (cm) y peso (g) de las crías de R. leucorhynchus,
indicando los valores de la prueba t entre sexos.
Table 1. Mean and standard deviation values of the total length (cm) and weight (g) of embryos of R. leucorhynchus,
indicating the t-test values between sexes.
Longitud total
Peso total
Hembras (n = 35)
Machos (n = 46)
Valor t
g.l.
P
12,76 ± 4.92
9,70 ± 8.89
14,40 ± 4.33
11,76 ± 7.72
-1,562
-0,983
79
79
0,122
0,329
Figura 2. Relación entre la longitud total y el peso total
en embriones de R. leucorhynchus.
Figure 2. Relationship between the total length and total
weight of embryos of R. leucorhynchus.
Fecundidad
Rhinobatos leucorhynchus mostró funcionalidad en
sus dos ovarios, con fecundidad ovárica entre 1 y 16
huevos (5,61 ± 2,87) que variaron entre 0,4 y 3,4 cm
de diámetro (1,86 ± 0,64; n = 183). La fecundidad
uterina varió de 1 a 6 (3,45 ± 1,15) con mayor
frecuencia (moda) en 4 embriones. Los resultados
encontrados sugieren que la fecundidad (ovárica y
uterina) de la raya guitarra es dependiente de la talla
materna, donde las hembras más grandes presentaron
mayor cantidad de huevos y embriones (Fig. 3). El
tamaño de crías y huevos mostró una relación directa
durante la etapa de gestación, observándose que a
medida que los embriones crecen, los huevos también
lo hacen. Finalmente, embriones con tallas cercanas a
19 cm LT, presentaron un desarrollo casi completo y
un saco vitelino muy pequeño.
Estados de madurez para hembras y machos
Al evaluar el estado de madurez de los machos se
encontró que el 51,5% presentó los claspers
completamente desarrollados y calcificados indicando
que estaban maduros. La relación entre la longitud
total (LT) y la longitud del clasper mostró un
crecimiento rápido entre los 42 y 50 cm LT, con punto
de inflexión en 47 cm (Fig. 4); el macho más pequeño
con indicios de madurez fue de 42 cm LT,
correspondientes a los 62,1% de la longitud asintótica
calculada para machos en este estudio (67,68 cm LT).
La mayoría de las hembras capturadas (86,0%)
estaban maduras, de las cuales el 56,5% presentó crías
en sus úteros (estado 4) y el 26,3% huevos en sus
ovarios pero no crías (estado 3). La talla mínima de
madurez se registró a 44 cm LT, correspondiente al
55,0% de la longitud asintótica calculada para
hembras en este estudio (80,0 cm LT).
La talla mediana de madurez de las hembras fue de
48,5 cm LT, mientras que la de machos fue mayor
(51,2 cm LT) (Fig. 5). Estas tallas corresponden al
60,6% y al 75,6% de las longitudes asintóticas
calculadas en el estudio, respectivamente.
Figura 3. Relación entre la longitud total de la madre
con el número de crías y huevos, indicando dependencia
de la fecundidad con la talla materna.
Figure 3. Relationship between the total length of
females and the number of their embryos and eggs,
indicating dependence of fecundity with maternal length.
Figura 4. Relación entre la longitud total y la longitud
del clasper de machos de R. leucorhynchus.
Figure 4. Relationship between the total length and
clasper length of R. leucorhynchus males.
290
Figura 6. Curva de acumulación de especies para la dieta
de Rhinobatos leucorhynchus y sus respectivos estimadores.
Figure 6. Species accumulation curve for the Rhinobatos
leucorhynchus diet and its respective estimates.
peso, seguidos por crustáceos, camarones no
identificados y peces (Fig. 7). La amplitud de nicho
calculada para R. leucorhynchus fue de 0,06,
indicando que es especialista en su dieta, con las dos
presas principales mencionadas.
Se encontró diferencia significativa entre la dieta
(agrupada) de machos y hembras de R. leucorhynchus
(χ2 = 13,288; g.l. = 6; P = 0,038), existiendo diferencia
en el mayor número de presas identificadas en las
hembras (7) y en el mayor consumo de peces. Por su
parte, los machos consumen menos presas (5), pero en
mayor proporción crustáceos y estomatópodos.
Figura 5. Ojivas de madurez sexual en machos y
hembras de R. leucorhynchus.
Figure 5. Sexual maturity ogives for males and females
of R. leucorhynchus.
Dieta
Se analizaron los contenidos estomacales de 211
ejemplares (147 hembras y 64 machos) donde se
encontraron 30 ítems presa y un coeficiente de
vacuidad de 18,0%. La curva de acumulación de
presas y sus respectivos estimadores indicaron que la
muestra fue suficiente para la descripción de la dieta
de la especie, cubriendo más del 91,7 % del total de
presas esperadas para una muestra de este tamaño
(Fig. 6). De todas las presas identificadas, los
camarones, especialmente Trachypenaeus sp. fueron
los de mayor importancia en la dieta de la especie
(%IIR = 52,0) (Tabla. 2). La dieta de R. leucorhynchus
es heterogénea, con dos ítems presa (Trachypenaeus
sp. y Penaeidae) dominantes en número, ocurrencia y
DISCUSIÓN
Los ejemplares de raya guitarra colectados en el área
de estudio presentaron mayores tallas que las
reportadas por McEachran & di Sciara (1995) (62,5
cm LT) y por Robertson & Allen (2008) (63 cm LT)
para el Pacífico Oriental Tropical, siendo esta
diferencia mayor en hembras (76,0 cm LT) que en
machos (64,3 cm LT). Aunque la relación entre
longitud total y peso no mostró diferencias
significativas entre hembras y machos, estos últimos
son ligeramente más pequeños que las hembras y
presentan un menor peso corporal en tallas similares.
Diferencias similares aunque significativas, han sido
reportadas para R. horkelli (Texeira, 1982), R.
productus (Villavicencio-Garayzar, 1995) y R.
cemiculus (Seck et al., 2004). A nivel embrionario, las
curvas de la relación longitud total-peso de machos y
hembras fueron casi idénticas, presentando ambos
sexos un crecimiento similar. De esta forma, ambos
291
Tabla 2. Valores de porcentaje de ocurrencia (%O), porcentaje en número (%N), porcentaje en peso (%W), índice de
importancia relativa (IIR) y porcentaje de índice de importancia relativa (%IIR) de las presas consumidas por Rhinobatos
leucorhynchus.
Table 2. Values of frequency of occurrence (%O), percentage by number (% N), percentage by weight (%W), index of
relative importance (IIR) and percentage of the index of relative importance (%IIR) of prey consumed by Rhinobatos
leucorhynchus.
Presa
Trachypenaeus sp.
Penaeidae
Crustáceos
Camarones
Peces
Porichthys margaritatus
Callinectes sp.
Portunidae
Sicyonia sp.
Cangrejos
Stomatopoda
Batrachoididae
Squillidae
Raninoides benedicti
Trachypenaeus byrdi
Squilla sp.
Callinectes toxotes
Portunus sp.
Trachypenaeus brevisuturae
Trachypenaeus fuscina
Anomura
Processa sp.
Sicyonia disdorsalis
Meiosquilla swetti
Brachyura
Squilla parva
Solenoceridae
Solenocera agassizzi
Donacidae
Leucosiidae
TOTAL
%O
28,44
18,96
9,95
8,06
9,95
3,79
4,27
5,21
3,32
3,32
1,42
3,32
2,84
2,37
1,90
1,42
1,90
1,90
0,95
0.95
1,42
1,42
0,95
0,95
0,95
0,47
0,47
0,47
0,47
0,47
122,27
sexos presentan crecimientos similares durante su
desarrollo (tanto intrauterino como externo), pero
presiones intrínsecas a las hembras (p.e. su viviparidad
aplacentaria) provocan ligeros cambios, siendo más
marcada esta diferencia en la talla máxima alcanzada
por ambos sexos.
La proporción de sexos mostró diferencias
significativas siendo 2,4:1 favorable para las hembras,
estableciendo una posible segregación por sexos, tal
como se ha planteado para varias especies de rayas
(p.e. Braccini & Chiaramonte, 2002; Ebert et al.,
%N
33,43
18,81
12,45
11,29
3,62
1,59
1,88
2,32
1,45
1,74
0,43
1,16
1,30
0,87
0,87
1,16
0,58
1,01
0,29
0,43
0,43
0,43
0,29
0,43
0,43
0,43
0,29
0,14
0,29
0,14
100,00
%W
21,30
24,93
5,72
5,87
10,13
9,72
5,14
1,84
1,57
0,89
5,60
0,64
0,28
0,91
0,73
0,63
0,61
0,09
1,09
0,68
0,09
0,08
0,30
0,13
0,10
0,51
0,15
0,23
0,03
0,03
100,00
IIR
1556,32
829,20
180,75
138,22
136,80
42,90
29,96
21,68
10,01
8,71
8,57
5,96
4,50
4,22
3,04
2,55
2,25
2,09
1,31
106
0,74
0,73
0,56
0,53
0,51
0,45
0,21
0,18
0,15
0,08
2994,22
%IIR
51,98
27,69
6,04
4,62
4,57
1,43
1,00
0,72
0,33
0,29
0,29
0.20
0,15
0,14
0,10
0,09
0,08
0,07
0,04
0,04
0,02
0,02
0,02
0,02
0,02
0,01
0,01
0,01
0,00
0,00
100,00
2008). Adicionalmente, la muestra colectada para este
estudio no presentó individuos juveniles y la mayoría
de las hembras y machos estaban maduros; así, se
puede sugerir que la zona donde se realizan los
arrastres de camarón industrial, presenta una alta
actividad reproductiva, con segregación por tallas y
sexos. Sin embargo, considerando la proporción
sexual encontrada en embriones (1:1), se propone que
el aporte a la población de hembras y machos es
similar, pero luego del parto y durante el desarrollo de
los individuos, se inicia un proceso de segregación
Figura 7. Representación gráfica del índice de
importancia relativa (IIR) de las presas consumidas por
R. leucorhynchus, indicando aquellas de mayor
importancia.
Figure 7. Graphic representation of the relative
importance index (IIR) of prey consumed by R.
leucorhynchus, indicating those of greatest importance.
espacial en tallas y sexos. Se han encontrado
resultados similares en proporción de embriones en R.
productus, R. hynnicephalus y R. rhinobatos
(Villavicencio-Garayzar, 1993, 1995; Webin &
Shuyuan, 1993; Cek et al., 2009).
La fecundidad uterina de R. leucorhynchus (entre 1
y 6 embriones) es menor a la de otras especies de la
misma familia, como R. productus (2-10) (DowntonHoffmann, 2001; Márquez-Farías, 2007) y Zapteryx
brevirostris (Abilhoa et al., 2007), pero más alta que
la de R. cemiculus (2-4) (Valadou et al., 2006). Así
mismo, la dependencia de la fecundidad con la talla
materna encontrada en la especie, ya ha sido registrada
en otras especies de Rhinobatos como R. horkelli, R.
annulatus, R. productus y R. hynnicephalus (Lessa et
al., 1986; Villavicencio-Garayzar, 1993; Webin &
Shuyuan, 1993; Márquez-Farías, 2007; Kume et al.,
2009).
Los embriones con tallas cercanas a los 19 cm LT,
presentaron un desarrollo casi completo y un saco
vitelino muy pequeño; así, y considerando que la
menor talla conocida para un organismo de vida libre
es de 19 cm LT (Gómez & Mejía-Falla, 2008) y el
embrión intrauterino más grande encontrado en este
estudio fue de 19,5 cm LT, se considera la talla de
292
nacimiento entre estos valores (19,0 y 19,5 cm LT).
Esta talla es similar a la reportada por VillavicencioGarayzar (1993) y Downton-Hoffmann (2001) para R.
productus en el Pacífico Mexicano, pero es menor a lo
registrado por Abdel-Aziz et al. (1993), Capapé et al.
(1997, 1999) e Ismen et al. (2007) para R. rhinobatos
en el Mediterráneo y el Atlántico este tropical.
La falta de datos a lo largo del año no permitió
definir el ciclo reproductivo de la especie. Sin
embargo, la frecuencia de tallas de los embriones
permite considerar que cerca del mes de agosto, las
hembras pueden empezar a parir sus crías, tal como ha
sido reportado para R. hynnicephalus en aguas
japonesas (Kume et al., 2009).
La relación directa entre el tamaño de los huevos y
de los embriones, puede indicar que, simultáneamente
al desarrollo embrionario se presenta el desarrollo
ovárico. Esto sugiere que, una vez los embriones son
expulsados, las hembras pueden recomenzar el ciclo
reproductivo. Esta posible estrategia reproductiva se
ajusta a la descrita para otras especies del mismo
género como R. horkelli, R. annulatus, R. productus y
R. cemiculus en las que para un mismo periodo de
tiempo, de manera simultánea al desarrollo
embrionario crecen los ovocitos de la siguiente
progenie, los cuales son fecundados en los días
siguientes a la expulsión de los neonatos
(Villavicencio-Garayzar, 1995; Valadou et al., 2006;
Kume et al., 2009). Esto explica además la presencia
de embriones en etapas iniciales (3 cm LT) y finales
(19 cm LT) del desarrollo embrionario en un mismo
mes (p.e. agosto).
Más del 90% de las hembras estaban maduras, por
lo que se infiere que el periodo entre junio y
septiembre es época reproductiva para la raya guitarra.
Aunque no se encontraron machos con semen, más del
60% estaban maduros, basado en la longitud, el grado
de calcificación y rotación de los claspers tal como
plantean Joung & Chen (1995). En cortes histológicos
realizados a machos maduros de la especie (Payán,
2006), se observó que las células reproductivas
presentaban diferentes estados de madurez, mostrando
porcentajes similares entre células maduras
(espermatozoides) y células inmaduras (espermatogonias y espermátidas). De acuerdo con la época
reproductiva en la cual fueron tomadas las muestras,
se pueden sugerir dos posibilidades, que los machos
ya se hubieran apareado y por lo tanto habrían
descargado todo el semen, o por otra parte, que
estuvieran en una etapa previa al apareamiento en la
cual sus conductos se estuvieran cargando.
La talla mediana de madurez sexual de hembras
fue de 48,5 cm LT y de machos de 51,2 cm LT,
293
mientras que la talla promedio de captura fue de 59,2
y 49,1 cm LT, respectivamente, por lo tanto, se infiere
que la mayoría de los individuos capturados ya han
tenido la oportunidad de reproducirse anteriormente.
La talla mínima de madurez es similar para ambos
sexos (42 y 44 cm LT, para machos y hembras,
respectivamente). Sin embargo, dado que las hembras
alcanzan mayores tallas, el porcentaje en que alcanzan
esa talla si difiere entre machos y hembras (62,1% y
55,0%, respectivamente), y al igual que lo reportado
por Kume et al. (2009), las hembras alcanzan la talla
de madurez en tallas más grandes que los machos.
La curva de acumulación de presas construida para
R. leucorhynchus indicó que el tamaño de muestra fue
adecuado para hacer una descripción de su dieta en el
área de estudio. Esta especie es especialista en su dieta
consumiendo mayoritariamente camarones, en
especial de la familia Penaeidae y del género
Trachypenaeus. Estos resultados concuerdan con lo
reportado para otras especies del género en África, el
Mediterráneo, California y Brasil (Caverivieré &
Rabarison-Andriamirado, 1997; Goitein et al., 1998;
Shibuya et al., 2005; Basusta et al., 2007; Ismen et al.,
2007). Aparentemente R. leucorhynchus, al igual que
las otras especies de su género, no está adaptada para
perseguir activamente peces de media agua (Talent,
1982). Por el contrario, extrae su alimento de los
fondos areno-fangosos donde habita, llevando a que su
alimentación esté basada principalmente en
organismos de vida bentónica como los encontrados
en este estudio. Lo anterior ha llevado a que algunas
especies como R. annulatus sean consideradas las
principales depredadoras de ambientes bentónicos en
localidades particulares (Harris et al., 1988).
Los ítems presa encontrados para R. leucorhynchus
concuerdan con lo descrito por Robertson & Allen
(2008), quienes plantean que los peces guitarra se
alimentan de invertebrados bentónicos y de peces
pequeños. Basusta et al. (2007) reportan que R.
rhinobatos ingiere peces como el segundo alimento en
importancia mientras que esta presa fue de menor
importancia para R. leucorhynchus, lo que puede
explicarse por el gran tamaño de la primera (LTmax =
147 cm) con relación a la especie en estudio (LTmax =
76,0 cm).
En el presente estudio se encontraron diferencias
significativas en el consumo de presas de machos y
hembras, siendo los peces consumidos en mayor
proporción por hembras y los crustáceos y
estomatópodos por machos, lo que muestra un uso
diferencial en la dieta. Diferencias tróficas intraespecíficas ya han sido documentadas en varias
especies de batoideos (Kyne & Bennett, 2002; Morato
et al., 2003; Scenna et al., 2006) y se atribuyen
especialmente a cambios en las estructuras dentales
entre los sexos.
La ausencia de ejemplares juveniles en la muestra
sugiere una separación espacial entre los diferentes
estados ontogénicos, por lo cual los neonatos y
juveniles no ocurren en los mismos sitios de captura
de los adultos, y sí lo hacen probablemente en zonas
más cercanas a la costa. Los estados tempranos
tienden a concentrarse en sectores poco profundos de
gran productividad y abundante alimento, como por
ejemplo, aguas someras, planicies submareales
costeras y estuarios (Bass, 1978; Castro, 1987).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a los pescadores artesanales e
industriales de Buenaventura que aportaron las
muestras para efectuar este trabajo; a Don Agustín
Martínez, por facilitar los embarques en el barco
camaronero “Arraiján”; a Henry López por facilitar el
trabajo de muestras en el Puerto; a la Universidad del
Valle y la Fundación SQUALUS por el apoyo
logístico; a IdeaWild por la donación de equipos para
trabajo de campo y de laboratorio, a los miembros de
la Fundación SQUALUS José Sergio Hleap y
Alexánder Tobón por el apoyo a bordo, y a Juliana
López por el apoyo en el análisis de muestras en
campo y en laboratorio.
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Age and growth of brazilian flathead
Research Article
Age determination, validation, and growth of Brazilian flathead
(Percophis brasiliensis) from the southwest Atlantic coastal waters (34º-41ºS)
Alfredo C. Barretto1, Margarita B. Sáez2, María R. Rico2 & Andrés J. Jaureguizar2,3
Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Universidad de Buenos Aires (UBA), Ciudad Universitaria Pabellón 2, 1428, Buenos Aires, Argentina
2
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP)
P.O. Box 175, 7600 Mar del Plata, Argentina
3
Comisión de Investigaciones Científicas de la Provincia de Buenos Aires
Calle 526 entre 10 y 11, 1900 La Plata, Argentina
1
ABSTRACT. The age and growth parameters of Brazilian flathead, Percophis brasiliensis, from the
southwest Atlantic coastal waters (34º-41ºS) were determined for samples collected in spring (n = 853; years
1998 and 2000) and winter (n = 596; year 2004), whereas age was validated through the edge analysis of
otoliths collected in 2007 (n = 1367 otoliths). The indices of precision APE, V, and D were used to test the
reproducibility, between agers, of the ages determined from 845 otoliths. Maximum determined ages were 19
years for males and 15 years for females. One opaque and one translucent band are laid down per year, in the
sagittal otolith. According to the APE (0.668%), V (1.121%), and D (0.647%) indices, the age determination
was consistent. Von Bertalanffy’s growth parameters [males: spring (L∞ = 58.1 cm, k = 0.26 year-1, t0 = -2.02
years), winter (L∞ = 58.7 cm, k = 0.21 year-1, t0 = -2.90 years); females: spring (L∞ = 65.2 cm, k = 0.29 year-1,
t0 = -1.15 years), winter (L∞ = 63.5 cm, k = 0.26 year-1, t0 = -2.01 years)] were significantly different between
sexes and seasons. From the first year of life, females grow faster and reach greater lengths than males of the
same age due, probably, to an asynchronism in the sexual maturity.
Keywords: Brazilian flathead, Percophis brasiliensis, age determination, otolith, validation, growth, southwest Atlantic.
Determinación de edad, validación y crecimiento del pez palo
(Percophis brasiliensis) de aguas costeras del Atlántico sudoccidental (34º-41ºS)
RESUMEN. Se determinó la edad y los parámetros de crecimiento del pez palo, Percophis brasiliensis, de
aguas costeras del Atlántico sudoccidental (34º-41ºS) en muestras obtenidas durante primavera (n = 853; años
1998 y 2000) e invierno (n = 596; año 2004), mientras que la edad fue validada mediante análisis del tipo de
borde de otolitos colectados durante 2007 (n = 1367 otoliths). Los índices de precisión APE, V, y D fueron
usados para probar la reproducibilidad, entre lectores, de las edades determinadas a partir de 845 otolitos. Las
edades máximas determinadas fueron 19 años para machos y 15 años para hembras. Una banda opaca y una
translúcida se depositan anualmente en el otolito sagitta. Los índices APE (0,668%), V (1,121%) y D
(0,647%) indican que la determinación de la edad fue consistente. Los parámetros de crecimiento de Von
Bertalanffy [machos: primavera (L∞ = 58,1 cm, k = 0,26 año-1, t0 = -2,02 años); invierno (L∞ = 58,7 cm, k =
0,21 año-1, t0 = -2,90 años). hembras: primavera (L∞ = 65,2 cm, k = 0,29 año-1, t0 = -1,15 años); invierno
(L∞ = 63,5 cm, k = 0,26 año-1, t0 = -2,01 años)] fueron significativamente diferentes entre sexos y estaciones. A
partir del primer año de vida, las hembras crecen más rápido y alcanzan mayores longitudes que los machos de
la misma edad debido, probablemente, a un asincronismo en la madurez sexual.
Palabras clave: pez palo, Percophis brasiliensis, determinación de edad, otolito, validación, crecimiento,
Atlántico sudoccidental.
___________________
Corresponding author: Andres J. Jaureguizar ([email protected])
297
298
INTRODUCTION
The Brazilian flathead Percophis brasiliensis (Quoy &
Gaimard) is a demersal fish species (Olivier et al.,
1968) that inhabits southwest Atlantic coastal waters.
Its distribution extends from 23°S (Rio de Janeiro,
Brazil) to 47°S (north of Santa Cruz Province,
Argentina) (Gosztonyi, 1981; Cousseau & Perrotta,
2004). In the southern area of its distribution (34º41ºS), it is one of the most important species caught
by the coastal commercial fishery (Lasta et al., 1999;
Carozza et al., 2001; Fernández-Aráoz et al., 2004).
Despite the importance of this species and the
increasing captures that have been detected during the
last years (Rico & Perrotta, 2009), few studies have
been focused to obtain relevant biological information
for its fisheries management. There are information
about feeding (San Román, 1972; Bergonzi, 1997),
growth (Tomo, 1969; San Román, 1974; Perrotta &
Fernández-Giménez, 1996), distribution (FernándezGiménez, 1995; Rico & Perrotta, 2006) and
reproduction (Macchi & Acha, 1998; Militelli, 1999;
Militelli & Macchi, 2001; Rodrígues et al., 2007). For
successful fisheries management is very important to
evaluate the fish population state. Studies on age
determination and growth parameters estimation,
amongst others, are fundamental to knowledge of
population dynamics (Sparre & Venema, 1995; Cotter
et al., 2004; Dulvy et al., 2004; Begg et al., 2005).
The age and growth parameters of Brazilian
flathead have been determined through the counting of
the otolith rings (Tomo, 1969; San Román, 1974;
Perrotta & Fernández-Giménez, 1996). However,
none of these authors reported the growth parameters
of each sex nor validated the determined ages. In
marine teleost fishes it is assumed that growth
increments are laid down annually on hard parts, such
as scales or otoliths, and the age is determined by
counting the rings that are present in these hard
structures (Jones, 1992; Campana & Thorrold, 2001).
Errors in the assignment of age may contribute to
overexploitation of a stock or species, often through
underestimating true age and producing optimistic
estimates of growth and mortality rates. Consequently,
validation of age readings is a requirement for manage
stocks, particularly for those being assessed by means
of age-structured models (Campana, 2001; Begg et al.,
2005).
Therefore, the aims of this study were determine
the age of males and females of Brazilian flathead,
validate it, obtain the growth parameters of each sex
(in spring and winter) and compare it statistically
(between sexes, in each season; and between season,
for each sex). The seasonal migration of Brazilian
flathead, associated to its reproduction activity in the
salinity front located within the southwest Atlantic
coastal water (34º-41ºS) (Macchi & Acha, 1998;
Militelli & Macchi, 2001), could allow differences in
the estimated growth parameters. Detect, therefore,
these differences is important at the time of using agelength keys for transforming length data in age data.
This study represents the first attempt to validate
Brazilian flathead’s age determination and to estimate
the growth parameter of each sex by season.
Age determination
Samples were collected from southwest Atlantic costal
waters (34-41ºS) by bottom trawling in waters from 7
to 50 m depth (Fig. 1), during INIDEP cruises carried
out in spring (1998, 2000) and winter (2004). Age was
determined to 1449 specimens, 853 in spring (439
males, 414 females) and 596 in winter (251 males, 345
females). Of each specimen total length (TL) and sex
(by macroscopic examination of the gonads) were
recorded, while sagittal otoliths were removed from
the fish and stored dry in paper envelopes for age
determination. Randomly, one sagittal otolith from the
pair was embedded in opaque epoxy resin and
sectioned transversely through the core with a microcutter (Maruto MC-201) obtaining thus thin transverse
sections of 0.5 mm in thickness. The opaque bands of
these sections were counted by two independent
readers under incident and transmitted light using a
stereomicroscope at 40X magnification. Age was
determined to the nearest lower without knowledge of
the length and sex of the specimen. If the two
independent readings differed, then the otolith was
considered unreadable. We used the average percent
error (APE), the coefficient of variation (V) and the
index of precision (D) (Beamish & Fournier, 1981;
Chang 1982) to test the reproducibility between agers
of the ageing process, from 845 otoliths (620 spring,
225 winter).
Age validation
The validation of the annual formation of opaque
bands was established by examining the monthly
proportions of opaque or translucent edges (Dannevig,
1933) throughout a year. Monthly samples (1367
otoliths) from commercial fisheries in the same area,
from January to December 2007, were use to validate
the age.
Growth
The Von Bertalanffy growth model (1938) was fitted,
in each season, to observed length-at-age data of
299
Figure 1. Study area showing their bathymetry (m) and the location of the sampling stations during spring (●) and winter
(●).
Figura 1. Área de estudio indicando la batimetría y localización de las estaciones de muestreo durante primavera (●) e
invierno (●).
males and females by nonlinear regression TL = L∞ (1
– e –k(t – t0); where “TL” is the total length (cm) at
age t (years), “L∞ ” the mean maximum total length
(cm), “k” a growth rate parameter (year-1) and “t0” the
theoretical age (years) at zero length. The likelihood
ratio test (LRT) was used to estimate the growth
parameters (L∞, k, t0) and to compare the growth
curves (Aubone & Whöler, 2000). The approximate
growth parameter values required by LRT were
obtained following Gulland & Holt’s methodology
(1959) for L∞ [male (spring = 57.6 cm, winter 63.5
cm), female (spring = 63.3 cm, winter 62.1 cm)] and
von Bertalanffy’s methodology (1934) for k [males
(spring = 0.28 year-1, winter = 0.21 year-1), female
(spring = 0.43 year-1; winter = 0.29 year-1)] and t0
[males (spring = -1.93 years; winter = -1.54 years),
female (spring = -0.04 years, winter = 1.79 years)]
(Sparre & Venema, 1995). These approximate values
were also used to evaluate the goodness of fit of
different growth models through the Quasi-Newton
Method (QNM) of the Statistica® 6 Program. QNM
was also used to estimate the goodness of fit of the
selected growth model to the observed length-at-age
data. All statistical inferences were based considering
an alpha error level of 5% (α = 0.05).
RESULTS
Age determination
Of the 1467 otoliths that were examined, 1449 were
considered readable (98.8% of coincidence between
readers). The average percent error (APE = 0.668%),
the coefficient of variation (V = 1.121%) and the
index of precision (D = 0.647) indicate that the
determination of age was consistent. All the spring
otoliths sections showed opaque bands at the edge,
whereas the 99.2% of the winter otoliths showed a
translucent one. The first band next to the core was not
as well defined as the others and in the 95.4% of the
otoliths it was opaque. In some cases this band was
very much thicker (or very much thinner) than the
second opaque band, in other cases was composed of
1 to 3 opaque bands separated by much thinner
translucent bands, or was less visible than the other
opaque bands, or was present on one side of the
sulcus. This band was only considered if it was
present inside the sulcus.
The age and length ranges of each considered
group of Brazilian flathead specimens were: males
[spring (0-14 years), (24-61 cm); winter (0-19 years),
(26-63 cm)], females [spring (0-14 years), (20-67 cm);
winter (0-15 years), (23-73 cm)]. Both sexes showed,
300
in each season, unimodal age frequency distributions:
males showed a modal value of 2 years in both
seasons, whereas spring modal value of females (2
years) was smaller than the one of winter (4 years)
(Fig. 2).
Age validation
The monthly proportions of the sagittal otoliths’ edge
types showed that the opaque-band formation begins
in September and it remains present at the otolith edge
until February; from this month on, the translucent
band begins to lay down and it is present at the
otolith’s edge until September, when the opaque-band
formation begins (Fig. 3). This beginning of the
opaque band formation is earlier in males than in
females. These results show that, annually, one
opaque and one translucent band are deposited at the
edge of the sagittal otoliths and, therefore, one opaque
plus one translucent band represents 1 year of the
fish’s life.
Growth
The von Bertalanffy growth model showed a good fit
to the observed length-at-age data (Table 1): females
are larger than males of the same age from the first
year of life (Figs. 4a y 4b). At this age, both sexes
attain 50% of its maximum total length. Comparison
of growth parameters for both seasons showed
significant differences between sexes (LRT, P < 0.01).
Figure 3. Monthly frequency of the opaque and
translucent edges in the sagitta otolith of Percophis
brasiliensis males (■) and females (□) during 2007 and
the monthly sample size by sex. Transverse section of a
sagitta, at core level, of a 5 years old specimen collected
in winter.
Figura 3. Frecuencia mensual de bordes opacos y
translucidos en otolitos sagitta de Percophis brasiliensis
por sexo: machos (■) y hembras (□) durante el año 2007 y
tamaños muéstrales mensuales por sexo. Sección
transversal de un sagitta, a nivel del núcleo, de un
espécimen de 5 años de edad colectado en invierno.
Females grow faster and attain larger sizes than the
males [L∞ (P < 0.01), k (P < 0.1), t0 (P < 0.01), in
spring; and L∞ (P < 0.01), k (P < 0.05), t0 (P < 0.1), in
winter] (Figs. 4a-4b; Table 1). The difference between
k’s of both sexes was marginally significant in spring
(P = 0.06).
Furthermore, significant differences in the
estimated growth parameters of each sex were
detected between seasons (LRT, P < 0.05 for males
and P < 0.01 for females) (Figs. 4c-4d). The males
showed marginally significant differences in k (P =
0.077) and t0 (P = 0.056), but did not differ in L∞ (P >
0.5); whereas the females showed significant
differences in L∞ (P < 0.01) and t0 (P < 0.01), but did
not differ in k (P > 0.05).
DISCUSSION
Figure 2. Age frequency distributions of males (a) and
females (b) during spring (■) and winter (□).
Figura 2. Distribuciones de frecuencia de edades de
machos (a) y hembras (b) durante primavera (■) e
invierno (□).
The high coincidence percentage among the two
independent readers as well as the values of the
precision indices indicate that the sagitta otolith of
Brazilian flathead is easy to read, as happens with
most of sagitta otoliths of template waters marine
fishes (Panella, 1974; Ricker, 1979; Sparre &
Venema, 1995). In spite of this, there were doubts
about considering or not the first opaque band next to
the core because it was not as well defined as the
others. Peres & Haimovici (2004), studying chernia’s
Polyprion americanus (Bloch & Schneider) otoliths,
301
Table 1. Von Bertalanffy’s growth parameters (L∞, k, t0) of Percophis brasiliensis, determination coefficient (r2)
estimated through LRT and QNM respectively, and sample size (n).
Tabla 1. Parámetros de crecimiento de von Bertalanffy (L∞, k, t0) de Percophis brasiliensis, coeficiente de determinación
(r2) estimado mediante de LRT y QNM respectivamente, y tamaño muestral (n).
Parameter
L∞ (cm)
k (year-1)
t0 (years)
n
r2
Males
Females
Spring
Winter
Spring
Winter
58.1
0.26
-2.02
439
0.82
58.7
0.21
-2.90
251
0.66
65.2
0.29
-1.15
414
0.84
63.5
0.26
-2.01
345
0.67
Figure 4. Growth curves of both sexes (● males and ○ females) of Percophis brasiliensis in a same season, a) spring and
b) winter, and of each sex c) males and d) females by season (● spring and ○ winter). Observed mean total length-at-age
and fitted von Bertalanffy growth model (dash line, predicted total length values for ages out of observed range). Sample
sizes (n) of each comparison were: a) (● 439 and ○ 414), b) (● 251 and ○ 345), c) (● 439 and ○ 251) and d) (● 414 and ○
345).
Figura 4. Curvas de crecimiento de ambos sexos (● machos y ○ hembras) de Percophis brasiliensis en una misma
estación, a) primavera y b) invierno), de cada sexo c) machos y d) hembras por estación (● primavera y ○ invierno).
Longitud total media por edad observada y modelo de crecimiento de von Bertalanffy ajustado (línea discontinua, valores
de longitud totales predichos para edades fuera del rango observado). Tamaños muestrales (n) para cada comparación: a)
(● 439 y ○ 414), b) (● 251 y ○ 345), c) (● 439 y ○ 251) y d) (● 414 y ○ 345).
considered it as a false band, and named it central
area. However, the age determinations made to the
nearest inferior age are not modified by considering or
not this band. Future studies must be done to verify if
this first opaque band is true or not. The maximum
ages observed in this study (19 years for males and 15
for females) were higher than maximum ages
registered for the species [6 years, Tomo (1969); 7
years, San Román (1974); 12 years, Perrotta &
Fernández-Giménez (1996)].
It was verified that only one opaque and one
translucent band are laid down annually in the sagittal
otoliths of Brazilian flathead, which appear between
September-February and during the rest of the year,
respectively. This result is consistent with previous
studies for other coastal species at the region e.g.
302
Micropogonias furnieri (Desmarest) (Cotrina, 1998),
Cynoscion guatucupa (Cuvier) (Castelli-Vieira &
Haimovici, 1993; López-Cazorla, 2000) and Pogonias
cromis (Linnaeus) (Urteaga & Perrotta, 2001). The
opaque-band (fast growth) formation period coincides,
partially, with Brazilian flathead’s reproductive
period. Males’ reproductive period (August-April) is
wider than the females’ (October-April) (Rodrígues,
2009). This difference could be responsible of the
earlier onset of males’ opaque-band formation.
The Von Bertalanffy growth model acceptably
described (r2 ≈ 0.7) Brazilian flathead’s growth, as
generally occurs when this model is fitted to length-atage data of adult specimens (Jones, 1992; Sparre &
Venema, 1995). The estimated L∞ (♂`s: 58.1 and 58.7
cm; ♀’s: 65.2 and 63.5 cm) values were lower than the
values estimated previously by Tomo (1969) [L∞ =
86.94 cm (pooled sexes); L∞ = 84.70 cm (females)], by
San Román (1974) [L∞ = 86.2 cm (pooled sexes)], and
by Perrotta & Fernández Giménez (1996) [L∞ = 68.39
cm (pooled sexes; northern study area); L∞ = 70.78 cm
(pooled sexes; southern study area)] (Tables 1 and 2).
On the other hand, the estimated k values (♂`s: 0.26
and 0.21 year-1; ♀’s: 0.29 and 0.26 year-1) were higher
than those estimated by San Román (1974) [k = 0.170
year-1 (pooled sexes)] and by Perrotta & FernándezGiménez (1996) [k = 0.186 year-1 (pooled sexes;
northern study area); k = 0.145 year-1 (pooled sexes;
southern study area)]; were also higher than those
estimated by Tomo (1969) [k = 0.210 year-1 (pooled
sexes); k = 0.220 year-1 (females)], with the exception
of the males’ k value of winter (k = 0.210 year-1)
which was similar to those values estimated by the
latter author (Tables 1 and 2).
The lower L∞ values estimated in this study could
be a consequence of the greater number of > 9 years
old specimens (age from which maximum total length
seems to be reached) and of the greater longevity of
them. In the case of k, differences could be
consequence of the greater number of < 3 years old
specimens and of its younger ages. The age and
growth determinations done indicate that Brazilian
flathead is a relatively long-lived, low-growing
species; as most of the demersal species of the South
Atlantic coastal water (34-41ºS) (Lasta et al., 2000),
like M. furnieri (Agemax = 39 years; kmax ≈ 0.20
year-1; Carozza et al., 2004), C. guatucupa (Agemax =
23 years; kmax ≈ 0.40 year-1; Ruarte et al., 2004),
Pagrus pagrus (Linnaeus) (Agemax = 16 years; kmax
≈ 0.15 year-1; Cotrina & Carozza, 2000) and P. cromis
(Agemax = 41 years; kmax ≈ 0.18 year-1; Urteaga &
Perrotta, 2001).
Brazilian flathead showed differential growth from
the first year of life (Figs. 4a-4b); in coincidence with
San Román (1974) females are larger than males of
the same age. Considering the age determinations
done in this study and the length-at-maturity reported
by Militelli (1999), males’ first sexual maturity occurs
when they are 1 years old (TL50% = 29.24 cm), while
in females this happens when they are 2 years old
(TL50% = 38.71 cm). This asynchronism in the sexual
maturity could explain the differential growth
developed for each sex because, from this event, the
growth rate decreases markedly (Brett, 1979). The
earlier onset of males’ sexual maturity could be
responsible for both the earlier decrease of their
growth rate and, consequently, the lower total length
reached because, after this event, they ought to
channel surplus energy not only into growth, like
females do up to 2 years old, but also into reproduction. This sexual dimorphism in growth, with females
larger than males of the same age, is common in some
Table 2. Percophis brasiliensis’s growth parameters (L∞, k, and t0) obtained, from von Bertalanffy’s model, by previous
studies in the southwest Atlantic coastal water (34º-41ºS).
Tabla 2. Parámetros de crecimiento de Percophis brasiliensis obtenidos (L∞, k, and t0), a partir del modelo de von
Bertalanffy, por estudios previos en aguas costeras del Atlántico sudoccidental (34º-41ºS).
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Perrotta & Fernández-Giménez (1996)
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Tomo (1969)
Tomo (1969)
Sample
L∞
(cm)
k
(year-1)
t0
(years)
Research
68.39
0.186
-1.956
Winter
Research
70.78
0.145
-2.858
All year
round
Not
available
Not
available
Commercial
86.20
0.170
0.270
Commercial
86.94
0.210
0.160
Commercial
84.70
0.220
0.035
Area
Season
Type
Northern
SACS
Southern
SACS
Inside
SACS
Inside
SACS
Inside
SACS
Winter
Sex
coastal species that inhabit the South Atlantic coastal
water (34º-41ºS), like M. furnieri (Carozza et al.,
2004) and C. guatucupa (Ruarte et al., 2004).
Finally, differences in the growth parameters of
each sex were detected between seasons. The seasonal
differences in females’ growth parameters (L∞ and t0)
would be associated to their age-structure seasonal
changes whereas the seasonal similarity in males’ agestructure would explain the non-significant seasonal
differences of their parameters (L∞, k, t0) [Figs. 2 and
4c-4d]. These seasonal changes in the female structure
could be related to spring reproductive immigration of
older female to the spawning area. Within the South
Atlantic coastal water (34º-41ºS) the reproductive
activity is associated to outer salinity front of the Rio
de la Plata and El Rincon (Macchi & Acha, 1998;
Militelli & Macchi, 2001; Rodrígues et al., 2007).
Consequently, these results indicate that an adequate
age-length key is necessary for the estimation of
Brazilian flathead age from length data; that is, a key
that corresponds in sex and season with the sample of
lengths that will be transformed. Dissimilar growth
parameters between seasons have been detected in
species which have seasonal migratory-age-dependent
habits (Sparre & Venema, 1995). So, these results
could be indicating that Brazilian flathead of the South
Atlantic coastal water (34º-41ºS) is a species which
have this kind of migratory habits, although studies
with a greater temporal cover are necessary to confirm
this hypothesis.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study was partially published as part of a
Licenciatura thesis by the Biodiversity and
Experimental Biology Department, Universidad de
Buenos Aires (UBA),Argentina, and was carried out at
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo
Pesquero (INIDEP-Mar del Plata), Argentina.
Contribution INIDEP Nº 1663. We thank INIDEP
Coastal Project for providing biological material and
information, and Alicia Matthews for improving the
language.
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306
Research Article
Seasonal variation and influence of turbidity and salinity on the zooplankton of a
saline lake in central Argentina
Santiago Andrés Echaniz1 & Alicia María Vignatti1
1
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de La Pampa
Avenida Uruguay 151, 6300 Santa Rosa, Provincia de La Pampa, República Argentina
ABSTRACT. The limnology of saline water bodies at other latitudes is fairly well known, but in Argentina
such studies have only recently begun. The applicability of many conclusions regarding the functioning of
these environments around the world is limited due to the scant ecological knowledge of some endemic
species recorded in the assemblages of Argentine lakes. The aims of this work were to determine the effects of
salinity and inorganic turbidity on the taxonomic composition, abundance, and zooplankton biomass in a
shallow, hypereutrophic, mesosaline lake in the north of La Pampa province characterized by seasonality,
variations in level and salinity, and the lack of macrophytes and fishes, and to compare it with other shallow
lakes of the province. We found important differences with other saline lakes: the species richness was lower;
the mean abundance of zooplankton was between four and six times higher; and rotifers, which were not
affected by salinity or the concentration of inorganic suspended solids, were numerically predominant.
Crustaceans, on the other hand, were negatively affected by these environmental factors. Biomass was twofold higher than that recorded in the same period in two shallow lakes of Pampa, with similar nutrient
concentrations but lower salinities.
Keywords: saline lakes, inorganic turbidity, zooplankton biomass, Boeckella poopoensis, Argentina.
Variación estacional e influencia de la turbidez y la salinidad sobre el zooplancton
de un lago salino de la región central de Argentina
RESUMEN. La limnología de los cuerpos de agua salinos de otras latitudes es bastante conocida, pero en
Argentina se ha comenzado a estudiar recientemente. Muchas conclusiones sobre el funcionamiento de estos
ambientes a nivel mundial son de aplicación restringida debido a que las asociaciones registradas en los lagos
argentinos tienen algunas especies endémicas, cuyo conocimiento ecológico es escaso. Los objetivos de este
trabajo fueron determinar los efectos de la salinidad y la turbidez inorgánica sobre la composición taxonómica,
abundancia y biomasa zooplanctónica en un lago somero mesosalino hipereutrófico del norte de La Pampa,
caracterizado por su temporalidad, variaciones del nivel y salinidad, carencia de macrófitas y peces, y
compararlo con otros lagos someros de la provincia. Se encontraron importantes diferencias con otros lagos
salinos, la riqueza específica fue menor, la abundancia media del zooplancton fue entre 4 a 6 veces superior y
el predominio numérico fue de los rotíferos, que no fueron afectados por la salinidad o la concentración de
sólidos suspendidos inorgánicos, a diferencia de los crustáceos, que fueron afectados negativamente por estos
factores ambientales. La biomasa fue dos veces más elevada que la registrada en el mismo período en dos
lagos someros pampeanos con parecida concentración de nutrientes pero con salinidades menores.
Palabras clave: lagos salinos, turbidez inorgánica, biomasa zooplanctónica, Boeckella poopoensis, Argentina.
___________________
Corresponding author: Santiago Echaniz ([email protected])
INTRODUCTION
Saline water bodies can be defined as those with
salinities equal to or higher than 3 g L-1 (Hammer,
1986). They are widely distributed in the world and
are abundant in arheic and endorheic basins of arid
and semiarid regions (Williams, 2002). They are
highly influenced by the human activities carried out
307
Zooplankton of a turbid saline lake of Argentina
in their basins, which cause changes in their
characteristics, with the consequent loss of
biodiversity (Velasco et al., 2006).
The limnology of water bodies in other latitudes is
relatively well-known, whereas, in Argentina, there
are only a few reports on the saline lakes of Buenos
Aires (Olivier, 1955; Ringuelet, 1968, 1972) and
Santa Fe provinces (José de Paggi & Paggi, 1998), the
northwest (Locascio de Mitrovich et al., 2005;
Villagra de Gamundi et al., 2008) and Córdoba
province (Bucher, 2006). Therefore, the information
on their taxonomic composition, abundance and
zooplankton biomass and its variation is still scarce.
We have thus recently started studies on the
ecology and zooplankton of saline lakes of La Pampa
province, in the semiarid center of Argentina (Echaniz
et al., 2005, 2006; Vignatti et al., 2007). However, in
those works, we determined mainly the population
density but not the biomass in relation with
environmental parameters.
Many of the conclusions on the functioning of
saline lakes are applicable for the shallow lakes of La
Pampa, but little is known on the ecology of the
assemblages recorded in the central region of
Argentina,
where
some
species,
especially
crustaceans, are endemic to the neotropical region
(Adamowicz et al., 2004; Echaniz et al., 2005, 2006;
Vignatti et al., 2007).
The aims of this work were to analyze the
variations in the main limnological parameters and the
zooplankton of an inorganic turbid shallow lake with
high salinity, located in the north of La Pampa
province, along its annual cycle, and to test the
following hypotheses: i) that the high concentration of
dissolved solids affects the taxonomic composition
and abundance of the zooplankton community, ii) that
inorganic turbidity has detrimental effects on the
development of zooplankton (Quirós et al., 2002;
Torremorell et al., 2007), and iii) that at nutrient
concentrations equal to those of other Pampean water
bodies with lower salinity, this lake has a higher
biomass of zooplankton, in agreement with that
reported by Evans et al. (1996) for lakes of Canada.
Study area
The Prato shallow lake is located in the north of La
Pampa province (64º15´W, 35º26´S) (Fig. 1), in a
plain region with soft hills and covered with a sand
layer of variable thickness (Calmels & Casadío, 2005),
in the ecotone between the phytogeographical
provinces of the Pampean Plains and the Thorny
Forest (Cabrera, 1976). Has a surface of 62.8 ha and a
maximum depth of 2.6 m.
The mean annual precipitations of the region are
around 700 mm (Casagrande et al., 2006), with a
maximum in summer, but the potential evapotranspiration is about 800 mm year-1 (Roberto et al., 1994).
The lake is fed by rainfalls and, to a lesser extent, by
phreatic waters. It is an arheic water body, which loses
water by evaporation or infiltration and suffers large
level fluctuations. The land of its basin is used for
agriculture and extensive cattle breeding. It has a
regular shape, its bottom sediments consists mainly of
sands, and there is absence of macrophytes and ichtyc
fauna.
Field and laboratory work
Samples were collected monthly from December 2005
until December 2006, except in August, in the three
stations located along the longest axis of the lake.
Water temperature, dissolved oxygen concentration
(oximeter Lutron® OD 5510), water transparency
(Secchi disc), and pH (digital pH meter Cornning® PS
15) were determined in each station. Water samples
were taken and kept refrigerated until their analysis in
the laboratory.
Two quantitative zooplankton samples were
collected in each site with a 10-l Schindler-Patalas
trap, with a 0.04 mm mesh size, and one qualitative
sample with a net 22 cm in diameter and a similar
mesh size. All the samples were anesthetized with
CO2 and kept refrigerated until fixation, with the aim
to avoid contractions that may deform the individuals
collected.
Salinity was determined by means of the
gravimetric method with drying at 104°C.
Chlorophyll-a concentration was measured by
extraction with aqueous acetone and spectrophotometry (spectrophotometer Metrolab 1700) (Arar,
1997; APHA, 1999), total nitrogen by means of the
Kjeldahl method, and total phosphorus by digestion
with potassium peroxodisulfate in acid medium and
UV-visible spectrophotometry (APHA, 1999).
The content of suspended solids was determined
with fiberglass filters (Microclar FFG047WPH), dried
at 103-105°C until constant weight and calcined at
550ºC (EPA, 1993). Macro-and microzooplankton
(Kalff, 2002) were counted under a stereoscopic and a
conventional optical microscope, in Bogorov and
Sedgwick-Rafter chambers respectively.
Conventional measurements of the individuals of
each species sampled were taken with a Carl Zeiss
ocular micrometer, and length-dry weight formulae
were used to determine zooplankton biomass (Dumont
308
Figure 1. Location of the Prato shallow lake in the north of La Pampa province, Argentina. a, b and c: sampling sites.
Figura 1. Localización de la laguna de Prato en el norte de la provincia de La Pampa, Argentina. a, b y c: sitios de
muestreo.
et al., 1975; Rosen, 1981; McCauley, 1984; Culver et
al., 1985; Kobayashi, 1997).
Non parametric ANOVA Kruskal Wallis test,
Spearman’s correlations and principal component
analysis (PCA) (Zar, 1996; Mangeaud, 2004; Pérez,
2004) were carried out by means of the PAST
software version 1.94b (Hammer et al., 2001).
RESULTS
Physical and chemical parameters
Spatial variations of this parameters were not
significant, so we used mean values. The mean
concentration of total dissolved solids in the water was
25.3 g L-1, but increased as the level of water
decreased (Fig. 2 and Table 1), and was characterized
by the predominance of Cl- and Na+, which were
higher than 49% and 92% of the anions and cations
respectively. The pH was high (9.02 ± 0.16) and
relatively stable (Table 1).
The water temperature varied seasonally, with a
maximum of 26.8°C in December 2005 and a
minimum of 8.1°C in July 2006 (Fig. 3). The
concentration of dissolved oxygen was also variable,
oscillating between 9.8 mg L-1 in December 2005 and
1.3 mg L-1 in April 2006 (Fig. 3). The concentration of
nutrients was high and variable (Table 1).
Chlorophyll-a concentration correlated with water
temperature (R = 0.73; P = 0.0065) and presented a
maximum in February 2006, but was relatively low
and stable during the rest of the period studied (Fig.
4).
Figure 2. Monthly variation of maximum depth and
concentration of total dissolved solids (TDS) in Prato
shallow lake.
Figura 2. Variación mensual de la profundidad máxima
y de la concentración de sólidos disueltos totales (TDS)
en la laguna de Prato.
The concentration of organic suspended solids was
higher during the first four months and was
significantly correlated with chlorophyll-a concentration (R = 0.65; P = 0.022), whereas that of
inorganic suspended solids was more abundant during
the last six months (Fig. 4). We found a significant
correlation between the concentration of inorganic
suspended solids and that of total phosphorus (R =
0.75; P = 0.005).
Water transparency was reduced (0.17 m ± 0.06)
and variable along the year (Fig. 5, Table 1), and was
significantly correlated with the concentration of
inorganic suspended solids (R = -0.89; P = 0.0001),
but not significantly correlated with that of organic
suspended solids (R = 0.02; P = 0.940) or chlorophylla concentration (R = 0.40; P = 0.194) (Fig. 8).
309
Table 1. Main physical and chemical parameters registered in Prato shallow lake during the studied period. TP: total
phosforus, TN: total nitrogen.
Tabla 1. Principales parámetros físico químicos registrados en la laguna de Prato durante el período estudiado. TP:
fósforo total, TN: nitrógeno total.
Transparency (m)
Salinity (g L-1)
pH
TP (mg L-1)
TN (mg L-1)
TN:TP
Chlorophill-a (mg m-3)
Dissolved oxigen (mg L-1)
Inorganic suspended solids (mg L-1)
Organic suspended solids (mg L-1)
Mean
Min.
Max.
0.17
25.34
9.02
18.1
28.62
1.58
30.79
6.3
38.03
37.52
0.08
19.47
8.9
11.25
20.63
1.3
9.35
1.3
10
16
0.31
36.84
9.32
25
35.63
2.5
94.79
9.8
63.2
78.7
Figure 3. Monthly variation of water temperature and
dissolved oxygen concentration in Prato shallow lake.
Figura 3. Variación mensual de la temperatura del agua
y de la concentración de oxígeno disuelto en la laguna de
Prato.
Figure 4. Monthly variation of the concentration of
inorganic and organic suspended solids and chlorophylla in Prato shallow lake.
Figura 4. Variación mensual de la concentración de
sólidos suspendidos inorgánicos y orgánicos y de
clorofila-a en la laguna de Prato.
Zooplankton
We recorded a total of six species (Table 2). Among
crustaceans, Moina eugeniae and the calanoid
Boeckella poopoensis were constantly present,
whereas M. macrocopa and the harpacticoid
Cletocamptus deitersi were recorded along four and
nine months respectively. Among rotifers, Brachionus
plicatilis was present along 10 months, whereas B.
dimidiatus along only 2 months (Table 2). Variations
of micro- and macrozooplankton abundance between
sampling sites were not significant.
The spatial variations of the zooplankton
abundance and biomass were not significant, so we
used mean values.
The density of the community presented two peaks
during the warmer months (Fig. 6), produced mainly
by rotifers (B. dimidiatus in January 2006 and B.
plicatilis in December 2006). Although their
abundance was very variable and there were months
during which they were not recorded, they presented
the highest annual mean abundance (Fig. 7, Table 2).
The PCA, whose first two components allowed
explaining more than 60% of the variance, showed
positive correlations between their abundance, the
concentrations of organic suspended solids,
chlorophyll-a and water temperature, but negative
correlations between their abundance and salinity and
inorganic suspended solids concentrations (Fig. 8).
Figure 5. Monthly variation of water transparency in
Prato shallow lake.
Figura 5. Variación mensual de la transparencia del agua
en la laguna de Prato.
Among crustaceans, the most abundant species was
B. poopoensis followed by M. eugeniae (Table 2). B.
poopoensis presented its maximum abundances at the
beginning of the summer, whereas M. eugeniae and
M. macrocopa did so during fall. The PCA showed
positive correlations between crustacean abundance,
chlorophyll-a concentration and water transparency,
but negative ones between crustacean abundance,
salinity and inorganic suspended solids (Fig. 8).
The mean biomass of the zooplankton community
(6614.1 µg L-1 ± 4336.9) presented a peak during fall
and a minimum in spring (Fig. 9). In all cases, the
highest contribution was that of crustaceans (Fig. 10),
among which B. poopoensis represented more than
their biomass and salinity and organic suspended solid
concentrations. The contribution of rotifers was
important only in December 2006, when it represented
29.5% of the total (Fig. 10) and the PCA also showed
a positive correlation with abundance and water
temperature (Fig. 8).
DISCUSSION
The Prato lake is located in the western boundary of
the Pampean plain (Cabrera, 1976), and although it
shares characteristics with typical Pampean lakes of
the province of Buenos Aires (Ringuelet, 1968 and
1972; Torremorell et al., 2007), such as the reduced
depth and the polymixis, it differs from them because
of its seasonality and great variations in water level
and salinity.
These fluctuations are typical of most shallow
lakes of La Pampa province, which are mainly fed by
precipitations and lose water by evaporation (Echaniz
310
Figure 6. Monthly variation in the total zooplanktonic
abundance in Prato shallow lake. The values are the
mean of the three sampling stations.
Figura 6. Variación mensual de la abundancia total
zooplanctónica en la laguna de Prato. Los valores
corresponden al promedio de las tres estaciones de
muestreo.
Figure 7. Monthly variation in the percent composition
of the zooplanktonic abundance during the studied
period. The values are the mean of the three sampling
stations.
Figura 7. Variación mensual de la composición
porcentual de la abundancia zooplanctónica durante el
período estudiado. Los valores corresponden al promedio
de las tres estaciones de muestreo.
et al., 2005, 2006; Vignatti et al., 2007). This
phenomenon is particularly important because these
lakes are located in a region where the evapotranspiration overpasses precipitations (Roberto et al.,
1994). This characteristic was reflected in this lake by
the decrease of almost 0.6 m in the water level and an
increase in the concentration of dissolved solids,
which, at the end of the study, was almost twice of the
initial value, although it was within the mesosaline
range (Hammer, 1986).
The absence of variations in the spatial distribution
of physical and chemical parameters and zooplanktonic abundance and biomass of this lake was
311
Figure 8. Results of the Principal Component Analysis (PCA). Rot.: rotifers, Clad.: cladocerans, Cop.: copepods, Ab.:
abundance, Biom.: biomass, TN and TP: total nitrogen and phosphorus concentrations, Inorg. susp. sol.: inorganic
supended solids, Org. susp. sol.: organic suspended solids, Transp.: water transparency, Temp.: water temperature, Chl a:
chlorophyll concentration.
Figura 8. Resultados del Análisis de Componentes Principales (ACP). Rot.: rotíferos, Clad.: cladóceros, Cop.:
copépodos, Ab.: abundancia, Biom.: biomasa, TN y TP: concentraciones de nitrógeno y fósforo totales, Inorg. susp. sol.:
sólidos suspendidos inorgánicos, Org. susp. sol.: sólidos suspendidos orgánicos, Transp.: transparencia del agua, Temp.:
temperatura del agua. Chl a: concentración de clorofila.
Table 2. List of species recorded, mean, minimum and maximum abundance and biomass and relative frequency of their
appearance in the samples.
Tabla 2. Lista de las especies registradas, abundancia y biomasa medias, mínimas y máximas y frecuencia relativa de
aparición en las muestras.
Frequency
(%)
Abundance (ind L-1)
Biomass (µg L-1)
Mean
Min.
Max.
Mean
Min.
Max.
Cladocerans
Moina eugeniae Olivier, 195
100
219.1
14
1235.3
1611.4
153
8190.2
Moina macrocopa (Straus, 1820)
33.3
28
0
312.7
185.54
0
2101.1
Boeckella poopoensis Marsh, 1906
100
369.7
72.7
737.3
4236.3
512.2
9436
Cletocamptus deitersi (Richard, 1897)
66.7
4.2
0
13.5
4.28
0
17.2
Brachionus plicatilis Müller, 1786
83.3
1330.4
0
11546.7
412
0
3002.1
Brachionus dimidiatus Bryce, 1931
16.7
872.5
0
10467
34.9
0
418.7
Copepods
Rotifers
probably related to their shallow depth, the shape of
their basin (flat and free from obstacles) and to wind
action, all of which determine their polymictic
condition and the permanent mixture of water.
Another feature shared by most lakes of La Pampa
is the predominance of Cl- and Na+, with propor-
tionally low bivalent cations concentrations (Ca++ and
Mg++) (Echaniz et al., 2006).
The lake studied presented some characteristics
that differentiate it from other environments of La
Pampa with similar salinity, in particular, among the
physical factors, its reduced transparency, which was
312
Figure 9. Monthly variation in total zooplankton
biomass during the studied period. The values are the
mean of the three sampling stations.
Figura 9. Variación mensual de la biomasa total del
zooplancton durante el período estudiado. Los valores
muestreo.
Figure 10. Monthly variation in the percent composition
of zooplankton biomass. The values are the mean of the
three sampling stations.
Figura 10. Variación mensual de la composición
porcentual de la biomasa del zooplancton. Los valores
muestreo.
almost 10 times lower than that recorded in previous
studies (Echaniz et al., 2006; Vignatti et al., 2007).
This high turbidity was due to the differential
predominance of the two fractions of suspended solids
along the year. Those of organic origin were higher
during the summer, when the concentration of
chlorophyll-a was also high, whereas those of
inorganic origin were higher during winter and spring,
when more intense winds are present (Cano, 1980).
Due to the scarce depth of the lake, these winds cause
the removal and resuspension of bottom sediments
(Scheffer, 1998; Borell Lövstedt & Bengtsson, 2008).
In addition, unlike that found in similar lakes of the
province, this situation was favored by the total
absence of macrophytes, which make resuspension
more difficult.
The high concentrations of nutrients, which
allowed us to characterize the lake as hypereutrophic
(OECD, 1982), were similar to those of other
environments of La Pampa (Echaniz et al., 2008;
Echaniz & Vignatti, unpublished data), but, in
particular, total phosphorus was several times higher
than those reported by Quirós et al. (2002) and
Sosnovsky & Quirós (2006) for shallow lakes of
Buenos Aires province. This could be due, on one
hand, to the high impact caused by the dragging of the
feces of animals that feed on its basin, especially
during storms (Carpenter et al., 1998; Bennett et al.,
1999; Bremigan et al., 2008), since cattle can excrete
between 9 and 16 kg of phosphorus.ind.year-1 (Russell
et al., 2008). On the other hand, the resuspension of
sediments by the wind is particularly important in
shallow lakes (Markensten & Pierson, 2003; De
Vicente et al., 2006; Borell-Lövstedt & Bengtsson,
2008), since removal favors the resolubilization of the
nutrients of the internal load (Havens et al., 2007),
which, in turn, favors the internal eutrophication of the
lake (Smolders et al., 2006). This was probably the
case in the lake studied in this work, since the highest
concentrations of phosphorus were found during the
second half of the year, during which stronger winds
are present (Cano, 1980) and the concentrations of
inorganic suspended solids were highest. In addition,
the reduced capacity of phosphorus and nitrogen
absorption of the sediments due to the relatively large
size of the predominant particles (Kapanen, 2008) and
to the fact that water is lost only by evaporation
because the lake is an arheic environment leads to
accumulation processes.
Zooplankton diversity was reduced, a common
situation in environments with high salinity (Hammer,
1986; Herbst, 2001; Ivanova & Kazantseva, 2006), but
another feature that differentiates this lake from others
of La Pampa is the lower species richness found, since
the species richness in other lakes with similar
concentrations of dissolved solids but much higher
transparency is close to 15 (Echaniz et al., 2006,
Vignatti et al., 2007).
As regards the zooplankton found, the species
recorded were typical of these ecosystems and were
characterized by the presence of autochthonous
halophilic crustaceans, such as Moina eugeniae, a
species restricted to saline waters of the central region
of Argentina (Paggi, 1998; Echaniz et al., 2006), and
313
Boeckella poopoensis, a species that has a very wide
geographical distribution, from the north of Patagonia
to the south of Perú (Menu-Marque et al., 2000; De
los Ríos, 2005; Locascio de Mitrovich et al., 2005).
The two rotifer species found have a wide distribution
and are tolerant to salinity (Fontaneto et al., 2006).
Other important differences found with other saline
lakes of La Pampa were the high total mean
abundance, which was between four and six times
higher (Echaniz et al., 2006; Vignatti et al., 2007), and
the numeric predominance of rotifers, which were
almost four and ten times more abundant than
copepods and cladocerans respectively, in spite of
which their biomass was only about 7% of the total.
Among rotifers, B. plicatilis showed a more
constant presence, since it was recorded during most
of the year and its maximum density was several times
higher than the maximum recorded in other lakes of
the province (Echaniz et al., 2006).
The abundance and biomass of rotifers were
affected by water temperature and chlorophyll-a
concentration, but not by salinity or the concentration
of inorganic suspended solids. In contrast, the
abundance and biomass of both cladocerans and
copepods were negatively affected by the
concentration of inorganic suspended solids and
salinity, but positively affected by water temperature,
since both parameters were higher during summer and
fall.
The zooplankton biomass of Prato shallow lake
was two-fold higher than that recorded in the same
period in Don Tomás and Bajo de Giuliani, two
shallow lakes of La Pampa, which showed a similar
concentration of nutrients, but salinities of 0.8 and
9.82 g L-1 and concentrations of chlorophyll-a of
154.6 and 173.7 mg m-3 respectively (Echaniz et al.,
2008; Echaniz et al., 2009).
Besides, the macrozooplankton biomass of Prato
lake was six times higher than the maximum
determined by Quirós et al. (2002) in a group of 23
organic turbid shallow lakes of Buenos Aires, which
presented salinities between 0.3 and 27 g L-1 and
concentrations of chlorophyll-a of up to 405 mg m-3.
This supports the hypothesis that although saline lakes
have low concentrations of chlorophyll-a, lower algal
biomass, and thus low primary productivity, they are
able to support high zooplankton biomasses (Evans et
al., 1996).
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank the Facultad de Ciencias Exactas y
Naturales, Universidad Nacional de La Pampa for the
financial support of the project and Mr. Hugo Prato
and his family, owners of the rural establishment in
which the lake is located.
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Estimación de mortalidad natural e incertidumbre para congrio dorado
(Genypterus blacodes Schneider, 1801) en la zona sur-austral de Chile
Rodrigo Wiff1, J.C. Quiroz1, Vilma Ojeda1 & Mauricio A. Barrientos2
1
División de Investigación Pesquera, Instituto de Fomento Pesquero
Blanco 839, Valparaíso, Chile
2
Instituto de Matemáticas, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Blanco Viel 596, Cerro Barón, Valparaíso, Chile
RESUMEN. El congrio dorado (Genypterus blacodes) es un pez demersal de gran importancia económica en
la pesquería multiespecífica y multiflota que opera en la zona sur-austral de Chile (41°28’-57°00’S). Desde
principio de los años noventas se consideró para efectos de la evaluación poblacional la existencia de un único
stock. Sin embargo, varios antecedentes relacionados con la historia de vida y demografía han conducido a
que, desde el año 2005, la evaluación de esta especie se realice bajo dos stocks administrativos, uno en la zona
norte (41°28’-47°00’S) y otro en la zona sur (47°00’-57°00’S). La separación de stocks produce una demanda
por actualización de parámetros de historia de vida, entre éstos la mortalidad natural (M). En este trabajo se
estimó M para el congrio dorado mediante métodos empíricos aplicados por zona y sexo. La incertidumbre en
M fue incorporada a través de remuestreo de Monte Carlo considerando dos fuentes de error, una proveniente
de los parámetros de historia de vida que alimentan los modelos empíricos y otra, proveniente de los
coeficientes que los definen. El promedio de M mediante los diferentes métodos mostró, para una determinada
zona, importantes diferencias entre sexos, como también para sexos conjuntos entre zonas de pesca. Los
individuos de la zona norte presentaron mayor M que aquellos provenientes de la zona sur y los coeficientes de
variación por método son altamente dependientes del tipo de error incorporado. El método de Pauly (1980)
parece ser el más adecuado para el congrio dorado entregando valores de M para sexos conjuntos de 0,27 año-1
(IC: 0,13-0,47) en la zona norte y 0,23 año-1 (IC: 0,11-0,40) en la zona sur.
Palabras clave: Genypterus blacodes, mortalidad natural, pesquería demersal, historias de vida, demografía,
sur de Chile.
Estimation of natural mortality and uncertainty in pink cusk-eel
(Genypterus blacodes Schneider, 1801) in southern Chile
ABSTRACT. Pink cusk-eel (Genypterus blacodes) is a demersal fish of high economic importance for the
multi-species and multi-fleet fishery operating off far-southern Chile (41°28’-57°00’S). Since the early 1990s,
the existence of a single stock was assumed for purposes of stock assessments. However, several attributes
related with life history and demography led to the designation, as of 2005, of two administrative stocks of this
species, a northern-austral stock stock (41°28’-47°00S) and a southern-austral stock (47°00-57°00S). The
division of these stocks has produced a demand for updating life history parameters, including natural
mortality (M). In the present work, we used empirical methods to estimate M for pink cusk-eel by zone and
sex. The uncertainty in M was incorporated through Monte Carlo resampling considering two sources of error:
one from the life history parameters that feed the empirical models and the other from the coefficients that
define them. The average M obtained by the different methods showed important differences between sexes
for a given zone and between combined sexes between the different fishing zones. The M for individuals from
the northern-austral zone was higher than that for those from the southern-austral zone. The coefficients of
variation by method were highly dependent on the type of error incorporated. Pauly’s (1980) method seems to
be the most appropriate for pink cusk-eel, providing M values for the combined sexes of 0.27 year-1 (IC: 0.130.47) for the northern-austral zone and 0.23 year-1 (IC: 0.11-0.40) for the southern-austral zone.
Keywords: Genypterus blacodes, natural mortality, demersal fishery, life history, demography, southern
Chile.
___________________
Corresponding author: Rodrigo Wiff ([email protected])
316
317
Mortalidad natural en congrio dorado, zona sur-austral de Chile
INTRODUCCIÓN
Las especies que constituyen el género Genypterus
son peces bento-demersales que habitan el talud y
plataforma continental en el hemisferio sur. Aunque
seis especies pertenecientes a este género podrían ser
de interés económico (Ward & Reilly, 2001), el
congrio dorado (Genypterus blacodes) es la especie
más importante en términos de intencionalidad de
pesca y niveles de captura, conformando importantes
pesquerías en Australia (Ward et al., 2001), Nueva
Zelandia (Horn, 1993), Argentina (Cordo, 2001) y
Chile (Wiff & Quiroz, 2010).
Acorde a los registros históricos de capturas
disponibles, la pesquería de congrio dorado en Chile
se ha desarrollado entre Talcahuano (36°44’S) y el sur
del Cabo de Hornos (57°00’S); sin embargo, la
principal zona de explotación está circunscrita a la
zona sur-austral (41°28’-57°00’S) (Fig. 1).
Actualmente, el congrio dorado es capturado por una
pesquería multiflota constituida por una componente
industrial de embarcaciones arrastreras y palangreras,
y una segunda componente artesanal de embarcaciones espineleras. Esta pesquería comenzó a ser
monitoreada a principio de los años setenta,
registrándose bajas capturas que evidenciaban una
reducida intencio-nalidad de pesca hacia esta especie.
Durante la década de los ochenta la flota comenzó a
dirigir esfuerzo sobre el recurso y ya a principio de los
años noventa, debido a los altos niveles de captura
registrados, las autoridades competentes decidieron
declarar al congrio dorado en “estado de plena
explotación” (Decreto Supremo Nº 656).
Este estado de explotación corresponde a una
disposición de la Ley General de Pesca y Acuicultura
de Chile, que básicamente faculta a la administración
pesquera al establecimiento de cuotas de captura. En
este contexto, desde 1992 esta pesquería se ha
manejado por medio de cuotas de captura lo que ha
llevado a estimar niveles de biomasas. Las
estimaciones de biomasas son obtenidas regularmente
desde modelos de evaluación de stock, los que han
contemplado el análisis de población virtual y los
modelos estadísticos de captura a la edad. Hasta el año
2004, la modelación incluía un único stock de congrio
dorado distribuido en la zona sur-austral (Montecinos
& Canales, 2004). Sin embargo, Wiff et al. (2005)
mostraron diferencias demográficas como tallas
medias y proporción sexual como también en la
función de crecimiento al interior de la zona suraustral, proponiendo una diferenciación en las zonas
de manejo de la pesquería demersal sur-austral (PDA).
Bajo estos argumentos, desde el año 2005 se viene
realizando una modelación poblacional separada para
la zona norte (41°28’S-47°00’S) y zona sur (47°00’57°00’S) de la zona sur-austral (Fig. 1), suponiendo la
existencia de dos unidades de stocks. Esta separación
de stocks requiere el análisis de los parámetros de
historias de vidas diferenciados por zonas. En este
sentido, si bien Wiff et al. (2007) contribuyeron
proporcionando estimaciones de parámetros de crecimiento de von Bertalanffy por sexo, tanto para la zona
norte como la zona sur, aún existe carencia sobre los
valores de mortalidad natural (M) para cada zona con
sus valores de incertidumbre asociados.
Las estimaciones disponibles de M para congrio
dorado han sido realizadas en forma determinista y
empleando métodos bioanalógicos para la extensión
total de la zona sur-austral (Aguayo et al., 1986; Ojeda
et al., 1986). En este sentido, estimaciones detalladas
de M por zonas son altamente deseables para la
determinación de biomasas poblacionales. El principal
objetivo de este trabajo es proveer estimaciones de
mortalidad de congrio dorado por sexo y zona, por
medio de un conjunto de modelos empíricos e
incorporado la incertidumbre intrínseca de diferentes
parámetros de historia de vida.
El enfoque de modelación para la determinación
del status del recurso y estrategias de explotación
actualmente implementado en congrio dorado depende
fuertemente de los valores de M (Wiff & Quiroz,
2010). En efecto, M es un parámetro clave en la
determinación de la dinámica poblacional y esta tiene
influencia directa sobre los estimados de producción,
ya sea en términos de crecimiento somático o la razón
entre la población desovante y la abundancia de
reclutas. A pesar de su importancia, M ha sido el
parámetro de historia de vida estimado con menor
rigurosidad, esto en contraste con otros parámetros de
historia de vida como fecundidad, madurez y
crecimiento (Hewitt & Hoenig, 2005). Idealmente, las
tasas de mortalidad natural debiesen ser estimadas a
través de métodos tales como marcaje-recaptura o
análisis telemétrico (Pollock et al., 2004). Sin
embargo, estos métodos son difíciles de implementar
para la población de congrio dorado en Chile, tanto
por el costo asociado, como los aspectos logísticos
relativos a la prospección de un área geográficamente
accidentada como la zona sur-austral. Por otro lado, el
análisis de la curva de captura es un método común
para estimar mortalidad, sin embargo, este método
requiere supuestos acerca de la condición virginal del
stock que es difícil de cumplir bajo los actuales
niveles de explotación de congrio dorado (Wiff &
Quiroz, 2010).
Una alternativa para estimar M proviene de los
métodos empíricos, los cuales básicamente tratan de
predecir procesos poblacionales complejos en base a
318
Figura 1. Mapa de la zona de estudio indicando las áreas de pesca y las principales ciudades.
Figure 1. Map of the study zone indicating fishing areas and the main cities.
otros parámetros de historia de vida o atributos
demográficos que son más fáciles de obtener.
Particularmente en el caso de M, las relaciones
empíricas tratan de dar cuenta de la relación existente
entre ésta y otros parámetros de historia de vida. Estas
relaciones han encontrado sustento teórico, tanto
desde el punto de vista evolutivo (Charnov, 1993)
como ecológico (Jensen, 1996). En este trabajo se
emplean relaciones empíricas para proporcionar un
rango plausible de M para congrio dorado
incorporando la incertidumbre.
Las estimaciones de M se obtuvieron a través de cinco
métodos empíricos que fueron seleccionados de
acuerdo a la disponibilidad y calidad de los
parámetros de historia de vida. Los métodos
seleccionados fueron (1) Alverson & Carney (1975);
(2) Pauly (1980); (3) Frisk et al., (2001); (4) Hoenig
(1983) y (5) Jensen (1996). Los tres primeros métodos
consideran los parámetros de crecimiento de la
función de von Bertalanffy en longitud,
l(a) = l∞ (1 − e-k (a-a0)), donde l es la longitud a edad a,
l∞ es la longitud asintótica, k es el coeficiente de
crecimiento y a0 es la edad teórica cuando l=0. El
método de Hoenig usa la longevidad amax, mientras
que el método de Jensen incorpora la edad de madurez
a50%, como un indicador de la sobrevivencia (Tabla 1).
Los parámetros de crecimiento y sus errores
estándar, separados por zonas de la PDA y sexo
fueron obtenidos de Wiff et al. (2007), mientras que
Pauly (1980)
Quiroz et al. (2010)
*
*
α = 0,0066
β = 0,2790(0,24)
(T°) γ = 0,6543(0,11)
δ = 0,4634(0,18)
α = 1,1(0,22)
β = 0,8(0,62)
α = 1,65(0,20)
α = 1,44(0,20)
β = 0,982(0,20)
log10=(M) = -α - β log10(l∞) + γ log10 (k) + δ log10 (T°)
M = exp(α k + β)
M = α / a50%
log (M) = α - β ⋅log amax
Pauly (1980)
Frisk et al. (2001)
Jensen (1996)
Hoenig (1983)
(*) CV = 0.2 fue considerado
Cubillos (2003)
α = 0,62(0,22)
M = 3k(1 - α) / α
Alverson & Carney (1975)
Referencia de CV
Coeficientes (CV)
Formulación
Método
Table 1. Applied method description and their coeffcients of variation (CV). M: natural mortality, l∞ y k: growth parameters of the von Bertalanffy equation, a50%: age at
50% of maturity, amax: longevity, T°: habitat temperature.
Tabla 1. Descripción de los métodos aplicados y su coeficiente de variación (CV). M: mortalidad natural; l∞ y k: parámetros de crecimiento de la ecuación de von
Bertalanffy, a50%: edad del 50% de madurez, amax longevidad, T°: temperatura del ambiente.
319
sus respectivas matrices de correlación fueron
obtenidas de Wiff et al. (2006). Luego, amax es
estimada como la edad a la cual el 95% de l∞ es
alcanzado. La longitud al 50% de madurez (l50%) fue
obtenida de Aguayo et al. (2001), quienes reportan
(l50% = 82,2 cm (IC95%=80,5-84,2) para hembras y
(l50% = 70,2 cm (IC95%=66,7-73,8) para machos,
indistintamente de las zonas de pesca. Con estos
parámetros, a50% fue calculada con los parámetros de
crecimiento específicos para cada sexo y zona.
La incertidumbre fue incorporada siguiendo el
método propuesto por Quiroz et al. (2010). De
acuerdo a estos autores, las estimaciones de M fueron
evaluadas incluyendo dos fuentes independientes de
incertidumbre:
(1) Los errores provenientes desde los parámetros
de historia de vida que son usados como valores de
entrada en los modelos empíricos (de aquí en adelante
“error de rasgo”);
(2) el error intrínseco provenientes desde los
coeficientes que definen las ecuaciones empíricas (de
aquí en adelante “error de coeficiente”). La
incertidumbre fue incorporada a través del método
Monte Carlo, remuestreando 5000 veces los
parámetros de crecimiento, longitud de madurez,
temperatura promedio del ambiente y los coeficientes
de regresión de los métodos descritos.
La incertidumbre de los parámetros de crecimiento
fue incorporada a través del remuestreo desde una
distribución normal multivariada que utiliza la matriz
de covarianza descrita por los estimadores asintóticos
de varianza y correlación. Definiendo los parámetros
de crecimiento como un vector u de longitud n, se
tiene que u = {l∞ , k , a0 } , luego es posible obtener m
vectores aleatorios u m* = X = [ x1 ,.., xm ]T desde la
función de distribución de densidad:
f ( x1 ,.., xm ) =
1
(2π ) n /2 ξ
1/2
⎛ 1
⎞
exp ⎜ − (X − u )T ξ −1 (X − u ) ⎟ , (1)
⎝ 2
⎠
donde ξ es la matriz de varianza-covarianza (n x n) de
u, la cual reúne las siguientes características: E(X) = u
tal que, E ⎡(X − u )(X − u )T ⎤ = ξ donde E es el operador
⎣
⎦
esperanza.
Por otro lado, el parámetro a50% fue remuestreado
desde una distribución uniforme truncada acorde al
intervalo del 95% de confianza de la longitud a la
madurez. Un procedimiento similar fue implementado
para introducir la incertidumbre en la temperatura del
ambiente utilizada por el método de Pauly (1980),
remuestreando desde una distribución uniforme
truncada entre 8 y 11°C. Estos valores de temperatura
320
corresponden a la mínima y máxima reportada para la
zona sur-austral (Bustos et al., 2007).
La incorporación del error de coeficiente en el
método de Pauly (1980) y el de Alverson & Carney
(1975), fue realizada a través de remuestreo de los
coeficientes de regresión desde una distribución
normal y con coeficientes de variación (CV) acorde a
la Tabla 1. Debido a la falta de información
relacionada con los estimadores de varianza del
método de Jensen (1996) y el de Hoenig (1983), al
igual que como lo consideraron Quiroz et al. (2010),
se asumió que los coeficientes de regresión fueron
normalmente distribuidos con un CV del 20%.
RESULTADOS
En términos generales, las estimaciones promedio de
mortalidad natural (M) entregadas por los métodos
para ambas zonas y sexos fueron menores con el
método de Pauly (1980), ya sea incorporando
únicamente el error de rasgo o adicionando el error de
coeficiente (Tabla 2). Por el contrario, los mayores
niveles de M promedio se obtuvieron por el método de
Frisk et al. (2001) y por el método de Jensen (1996).
Cuando se analiza M a través de los métodos,
incorporando error de rasgo más error de coeficiente,
la media para machos de la zona norte se encuentra
entre 0,33 y 0,55 año-1; mientras que para los machos
en la zona sur, la media tiene un rango entre 0,30 y
0,49 año-1. En el caso de las hembras de la zona norte,
la media de M a través de los métodos se encuentra
entre 0,26 y 0,43 año-1. En el caso de las hembras de la
zona sur, el rango promedio de M a través de los
métodos resultó ligeramente inferior que el obtenido
para la zona norte, variando entre 0,24 y 0,38 año-1.
Las estimaciones de M promedio para ambos sexos
incorporando ambas fuentes de error cubrió entre 0,26
y 0,44 año-1 para individuos de la zona norte y
medianamente menor, entre 0,23 y 0,34 año-1, para
individuos de la zona sur-austral. En términos de
género, los machos presentan una M mayor que en
hembras para una misma zona, además, es recurrente
para ambos sexos que en la zona sur se obtengan
menores valores de M (Figs. 2 y 3).
La incorporación del error de coeficiente produce
un incremento en el CV de M hasta en más de 100
veces, esto en comparación con las estimaciones de M
que únicamente incorporan error de rasgo. Sin
embargo, la sensibilidad de la incorporación del error
de coeficiente varió a través de los métodos usados.
Por ejemplo, para el método de Jensen (1996) y el de
Pauly (1980), la incorporación del error de coeficiente
hace variar a los estimados de M entre 2 y 10 veces,
321
Tabla 2. Estimaciones de mortalidad natural en congrio dorado incorporando error de rasgo y error de coeficientes.
Table 2. Natural mortality estimates for pink cusk-eel incorporating trait-error and coefficient-error.
Zona Norte, Pesquería Demersal Sur-Austral
Sexo
Jensen (1996)
Pauly (1980)
Frisk et al. (2001)
Hoenig (1983)
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambas
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambos
Error de Rasgo
CV(%)
7,04
2,94
3,34
4,27
4,23
4,25
0,76
0,89
0,66
0,69
0,81
0,60
0,65
0,77
0,57
Mediana
0,37
0,28
0,26
0,31
0,25
0,25
0,47
0,35
0,35
0,44
0,34
0,34
0,38
0,28
0,29
Error de rasgo + error de coeficiente
Media
0,37
0,28
0,26
0,31
0,24
0,25
0,47
0,35
0,35
0,44
0,34
0,34
0,38
0,28
0,29
CV(%)
20,90
19,76
20,10
38,03
40,55
40,54
63,00
65,78
68,62
67,46
66,39
63,66
62,28
67,63
68,34
Mediana
0,37
0,28
0,26
0,31
0,24
0,25
0,47
0,35
0,36
0,44
0,34
0,34
0,39
0,28
0,30
Media
0,37
0,28
0,26
0,33
0,26
0,27
0,55
0,43
0,44
0,51
0,39
0,39
0,45
0,34
0,35
0,42
0,30
0,29
0,27
0,22
0,21
0,40
0,31
0,27
0,39
0,30
0,28
0,35
0,26
0,24
0,42
0,30
0,29
0,30
0,24
0,23
0,47
0,38
0,34
0,44
0,35
0,31
0,42
0,32
0,29
Zona Sur, Pesquería Demersal Sur-Austral
Jensen (1996)
Pauly (1980)
Frisk et al. (2001)
Hoenig (1983)
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambas
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambos
Machos
Hembras
Ambos
8,20
3,07
3,28
4,33
4,27
4,27
0,85
0,60
0,60
0,77
0,54
0,54
0,75
0,52
0,53
mientras que para los restantes métodos la
incorporación del error de coeficiente logra
incrementar los niveles de M entre 79 y 137 veces.
Esto indica que, frente la incorporación de ambas
fuentes de incertidumbre, los intervalos de confianza
de M para los métodos de Frisk et al. (2001); Alverson
& Carney (1975) y Hoenig (1983) son mayores que
aquellos estimados con el método de Jensen (1996) o
el de Pauly (1980) (Figs. 2 y 3).
Cuando se analizan ambas fuentes de
incertidumbre, para todos los métodos, zonas y sexos,
la media fue siempre mayor que la mediana. Esto
indica que al incorporar error de coeficiente produce
una asimetría negativa (kurtosis) en la distribución de
M, posiblemente debido a la naturaleza log-normal de
los coeficientes que definen los métodos empíricos.
0,42
0,30
0,29
0,28
0,22
0,21
0,40
0,31
0,27
0,39
0,30
0,27
0,35
0,26
0,24
0,42
0,30
0,29
0,28
0,22
0,21
0,40
0,31
0,27
0,39
0,30
0,27
0,35
0,26
0,24
21,57
20,27
20,20
39,33
41,40
41,68
67,29
69,54
71,61
63,17
62,43
66,51
65,24
66,61
72,35
DISCUSIÓN
Cada uno de los métodos implementados entregan
diferente estimaciones de media, mediana y CV. Estas
diferencias son causadas en parte por los parámetros
de historia de vida requeridos para la implementación
de cada método en específico. Cuando solamente se
introduce el error de rasgo, los métodos que dependen
de parámetros anexos a los de crecimiento (Pauly,
1980; Jensen, 1996), presentan mayor dispersión que
aquellos que dependen completamente del crecimiento
(Hoenig, 1983; Alverson & Carney, 1975; Frisk et al.
2001). Esto se puede deber a que los parámetros de
crecimiento de la función de von Bertalanffy
reportados por Wiff et al. (2007) presentan un
coeficiente de variación muy bajo, que a su vez, es
322
Figura 2. Estimaciones de mortalidad natural por sexo en congrio dorado para la zona norte de la pesquería demersal suraustral, incorporando error de rasgo y error de coeficiente.
Figure 2. Natural mortality estimates by sexes for pink cusk-eel in the northern-austral zone incorporating trait-error and
coefficient-error.
Figura 3. Estimaciones de mortalidad natural por sexo en congrio dorado para la zona sur de la pesquería demersal suraustral, incorporando error de rasgo y error de coeficiente.
Figure 3. Natural mortality estimates by sexes for pink cusk-eel in the southern-austral zone incorporating trait-error and
coefficient-error.
323
transferido a las estimaciones de M. Por otra parte, la
incorporación del error de coeficiente incrementa de
forma importante el CV e introduce asimetría en la
distribución de M, a través de las zonas y entre sexos.
Este incremento de CV es una consecuencia directa de
la incorporación de una fuente adicional de
incertidumbre, mientras que la asimetría de la
distribución posiblemente obedece a la estructura
multiplicativa en escala logarítmica que es asumida en
los errores de los diferentes coeficientes que describen
los métodos aplicados.
Debido a que es imposible conocer el valor
verdadero de M, carece de sentido comparar los
métodos en términos de precisión, no obstante, es
acertado comparar estos métodos en términos de la
sensibilidad de M a los errores en los parámetros de
historia de vida y en los coeficientes que describen los
métodos empíricos. Además, nuestros resultados
indican que los métodos utilizados para estimar M no
deberían ser comparados utilizando únicamente error
de rasgo, sin antes evaluar las consecuencias en las
estimaciones de M debido a la incorporación del error
en los coeficientes. En efecto, usar únicamente el error
de coeficiente puede ser difícil de interpretar cuando
se compara el mejor método en términos de CV,
debido a que éstos son altamente sensibles al número
de coeficientes y a la forma funcional de sus errores.
De esta forma, la variabilidad en las estimaciones de
M está fuertemente asociada a la naturaleza
paramétrica de los métodos aplicados. Por ejemplo,
los métodos de Jensen (1996) y Alverson & Carney
(1975) dependen de un parámetro de historia de vida y
un coeficiente de regresión. En términos de historia de
vida, el método de Jensen depende de a50%, mientras
que el método de Alverson & Carney (1975) utiliza el
parámetro de crecimiento k. Cuando ambos errores
son incorporados, el método de Jensen (1996) presenta
el menor CV. Debido a que los parámetros de
crecimiento y la edad de madurez presentan valores
bajos de CV (Aguayo et al., 2001; Wiff et al., 2007),
los elevados niveles de CV para el método de
Alverson & Carney (1975) en comparación con el
método de Jensen (1996), se deben al error de
coeficiente para cada uno de estos métodos. Por otra
parte, el método de Hoenig (1983) y el método de
Frisk et al. (2001) también dependen de un parámetro
de historia de vida, pero éstos requieren dos
coeficientes de regresión. Cuando ambas fuentes de
error son consideradas, estos métodos muestran
intervalos de confianza más altos que los obtenidos
por los restantes métodos empíricos. Esta es una
consecuencia derivada de la magnitud del error en los
coeficientes regresivos de estos métodos, que en
definitiva se propagan a la variabilidad de M.
El método de Pauly (1980) depende de dos
parámetros de historia de vida, cuatro coeficientes
regresivos y la temperatura del ambiente, sin embargo,
a pesar del mayor número de parámetros y
coeficientes regresivos, este método no entrega el
mayor CV cuando ambas fuentes de error son
incluidas. En efecto, el método de Pauly (1980)
muestra el segundo CV más pequeño después del
método del Jensen (1996). Esta aparente contradicción
entre el número de parámetros y coeficiente del
modelo de Pauly (1980) y la magnitud del CV de M,
fue explicado por Quiroz et al. (2010) y atribuido a la
alta correlación existente entre los parámetros de
crecimiento. Bajo la metodología propuesta en este
artículo para incorporar incertidumbre, cuando se
remuestrean parámetros altamente correlacionados, el
resultado es la obtención de menor variación como es
M en el caso del modelo de Pauly (1980). Otra
particularidad del método de Pauly (1980) es la
incorporación de la temperatura del hábitat, que en el
caso de la columna de agua y las profundidades donde
habita el congrio dorado, podrían ser consideradas
invariable. Esto es particularmente importante ya que
se conoce que esto puede ser un factor clave en la
determinación de M (Brown et al., 2004).
La propuesta del método empírico más adecuado,
depende de la calidad de los parámetros que alimentan
los métodos empíricos y la naturaleza matemática de
estos. El método de Jensen (1996) podría estar
sesgado para la determinación de M, debido a que la
edad de madurez proviene de la madurez a la longitud
reportada por Aguayo et al. (2001) en individuos de
congrio dorado capturados en toda la extensión
geográfica de la zona sur-austral, sin hacer ningún tipo
de distinción geográfica en términos de stock como
fue recomendado por Wiff et al. (2006). Por otro lado,
el método de Hoenig (1983) utiliza la longevidad
máxima derivada de la talla asintótica, posiblemente
introduciendo un sesgo o un error adicional al
considerar una relación funcional empírica entre la
longevidad y la longitud asintótica. Así mismo, el
método de Frisk et al. (2001) fue inicialmente
propuesto para elasmobranquios. Sin embargo, Quiroz
et al. (2010) señalan que especies de elasmobranquios
y peces teleósteos comparten la misma dependencia de
M con los parámetros de crecimiento, lo que posibilita
el empleo de métodos empíricos desarrollados para
peces teleósteos en poblaciones de elamosbranquios y
viceversa. De todas formas, la no especificidad del
método de Frisk et al. (2001) exclusivamente para
teleósteos podría causar que este método muestre las
mayores estimaciones de M.
Por último, bajo los argumentos descritos en el
párrafo anterior, se recomienda considerar las
estimaciones del método de Pauly (1980) como las
menos sesgadas para congrio dorado a través de sexos
y zonas de pesca. En este contexto, las estimaciones
del método de Pauly (1980) que incorporan ambos
errores (rasgos y coeficientes) sugieren emplear, ya
sea en modelos poblacionales o análisis de
sobrevivencia, los siguientes valores de M: 0,33 año-1
(IC: 0,17-0,57) para machos zona norte, 0,30 año-1
(IC: 0,15-0,52) para machos zona sur, 0,26 año-1 (IC:
0,13-0,47) hembras zona norte y 0,24 año-1 (IC: 0,120,43) hembras zona sur. Mientras que para sexos
conjuntos se sugiere utilizar 0,27 año-1 (IC: 0,13-0,47)
para la zona norte y 0,23 año-1 (IC: 0,11-0,40) para la
zona sur. Estas estimaciones son similares a las
reportadas para toda la zona sur-austral por medio de
métodos empíricos, como aquellas estimadas por
Aguayo et al., (1986) con valores de 0,35 año-1 para
machos y 0,23 año-1 para hembras, mientras que Ojeda
et al. (1986) calculan valores de 0,28 año-1 y 0,25
año-1 para machos y hembras respectivamente.
Investigaciones recientes orientadas a explorar la
estructura ecosistémica (Arancibia et al., 2003), como
también, el modelamiento multiespecie para la zona
sur-austral (Arancibia et al., 2010), han empleado el
valor de M = 0,26 año-1 utilizado en las más recientes
evaluaciones de stocks (Wiff & Quiroz, 2010), el que
ha sido adoptado de las estimaciones de Aguayo et al.
(1986) realizadas hace más de una década. Por tanto,
es fehaciente que la actualización de los valores de M
en congrio dorado y su incertidumbre, ya sea por
género o área de distribución, viene a precisar los
resultados de investigaciones que emplean este
parámetro.
La tarea de comparar los métodos empíricos, ya
sea por la naturaleza de sus coeficientes o la
certidumbre en los parámetros de historia de vida, no
solamente obedece a la selección de un método
consistente con los rasgos demográficos y dinámica
poblacional de congrio dorado, sino también, por a las
consecuencias que conlleva una inadecuada
especificación de M en los modelos de evaluación de
stock. Ultang (1977) exploró la sensibilidad de los
resultados del análisis de población virtual (APV) a un
conjunto de escenarios de variabilidad de M. Los
resultados fueron concluyentes en indicar que
imprecisiones de M en torno a un 50% deben
ocasionar sesgos del orden de 20% en las estimaciones
de la mortalidad por pesca. En este mismo sentido,
otras investigaciones han mostrado que la variabilidad
temporal de M incrementa de forma importante la
variabilidad de los reclutamientos estimados en el
contexto de un modelo edad-estructurado (Lapointe et
al., 1992; Aanes et al., 2007). En este sentido, evaluar
el nivel de sensibilidad de las estimaciones de
324
mortalidad natural es claramente esencial y la
incorporación de las diferentes fuentes de
incertidumbre en la evaluación de stock es, por tanto,
altamente deseable. Las estimaciones de M y sus
intervalos de confianza, en el caso de congrio dorado,
pueden ser incorporadas en los modelos de evaluación
de stock y propagadas a las estrategias de manejo. Lo
más común es el análisis de sensibilidad, donde una
evaluación de stock es realizada repetidamente para
varios valores de M obtenidos desde los intervalos de
confianza (Quiroz et al., 2011). Una segunda vía es
utilizar una aproximación bayesiana configurando una
distribución empírica de M en base a sus intervalos de
confianza y utilizarla como distribuciones a priori
(McAllister et al., 1994; Patterson, 1999). Finalmente,
la incertidumbre de M también puede ser incluida en
modelos estado-espacio, donde el error en M puede ser
incorporado como una de las componentes aleatorias
(error de proceso) que regulan la estocasticidad en la
dinámica poblacional (Millar & Meyer, 2000).
Este estudio evidencia que los estimados de M para
una determinada zona son diferentes entre sexos,
como también para sexos conjuntos entre zonas de
pesca. Para una zona dada, los machos presentan
mayores estimados de M que las hembras. Cuando se
compara entre zonas, los individuos de la zona norte
presentan mayor mortalidad que los provenientes de la
zona sur. Esto obedece a que los individuos de la zona
norte para un sexo dado, son más pequeños a una edad
específica (Wiff et al., 2007), haciendo que k sea
mayor. A su vez k es directamente proporcional a M
(Charnov, 1993), causando que en la zona norte se
obtengan mayores estimados de M que en la zona sur.
Las notorias diferencias de las magnitudes de
mortalidad natural por zona de pesca apoya la
diferenciación de stock sugerida por Wiff et al. (2005)
y entregan elementos para profundizar en el concepto
de stock pesquero del congrio dorado en la zona suraustral. En este contexto, el primer antecedente sobre
la identificación de unidades de stock en esta especie
fue realizado por Chong (1993) en base a un análisis
morfométrico de los otolitos. El resultado de este
análisis mostró que aún cuando las variables
morfométricas presentan diferencias importantes entre
zona norte y sur, existe una importante sobreposición
de los grupos etáreos que impide considerarlos como
unidades discretas. Sin embargo, este estudio no fue
concluyente respecto a la determinación de una o más
unidades de stock, sugiriendo la necesidad de
incorporar otras técnicas más precisas de análisis.
El comportamiento de especies pertenecientes al
género Genypterus sugiere una tendencia a conformar
múltiples poblaciones, las que pueden ser
consideradas administrativamente unidades de stock
325
independientes. Esta independencia en los stocks ha
sido confirmada en áreas de pesca extranjeras
comparativamente menores que la zona sur-austral. En
este contexto, Wiff et al. (2005) reunieron
antecedentes biológico-pesqueros, como crecimiento,
tallas medias, proporción sexual, que avalan la
existencia de características demográficas diferentes
para congrio dorado entre diferentes áreas de la zona
sur-austral. Posteriormente, Wiff et al. (2007)
presentaron un análisis detallado de los parámetros de
crecimiento, indicando que existen diferencias
estadísticas en el crecimiento entre la zona sur y norte.
En un trabajo más reciente, Brito et al. (2008)
efectuaron un análisis por medio de redes neuronales y
caracteres morfométricos sugiriendo diferenciación
geográfica dentro de la zona sur-austral. Estos autores
además, señalaron que los resultados son concordantes
con aquellos encontrados por Chong (1993).
Recientemente, Canales-Aguirre et al. (2010),
emplearon técnicas de microsatelites para determinar
la variabilidad genética y estructura poblacional del
congrio dorado en tres subzonas de la zona sur-austral
de Chile. Los resultados indicaron que no existe
diferenciación genética a nivel de poblacional para la
zona comprendida entre los 41° y 57°S. Sin embargo,
el bajo contraste entre las muestras recopiladas en la
zona norte y sur, en concomitancia con el bajo poder
estadístico de las pruebas empleadas, dejan
importantes interrogantes sobre estos resultados y las
conclusiones sobre la existencia de más de un stock de
congrio dorado para la zona sur-austral. El presente
trabajo complementa los vacíos de conocimiento
respecto a la historia de vida de congrio dorado, y de
paso mejora la evaluación de stock por zonas de
administración en términos de precisión y sesgo.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el proyecto
“Investigación del estatus y evaluación de estrategias
de explotación en congrio dorado 2011”, realizado por
el Instituto de Fomento Pesquero. Se desea agradecer
a dos revisores anónimos cuyos comentarios
enriquecieron la versión final de este manuscrito.
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2011
Autofecundación
y malformación larval en ostión Argopecten purpuratus
327
Research Article
Asociación entre la tasa de autofecundación y la frecuencia de larvas
malformadas en poblaciones cultivadas del ostión del norte Argopecten
purpuratus (Lamarck, 1819)
1
Christopher Concha1, Emilio Figueroa1 & Federico M. Winkler1, 2
Departamento Biología Marina, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
2
Centro de Estudios Avanzados en Zona Áridas (CEAZA), Universidad Católica del Norte
RESUMEN. El incremento de la frecuencia de malformaciones y la reducción de la viabilidad y fecundidad
suelen ser las primeras manifestaciones de la depresión por consanguinidad en animales. El ostión del norte,
Argopecten purpuratus (Lamarck, 1819), es una especie hermafrodita funcional con autofecundación parcial y
durante la reproducción artificial puede presentar altos grados de autofecundación. En este trabajo se analizó la
asociación de la tasa de autofecundación con la frecuencia de larvas malformadas y la supervivencia larval. Se
desovaron adultos maduros y se recogieron separadamente los gametos femeninos del 5º pulso de liberación
en adelante y los masculinos. Los ovocitos fueron fecundados con espermatozoides de otro individuo,
formando familias de hermanos completos. La tasa de autofecundación se verificó por la proporción de
ovocitos que entra en división en una muestra de ellos sin fecundar. La tasa de autofecundación varió entre
familias de 0 a 100%, con distribución de frecuencias normal. La proporción de larvas malformadas se
distribuyó al azar entre las familias analizadas, pero se correlacionó negativamente, en forma moderada pero
significativa, con la tasa de autofecundación y la temperatura media del cultivo. Los datos sugieren que la
autofecundación en las familias de ostiones puede favorecer una mayor homeostasis del desarrollo larval.
Palabras clave: depresión por consanguinidad, pectínidos, hermafroditismo, homeostasis del desarrollo,
Argopecten purpuratus.
Association between self-fertilization rates and the frequency of malformed larvae in
farmed populations of the northern scallop Argopecten purpuratus (Lamarck, 1819)
ABSTRACT. Increased frequencies of malformations and the reduction of viability and fecundity are some of
the first manifestations of inbreeding depression in animals. The northern scallop, Argopecten purpuratus
(Lamarck, 1819), is a functional hermaphrodite species with partial self-fertilization. During artificial
reproduction, this species may present high degrees of self-fertilization. In this work, the association between
the selfing rate and the frequency of larval malformations and survival were analyzed. Mature adults were
spawned, and female and male gametes were collected separately from the fifth or later spawning pulses.
Oocytes were fertilized with sperm from another individual, forming families of complete siblings. Selfing
rates were verified by the proportion of cleaving oocytes in a non-fertilized sample. Self-fertilization ranged
from 0 to 100% among families, with a normal distribution. The proportion of malformed larvae was
distributed randomly among the families analyzed, but was negatively correlated – moderately but
significantly – with the selfing rate and the mean water temperature of the culture. These results suggest that
self-fertilization in scallop families can favor greater homeostasis of larval development.
Keywords: inbreeding depression, pectinids, hermaphroditism, developmental homeostasis, Argopecten
purpuratus.
___________________
Corresponding author: Federico Winkler ([email protected])
328
INTRODUCCIÓN
La consanguinidad o endogamia es un factor relevante
en el proceso de cambio de las frecuencias genotípicas
en una población. En muchas especies con
reproducción cruzada causa pérdida en el valor de
parámetros vinculados con la adecuación biológica y
la producción, conocida como depresión por
consanguinidad (Falconer & Mackay, 1996; Lynch &
Walsh, 1998). Este fenómeno ha sido ampliamente
informado para especies de plantas y animales
(Charlesworth & Charlesworth, 1979, 1987; Lande &
Schemske, 1985, 1987; De Rose & Roff, 1999;
Crnokrak & Roff, 1999; Lens et al., 2000; Wang et
al., 2002), incluido diversas especies de moluscos,
donde el incremento de la endogamia suele
manifestarse en una disminución de las tasas de
crecimiento, mayor mortalidad o incremento de
frecuencia de malformaciones, entre otros (Beaumont,
1986; Evans et al., 2004; Deng et al., 2005; Ibarra et
al., 1995; Park et al., 2006; Martínez et al., 2007;
entre otros).
La consanguinidad se produce por el cruzamiento
entre individuos que están más emparentados entre sí
que el promedio de la población (Falconer & Mackay,
1996; Martínez & Figueras, 2007), y tiene su máxima
expresión en la autofecundación. Esta es común en
una gran variedad de plantas hermafroditas
(Charlesworth & Charlesworth, 1979), donde, sin
embargo, se han descrito evidencias de adaptaciones
que involucran sistemas que promueven la
exofecundación (Charlesworth & Charlesworth,
1987). En animales, y particularmente en moluscos,
existen diversas especies hermafroditas, como ostras
(Murakoshi & Hirata, 1993; Evans et al., 2004),
caracoles de tierra (Ruppert & Barnes, 1996), entre
otros. Sin embargo, muchas de esas especies también
exhiben mecanismos que previenen la autotecundación, como la alternancia de sexos (Ruppert &
Barnes, 1996; Calvo et al., 1998), mecanismos
eficientes de dispersión de gametos, sincronización de
desoves e incompatibilidad gamética, entre otros
(Knowlton & Jackson, 1993).
En los moluscos pectínidos existe un gran número
de especies hermafroditas funcionales, cuyos
miembros poseen una gónada dividida en una porción
masculina y otra femenina (Ruppert & Barnes, 1996;
Calvo et al., 1998). En varios de ellos se ha informado
la maduración sincrónica de ambas porciones de la
gónada y desoves simultáneos (Guzmán et al., 1998).
Así, en el ostión del norte, Argopecten purpuratus
(Lamarck, 1819), se han registrado tasas de
autofecundación que varían entre 0 y 100%, con
promedios en torno al 10 y 20%, durante desoves en
ambiente controlado (Winkler & Estévez, 2003; Toro
et al., 2009). En A. purpuratus y otros bivalvos, como
Pecten maximus, Placopecten magellanicus y
Crassostrea gigas, el proceso de desove se inicia
cuando los ovocitos pasan de la profase I a la metafase
I, seguido de la ruptura de la vesícula germinal y su
liberación al medio (Widoeati et al., 1995; Désilets et
al., 1995; Kyosuka et al., 1997; Martínez et al., 2000).
Cuando el ovocito se encuentra en metafase I puede
ser fecundado por los espermatozoides y, en
pectínidos, al ser evacuados ambos tipos de gametos
por una vía común, es posible la autofecundación en el
tracto genital (Mackie, 1984; Widoeati et al., 1995).
Así, la autofecundación durante el desove es
considerado un fenómeno común en pectínidos
hermafroditas (Beaumont, 1986; Benninger & Le
Pennec, 1991; Ibarra et al., 1995). En cultivos
artificiales, donde los reproductores son confinados a
pequeños volúmenes de agua, se presume que la
autofecundación sería mayor que en la naturaleza,
pero no hay estimaciones de las tasa de
autofecundación en el medio natural.
El efecto del incremento en la consanguinidad
derivado de la autofecundación ha mostrado
resultados discrepantes entre estudios en pectínidos.
Algunos autores han informado evidencias de
depresión por consanguinidad, con supervivencias o
crecimientos menores en larvas producidas por
autofecundación que los controles producidos por
fecundación cruzada (Beaumont, 1986; Ibarra et al.,
1995; Martínez et al., 2007; Zheng et al., 2008; Toro
et al., 2009, 2010). Otros, en cambio, no han
encontrado evidencias de ello (Betancourt et al., 1994;
Winkler & Estévez, 2003).
El incremento de las malformaciones durante la
etapa de desarrollo es una de las primeras
manifestaciones de la depresión por consaguinidad
(Evans et al., 2004; Park et al., 2006). Esto se ha
observado en larvas de organismos marinos, como
abalones (Deng et al., 2005; Park et al., 2006), ostras
(Evans et al., 2004; Naciri-Graven et al., 2000) y
peces (Lu & Bernatchez, 1999; Wang et al., 2002),
entre otros. Teóricamente, este fenómeno se asocia
con pérdida de homeostasis de desarrollo, es decir, la
capacidad para compensar eficientemente los efectos
adversos del ambiente para desarrollar en forma
precisa el plan ontogenético contenido en el genoma
de los individuos, en un ambiente determinado
(Waddington, 1953, 1957; Dobzhansky & Wallace,
1953; Dobzhansky, 1955; Thoday, 1958; Nijhout &
Davidowitz, 2003). Así, la mayor frecuencia de
malformaciones en una población se vincula con
menores niveles de adecuación biológica (Evans et al.,
2004; Deng et al., 2005).
Autofecundación y malformación larval en ostión Argopecten purpuratus
La presencia de larvas malformadas durante la
reproducción artificial de Argopecten purpuratus ha
sido descrita por Avendaño et al. (2001), quienes
consideran este factor como un problema en la
producción de semillas de esta especie. Hasta el
presente no existe un análisis de la variación en la tasa
de malformaciones entre poblaciones de ostiones ni
una explicación sobre sus posibles causas.
Considerando que las malformaciones son una
manifestación frecuente de la depresión por
consanguinidad, y que durante la reproducción
artificial de esta especie se producen grados variables
de autofecundación, puede presumirse que ambos
fenómenos están conectados. Así, en este trabajo se
intenta verificar si la frecuencia de malformaciones en
las larvas es una consecuencia de la consanguinidad
derivada de la autofecundación que se produce durante
la reproducción artificial.
Se obtuvieron al azar reproductores maduros de una
población de ostiones de cultivo provenientes de
captación natural de bahía Tongoy, los que fueron
trasladados al Laboratorio Central de Cultivos de la
Universidad Católica del Norte, Sede Coquimbo. Con
ellos se establecieron 91 familias, por fecundación
cruzada, y en cada una de ellas se estimó la tasa de
autofecundación, frecuencia de malformaciones y
mortalidad. Los experimentos se realizaron entre el 3
de julio del 2008 y 14 de enero del 2009.
Desove y obtención de gametos
Adultos maduros fueron estimulados para inducir a
desove utilizando la metodología descrita por Di Salvo
et al. (1984), recogiendo independientemente los
gametos masculinos y femeninos, cada uno de un
grupo diferente de ejemplares. Esta especie
normalmente libera sus gametos en pulsos, iniciándose
el desove con la evacuación de espermatozoides,
seguido, entre 10 y 20 min después, por los ovocitos
(Martínez et al., 2007). El cambio de sexo fue
monitoreado por observación del color del riñón. Este
es observable por delante del músculo aductor al
separar las valvas del reproductor, y adquiere un color
blanco lechoso durante la expulsión de los
espermatozoides, cambiando a un color rojo
anaranjado al iniciar la liberación de ovocitos
(Winkler & Estévez, 2003). Los espermatozoides se
recogieron en cubetas con agua filtrada a 1 µ y
esterilizada con luz UV, retirando los individuos del
recipiente antes de iniciarse el cambio en el tipo de
gametos liberados. Para la recolección de ovocitos se
dejó que los individuos concluyesen de emitir gametos
329
masculinos, se los retiró del recipiente en que estaban,
lavándolos cuidadosamente con agua filtrada y
esterilizada con UV, y se los colocó en un recipiente
con agua de mar fresca. Los primeros cinco pulsos de
emisión de ovocitos fueron descartados para prevenir
un exceso de autofecundación. Para ello, luego de
emitir cada pulso de gametos, el reproductor fue
retirado del recipiente, lavado en la forma descrita
previamente y colocado en un nuevo recipiente con
agua fresca, según el procedimiento descrito por
Winkler & Estévez (2003).
Previo a realizar la fecundación cruzada, se separó
una muestra de 1 mL de agua desde el recipiente
conteniendo los ovocitos, la que se incubó a
temperatura ambiente (aprox. 16ºC) por 4 h. Al cabo
de este tiempo se observó bajo microscopio, para
verificar la presencia de zigotos en división, productos
de autofecundación (Winkler & Estévez, 2003) y se
obtuvieron tres fotos del desove de cada hembra con
una cámara fotográfica digital Canon Power Shot A
620 adosada a un microscopio. Se examinaron 70
ovocitos/cigotos por hembra desovada, y la tasa de
autofecundación se expresó como el porcentaje de
cigotos en división sobre el total de ovocitos
analizados.
El incremento en el coeficiente de consanguinidad
(ΔF) para cada familia durante el proceso de
reproducción artificial se estimó como:
ΔF = (1 - C)/2
donde C es la proporción de individuos producidos
por exofecundación en la población (Winkler &
Estévez, 2003). El incremento de consanguinidad
derivado del grado de parentesco entre los individuos
que se cruzan se consideró despreciable para los
efectos de este experimento, dado que los
reproductores se obtuvieron al azar de una población
silvestre (Tongoy) compuesta por más de 60 millones
de individuos, de los cuales se estima que un 20%
serían adultos (S. Cortez, com. pers.), y los cruces se
hicieron al azar. Así, la consanguinidad derivada de
este factor debería ser, en promedio, la misma que en
la población base.
La fecundación se realizó usando una proporción
aproximada de 10 espermatozoides por ovocito. Cada
familia fue dispuesta en un estanque de 200 L
independiente, con agua de mar filtrada a 1 µ y
esterilizada con luz UV. El cultivo larval se realizó a
temperatura ambiente, con recambio completo de agua
cada dos días y aeración constante a partir de las 48 h.
Se alimentó a diario con 10 L de Isochrysis galbana
var. tahiti (2,5 x 104 cel mL-1) por estanque. La
densidad de larvas varió de ~12 larvas mL-1 al inicio
del cultivo, a ~1 larva mL-1 al final de éste. La
330
temperatura del agua de los estanques fue registrada
tres veces al día (mañana, mediodía y tarde) con un
termómetro (0,1ºC).
Durante el cambio de agua las larvas se retuvieron
en un tamiz de 45 µm, y de él se colectaron muestras
de larvas siguiendo la metodología descrita por Di
Salvo et al. (1984), las que fueron almacenadas en
tubos Eppendorf de 1,5 mL con formalina al 5% hasta
su análisis. La supervivencia y la frecuencia de larvas
malformadas por familia se evaluó al segundo día
post-fecundación, a la mitad y al final del período de
cultivo. Para compensar eventuales variaciones en las
tasas de desarrollo causadas por diferencias en la
temperatura de cultivo (Ruiz et al., 2008), la segunda
medición se hizo cuando las larvas alcanzaron las
251,7 Unidades Térmicas Acumuladas (UTA)
(Brenko & Calabrese, 1969; Uki & Kikuchi, 1984;
Pérez, 2002; Gallegos, 2003; González, 2003). La
mortalidad se estimó por la diferencia en la cantidad
de larvas entre periodos sucesivos de medición. Para
ello se contó bajo lupa el número de larvas vivas en
una alícuota de 1 mL de la muestra obtenida del tamiz,
y se extrapoló al volumen total del estanque. El alto de
las larvas se midió a partir de imágenes digitales
obtenidas con un microscopio de transmisión dotado
con cámara fotográfica, y usando el programa ImagePro Plus 4.0, calibrado para que las medidas fuesen
registradas en micrómetros.
La presencia de malformaciones se verificó
mediante observación bajo microscopio y registro
microfotográfico de 50 larvas tomadas al azar por
familia, para cada etapa del cultivo definida
previamente. Como criterios para definir la
manifestación de alteraciones en el desarrollo se
usaron las descripciones de la morfología normal de
las larvas de A. purpuratus de Bellolio et al. (1994) y
de las deformaciones informadas por Avendaño et al.
(2001).
Análisis de los datos
La asociación de la frecuencia de larvas malformadas
por familia con el porcentaje de autofecundación o la
temperatura promedio del agua del cultivo, y la
relación entre el porcentaje de autofecundación y la
mortalidad larval en cultivo, se examinaron mediante
análisis de regresión simple (Yi = α + βXi). La
significancia de los coeficientes de regresión fue
verificada mediante una prueba t-Student (Sokal &
Rolf, 1981).
La distribución de frecuencias de larvas
malformadas entre familia se comparó con una
distribución de Poisson, usando la prueba de Chicuadrado para bondad de ajuste como prueba de
hipótesis. Los porcentajes de autofecundación para las
familias se analizaron con una prueba de KolmogorovSmirnov. La proporción promedio de larvas
malformadas al inicio y a mediados del cultivo fueron
analizadas utilizando una prueba t-Student, para
verificar si existía diferencia entre ellos.
RESULTADOS
De las 91 familias formadas en siete eventos de
reproducción (Tabla 1), sólo 20 de ellas (22%)
alcanzaron el estadio de pediveliger, etapa en que se
inicia el proceso de fijación, la cual se alcanzó en 20 a
22 días de cultivo, dependiendo de la temperatura de
cultivo. Sesenta y dos familias (68%) sobrevivieron
hasta la etapa media del desarrollo larval. La
proporción de larvas vivas promedio por familia
mostró una marcada caída a lo largo del cultivo, con
una reducción de aproximadamente el 80% entre la
primera y segunda medición, y sólo el 5% de las
larvas de cada familia sobrevivió hasta el final del
cultivo (Fig. 1).
La tasa de autofecundación varió de 0% a 100%
entre las familias, con un promedio general de 43%, y
distribución normal (P > 0,05). El 19% de las familias
no presentó autofecundación (ΔF = 0) pero en un 17%
de ellas todas los cigotos producidos provienen de
autofecundación (ΔF = 50%) (Fig. 2). Así, el
incremento de la consanguinidad promedio estimado
durante el proceso artificial de reproducción fue de
21,5%. La longitud de las larvas al inicio del cultivo
varió entre 92 y 102 μm, con un promedio de 98 ± 3
μm, alcanzando 207 ± 9 μm a la edad de fijación (Fig.
3), con una tasa de crecimiento de 4,1 μm día-1.
A las 48 h post-desove todas las larvas se
encontraron en estadio de veliger, con una concha de
forma semicircular con bordes regulares (Fig. 4a). A
mediados del cultivo esta forma se ha modificado
levemente para adoptar la típica forma de larva D (Fig.
4c). En algunas larvas se observó una hendidura muy
marcada en el contorno de la concha, característica
que se registró tanto a inicios (Fig. 4b) como a
mediados del cultivo (Fig. 4d). La proporción de
larvas con esta malformación varió entre las familias
de 0 a 12% al inicio, y de 0 a 10% mediados del
cultivo, con promedios de 4 y 3%, respectivamente (P
> 0,05). En la última medición todas las larvas
observadas se encontraron en estadio de pedivelíger,
con conchas de forma semicircular (Fig. 4e), y no se
observaron individuos con morfologías alteradas. La
distribución de frecuencias de larvas malformadas
entre las familias fue al azar, tanto al inicio como a
mediados del cultivo (P > 0,05; Fig. 5).
331
Tabla 1. Temperatura promedio del agua (± DE) en estanques de cultivo de larvas de Argopecten purpuratus en tres
etapas del cultivo, para siete eventos de reproducción.
Table 1. Mean water temperature in culturing tanks (± SD) with Argopecten purpuratus larvae at three moments of the
larval life span in seven culture batch.
Desove
1
2
3
4
5
6
7
Promedio
Fecha
03/11/2008
14/11/2008
25/11/2008
09/12/2008
06/01/2009
07/01/2009
14/01/2009
Temperatura del cultivo (ºC)
Inicio
Mediados
17 (± 1,0)
17 (± 0,6)
17 (± 0,7)
19 (± 1,0)
19 (± 0,6)
18 (± 0,6)
19 (± 0,6)
18 (± 0,7)
17 (± 0,7)
Figura 1. Supervivencia relativa promedio de larvas de
A. purpuratus en tres momentos del periodo de cultivo.
Figure 1. Average relative survivorship of A. purpuratus
larvae at three moments of the larval culturing period.
Figura 2. Incremento de la consanguinidad (ΔF),
estimado por la proporción de cigotos autofecundados,
en 91 familias de A. purpuratus.
Figure 2. Increment of the inbreeding (ΔF) estimated
trough the selfing rate, in 91 families of A. purpuratus.
Las familias con tasas más altas de
autofecundación tendieron a tener menor proporción
de larvas malformadas que aquellas con menor
autofecundación, tanto en las evaluaciones realizadas
a inicios como a mediados del cultivo (Fig. 6),
apreciándose una moderada pero significativa
correlación negativa entre ambas variables en las dos
18 (± 0,7)
20 (± 0,6)
19 (± 0,7)
19 (± 0,8)
19 (± 0,6)
19 (± 0,1)
Final
20 (± 0,6)
19 (± 0,6)
19 (± 0,7)
19 (± 0,6)
Promedio
17 (± 0,8)
17 (± 0,6)
18 (± 0,7)
20 (± 0,7)
19 (± 0,6)
19 (± 0,7)
19 (± 0,6)
18,7 (± 0,5)
Figura 3. Variación en la longitud promedio de larvas de
A. purpuratus a lo largo del período de cultivo.
Figure 3. Variation in the mean shell length of A.
purpuratus larvae along of the larval cultivation period.
edades (r = 0,426 y 0,359, respectivamente; P < 0,05).
Por su parte, la temperatura media del agua del cultivo
no se asoció significativamente con la frecuencia de
larvas con alteraciones morfológicas a las 48 h postfecundación (P > 0,05), pero si se observó una
moderada pero significativa asociación negativa (P <
0,05) entre dichas variables en la medición realizada a
mediados del cultivo (Fig. 7). En cambio, las tasas de
autofecundación ni la temperatura media del agua se
asociaron con la mortalidad larval (P > 0,05).
DISCUSIÓN
La presencia de una hendidura muy marcada en el
contorno de la concha de las larvas a las 48 h postfecundación es similar a las alteraciones descritas por
Avendaño et al. (2001). Estas alteraciones persisten al
menos hasta mediados del periodo de desarrollo
larval, sugiriendo que ellas no serían letales en esta
etapa o que pueden generarse durante el crecimiento
de las larvas velíger. Su ausencia al final del cultivo,
no obstante, parece indicar que estas alteraciones en la
332
Figura 4. Larvas de A. purpuratus. a las 48 h postfecundación: a) normal, b) malformada; a las 251,7
U.T.A. de cultivo: c) normal, d) malformada; e) al final
del cultivo.
Figure 4. Larvae of A. purpuratus: after 48 h
fertilization: a) normal, b) malformed; after 251.7 U.T.A.
of cultivation; c) normal, d) malformed; e) at the end of
the cultivation period.
concha pueden asociarse con mortalidad selectiva
como proponen Avendaño et al. (2001). No obstante,
por su baja frecuencia en los cultivos, menor al 12%,
este no parece ser un factor relevante en el éxito de la
producción de juveniles de ostión del norte en
sistemas controlados.
Las malformaciones morfológicas se asocian con
alteraciones aleatorias en el patrón de desarrollo
ontogenético de los organismos (Waddington, 1957),
las que se suponen no heredables y distribuidas al azar
en la población, fenómeno denominado inestabilidad
del desarrollo (ID; Palmer, 1994). Factores
ambientales pueden incidir en la frecuencia y
magnitud de la ID en las poblaciones (Markow, 1995;
Dethlefsen et al., 1996; Jezierska et al., 2000) y la
temperatura ha sido descrita como uno de ellos en
distintos organismos (Zimmerman & Pechenik, 1991;
Nomaguchi et al., 1997; Hallare et al., 2005).
Nuestros resultados muestran que el incremento de
temperatura, dentro de los rangos estudiados, tendería
a favorecer una mayor estabilidad de desarrollo en A.
purpuratus. Temperaturas más altas aumentan las
tasas de desarrollo en moluscos (Barría et al., 2005), y
en particular en pectínidos (Tettelbach & Rhodes,
Figura 5. Distribución de frecuencia de familias con
diferentes número de larvas malformadas por muestra: a)
al inicio, b) a mediados del periodo de cultivo (251,7 ±
8,9 U.T.A.). (N = 50 larvas por familia).
Figure 5. Frequency distribution of families with
different number of malformed larvae per sample: a) at
the beginning, b) at the middle of the cultivation period
(251.7 ± 8.9 U.T.A). (N = 50 larvae for family).
1981; Di Salvo et al., 1984; He et al., 1999), y se
puede presumir que al abreviarse ciertas etapas críticas
de la ontogenia se reduce la probabilidad de accidentes
causantes de malformaciones en los procesos de
morfogénesis. No obstante, como se ha observado en
Ciona savignyi, temperaturas superiores al óptimo
para el desarrollo embrionario de la especie podrían
favorecer el incremento de la ID (Nomaguchi et al.,
1997).
La frecuencia de larvas malformadas en A.
purpuratus se distribuyó al azar entre familias, y se
correlacionó negativamente con la tasa de
autofecundación. Este resultado contradice los
resultados de estudios previos sobre el efecto de la
consanguinidad en especies con reproducción cruzada,
en las que el incremento en la ID en las progenies
suele ser una de las primeras manifestaciones de la
depresión por consanguinidad (Smouse, 1986; Deng et
al., 2005; Park et al., 2006). No obstante, en
cruzamientos entre especies o poblaciones conespe-
333
Figura 7. Asociación entre la temperatura promedio del
agua de cultivo y la frecuencia de larvas malformadas en
91 familias de A. purpuratus a mediados del periodo de
cultivo.
Figure 7. Association between the average water
temperature and the frequency of malformed larvae in 91
A. purpuratus families at the middle of the cultivation
period.
Figura 6. Asociación entre el porcentaje de
autofecundación y frecuencia de larvas malformadas en
91 familias de A. purpuratus. a) al inicio, b) mediados
(251,7 ± 8,9º U.T.A.) del periodo de cultivo.
Figure 6. Association between the self-fertilization
proportion and the frequency of malformed larvae in 91
families of A. purpuratus. a) at the beginning, b) the
middle (251.7 ± 8.9º U.T.A.) of the cultivation period.
cíficas genéticamente divergentes (subespecies, razas
geográficas, etc.) también se ha observado incremento
en las tasas de malformaciones, fenómeno conocido
como depresión por exogamia (Alibert & Auffray,
2003). En ambos casos el fenómeno se asocia a una
reducción de la homeostasis del desarrollo (HD) de las
progenies respecto de sus parentales, es decir, de
capacidad del genoma para compensar alteraciones
causadas por el ambiente en el plan de desarrollo
ontogenético contenido en los genes de un organismo
(Wadington, 1957). La base genética de la pérdida de
HD se ha vinculado con menores niveles de
coadaptación genómica, es decir, de la capacidad del
genoma
de
los
individuos
para
actuar
coordinadamente para producir el fenotipo normal. En
el caso de la consanguinidad se atribuye al incremento
de la homocigosis y una mayor probabilidad de
expresión de alelos recesivos deletéreos al estado
homocigoto (Woolf & Markow, 2003). En los cruces
exogámicos, en cambio, se produciría por la
incompatibilidad entre ambos genomas parentales para
controlar eficientemente los procesos de morfogénesis
individual (Alibert & Auffray, 2003).
A. purpuratus es una especie con alta fecundidad,
pero sólo una proporción muy baja de los cigotos
producidos completa su desarrollo larval, y aún menos
sobreviven hasta la edad reproductiva (Di Salvo et al.,
1984; Avendaño et al., 2001; Winkler & Estévez,
2003; Martínez et al., 2007). Durante el desarrollo
ontogenético de A. purpuratus, la proporción de
individuos generados por autofecundación dentro de
familias se reduce significativamente (Toro et al.,
2009, 2010), así como la homocigosis en loci
aloenzimáticos (Winkler et al., 2009), indicando la
ocurrencia de fuertes efectos selectivos contra los
ejemplares con más alta consanguinidad dentro de la
población. No obstante, si dentro de una población
diferentes genotipos multiloci producen fenotipos
similarmente adaptados, mientras que otras
combinaciones genotípicas tienen menor adecuación
biológica relativa, en un escenario de intensa selección
natural sobrevivirán y se reproducirán preferentemente
los individuos con genotipos que otorguen los mejores
niveles de coadaptación genómica, y las progenies
producidas por autofecundación tendrán una mejor
oportunidad de reunir combinaciones alélicas
ventajosas que aquellas producidas por reproducción
cruzada al azar. La tendencia hacia menores tasas de
malformaciones en larvas de familias con mayores
niveles de autofecundación se podría asociar al efecto
de la selección natural en la generación parental y la
probabilidad que se reproduzcan en las progenies
algunos de estos genotipos particularmente ventajosos.
La consanguinidad produce desequilibrios de fase
gamética entre loci no ligados físicamente y favorece
la conformación de complejos genéticos particularmente coadaptados (Endler, 1977, Templeton,
1986), lo que puede contribuir a acentuar este
fenómeno.
Los niveles de autofecundación observados en este
trabajo variaron ampliamente entre individuos y, en
promedio, superan lo informado previamente para esta
334
especie utilizando la misma metodología de desove y
cuantificación (Winkler & Estévez, 2003; Toro et al.,
2009, 2010). En la reproducción artificial de esta
especie con fines comerciales se suelen recoger
separadamente los gametos de ambos sexos y la
fecundación se realiza usando pools de gametos de
varios reproductores (Bellolio et al., 1994), o bien se
usan cruces masivos en que un gran número de
reproductores desovan en un estanque y la
fecundación ocurre espontáneamente. En ambos casos,
los primeros pulsos de liberación de ovocitos, en los
que la autofecundación es mayor (Winkler & Estévez,
2003), no se descartan. Así, es esperable que los
niveles de autofecundación durante la reproducción
artificial de la especie, y por lo tanto de
consanguinidad, sean mayores aún que los estimados
en este trabajo. En la naturaleza, en cambio, se
presume que las tasas de autofecundación serían más
bajas que en cultivo (Martínez et al., 2000). Coherente
con este supuesto, los estudios de genética poblacional
no han mostrado una tendencia hacia exceso de
homocigotos sobre múltiples loci (Von Brand &
Kijima, 1990; Galleguillos & Troncoso, 1991;
Moragat et al., 2001), sugiriendo que dentro de los
bancos naturales la reproducción se ajustaría a un
modelo panmíctico. Dado que la autofecundación
parcial
no
incrementa
progresivamente
la
consanguinidad de las poblaciones, si no que ésta
alcanza un equilibrio (Falconer & Mackay, 1996), con
tasas de autofecundación de 10%, el coeficiente de
consanguinidad al equilibrio (Feq) por esta causa será
aproximadamente de 5% (Winkler & Estévez, 2003).
Con un 43% de autofecundación por generación,
como se estimó en el presente trabajo, Feq ∼ 0,27,
presumiendo que dicho valor no ha sido afectado por
otros factores.
Por otra parte, en este estudio no se observó
evidencias de depresión por consanguinidad en la
supervivencia o crecimiento larval, a diferencia de lo
informado por Martínez et al. (2007) y por Toro et al.
(2010), pero consistente con lo informado por Winkler
& Estévez (2003). Estas diferencias en resultados se
han observado entre estudios con otras especies de
pectínidos hermafroditas (Beaumont & Budd, 1983;
Betancourt et al., 1994; Ibarra et al., 1995; Zheng et
al., 2008). Considerando que la magnitud de la
depresión por consanguinidad en pectínidos puede
verse afectada por el nivel de endogamia acumulado
en la población estudiada (Zheng et al., 2005, 2008) y
una variada gama de factores pueden dificultar la
detección de diferencias verdaderas entre grupos de
individuos con diferente niveles de autofecundación,
como la edad de los individuos (Toro et al., 2010) o la
varianza de los datos, la constatación de depresión por
consanguinidad en una especie es particularmente
significativa. Lo que destaca este trabajo, sin embargo,
es que en una especie con autofecundación parcial, los
efectos negativos de la consanguinidad en algunos
rasgos, podrían ser balanceados por efectos positivos
en otros.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a quienes brindaron su apoyo
técnico en el trabajo, Johanna Tamayo, Janette Aliaga
y Miguel Rivera; a William Farías, Manuel Carmona y
Ricardo García por su apoyo en las labores de cultivo
larval; al Prof. Héctor Flores por las fructíferas
discusiones y al Biol. Sergio Cortez (SERNAPESCA)
por la información sobre el banco de Tongoy. Trabajo
parcialmente financiado por el Proyecto INNOVA
05CR11PPT-18.
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Research Article
Use of antioxidants on rainbow trout Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792)
sperm diluent: effects on motility and fertilizing capability
1
Andrea Ubilla1 & Iván Valdebenito1
Universidad Católica de Temuco, Facultad de Recursos Naturales
Escuela de Acuicultura. P.O. Box 15-D, Temuco, Chile
ABSTRACT. The present investigation determined how different antioxidants incorporated into the sperm
diluent for cold storage of semen affected sperm motility and spermatozoan fertility capabilities of the rainbow
trout. For the evaluations, fresh semen (C) and semen that had been stored without diluents (T1) were used as
control groups. The diluents were prepared using a base of UCT diluents (T2), adding grape polyphenol (0.1 g
100 mL-1) (T3), trolox C (0.1 g 100 mL-1) (T4), polyphenol (0.1 g 100 mL-1) plus trolox (0.1 g 100 mL-1) (T5),
and vitamin C (0.018 g 100 mL-1) (T6). The incorporation of antioxidants into sperm diluents prolongs
motility and fertility of rainbow trout semen. The results show that by day two, all of the treatments showed
level 5 sperm motility. After seven days of storage, only T3 and T6 dropped to level 4 sperm motility. The
duration of flagellate activity on this day was maximal for T3 with 36.87 ± 0.51 s and minimal for T6 with
29.78 ± 0.52 s. On day seven, fertility was maintained with no statistically significant differences between the
control and T2 (92.80 ± 0.62%), T3 (83.66 ± 2.52%), T4 (90.46 ± 1.60%), T5 (83.57 ± 2.75%), and T6 (83.57
± 2.30%). By days 10 and 17 of storage, the fertility of T1 was zero and that of T2 was significantly lower
than the control group. On day 17, the highest percentage of fertilization was 97.38 ± 1.85% for T5 and the
lowest value was 64.69 ± 3.76% for T2. The results allow concluding that the sperm viability of semen stored
with different antioxidants is significantly prolonged.
Keywords: Oncorhynchus mykiss, polyphenol, trolox C, vitamin C, fertilizing capability, sperm motility.
Uso de antioxidantes en el diluyente espermático para trucha arcoiris Oncorhynchus
mykiss (Walbaum, 1792): efecto en la motilidad y capacidad fecundante
RESUMEN. En la presente investigación se determinó el efecto en la motilidad espermática y la fertilidad del
espermatozoide de trucha arcoiris, de diferentes antioxidantes incorporados en el diluyente espermático para el
almacenamiento en frío de semen. Para las evaluaciones se utilizó como control semen fresco (C) y semen
almacenado sin diluir (T1), los diluyentes fueron preparados utilizando como base el diluyente UCT (T2) al
que se le incorporó polifenol de uva (0,1 g 100 mL-1) (T3), trolox C (0,1 g 100 mL-1) (T4), polifenol más
trolox (0,1 g 100 mL-1 + 0,1 g 100 mL-1), respectivamente (T5) y vitamina C (0,018 g 100 mL-1) (T6). La
incorporación de antioxidantes en los diluyentes espermáticos, prolongan la motilidad y fertilidad del semen
de trucha arcoiris. Los resultados muestran que al día dos todos los tratamientos presentaban un nivel 5 de
motilidad. Después de 7 días de almacenamiento, sólo T3 y T6 bajaron a un nivel 4 de motilidad. La duración
de la actividad flagelar en este día fue máxima en T3 con 36,87 ± 0,51 s y mínima en T6 con 29,78 ± 0,52 s.
Al día 7 la fertilidad se mantuvo sin diferencias estadísticamente significativas con el control en T2 (92,80 ±
0,62%), T3 (83,66 ± 2,52%), T4 (90,46 ± 1,60%), T5 (83,57 ± 2,75%) y T6 (83,57 ± 2,30%). Los días 10 y 17
de almacenamiento, la fertilidad de T1 fue cero y la de T2 fue significativamente menor al control. Al día 17 el
mayor porcentaje de fecundación fue de 97,38 ± 1,85% para T5 y el menor valor fue de 64,69 ± 3,76% para
T2. Los resultados permiten concluir que el semen almacenado con distintos antioxidantes prolonga
significativamente la viabilidad espermática.
Palabras clave: Oncorhynchus mykiss, polifenol, trolox C, vitamina C, capacidad fecundante, motilidad
espermática.
___________________
Corresponding author: Andrea Ubilla ([email protected])
339
Use of antioxidants in rainbow trout Oncorhynchus mykiss sperm diluents
INTRODUCTION
Sperm extender diluents improve motility and
fertilization percentages of cold stored semen (Stoss,
1983; McNiven et al., 1993; Billard, 1990; Sánchez &
Rubilar, 2001; Valdebenito et al., 2009). These
solutions prevent the oxidization of the plasmatic and
mitochondrial membrane, delivering energetic
substrates and allowing the maintenance of spermatozoa at stable pH and osmolarity conditions of the
extracellular mediums (Morisawa & Susuki, 1980;
Morisawa et al., 1983; Batellier et al., 2001). Gametes
are aerobic cells where oxygen plays an essential role
for their performance. Oxygen free radicals are
continuously generated in the different metabolic
pathways, and are capable of interacting with different
biomolecules, causing cell damage. Oxidative stress is
a consequence of the unbalance produced between the
production of free radicals and the anti oxidizing
capabilities of an organism, where this can become
very harmful if there is a high production of oxygen
reactive species (ORS) (Saleh et al., 2002; Membrillo
et al., 2003).
In mammals, sperm motility can become seriously
affected by ORS´s. At a molecular level they can
obstruct the phosphorylation of proteins, preventing
sperm movement (De Lamirande et al., 1998).
Reactive species also exist, that are produced naturally
by the cell, these are in low concentrations intervening
in processes like capacitation, acrosomic reaction and
the union of the spermatozoa to the pellucid zone
(Sharman & Agarwal, 1996; De Lamirande et al.,
1997, 1998; Aitken et al., 2004; Allamaneni et al.,
2004).
Antioxidants are molecules that prevent the
uncontrolled production of free radical or inhibit their
reactions with biological structures (Halliwell &
Chirico, 1993). In seminal plasma and in spermatozoa
of teleostei fish there are different types of
antioxidants (Liu et al., 1995; Ciereszko et al., 2000;
Lahnsteiner et al., 2010a), which are important for the
in vivo maintenance of sperm viability, and that could
have relevance for the practice of supplementation of
the semen storage and cryopre-servation mediums to
improve the quality of the spermatozoa. Ascorbic acid
(Ciereszko & Dabrowski, 1995; Metwally & Fouad,
2009) and Uric acid (Ciereszko et al., 1999) are
considered important antioxidants in teleostei semen.
In rainbow trout and carp semen, methionine sulfoxide
reductase and methionine can have antioxidant
functions (Lahnsteiner, 2009).
Experimentally, to reduce the levels of ORS in
mammals, ascorbic acid and/or catalase have been
added to sperm extender diluents, where satisfactory
results have been obtained (Ball et al., 2001a), since
the enzymes present in seminal plasma are not always
efficient enough to reduce the effects of ORS´s
(Lamirande et al., 1997; Peeker et al., 1997).
The objective of this present investigation was to
evaluate the effects of the incorporation of three
antioxidants applied to semen of rainbow trout
(Oncorhynchus mykiss) during cold storage for 17
days.
Gamete recollection and semen storage
To simulate the conditions of the fish farms, a “pool”
of semen was uses (1 mL per male and six ml total)
with maximum motility was obtained from six adult
male rainbow trouts (Oncorhynchus mykiss) that were
at their second spawning from the Quetro S.A. fish
farm (33°23´32´´S, 71°40´47´´W) in the south of
Chile. The semen samples were obtained by
abdominal massage, avoiding contamination with
feces and urine. An initial motility evaluation was
carried out at the same center, according to the
Sánchez-Rodríguez & Billard (1977) scale, that
considers zero as the minimum and five as the
maximum score. The selected samples (all with level
5) were taken to the Reproduction Laboratory of the
Universidad Católica de Temuco (UCT) in sterilized
containers with oxygen, at 4°C and in the absence of
light.
Sperm density
Sperm density of the semen (N° of spermatozoa/mL),
was determined in four aliquots, by a counting
Neubauer chamber using the methodology described
by Oppenheim (1973) for blood cells.
Sperm count
Sperm count was determined in five samples. Semen
was put into five microhematocrit. Then, these were
centrifuged at 10.000 rpm for a 10 min period. Later,
by means of a table, the percentage of spermatozoa
was determined from the semen samples.
Sperm diluents
To evaluate the effectiveness of the antioxidants
polyphenol, trolox C and vitamin C, one part of the
pool semen was diluted into two parts of diluent (1:2)
according to the following treatment group: fresh
semen control (C) of different male; undiluted stored
semen (T1); semen diluted with UCT medium (UCT®
with KCl to inhibit motility) (T2); T2 + polyphenol
(0.1 g 100 mL-1l) (T3); T2 + trolox C (0.1 g 100 mL-1)
(T4); T2 + polyphenol (0.1 g 100 mL-1) + trolox C
(0.1 g 100 mL-1) T5; T2 + vitamin C (0.018 g 100
mL-1) (T6). Osmolarity was determined same day
using a Micro-Sample Osmometer model Fiske® 210
and the pH values were measured with a digital
pHmeter model pH 21 and the value that were
obtained are indicated in Table 1.
Evaluation of the level and duration of sperm
motility of rainbow trout semen with different
sperm diluents
Once at the reproduction laboratory, the semen
samples were diluted at a 1:2 ratio with the applied
diluents and maintained at 4°C in an incubation
chamber, with permanent agitation and in the absence
of light.
For sperm activation, an activating solution with
280 mOsmol kg-1 osmolarity and 9.0 pH level,
prepared with NaCl 9% was used. The evaluations
were carried out in the reproduction laboratory of the
UCT at room temperatures (10°C), where flagellate
activity of the spermatozoa was observed through a
Nikon Eclipse E400 microscope; at 10x to determine
the level of motility, and at 40x to determine the
duration (in seconds) of this flagellate activity,
considering the moment the spermatozoa initiate
linear movement and ending when they begin local
rotation movements. The evaluation was carried out in
20 aliquots for each treatment. These evaluations were
carried out on days 2, 4, 7, 9, 11, 14 and 17 of storage.
Fertilizing capabilities
The evaluation of the fertilizing capability was done
after 7, 10 and 17 days of storage, on a “pool” of
recently extracted fish eggs, from six females during
their second spawning, raised at the same fish farm.
The eggs were deposited into plastic containers (five
replicas per treatment) with approximately 100 eggs
each. Coelomic fluid was extracted and fertilization
was carried out by adding 10 µL of semen from the
control (C) and T1 group. For diluted semen of group
T2, T3, T4, T5 and T6, 20 µL were used for each
replica.
Five minutes after fertilization, river water was
added to the gametes and semen residues were
cleaned. Then, hydration of the eggs was carried out
for 30 min followed by the introduction of the eggs
into enumerated micro-incubaters and into containers
with an open flow system at 9°C, according to the fish
farm protocols.
Determination of fertilizing percentages
After 14 days of incubation, the percentage of
fertilization was determined using acetic acid 10%, by
depositing 30 random fish eggs and considering those
that have observed neural tubes as fertilized eggs.
340
Statistical analysis
To establish the level of motility of the semen, the
mode of each treatment was used. For the rest of the
parameters, the average values and standard deviations
were used. Using the statistical software GaphPad
Prism 5, an ANOVA and Kruskall-Wallis tests were
applied to identify the existence of statistically
significant differences between the group (P ≤ 0.05).
RESULTS
Sperm motility and sperm count
The sperm density obtained from the “pool” of semen
was of 16 ± 2,3 x 109 spermatozoa/mL and the average
percentage of the sperm count obtained during the
experiment was of 33,2 ± 1,1%. The mode that was
registered for motility on day 2 in all of the treatment
group was level 5. On day 7; T3 and T6 had lowered
to level 4. By day 9; T1 and T2 had level 0 and on day
17; T3, T4, T5 and T6 maintained level 3 (Fig. 1).
The duration of motility observed on day 2 (Fig. 2)
was of 37.07 ± 0.24 s, for T4 and the minimum value
of 34.04 ± 0.35 s for T5. On day 17 T1 and T2 did not
present flagellate activity, the highest value was of
7.08 ± 1.02 s for T5 and the lowest was of 2.34 ±
0.48 s for T3. The differences that were observed
between both treatment group were statistically
significant.
Fertilizing capabilities
The sperm density that was used for fertilization was
of 1.600.000 spermatozoa/oocyte in all of the
treatment group. The average fertilization percentages
on day 7 were 83.15 ± 6.10% for C and 66.42 ± 4.06%
for T1 (Fig. 3). Treatments T2, T3, T4, T5 and T6 did
not present statistically significant differences. On day
10, T1 presented 0% of fertilization and T2 presented
68.02 ± 1.40%. T3, T4, T5 and T6 did not present
statistically significant differences. By day 17, T1 did
not present fertilization, and T2 presented 64.69 ±
3.76%. T3, T4, T5 and T6 did not present statistically
significant differences in their fertilizing capability
(Fig 3).
DISCUSION
The results of the present investigation show that the
use of vitamin C, trolox and polyphenol in sperm
diluents for rainbow trout, preserves sperm motility,
improving significantly the fertilizing capability of
semen and increasing spermatozoa storage times.
341
Table 1. Osmolarity and pH values for the treatments used in the storage of rainbow trout semen.
Tabla 1. Valores de osmolaridad y pH para los tratamientos utilizados en el almacenamiento de semen de trucha arcoiris.
Treatments
C
T1
T2
T3
T4
T5
T6
Information
Fresh semen
Undiluted stored semen
Semen diluted with UCT medium
T2 + polyphenol
T2 + trolox
T2 + polyphenol + trolox
T2 + vitamin C
Figure 1. Level of motility (Mode) in rainbow trout
spermatozoa, submitted to different antioxidant treatments. Different letters seen a same day indicate that
statistically significant differences exist (n = 20).
Figura 1. Nivel de motilidad (Moda) en espermatozoides
de trucha arcoiris sometidos a diferentes tratamientos con
antioxidantes. Letras dife-rentes en un mismo día indica
diferencias estadís-ticamente significativas (n = 20).
Sperm motility in all the antioxidant treatment
group is considerably improved in T5, which presents
the highest value of 7.08 ± 1.02 s at day 17, this can be
explained since the combined use of polyphenol and
trolox can increase their actions as antioxidants (Ball
et al., 2001b). Polyphenols on their part, act mainly by
chelating metals and capturing in vitro the ORS´s and
nitrogen reactive species (NRS) in a more efficient
manner than vitamin C (Larkins, 1999). The same
occurs with the separate use of trolox and vitamin C,
this last element is the main antioxidant found in
plasma and in the cells, that by donating electrons to
the tocoperoxil radical of the oxidized vitamin E, it
recycles the antioxidant function of α-tocopherol,
Osmolarity mOsmol kg-1
pH
300
300
288
280
290
288
260
8.0
8.0
8.0
7.5
7.8
7.7
7.5
Figure 2. Motility (s) of rainbow trout spermatozoa
submitted to different antioxidant treatments. The values
are given as averages ± SD (n = 20). Different letters
indicate that statistically significant differences exist for
a same day (P < 0.05).
Figura 2. Motilidad (s) en espermatozoides de trucha
arcoiris sometidos a diferentes tratamientos con
antioxidantes. Los valores se entregan en promedio ± SD
(n = 20). Letras diferentes indica que existen diferencias
estadísticamente significativas para un mismo día (P <
0,05).
helping to protect the lipid membrane from
peroxidation (May, 1999). α-tocopherol can act as an
antioxidant or pro-oxidant, since it inhibits or
facilitates lipid peroxidation of the low density
lipoproteins. The pro-oxidizing activity of αtocopherol is prevented by ascorbate, for which
vitamin E can only be effective in combinations with
vitamin C (Carr et al., 2000). The combination of
vitamin E, a lipophilic antioxidant, with vitamin C, a
hydrophilic antioxidant and/or selenium, desintoxicate
the lipids from the peroxides (Schwenke & Behr,
1998).
Figure 3. Fertilizing capabilities of rainbow trout
spermatozoa submitted to different antioxidant treatments. The values are given as averages ± SD (n = 15).
Different letters indicate that statistically significant
differences exist for a same day (P < 0.05).
Figura 3. Capacidad fecundante en espermatozoides de
trucha arcoiris sometidos a diferentes tratamientos con
antioxidantes. Los valores se entregan en promedio ± SD
(n = 15). Letras diferentes indica que existen diferencias
estadísticamente significativas en un mismo día (P <
0,05).
Lahnsteiner et al. (1997) studied aging in rainbow
trout Oncorhynchus mykiss semen, during cold storage
for 2 h, and he found a decrease in fertilizing
capabilities, motility and metabolism of the
spermatozoa, regarding recently extracted semen. This
decrease was mainly due to the energetic increase that
the spermatozoa requires during fertilization and to an
increase of polyunsaturated fatty acids, where they
become vulnerable to the attack of free radicals.
In the present investigation, variations in motility
times were present in the first two days of storage of
semen with antioxidants, regarding undiluted semen.
On the other hand, this is not reflected for the
fertilizing capabilities of the treatment group with
antioxidants (T3, T4, T5 and T6) by day 17, which
registered high fertilization percentages without
significant differences among them. Hoysak & Liley
(2000) report that these variations in flagellate activity
do not affect fertility, since in sockeye salmon, it only
takes 5-10 s for the spermatozoa to have contact with
the oocyte to fertilize it.
Lahnsteiner et al., (2010a) and Lahnsteiner et al.,
(2010b) incorporated different antioxidants for
defense from the ORS´s into a sperm diluent, finding
positive effects on sperm viability (sperm motility,
membrane integrity and lipid peroxidation) in stored
342
semen of different teleostei fish for 72 to 120 h with
uric acid and 72 h with methionine.
There is limited information on antioxidant
systems in teleostei fish spermatozoa to be able to
define which antioxidant is the most adequate one for
semen storage. It is because of this, that in this work,
the effect of adding antioxidants that are soluble in
water and lipids, into the sperm diluents is evaluated
to maintain the integrity of the spermatozoa,
protecting the cells and reducing the risk of lipid
peroxidation which would affect sperm motility
(Ciereszco & Dabrowski, 1995).
Due to its positive effects on motility parameters,
fertilizing capabilites, stability and low price, the use
of polyphenol, trolox and vitamin C can be a useful
compliment for the storage of salmonid spermatozoa.
ACKNOWLADGEMENTS
Financed by the FONDEF D06I1020 Project and
collaboration of the Quetro S.A. and Dropco S.A.
companies.
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344
Research Article
Solapamiento trófico entre el lobo marino de un pelo Otaria flavescens y la
pesquería de arrastre demersal del golfo San Matías, Patagonia, Argentina
María Alejandra Romero1, Silvana Dans2, Raúl González1, Guillermo Svendsen1
Néstor García2 & Enrique Crespo2
1
Instituto Multidisciplinario de Investigación y Desarrollo de la Patagonia Norte (IDEPA)
CONICET/Universidad Nacional del Comahue, Güemes 1030, 8520
San Antonio Oeste-Río Negro, Argentina
2
Centro Nacional Patagónico (CENPAT), CONICET/Universidad Nacional de la Patagonia
San Juan Bosco, Boulevard Brown 2915, 9120 Puerto Madryn-Chubut, Argentina
RESUMEN. A nivel internacional, paralelo a la declinación y al colapso de pesquerías de gran escala, surgió
un interés creciente por el estudio de las interacciones entre mamíferos marinos y pesquerías. El golfo San
Matías (Patagonia, Argentina) es considerado un ecosistema pesquero independiente de las aguas de la
Plataforma Continental Argentina, con condiciones oceanográficas y biológicas particulares. La condición de
sistema semi-cerrado podría generar escenarios particulares para la interacción entre la flota pesquera de
arrastre de fondo y la población de lobos marinos de un pelo Otaria flavescens. En el presente trabajo se
caracterizó la dieta del predador y la composición de las capturas pesqueras a fin de evaluar el solapamiento
trófico entre ambos componentes. A partir de este análisis y la comparación de las tallas de las presas
consumidas, se encontró que la posibilidad de una interacción competitiva entre la flota pesquera y los lobos
marinos, a partir de la utilización de recursos similares, sería baja en el ecosistema del golfo San Matías.
Palabras clave: Otaria flavescens, lobo marino, golfo San Matías, pesquería de arrastre, solapamiento trófico,
Patagonia argentina.
Trophic overlap between the South American sea lion Otaria flavescens and the
demersal trawl fishery in San Matías Gulf, Patagonia, Argentina
ABSTRACT. As world fisheries began to decline and massive collapses were observed, the competition
between marine mammals and fisheries became an issue of growing concern. San Matías Gulf (Patagonia,
Argentina) is considered to be a fishery ecosystem independent of the Argentine Continental Shelf waters,
with particular oceanographic and biological properties. As a semi-enclosed ecosystem, this gulf may generate
particular scenarios for interactions between the demersal trawl fishery fleet and the population of South
American sea lions Otaria flavescens. In this paper, the diet of the top predator and the composition of fishery
catches were characterized in order to assess the trophic overlap between these two components. This analysis
and a comparison of the sizes of prey consumed revealed a low probability of competition for similar
resources between the fishing fleet and the marine mammals in the San Matías Gulf ecosystem.
Keywords: Otaria flavescens, sea lion, San Matías gulf, trawl fishery, trophic overlap, Patagonia, Argentina.
___________________
Corresponding author: María Alejandra Romero ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La dieta y los hábitos alimentarios de una especie
determinan su ubicación dentro de una red trófica, y
definen su rol ecológico (Pauly et al., 1998a). En
general, los mamíferos marinos están posicionados
cerca o en la parte superior de la estructura trófica, y
se considera que pueden tener un rol importante en el
funcionamiento de los ecosistemas (Bowen, 1997;
Pauly et al., 1998a). Durante las últimas décadas, se
ha especulado que los efectos a largo plazo producto
de la grave disminución en la abundancia de muchas
poblaciones de mamíferos marinos, como consecuencia de impactos de origen antrópico (caza,
contaminación
de
los
ambientes,
capturas
incidentales), podrían haber afectado de modo
345
Solapamiento trófico lobo marino-pesquería de arrastre, golfo San Matías, Argentina
permanente a los ecosistemas marinos (Parsons, 1992;
Pauly et al., 1998b; Springer et al., 2003).
Por otro lado, paralelo a la profundización de la
crisis pesquera mundial, también se ha discutido
acerca de los efectos que los mamíferos marinos
podrían generar sobre la pesca, compitiendo
directamente por los recursos disponibles (Butterworth
et al., 1988; Bowen, 1997). De forma simple, se
pensaba que disminuyendo las poblaciones de
mamíferos marinos, las capturas pesqueras se
incrementarían en una proporción directa a lo
consumido por los mamíferos, ahora disponible para
la pesca (Yodzis, 1998). Esta interpretación fue
utilizada para promover la reducción en el tamaño de
algunas poblaciones de mamíferos marinos (Wickens
et al., 1992).
La controversia acerca de este argumento se centró
en la pregunta básica sobre cuánto consumen
realmente los mamíferos marinos y surgió la
necesidad de estudiar el rol que cumplen en el
ecosistema (Yodzis, 2001). Otro debate surgió a partir
del reconocimiento que este simple esquema está
incluido en una red trófica mucho más compleja de
interacciones que pueden afectar los resultados
(Lavigne, 1995), y en la cual los efectos de las
interacciones indirectas propagados a través de la red
trófica pueden ser más importantes que los efectos
propios de las interacciones directas (Yodzis, 2000).
El estudio del rol ecológico de los mamíferos
marinos y su grado de interacción con las pesquerías
se convirtió en foco de interés de muchos estudios
(Northridge, 1984, 1991; Bowen, 1997; De Master et
al., 2001; Koen-Alonso & Yodzis, 2005; Kaschner &
Pauly, 2005; Dillingham et al., 2006; Morissette et al.,
2006). Sin embargo, una evaluación dirigida a estudiar
la competencia real entre las pesquerías y los
mamíferos marinos es difícil de realizar, en parte
debido al supuesto subyacente que para que exista
competencia, la remoción de uno de los competidores
debe resultar en un incremento mensurable en la
disponibilidad de alimento para el otro componente
(Cooke, 2002). Asimismo, el desarrollo de modelos
suficientemente detallados para demostrar de forma
inequívoca la existencia de una interacción
competitiva, está en gran medida, limitado por la
complejidad de las interacciones tróficas en los
ecosistemas marinos y la dificultad para obtener datos
fiables de cada uno de los componentes (Yodzis,
2000; Plagányi & Butterworth, 2002).
Consecuentemente, la mayor parte de los esfuerzos
en investigación han apuntado a estudiar el grado de
solapamiento trófico, es decir, la medida en que las
especies de mamíferos marinos y la pesca hacen uso
de los mismos recursos alimenticios. A pesar que los
índices de solapamiento trófico no miden directamente
competencia, la similitud en la biología trófica entre
los componentes involucrados puede ser un indicador
de potenciales interacciones competitivas.
El golfo San Matías es considerado un ecosistema
pesquero independiente de las aguas de la Plataforma
Argentina, siendo administrado en forma autónoma
por el gobierno de la Provincia de Río NegroArgentina. Desde hace más de tres décadas se
desarrolla una pesquería dirigida al complejo de
especies demersales y demersal-pelágicas. De acuerdo
a sus propiedades oceanográficas y biológicas, se ha
sugerido que algunas de las especies forman unidades
demográficas diferentes a las existentes en la
Plataforma Continental Argentina, como es el caso de
la merluza común Merluccius hubbsi, principal
especie blanco de la pesquería (Di Giácomo et al.,
1993; Sardella & Timi, 2004; González et al., 2007).
Esta condición de sistema semi-cerrado del golfo San
Matías podría generar escenarios particulares para la
interacción entre la flota pesquera de arrastre demersal
que opera en el golfo y algunos predadores tope del
ecosistema.
A lo largo de la costa del golfo San Matías, se
asientan durante todo el año numerosos apostaderos de
lobos marinos de un pelo Otaria flavescens, aunque su
número y localización exacta pueden variar estacionalmente (Grandi et al., 2008). Estos apostaderos
pertenecen a lo que se denomina la unidad funcional
del Norte de Patagonia, la cual ha mostrado una
tendencia positiva cercana al 6% anual (Dans et al.,
2004). Los apostaderos del golfo San Matías son
algunos de los que han registrado las mayores tasas de
incremento, tanto en el número total como en la
producción de crías. Esta especie puede realizar viajes
de alimentación extensos, especialmente los machos.
Las hembras estarían más restringidas a alimentarse en
áreas cercanas a la costa y a los lugares de cría (KoenAlonso et al., 2000), con lo cual se espera que preden
con mayor regularidad dentro de las aguas del golfo.
En este contexto, el objetivo de este trabajo fue
analizar en forma comparativa la dieta del lobo marino
de un pelo y la composición de las capturas pesqueras
de la flota de arrastre demersal. Este análisis abarcó
tanto la comparación de las especies presa como las
tallas consumidas/capturadas.
Dieta del lobo marino de un pelo
La muestra consistió de un total de 34 estómagos
colectados en el golfo San Matías entre 2006 y 2009
(Fig. 1). Los estómagos fueron obtenidos a partir de
animales encontrados muertos en la costa y
provenientes de capturas incidentales (Tabla 1). Las
capturas fueron realizadas por barcos arrastreros de
fondo dirigidos a la captura de merluza común.
Previo a la necropsia se registró la longitud
estándar (LS, cm) de los individuos y se revisó
externamente para constatar la presencia de heridas.
Los estómagos una vez removidos fueron
almacenados en bolsas de polietileno en frío (-20°C),
para su posterior análisis. El tamaño corporal de los
individuos varió entre 170 y 220 cm, con una edad
entre 2 y 18 años (Grandi et al., 2009).
Los contenidos estomacales fueron descongelados
y lavados utilizando tamices secuenciales de
diferentes tamaños de malla (de 0,5 a 10 mm). En el
caso de encontrar presas intactas fueron
inmediatamente identificadas, medidas y pesadas. Las
partes diagnósticas remanentes (otolitos, huesos y
picos de cefalópodos) fueron recuperadas y
almacenadas en etanol 70%. Las presas fueron
identificadas al nivel taxonómico más bajo posible,
utilizando colecciones de referencia (colecciones
depositadas en el CENPAT y en el IDEPA), y
catálogos publicados (Menni et al., 1984; Roper et al.,
1984; Clarke, 1986; Boschi et al., 1992; Gosztonyi &
Kuba, 1996; Boltovskoy, 1999; Volpedo &
Echevarría, 2000; García-Godos, 2001).
El número total de peces consumidos por individuo
fue determinado a partir del conteo de otolitos,
discriminando en derechos, izquierdos y otolitos no
asignados. El número mínimo de otolitos por especie
fue obtenido como la suma del número mayor de
otolitos identificados (ya sean izquierdos o derechos),
más la mitad de los otolitos no identificados. El
número de cefalópodos fue estimado a partir del
máximo número de picos superiores o inferiores
encontrados en cada estómago (Pierce & Boyle,
1991).
La longitud (LT, longitud total de los peces y
LDM, longitud dorsal del manto de los cefalópodos,
cm) y peso húmedo (g) de las presas al momento de la
ingestión fue estimado a partir de las piezas duras
remanentes, utilizando regresiones alométricas
(Pineda et al., 1996; Bassoi, 1997; Koen-Alonso et al.,
2000). A fin de minimizar la subestimación de los
parámetros, sólo los otolitos y picos no dañados
fueron medidos. Cuando en los estómagos se
encontraron piezas digeridas o destruidas, las medidas
de estos elementos fueron asignadas a partir de una
muestra al azar de las piezas enteras y no digeridas de
cada especie, encontradas dentro del mismo estómago
(Koen-Alonso et al., 1998).
346
La importancia relativa de las presas en la dieta fue
evaluada mediante la frecuencia de ocurrencia (%FO),
la dominancia numérica o porcentaje en número (%N),
la dominancia en peso o porcentaje en peso (%W) y el
índice de importancia relativa porcentual (%IRI). El
IRI (Pinkas et al., 1971; Cortés, 1997) es una medida
comúnmente utilizada ya que provee un resumen de la
composición de la dieta y se obtiene como:
IRIi = (%Wi + %Ni) % FOi
(1)
Los índices fueron calculados por especie, por
grupo zoológico (peces, moluscos y crustáceos) y por
grupo ecológico. Los grupos ecológicos considerados
fueron: pelágico, bentónico y demersal. Este último
fue subdividido en demersal-pelágico (presas que
tienen un patrón de migración diario, dispersándose en
la columna de agua durante la noche y permaneciendo
cerca del fondo durante las horas de luz) y demersalbentónico (presas que no realizan migraciones
verticales).
Para cuantificar la incertidumbre debida al
muestreo, se generaron intervalos de confianza no
paramétricos de 95% para los índices de porcentaje en
número (%N) y porcentaje en peso (%W), mediante
una técnica de remuestreo (bootstrap) (Efron, 1979).
La rutina para ejecutar el bootstrap fue escrita en
lenguaje de programación R. Las muestras al azar
fueron extraídas con reemplazo, y el procedimiento
fue repetido 1000 veces.
Composición de las capturas de la flota de arrastre
demersal
Los datos sobre composición específica de las
capturas y distribución de frecuencias de tallas de las
especies capturadas fueron obtenidos de los informes
periódicos del Programa de Observadores Pesqueros
(POP) de la Provincia de Río Negro. Los observadores
son embarcados desde los puertos de San Antonio
Oeste y San Antonio Este, siguiendo un criterio de
selección al azar de las embarcaciones. Típicamente,
los viajes de pesca de la flota de arrastre tienen una
duración promedio de 3 a 6 días, realizando entre 2 y
5 lances por día de pesca (duración del lance ≈ 2-5 h).
El esfuerzo de muestreo del POP, en relación a los
desembarcos anuales de merluza común y el esfuerzo
de pesca (medido en número de lances y horas
efectivas de pesca), se indica en la Tabla 2.
El muestreo sobre la composición específica de las
capturas consistió en la recolección de una muestra al
azar de la captura (al menos 6 cajones de 40 kg cada
uno), previo a la selección y descarte por parte de la
tripulación. Posteriormente, la muestra fue clasificada
y cuantificada por especie. Los observadores
repitieron esta rutina en uno/dos lance/s de pesca por
347
Figura 1. Área de estudio. Los círculos indican los lugares de varamientos o capturas incidentales de lobo marino de un
pelo Otaria flavescens.
Figure 1. Area of study. The circles indicate South American sea lion Otaria flavescens sampling sites.
Tabla 1. Resumen de las muestras de lobo marino de un pelo Otaria flavescens consideradas para el estudio de dieta. En
paréntesis se indica el número de estómagos vacíos.
Table 1. Summary of samples of South American sea lion Otaria flavescens considered for the study of the diet. The
number of empty stomachs is shown in parenthesis.
Machos
2006
2007
2008*
2009
Hembras
Muerto en la costa
Captura incidental
3 (2)
2 (1)
3
0
1
7
1
0
Muerto en la costa Captura incidental
1
10 (3)
1 (1)
1 (1)
0
0
3
0
* se capturó incidentalmente un animal de sexo indeterminado
día. El conjunto de datos disponible para caracterizar
la composición de las capturas abarcó el periodo
2006-2008. Así como en el caso del lobo marino de un
pelo se consideró a cada estómago como unidad de
muestreo, asumiendo que el contenido representa una
ingesta diaria, en el caso de la pesquería se consideró a
cada lance de pesca como unidad de muestreo. La
importancia relativa de las diferentes especies
capturadas fue calculada mediante la frecuencia de
ocurrencia y el porcentaje en número. Los índices de
porcentaje en peso e importancia relativa (%IRI) no
fueron utilizados al no disponer de los datos sobre el
peso capturado por especie a nivel de lance.
Además, se analizaron las tallas consumidas por la
pesquería para algunas especies en particular. Los
observadores separaron una muestra al azar de entre 6
y 10 cajones de la captura total de merluza común,
savorín Seriolella porosa y calamar Illex argentinus
(únicas especies muestreadas por el POP). Se registró
348
Tabla 2. Esfuerzo de muestreo anual del Programa de Observadores Pesqueros en función del número de lances,
desembarque de merluza común y horas efectivas de pesca. Los totales de cada una de las variables fueron obtenidos de
las estadísticas pesqueras recopiladas por la Dirección de Pesca (Millán, 2009).
Table 2. Annual sampling effort of the Fishery Observer Program in terms of the number of hauls, common hake landings
and fishing effort. The totals of each variable were obtained from the fishery statistics compiled by the Dirección de Pesca
(Millán, 2009).
Total
Año
Lances
(Nº)
2006
2007
2008
3097
3612
3871
Desembarque Esfuerzo
(ton)
(h)
4549,2
7324,21
7735,58
9561
10874
11777
Muestra
Porcentaje de cobertura
Lances Desembarque Esfuerzo
(h)
(Nº)
(ton)
Lances Desembarque Esfuerzo
(h)
(Nº)
(ton)
167
130
85
el sexo y la talla (medido aproximando al centímetro
inferior) de los peces (longitud total) y calamares
(longitud dorsal del manto). Esta rutina se repitió en
uno/dos lance/s de pesca por día. El periodo de
muestreo se extendió entre 2006 y 2008. Los
muestreos sobre composición específica de las
capturas y distribución de frecuencias de tallas se
realizaron en forma alternada a lo largo de cada
jornada de pesca.
Análisis del solapamiento trófico
El análisis del solapamiento trófico entre el lobo
marino de un pelo y la pesquería de arrastre demersal
del golfo San Matías involucró el cálculo de dos
índices de solapamiento: el índice de solapamiento
general (GO) y el índice de solapamiento específico
(SO) (Petrakis, 1979; Ludwig & Reynolds, 1988).
Estos índices fueron elegidos porque tienen
propiedades estadísticas que permiten poner a prueba
la hipótesis nula de un solapamiento total (Petraitis
1979, 1985; Ludwig & Reynolds, 1988). Por otro
lado, el GO es uno de los índices que presenta la
menor cantidad de sesgos, ya sea debido a la
variabilidad en la equitabilidad de los recursos o a
variaciones en el tamaño muestral (Smith & Zaret,
1982).
El GO es un índice simétrico (GOBA = GOAB) que
representa la probabilidad de que la curva de
utilización de cada predador provenga de la curva de
utilización común a todos ellos. A los efectos
comparativos, el GO se ajusta para que varíe entre 0 y
1, obteniéndose un índice ajustado (GOa) (Ludwig &
Reynolds, 1988). El GO se define como:
⎞
⎛ s r
⎜ ∑ ∑ n ⎛⎜ ln c − ln p ⎞⎟ ⎟
j
ij ⎠ ⎟
⎜ i = 1i = 1 ij ⎝
⎟
⎜
s
⎟
⎜
N
∑
⎟
⎜
i
=
i
1
⎠
⎝
GO = e
(2) siendo
276
281
209
534
393
260
5,39
3,6
2,2
6,08
3,83
2,7
5,59
3,61
2,21
s
∑ nij
c j = i =1
s
∑ Ni
i =1
y
nij
pij =
Ni
Donde s es el número total de predadores, r es el
número total de clases de recurso, nij es el número de
ocurrencias de la presa j en el predador i, y Ni es la
sumatoria de los nij en el predador i. La hipótesis nula
de un solapamiento completo (Ho: GO = 1 versus Ha:
GO ≠ 1) se puso a prueba utilizando el estadístico V.
Este estadístico se calcula como:
v=−2
(∑
s
N
i =1 i
) lnGO
(3)
el cuál sigue una distribución Chi-cuadrado con
(s-1)(r-1) grados de libertad (Ludwig & Reynolds,
1988).
El SO es un índice asimétrico que evalúa la
probabilidad de obtener la curva de utilización de un
predador i a partir de la curva de utilización de un
predador m. Se calcula como:
r
⎛ r
⎜ ∑ pij ln p mj − ∑ pij ln pij
⎜ j =1
j =1
= e⎝
(
SOim
)
(
)⎞⎟⎟
(4)
⎠
donde pmj se define para la presa j del predador m, de
la misma forma que pmj se define para la presa j del
predador i. La hipótesis nula de un solapamiento
específico completo (Ho: SOim = 1 versus Ha: SOim ≠
1) fue puesta a prueba utilizando el estadístico U
(Ludwig & Reynolds, 1988). Este estadístico se
calcula como:
(5)
Uim = -2NilnSOim
349
el cuál sigue una distribución Chi-cuadrado con (r-1)
grados de libertad.
Los datos utilizados para el análisis de
solapamiento trófico fueron la frecuencia de
ocurrencia de aquellas especies con un %N > 1% en la
muestra total, ya sea en la dieta del predador o en las
capturas pesqueras.
La comparación de las tallas de las presas
consumidas por el lobo marino de un pelo con las
capturadas por la flota pesquera se basó en las tallas
estimadas a partir de las regresiones alométricas y las
muestreadas por los observadores pesqueros. Las
diferencias estadísticas se evaluaron mediante la
prueba U de Mann-Whitney.
RESULTADOS
Dieta del lobo marino de un pelo
Del total de estómagos colectados, 26 contuvieron
restos de alimento. El estado de digestión de las presas
fue mayor en los animales varados en las costas que
en los capturados incidentalmente, en los cuales fue
común encontrar presas recién ingeridas. Un total de
1.030 presas fueron recuperadas e identificadas a
partir de las muestras, correspondiendo a una biomasa
total estimada de 115,11 kg. El número medio (± error
estándar, ES) de presas por estómago fue 39,6 ±
11,43; con un peso medio de 4,47 ± 0,9 kg. De
acuerdo al origen de las muestras, el número medio de
presas por estómago fue 58,06 ± 15,83 para animales
capturados incidentalmente y 39,65 ± 11,43 para
animales hallados muertos en las costas.
Veinticuatro especies presa fueron identificadas,
correspondientes a tres grupos zoológicos: peces (15
especies), cefalópodos (6 especies) y crustáceos (3
especies) (Tabla 3). Los peces fueron el grupo más
importante, con un %IRI de 93%; mientras que los
moluscos sólo representaron el 6,95% de la dieta. En
el caso de los crustáceos, no fue posible calcular el
valor del %IRI debido a que no se pudo reconstruir el
peso de las presas al momento del consumo.
El número medio de especies presa por estómago
fue 3,46 ± 0,46. La merluza común fue la presa más
importante, con un %IRI de 55,42%, representando el
39,67% en número y el 37,09% en peso del total de
presas consumidas. La raneya Raneya brasiliensis y el
savorín también fueron presas significativas en la dieta
del lobo marino de un pelo, con un %IRI de 15,14% y
9,57% respectivamente. Además, seis especies presa
(pampanito
Stromateus
brasiliensis,
abadejo
Genypterus blacodes, anchoíta Engraulis anchoita,
calamar Illex argentinus, pulpo colorado Enteroctopus
megalocyathus) tuvieron un %IRI entre 1 y 5%,
constituyendo ítemes frecuentes en la dieta del
predador.
Con referencia a los grupos ecológicos, el mayor
componente correspondió a presas de hábitos
demersal-pelágicos (Fig. 2), aunque la frecuencia de
ocurrencia de las presas demersal-bentónicas y
bentónicas fueron igualmente altas. La merluza, el
savorín, el pampanito y el calamar fueron las
principales especies de hábitos demersal-pelágicos. La
alta frecuencia de ocurrencia del grupo demersalbentónico se atribuyó a la presencia de la raneya y el
abadejo; mientras que el componente bentónico estuvo
dado por el aporte de varias especies.
La LT media de los peces consumidos por el lobo
marino de un pelo presentó un rango de 6,85 a 65,21
cm. El rango de LDM de los cefalópodos presa fue
estimado entre 5,13 y 30,80 cm. Considerando todas
las especies presa, la longitud total estimada varió
entre 5,13 y 65,21 cm y la biomasa reconstruida entre
0,34 y 3444,27 g.
La distribución de frecuencias de tallas fue
unimodal para la merluza, raneya y savorín (Figs. 3 y
4). La merluza fue la presa que presentó el rango de
tallas consumidas más amplio, aunque prevalecieron
las tallas pequeñas, con una moda en 21 cm (Fig. 3).
Aproximadamente el 90% de las merluzas ingeridas
tuvieron una talla menor a 35 cm, correspondientes a
individuos juveniles menores de 3 años (OcampoReinaldo, 2010). El peso medio (± DS) de la merluza
fue 104,4 ± 133,29 g.
Figura 2. Composición de la dieta Otaria flavescens en
el golfo San Matías de acuerdo al grupo ecológico de las
presas. %N: porcentaje en número, %W: porcentaje en
peso, %FO: frecuencia de ocurrencia, %IRI: índice de
importancia relativa porcentual.
Figure 2. Diet composition of Otaria flavescens in the
San Matías gulf based on the ecological group of prey.
%N: percentage by number; %W: percentage by
regression-estimated wet weight; %FO: percent
frequency of occurrence; %IRI: percent of Index of
Relative Importance.
Figura 3. Distribución de frecuencias de tallas de
merluza común Merluccius hubbsi consumida por Otaria
flavescens, capturada por la flota de arrastre de fondo y
palangre que operan en el golfo San Matías. La
estructura poblacional fue obtenida de la campaña de
prospección de los recursos demersales del golfo 2007
(REDE07, Ocampo-Reinaldo et al., 2008).
Figure 3. Length-frequency distribution of common hake
Merluccius hubssi consumed by Otaria flavescens,
caught by the trawl demersal fleet in the San Matías gulf.
The population structure was obtained from a trawl
demersal survey carried out in 2007 (REDE07, OcampoReinaldo et al., 2008).
La longitud promedio de las raneyas fue 15,54 ±
3,37 cm, con un peso medio de 20,2 ± 13,06 g. La
moda de la distribución de frecuencias de tallas se
ubicó en 17 cm. En el caso del savorín, la moda se
ubicó en 37 cm, con una talla media de 37,73 ± 4,23
cm y un peso medio de 551,78 ± 170,07 g (Fig. 4).
Según el patrón de maduración sexual de la especie,
las tallas de savorín consumidas corresponden a
individuos adultos (Perier & Di Giácomo, 2002).
Composición de las capturas de la flota de arrastre
demersal
Para evaluar la composición de las capturas de la flota
de arrastre de fondo que opera en el golfo San Matías
se analizó un total de 114 lances de pesca. Se
identificaron 33 especies en las capturas (Tabla 3), sin
embargo algunos individuos no pudieron ser
identificados a nivel de especie y fueron agrupados
según su proximidad taxonómica (por ejemplo los
lenguados y rayas). Los peces fueron el componente
en número más importante de la captura, con 30
grupos taxonómicos identificados, seguido por
moluscos (%N = 1,67%) y crustáceos (%N = 0,11).
También se identificaron otras especies de moluscos,
anélidos, tunicados y cnidarios, pero con una
frecuencia de ocurrencia y un %N muy bajo.
La merluza, especie blanco de la pesquería, fue la
principal especie capturada, con una %FO = 99%, y
representó el 72% del número total capturado (Tabla
3). El grupo “lenguados”, conformado por varias
350
Figura 4. Curvas de selectividad de las tallas de savorín
Seriolella porosa y calamar Illex argentinus consumidos
por Otaria flavescens (Of), capturado por la flota de
arrastre de fondo que opera en el golfo San Matías (datos
obtenidos a partir de los registros del Programa de
Observadores Pesqueros).
Figure 4. Size selectivity curves of silver warehou
Seriolella porosa and squid Illex argentinus preyed by
Otaria flavescens (Of), caught by the trawl demersal fleet
in the San Matías gulf (data obtained from the Fishery
Observer Program).
especies (entre ellas Paralichthys isosceles, Xistreuris
rasile y Paralichthys patagonicus), estuvo presente en
el 98,24% de los lances muestreados y representó el
5,98% en número de la captura. Del total de grupos
taxonómicos identificados sólo 10 tuvieron un %N
mayor al 1%. Los restantes grupos fueron poco
importante respecto del número de individuos
capturados, aunque algunos tuvieron una alta
frecuencia de ocurrencia.
La distribución de frecuencias de tallas de la
captura de merluza fue unimodal, con una moda en 28
cm en 2006 y 33 cm en 2007 (Fig. 3). El rango de
tallas de savorín varió entre 14 y 61 cm, pero la
mayoría de las capturas se registraron entre los 24 y
40 cm (Fig. 4). La distribución de frecuencias de tallas
de calamar presentó un rango de 10 a 36 cm, con una
moda en 17 cm (Fig. 4). Crespi (2010) estimó la talla
de primera madurez para esta especie en el golfo San
Matías y encontró que para el grupo desovante de
verano fue 13,92 y 18,92 cm para los machos y
hembras respectivamente; mientras que para los
individuos capturados el resto del año fue 21,15 cm
para machos y 26,91 cm para hembras. De esta forma,
la flota pesquera de arrastre captura tanto individuos
juveniles como adultos, de acuerdo a la época del año.
Análisis del solapamiento trófico
A partir de la caracterización de la dieta de Otaria
flavescens y de la composición de las capturas
pesqueras se identificaron más de 60 especies presa,
correspondientes a peces cartilaginosos, teleósteos e
Peces
Merluccius hubbsi
Raneya brasiliensis
Seriolella porosa
Stromateus brasiliensis
Genypterus blacodes
Engraulis anchoita
Porichthys porosissimus
Macruronus magellanicus
Xystreuris rasile
Trachurus picturatus
Prionotus nudigula
Paralichthys patagonicus
Cynoscion guatucupa
Psammobatis lentiginosa
Paralichthys isosceles
Lenguados
Rayas
Callorhinchus callorhynchus
Acanthistius brasilianus
Mustelus schmitti
Parona signata
Sebastes oculatus
Congiopodus peruvianus
Pseudopercis semifasciata
Presa
DP
DB
DP
DP
DB
P
B
DP
B
P
B
B
DB
B
B
B
DB
DB
DB
DB
P
DB
DB
DB
GE
81,48
44,44
29,63
22,22
18,52
22,22
14,81
22,22
7,41
7,41
3,70
7,41
7,41
3,70
3,70
3,70
%FO
92,63
39,67
26,67
4,46
3,78
2,13
10,57
1,84
0,48
0,39
0,87
0,29
0,29
0,29
0,10
0,58
%N
14,38-70,38
1,52-55,26
1,11-13,04
0,34-13,56
0,50-6,50
0,29-28,43
0,69-4,03
0,00-1,88
0,00-1,57
0,00-2,25
0,00-0,89
0,00-1,07
0,00-1,48
0,00-0,50
0,00-2,68
IC
Composición en número
90,19
37,09
4,79
22,05
12,41
8,89
1,93
0,42
1,34
0,21
0,23
0,24
0,11
0,14
0,33
%W
17,25-59,85
0,08-16,92
7,53-44,35
0,46-32,04
2,47-21,53
0,02-6,96
0,14-1,02
0,00-4,64
0,00-0,65
0,00-0,89
0,00-0,95
0,00-0,50
0,00-0,53
0,00-1,22
IC
Composición en peso
Lobo marino de un pelo
93
55,42
15,14
9,57
4,87
3,98
3,01
0,82
0,22
0,07
0,07
0,06
0,05
0,03
0,03
%IRI
955
409
275
46
39
22
109
19
5
4
9
3
3
3
1
6
N
97,41
72,28
0
4,30
4,11
0,26
2,07
0,10
1,97
1,35
5,99
1,16
1,74
0,53
0,28
0,26
0,26
0,18
0,13
42,11
98,25
79,82
71,05
48,25
23,68
29,82
5,26
26,32
34,21
%N
99,12
0,88
33,33
61,40
45,61
19,30
20,18
38,60
%FO
5,16-6,88
0,95-1,42
1,21-2,45
0,31-0,92
0,15-0,45
0,17-0,40
0,02-0,92
0,10-0,30
0,09-0,18
0,85-2,08
67,77-76,20
0,00-0,01
2,15-7,01
2,80-6,06
0,19-0,35
0,81-3,81
0,06-0,16
0,99-3,44
IC
Pesquería de arrastre
3373
651
978
296
158
149
145
101
75
758
40733
2
2423
2317
149
1165
57
1111
N
Tabla 3. Composición de la dieta de Otaria flavescens y de las capturas pesqueras de la flota de arrastre de fondo en el golfo San Matías. GE: grupo ecológico,
B: bentónico, DB: demersal-bentónico, DP: demersal-pelágico, P: pelágico, NA: no asignado, %FO: frecuencia de ocurrencia, %N: porcentaje en número, %W:
porcentaje en peso, %IRI: índice de importancia relativa porcentual, N: número de presas, IC: intervalo de confianza.
Table 3. Diet composition of Otaria flavescens and composition of the catches of the trawl demersal fishery in the San Matías gulf. GE: ecologic group, B:
benthic, DB: demersal-benthic, DP: demersal-pelagic, P: pelagic, NA: not assigned, %FO: percent frequency of occurrence; %N: percentage by number; %W:
percentage by regression-estimated wet weight; %IRI: percent of Index of Relative Importance; N: number of prey items; CI: confidence intervals.
351
Cheilodactylus bergi
Percophis brasiliensis
Salilota australis
Squatina guggenheim
Mullus argentinae
Pagurus pagrus
Dules auriga
Galeorhinus galeus
Micropogonia furnieri
Squalus acanthias
Milyobatis spp.
Notorhynchus cepedianus
Pez no indentificado
Moluscos
Illex argentinus
Loligo sanpaulensis
Loligo gahi
Enteroctopus megalocyathus
Eledone massyae
Octopus tehuelchus
Crustáceos
Tumidotheres maculatus
Pterygosquilla armata armata
Cangrejo
Eucopia sp.
Pleoticus muelleri
Presa
B
B
B
DP
DP
DP
DP
DP
B
B
B
DB
DB
DB
DB
DB
DP
DB
DP
DB
DP
DB
DB
NA
GE
11,11
66,67
37,04
14,81
11,11
14,81
11,11
7,41
18,52
7,41
3,70
3,70
3,70
%FO
0,10
6,89
3,39
1,26
0,87
0,68
0,39
0,29
0,48
0,19
0,10
0,10
0,10
%N
0,00-1,57
0,00-0,40
0,00-0,51
0,00-0,54
1,08-7,65
0,13-3,69
0,00-3,45
0,06-2,91
0,00-1,23
0,00-0,93
0,00-0,48
IC
9,81
4,27
0,55
0,21
4,57
0,12
0,09
%W
1,46-9,44
0,09-1,55
0,03-0,34
0,34-13,30
0,00-0,47
0,00-0,34
IC
Composición en peso
Lobo marino de un pelo
6,95
4,61
0,44
0,20
1,26
0,09
0,05
%IRI
1030
1
71
35
13
9
7
4
3
5
2
1
1
1
N
0,01
3,51
0
0
26,32
3,51
0,11
1,67
1,41
0,26
0,10
0,08
0,07
0,06
0,04
0,04
0,04
0,03
0,03
0,02
0,01
0,01
%N
78,95
27,19
4,39
20,18
7,02
15,79
5,26
3,51
3,51
6,14
1,75
3,51
4,39
0,88
%FO
0,00-0,02
1,10-1,74
0,15-0,39
0,01-0,33
0,05-0,12
0,04-0,10
0,02-0,15
0,02-0,06
0,01-0,09
0,01-0,11
0,00-0,08
0,01-0,06
0,00-0,06
0,00-0,03
0,00-0,02
IC
Pesquería de arrastre
4
55900
63
4
794
145
56
37
35
22
22
21
16
15
12
6
5
2
N
352
353
invertebrados. Sin embargo, sólo 14 grupos
taxonómicos tuvieron un %N > 1% en la dieta del
predador o en las capturas de la flota de arrastre,
teniendo en cuenta que el grupo rayas y grupo
lenguados podrían abarcar a más de una especie
(Tabla 3).
El índice de solapamiento general indicó que las
curvas de utilización de O. flavescens y de las capturas
pesqueras difirieron significativamente de la curva de
utilización común a ambos componentes (Tabla 4).
Asimismo, mediante el análisis de solapamiento
específico se encontró que los solapamientos de a
pares fueron significativamente diferentes al
solapamiento total. Esto significa que la curva de
utilización de los recursos de cada uno de los
consumidores no puede obtenerse a partir de la curva
de utilización de ninguno de los demás consumidores
(ya sea el predador o la flota pesquera).
El test estadístico asociado a este tipo de pruebas
sólo pone a prueba la hipótesis que el solapamiento
general o específico sea igual a 1. Cuando esta
hipótesis se rechaza, el resultado indica que existen
evidencias estadísticamente significativas para
asegurar que el solapamiento es distinto de 1. No
obstante, el valor del índice podría ser igualmente alto.
En el caso de estudio, el índice de solapamiento
general ajustado (GOa) fue 0,65, mientras que los
valores de las comparaciones de a pares (SOik) fueron
muy inferiores a este valor. Sin embargo, cuando se
analizó el solapamiento específico de la flota pesquera
de arrastre sobre los lobos marinos (Tabla 4), se
encontró un mayor valor del SOik que en sentido
inverso.
Del total de especies utilizadas para realizar el
análisis de solapamiento trófico, se seleccionaron
aquellas presas que fueron importantes y comunes
para ambos grupos a fin de realizar la comparación de
las tallas consumidas. Estas especies fueron merluza,
savorín y calamar. El pampanito fue otro recurso
importante para ambos consumidores, sin embargo
esta especie no pudo ser incluida en el análisis al no
disponer de sus datos pesqueros.
La comparación de las tallas de merluza
consumidas/capturadas indicó diferencias altamente
significativas (U = 2063024, P < 0,0001). La flota de
arrastre capturó tallas más grandes que aquellas
consumidas por O. flavescens. Una comparación
interesante surge al incluir a las series de datos sobre
las capturas pesqueras y el consumo del predador, la
estructura de tallas estimada para el efectivo pesquero
de merluza en el golfo San Matías (Fig. 3). Estos datos
fueron obtenidos del informe de la campaña de
prospección de recursos demersales realizada en 2007
(Ocampo-Reinaldo et al., 2008). La distribución de
frecuencias de tallas de la subpoblación de merluza
fue bimodal, con modas en 14 y 33 cm. Las clases de
tallas más abundantes (medido en número de
individuos) fueron juveniles de 1 y 2 años de edad
(Ocampo-Reinaldo, 2010). La distribución de
frecuencias de tallas de las merluzas consumidas fue
la más cercana a la estimada para el stock del golfo,
con una moda en 21 cm. La pesca de arrastre centró su
esfuerzo de captura sobre la moda superior de la
subpoblación de merluza.
Tabla 4. Solapamiento trófico entre Otaria flavescens y la flota pesquera de arrastre de fondo que opera en el golfo San
Matías. GO: índice de solapamiento general, GOa: índice de solapamiento general ajustado, V: valor del estadístico para
poner a prueba la hipótesis nula de GO = 1, gl: grados de libertad, P: probabilidad del estadístico, SOik: índice de
solapamiento específico del grupo i sobre el grupos k, U: valor del estadístico para poner a prueba la hipótesis nula de
SOik = 1.
Table 4. Diet overlap analyses between Otaria flavescens and trawl demersal fishery that operates in the San Matías gulf.
GO: general overlap index, GOa: adjusted general overlap index, V: the statistic to test the null hypothesis that GO = 1,
df: degrees of freedom, P: probability of the statistic, SOik: specific overlap of group i onto group k, U: statistic to test the
null hypothesis that SOik = 1.
Índice de solapamiento general
GOa
0,65
V
3323,14
gl
14
P
< 0,001
SOik
0,0004
0,3566
U
15365,87
111978,29
gl
14
14
P
< 0,001
< 0,001
GO
0,97
Índice de solapamiento específico
i
Lobo marino
Pesca arrastre
k
Pesca arrastre
Lobo marino
En el caso del savorín, los lobos consumieron tallas
significativamente más grandes (U = 72876, P <
0,0001) que aquellas capturadas por la flota pesquera
de arrastre. Estos resultados fueron opuestos a lo
encontrado para el calamar, dado que las tallas
capturadas por la flota fueron significativamente
mayores (U = 4583, P < 0,0001) a las consumidas por
O. flavescens.
DISCUSIÓN
El estudio del solapamiento trófico entre predadores
tope y pesquerías, representa una primera
aproximación para evaluar el grado de potencial
competencia consuntiva que se puede generar
producto de la intervención humana en los
ecosistemas marinos. Particularmente, en el golfo San
Matías se disponía de buena información sobre los
desembarcos, distribución espacial, abundancia y
aspectos biológicos de las mayoría de los peces
demersales (González et al., 2004), aunque se
desconocía casi por completo las relaciones tróficas
entre los eslabones superiores, y entre éstos y las
pesquerías. El presente análisis constituye la primera
evaluación global de las interacciones tróficas entre la
principal especie de mamífero marino del golfo y la
pesquería de especies demersales.
El análisis de la dieta del predador mostró a O.
flavescens
como
un
predador
generalista,
consumiendo una amplia variedad de recursos. No
obstante, el número de presas con importancia
relativamente alta en la dieta fue bajo. El 80% de la
dieta (%IRI) estuvo determinado por el aporte de
merluza, savorín y raneya. A su vez, se lo definió
como un predador de hábitos mixtos, ya que se
alimentó tanto de presas asociadas a la columna de
agua como al fondo, y utilizaría los recursos de
acuerdo a su disponibilidad en el ambiente. Aunque en
este estudio debido a las características de las muestra
(tamaño y procedencia de las muestras) no fue posible
analizar la dieta según el sexo del predador, KoenAlonso et al. (2000) señaló que el marcado
dimorfismo de esta especie podría generar
restricciones en sus comportamientos de alimentación,
lo que llevaría a las hembras a alimentarse en aguas
más costeras y someras que los machos. Por lo tanto,
machos y hembras de esta especie pueden ser
considerados como especies tróficas distintas y
podrían tener una interacción diferente con la
pesquería.
En las capturas de la flota de arrastre se identificó
un número elevado de especies (33 especies), que
incluyeron invertebrados, peces cartilaginosos y
teleósteos, aunque la mayoría registró una baja
354
representatividad en número. La merluza, especie
blanco de la pesquería, dominó ampliamente las
capturas. De acuerdo a los hábitos alimenticios de las
especies capturadas, la flota pesquera sería equivalente
a un predador tope natural del ecosistema. No
obstante, la pesquería podría considerarse como “un
predador no eficiente”, ya que parte de los recursos
explotados son descartados e ingresan nuevamente al
sistema como detritos o son aprovechados por otros
predadores que se comportan como comensales
oportunistas.
Aunque muchos de los recursos utilizados fueron
comunes a ambos consumidores, el análisis de
solapamiento trófico y la comparación de las tallas
consumidas indicaron que, a pesar de aprovechar
recursos similares, lo harían de forma diferente. El
principal recurso para ambos componentes fue la
merluza común, sin embargo la pesca centró su
esfuerzo de captura sobre tallas más grandes que
aquellas consumidas por los lobos, indicando una
separación en el uso del recurso. Al mismo tiempo, el
mayor valor obtenido al analizar el solapamiento
específico de la flota pesquera de arrastre sobre los
lobos marinos sugeriría que éstos tienen un nicho
trófico más amplio que la pesquería. Estas diferencias
podrían asociarse a los dominios del ambiente donde
consumen/capturan a las presas y a restricciones
propias de cada consumidor.
O. flavescens estaría limitado tanto física (tamaño
del predador) como ecológicamente (la presencia de la
cría en tierra), lo que acotaría su rango de acción y
espectro de presas disponible. Además, estas
diferencias y restricciones tienden a separar los nichos
tróficos de las especies, disminuyendo la posibilidad
real de una competencia intra e interespecífica. La
pesquería también tiene ciertas restricciones respecto a
su rango de acción, ya sean de índole interna
(limitaciones en la capacidad de la bodega, poder de
pesca, selectividad de la red o posibilidad de operar
sobre ciertos sustratos) o externa (restricciones
impuestas por el manejo pesquero o el mercado), que
determinan la forma en la que utiliza cada recurso.
En términos generales, el escaso solapamiento
trófico entre la flota pesquera de arrastre del golfo y el
lobo marino, y la diferencia en las tallas de las presas,
sugirieron que la posibilidad de potenciales efectos
competitivos a partir de la utilización de recursos
similares podría ser baja en el ecosistema del golfo
San Matías. Estos resultados son equivalentes a lo
observado en el litoral patagónico de la Plataforma
Continental Argentina, donde se encontró una baja
probabilidad de competencia por los recursos entre la
pesquería de merluza y varias especies de predadores
tope, entre los que se incluyen mamíferos marinos y
elasmobranquios (Dans et al., 2003).
355
Sin embargo, el uso de recursos similares pero con
diferencias espacio-temporales o en un rango de tallas
distinto no necesariamente mitiga la intensidad de la
interacción (Harwood, 1987). El análisis previo sólo
considera los efectos indirectos más obvios, como la
competencia
consuntiva
(una
sola
especie
intermediaria, la presa), pero descarta los efectos
producidos a través de las conexiones de mayor
longitud (más de una especie intermediaria) presentes
en la red trófica (Yodzis, 2000).
Más aún, el análisis de solapamiento trófico
implica una visión estática de las interacciones. En un
sistema donde la pesca estaría regulada a corto plazo
por los patrones biológicos y oceanográficos que
ocurren en el golfo San Matías (Romero et al., 2008a),
es esperable que la dinámica de las interacciones que
se dan en el ecosistema cambie estacional y
espacialmente. A largo plazo es aún más probable que
se generen modificaciones en la forma en que
interactúan los componentes del sistema, donde
típicamente el nivel de intervención humana varía en
el tiempo. En un análisis retrospectivo, se encontró
que la actividad pesquera en el golfo San Matías ha
estado
históricamente
determinada
por
las
fluctuaciones en las condiciones de mercado (Romero
et al., 2008b), y esto podría haber conducido a
diferentes escenarios de interacción, principalmente
con aquellos predadores con vínculo más directo.
O. flavescens es la principal especie de mamífero
marino que depende del recurso merluza en el
ecosistema patagónico. Analizando específicamente la
relación entre lobos y pesca se podría dar una
dinámica ambigua, pero no mutuamente excluyente,
que modifique el resultado de la interacción en
función de la historia y evolución del sistema.
Por un lado, se podría suponer que la población de
lobo marino se vería afectada negativamente por la
actividad pesquera, tanto por las interacciones
operacionales (captura incidental) como ecológicas
(competencia). El hecho que en la actualidad, los
estimadores de estas interacciones (la captura
incidental por lance y el solapamiento trófico) señalen
una baja intensidad para el ecosistema del golfo San
Matías, no implica que en el mediano plazo se puedan
producir modificaciones.
Además, podría darse una relación de comensalismo por los lobos. La pesca, desde sus inicios,
podría haber subsidiado parcialmente a la población
de lobo marino en el golfo, facilitando a través del
descarte y la reducción del canibalismo (por remoción
de adultos), la disponibilidad de juveniles de merluza.
Algunos aspectos de este tipo de dinámica entre la
pesca de especies demersales, lobo marino y merluza,
ya fue sugerido por Koen-Alonso & Yodzis (2005) y
Drago et al. (2009) para la Plataforma Continental
Argentina.
En el escenario actual del ecosistema del golfo San
Matías se encuentra una población de O. flavescens en
crecimiento, con una tasa anual de incremento de
5,7% (Dans et al., 2004). La pesquería de especies
demersales del golfo registró, durante los últimos
años, una expansión en su nivel de actividad, con
rendimientos consecutivamente superiores, y una
tendencia hacia la diversificación de los desembarques
(Romero et al., 2008b). Paralelamente, el descarte de
merluza también mostró un incremento durante el
periodo 1995-2008 (Romero et al., 2010).
Respecto del estado del recurso, estimaciones
recientes sugirieron que el efectivo pesquero de
merluza del golfo parece encontrarse en buen estado
de conservación, manteniendo una estructura
demográfica equilibrada (Ocampo-Reinaldo, 2010).
Las proyecciones de diferentes escenarios pesqueros,
bajo un régimen de análisis monoespecífico,
demostraron que duplicando y cuadruplicando la
mortalidad por pesca, se producirían cambios
negativos en la abundancia y estructura etaria de la
población (Ocampo-Reinaldo, 2010). Esta situación
hipotética para el golfo es similar a la observada
durante las últimas décadas en los dos efectivos
pesqueros de merluza de la Plataforma Continental
Argentina, los cuales fueron declarados en emergencia
pesquera en 1999 (Boletín Oficial de la República
Argentina, Decreto 189/1999).
Sí a estas proyecciones se le incorpora el efecto de
las relaciones tróficas y la propagación a lo largo de la
red, los resultados pueden ser inesperados. Las
tendencias de los componentes de una comunidad ante
distintos escenarios (perturbaciones) están caracterizadas por altos niveles de incertidumbre (Yodzis,
1988). Esto implica que tanto la magnitud como el
sentido de los cambios pueden contradecir lo esperado
a priori. Los modelos multiespecíficos permiten
estudiar dinámicamente los cambios y sus impactos
sobre las diferentes especies involucradas, mientras
que en un enfoque uniespecífico se asumen
constantes. El desarrollo de modelos multiespecíficos
es especialmente importante para el ecosistema del
golfo San Matías, donde pareciera que aún se
encuentran efectivos pesqueros en buen estado de
conservación, acompañado de una actividad pesquera
en expansión y un crecimiento en el tamaño de las
poblaciones de mamíferos marinos.
CONCLUSIONES
El golfo San Matías es considerado un ecosistema
pesquero semi-cerrado, incluso algunas especies de
peces forman sub-poblaciones independientes de las
existentes en las aguas de la Plataforma Continental
Argentina. Esta condición podría generar escenarios
particulares para la interacción entre las colonias de
lobo marino de un pelo y la principal flota pesquera
que opera en el golfo. Sin embargo, mediante el
análisis de solapamiento trófico y la comparación de
las tallas consumidas se encontró una baja interacción
entre ambos consumidores (considerando a la flota
pesquera de arrastre como un predador), sugiriendo
que la posibilidad de potenciales efectos competitivos
a partir de la utilización de recursos similares podría
ser baja en el golfo San Matías. Estos resultados
representan la primera evaluación global de las
interacciones ecológicas entre mamíferos marinos y
pesquerías en el golfo, y son equivalentes a lo
registrado para la Plataforma Continental Argentina.
O. flavescens fue identificado como un predador
generalista, siendo la merluza común la presa más
importante. En las capturas de la flota pesquera de
arrastre se registró un número elevado de especies,
aunque la merluza común dominó ampliamente las
capturas. La pesquería fue considerada equivalente a
un predador natural del sistema, a pesar de un
aprovechamiento “no eficiente” de los recursos ya que
parte son devueltos al mar como descarte.
Los estudios de solapamiento trófico representan
una primera aproximación para estudiar la competencia entre dos consumidores, y son útiles cuando no se
dispone de información suficiente para llevar adelante
una evaluación directa acerca de la competencia. Por
esta razón, a pesar que el análisis de solapamiento
señaló una baja interacción trófica entre O. flavescens
y la pesquería de arrastre demersal en el golfo San
Matías, es fundamental avanzar en el estudio de las
relaciones tróficas que se dan en un ecosistema donde
aún parecen encontrarse efectivos pesqueros en buen
estado de conservación y donde las poblaciones de
lobos marinos se están recuperando. El énfasis debería
centrarse en la tríada más importante identificada en
este estudio: el lobo marino de un pelo, la pesquería de
arrastre y la merluza común, mediante la construcción
de modelos multiespecíficos.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue realizado a cabo gracias al soporte
logístico del Centro Nacional Patagónico (CENPATCONICET) y el Instituto de Biología Marina y
Pesquera Almirante Storni (IBMPAS). Los autores
agradecen a las siguientes entidades que financiaron el
estudio: GEF/PNUD, Fundación BBVA (BIOCON
04), CIUNPAT, Agencia Argentina para la Promoción
356
de la Ciencia y la Tecnología (ANPCyT), Proyecto
PID371, Cetacean Society International, y al Centro
para la Conservación Marina, en nombre del Grupo de
Especialistas en Cetáceos (IUCN). También se
agradece a Paul Osovnikar, al Programa de
Observadores a Bordo y a la Dirección de Pesca de la
Provincia de Río Negro por el aporte de información.
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Yodzis, P. 2001. Must top predators be culled for the
sake of fisheries? Trends. Ecol. Evol., 16: 78-84.
Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(2): 359-377, 2011Distribution of medusae in Aysén region, southern Chile
359
Research Article
Seasonal and vertical distribution of medusae in Aysén region, southern Chile
1
Viviana Bravo1,2, Sergio Palma1 & Nelson Silva1
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
2
Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
ABSTRACT. Medusae collected in winter and spring 2007 were analyzed in a longitudinal transect made
between the Boca de Guafo and Elefantes Fjord, southern Chile. A total of 30 species were identified,
Hydromedusae (29) and Scyphozoa (1), where Bougainvillia macloviana, Hybocodon chilensis, Hydractinia
tenuis, Laodicea pulcra, L. undulada, Modeeria rotunda and Chrysaora plocamia represent new records for
the area. A significant increase in the jellyfish abundance was higher in spring than in winter (fourteen times
higher), with 68% of common species in both seasons. The specific diversity was slightly higher in winter (3.4
bits) than spring (3.2 bits), the species richness instead was higher in spring than in winter, with a mean of 5
and 12 species, respectively. The vertical distribution showed the presence of surface (H. borealis), deep (A.
apicata, C. peregrina and R. velatum) and wide bathymetric distribution (B. muscoides and B. muscus)
species. Results from the area were compared with previous results (2002-2003) thus proving that most
species identified are common in southern Chilean fjords and channels.
Keywords: Cnidaria, hydromedusae, scyphozoa, seasonal distribution, vertical distribution, southern Chile.
Distribución estacional y vertical de medusas en la región de Aysén, sur de Chile
RESUMEN. Se analizaron las medusas colectadas en invierno y primavera de 2007, en una transecta
longitudinal efectuada entre la boca del Guafo y fiordo Elefantes, sur de Chile. Se identificó un total de 30
especies, Hydromedusae (29) y Scyphozoa (1), de las cuales Bougainvillia macloviana, Hybocodon chilensis,
Hydractinia tenuis, Laodicea pulcra, L. undulada, Modeeria rotunda y Chrysaora plocamia constituyen
nuevos registros para esta área. Se determinó un fuerte incremento en la abundancia de medusas en primavera
respecto a invierno y (14 veces mayor), con un 68% de especies comunes en ambas estaciones. La diversidad
específica fue levemente mayor en invierno (3.4 bits) que primavera (3.2 bits), en cambio la riqueza de
especies fue mayor en primavera que en invierno, con una media de 5 y 12 especies, respectivamente. La
distribución vertical mostró en ambas estaciones la presencia de especies superficiales (H. borealis), profundas
(A. apicata, C. peregrina y R. velatum) y de amplia distribución batimétrica (B. muscoides y B. muscus). Los
resultados obtenidos en esta área se compararon con resultados obtenidos anteriormente (años 2002 y 2003) y
se confirmó que la mayoría de las especies identificadas son comunes en fiordos y canales australes de Chile.
Palabras clave: Cnidaria, hidromedusas, escifozoos, distribución estacional, distribución vertical, sur de
Chile.
___________________
Corresponding author: Sergio Palma ([email protected])
INTRODUCTION
An increasing concern on the explosive proliferation
of gelatinous organisms in diverse marine areas has
been observed during the last years, given their
significant role in the organization of the coastal
ecosystems and impact on human activities (Mills,
2001; Brodeur et al., 2002). Jellyfish are among the
most conspicuous gelatinous organisms, which are
very primitive though highly diverse planktonic group.
Some groups, as Lepto- and Anthomedusae have
metagenic life cycles with benthic stages, alternating
sexual and asexual reproductive processes that may
lead to seasonally jellyfish blooms in coastal waters
(Palma & Rosales, 1995; Palma & Apablaza, 2006;
Purcell et al., 2007). Such blooms are mainly
promoted by temperature and food availability
fluctuations, factors that play a predominant role in the
360
composition and abundance of zooplankton in the
oceans (Parsons & Lalli, 2002; Kehayias, 2004).
These blooms may cause a seasonal dominance of the
zooplanktonic biomass by the gelatinous organisms in
a given geographical area (Mianzán & Guerrero, 2000;
Genzano et al., 2008; Miglietta et al., 2008).
Medusae are important planktonic predators that
fed on copepods, invertebrate larvae, and fish larvae
(Purcell, 1985, 1997). Due to their predatory nature,
food competition, parasite transmission, distribution
and seasonal abundance, jellyfishes may have
economic implications, as they may compete for food
with commercial fish and/or cause negative impacts
on fish farming activities.
Economic activities have been developed in inner
waters of southern Chile since mid 80s, which are
associated to tourism, maritime transport and
aquaculture. The latter has particularly shown a
significant growth in the regions of Chiloé (41º31’43º39’S) and Aysén (43º39’-46º29’S), due to the
intensive cage culture of salmon species, which have
occasionally been affected by mortalities involving
jellyfish proliferations, as observed between FebruaryJune 2002 (S. Palma, unpublished).
The phylum Cnidaria has been widely studied in
the Chiloé region (Galea, 2007; Galea et al., 2007;
Palma et al., 2007a, 2007b, 2011; Villenas et al.,
2009a), which is characterized by high biological
production reflected on high values of chlorophyll-a
(González et al., 2011) and zooplanktonic biomass,
mainly supported by copepods, euphausiids and
carnivorous jellyfish (Palma & Silva, 2004). In this
area, strong seasonal fluctuations have been
established in jellyfish abundance in winter and
spring, observing 33 species with a summer
dominance of Amphogona apicata, Bougainvillia
muscoides, Clytia simplex, Cunina peregrina,
Hydractinia tenuis, Obelia spp. and Solmundella
bitentaculata (Villenas et al., 2009a; Palma et al.,
2011). In Aysén region, the available data exclusively
involve spring and indicate the presence of 31 species,
with a dominance of Amphogona apicata, Clytia
simplex, Lizzia blondina (= Hydractinia minuta),
Proboscidactyla ornata and Solmundella bitentaculata
(Palma et al., 2007a, 2007b). These regions are
separated by the Boca de Guafo (43º39’S), which
corresponds to the main water exchange route between
the Pacific Ocean and the inner water ecosystem.
Aysén shows peculiar oceanographic characteristics influenced by the Meninea constriction-sill
which, due to its shallow depth (50-60 m), gives origin
to the formation of two microbasins with different
oceanographic characteristics. On one hand, the
northern microbasin is about 250 m deep, and
communicates with the adjacent Pacific through the
Boca de Guafo, where more saline waters penetrate
and mix with less saline waters coming from
precipitations, rivers, and glacial contributions (Palma
& Silva, 2004; Palma et al., 2007a, 2007b; Silva &
Palma, 2008). This constant exchange has allowed the
entry of oceanic planktonic species that have
successfully colonized the inner waters (Palma, 2008).
On the other hand, the southern microbasin appears
more shallow, with a mean depth of 150 m, and is
semi-isolated from the oceanic influence as a result of
the “dam” effect exerted by the Meninea constrictionsill that plays a fundamental role over circulation,
residence period and physical and chemical
characteristics of both microbasins (Silva et al., 1997,
1998).
Considering the relevance attained by cnidarians in
the marine ecosystems and their seasonal abundance
fluctuations associated to environmental factors, this
study aims to analyse (i) the spatial and temporal
variability of jellyfish in winter and spring 2007 in
order to establish the spatial/temporal variability of
such organisms and (ii) the comparison of the results
obtained for spring 2007 with 2002-2003 springs in
the same area.
The CIMAR 13 Fiordos cruise was carried out
between the Boca de Guafo (43º46´S) and Elefantes
Fjord (46º29´S) (Fig. 1), where two oceanographic
campaigns were undertaken, one in winter (July 23August 7, 2007) and the other in spring (October 29November 14, 2007). During each campaign, a
northern-southern longitudinal transect was assessed,
allocating 23 oceanographic stations. However, due to
meteorological problems during the winter campaign,
only 19 stations were sampled.
A CTDO Sea-Bird model SBE 25 was used at each
station to record the oceanographic variables
(temperature, salinity and dissolved oxygen content)
in the water column, which were used to develop
vertical profiles for the oceanographic characterization
of the studied area. Salinity and dissolved oxygen
records were corrected using the results from the
chemical analysis of discrete samples collected in the
water column during the CTDO casting.
Zooplankton samples were obtained through
oblique tows at three different depth strata: superficial
(0-25 m), medium (25-50 m) and deep (50 to a
maximum of 200 m, depending on the bottom depth),
using a 350 μm mesh sieve Tucker trawl net, provided
with flowmeters to estimate the filtered water
Distribution of medusae in Aysén region, southern Chile
361
Figure 1. Location of the oceanographic stations during the Cruise CIMAR 13 Fiordos.
Figura 1. Localización de las estaciones oceanográficas durante el Crucero CIMAR 13 Fiordos.
volume. These strata were chosen considering the
oceanographic features of two layers characterizing
the inner region of fjords and channels (Silva et al.,
1997, 1998). The zooplankton samples were fixed
immediately after collection and preserved in 5%
neutral formaldehyde in seawater buffered with borax.
Jellyfishes were sorted, identified and counted
from a total of 53 zooplankton samples collected in
winter and 64 samples collected in spring. Taxonomic
identifications were done using specialised
bibliographies (mainly Kramp, 1959, 1968; Bouillon,
1999). The specific abundance was expressed in
individuals per 1000 m3 (ind 1000 m-3), based on the
water volume filtered through the net. Seasonal and
vertical patterns were determined considering only the
dominant species (> 5% of the specimen total) in
winter and spring. The vertical distribution was
expressed according to the specimen percentage
collected per stratum with respect to the total of
specimens in the water column and its graphical
representation was associated to the salinity values,
which is the parameter with higher vertical variability
in inner waters (Palma et al., 2007). The specific
richness index, which is the number of species in a
community and the Shannon-Wiever diversity index,
was used for the community analysis (Pielou, 1977).
The establishment of areas with higher fauna affinity
was done through the Bray-Curtis similarity analysis
(Bloom, 1981), standardizing the relative abundance
data by the expression log (x+1). Finally, the
relationship between the dominant species abundance
and the oceanographic parameters was analyzed using
the Pearson correlation analysis.
RESULTS
Environmental conditions
Winter cruise
The Moraleda Channel and Boca del Guafo water
columns (Fig. 2a) were almost homothermal, with
temperatures around 9°C. Salinity showed a highly
362
stratified low saline (29-33 psu) surface layer (0-25
m), but with a nearly homogeneous high oxygen
content (> 6 mL L–1), whereas the deep layer (25 m to
bottom) was less stratified than the surface one, being
more saline (32-34 psu) and less oxygenated (3-5 mL
L–1).
At the Costa Channel (Fig. 2a), a vertical
stratification was present, with a surface layer with
low temperature (> 9.5°C) and salinity (25-29 psu),
thus giving rise to a strong halocline. The deep layer
was comparatively slightly warmer (> 9.5ºC) and
more saline (29-32 psu). The oxygen content in the
whole water column was nearly homogeneous (≈ 6
mL L–1). At the Elefantes Fjord (Fig. 2a), the water
column was almost vertically mixed, with low
temperatures (≈ 8 °C) and salinities (22-28 psu,
depending on the station location) and high dissolved
oxygen content (≈ 6 mL L–1). Aysén Fjord surface
layer was highly stratified, with a shallow inverted
thermocline and a normal halocline, both stronger at
its head (Fig. 2a). In this fjord, the surface layer was
cool (7-9°C) and less saline (10-29 psu), but with a
high dissolved oxygen content (6-9 mL L–1). The deep
layer was comparatively warmer (9-11ºC), more saline
(29-31 psu), and less oxygenated (2-5 mL L–1).
Spring cruise
The water columns of both Moraleda Channel and
Boca del Guafo (Fig. 2b) were slightly homothermal,
with temperatures around 9-10°C. The salinity,
showed a highly stratified low saline (28-32 psu)
surface layer, but with a nearly homogenoeus high
oxygen content (> 6 mL L–1), whereas the deep layer,
was less stratified than the surface one, being more
saline (29-34 psu) and less oxygenated (4-6 mL L–1).
At the Costa Channel (Fig. 2b), a vertical
stratification occurred, with a surface layer with low
temperatures (> 9.5 °C), salinities (27-31 psu), and
high dissolved oxygen (> 6 mL L–1). The deep layer
was comparatively cooler (< 9.5 ºC) and more saline
(29-31 psu). The oxygen content in the whole water
column was nearly homogeneous (≈ 6 mL L–1). At the
Elefantes Fjord (Fig. 2b), the water column was
almost vertically homogeneous, with low temperatures
(≈ 9°C) and salinities (22-28 psu, depending on the
station location), and high dissolved oxygen (≈ 6 mL
L–1). Aysén Fjord surface layer was highly stratified
(Fig. 2b), with a strong shallow halocline (10-29 psu).
In this fjord, the surface layer was also almost
homothermal (≈ 9°C), with high dissolved oxygen (67 mL L–1). The deep layer was comparatively warmer
(9-10ºC), more saline (29-31 psu), and less
oxygenated (2-5 mL L–1).
Seasonal faunistic composition and distribution
patterns
In all, thirty medusa species (21 in winter and 30 in
spring) were identified in the studied area (Table 1).
Sixty seven percent of the species were collected
during both periods, with a larger richness of species
in spring. Jellyfish abundance significantly varied
between winter and spring, being higher on the latter
season. The hydromedusae Bougainvillia macloviana,
Hybocodon chilensis, Hydractinia tenuis, Laodicea
pulcra, L. undulata, Modeeria rotunda and the
scyphomedusa Chrysaora plocamia were recorded for
the first time for this geographical area. During spring,
ephirae probably of C. plocamia, were collected at
26% on the analyzed oceanographic stations.
Winter cruise
The jellyfish number during winter ranged between 17
and 1630 ind 1000 m-3, with an average of 442 ind
1000 m-3. The highest densities were recorded in the
central area of the Moraleda Channel and Aysén
Fjord. Dominant species were Bougainvillia muscus
(29.7%), B. muscoides (28.8%), Cunina peregrina
(7.5%), Amphogona apicata (6.8%), Hydractinia
borealis (6.1%) and Rhopalonema velatum (5.4%).
The highest occurrence of frequency percentages (>
70%) included B. muscoides (84%), B. muscus (74%)
and C. peregrina (74%) (Table 1).
Bougainvillia muscus (= B. pyramidata) was the
most abundant and more frequent species (an average
of 138 ind 1000 m-3) although it was not observed in
both transect ends (Fig. 3a). The highest densities
were recorded in the central area of the Moraleda
Channel and close to the Aysén Fjord, reaching a
maximum at station 45 (464 ind 1000 m-3). The other
species belonging to the same genus, B. muscoides,
showed a mean of 134 ind 1000 m-3 and was the most
common species during winter. The higher densities
were obtained in the same areas as for B. muscus, with
a maximum of 605 ind 1000 m-3 close to the head of
Aysén Fjord (Fig. 3b). Among the remaining species,
C. peregrina was the only species found at both ends
of the transect; additionally, A. apicata, H. borealis
and R. velatum showed a more reduced geographical
distribution and none was collected at the Elefantes
Fjord, especially A. apicata, whose populations were
mainly concentrated at the Aysén Fjord, an area where
all species showed the highest densities (Figs. 3c-3f).
Spring cruise
Abundance in spring ranged between 68 and 35,616
ind 1000 m-3 at stations 49 and 80, respectively, with
an average of 3,667 ind 1000 m-3. The highest
densities were recorded in the north of Moraleda
363
Figure 2. Vertical distribution of temperature, salinity and dissolved oxygen between Boca del Guafo to Elefantes Fjord.
a) Winter 2007, b) Spring 2007.
Figura 2. Distribución vertical de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto entre Boca del Guafo y fiordo Elefantes.
a) invierno 2007, b) primavera 2007.
Channel, at Aysén Fjord and the head of the Elefantes
Fjord. The dominant species were B. muscoides
(34.1%), Proboscidactyla ornata (17.5%), Clytia
simplex (10.8%), A. apicata (7.2%) and P. stellata
(7.2%). Except for A. apicata (39%), which was not
collected at the stations located at the Boca de Guafo
and Moraleda Channel, all the remaining species
showed high occurrence frequency percentages: P.
ornata (100%), C. simplex (100%), P. stellata (100%)
and B. muscoides (96%) (Table 1).
B. muscoides was the only dominant species during
both seasons, being extremely abundant in spring,
reaching a mean of 1,602 ind 1000 m-3 and a
maximum of 24,365 ind 1000 m-3 (Stat. 80) near the
head of the Aysén Fjord (Fig. 4a).
Proboscidactyla ornata showed a high frequency
and abundance, with a mean of 974.6 ind 1000 m-3 and
maximums close to the head of both Aysén and
Elefantes fjords (Fig. 4b). Clytia simplex presented a
wide geographical distribution, with mean densities of
601.0 ind 1000 m-3 and two nuclei of high
concentration at the Corcovado Gulf and Elefantes
Fjord (Fig. 4c). Amphogona apicata, with a mean
density of 401.8 ind 1000 m-3, was found with low
frequency and abundance at all oceanographic
stations, except close to the head of Aysén Fjord,
Hydromedusae
Amphinema rugosum
Amphogona apicata
Bougainvillia macloviana*
Bougainvillia muscoides
Bougainvillia muscus
Bougainvillia sp.
Clytia simplex
Coryne eximia
Cunina peregrina
Ectopleura dumortieri
Euphysa aurata
Gossea brachymera
Halopsis ocellata
Heterotiara sp.
Hybocodon chilensis*
Hydractinia borealis
Hydractinia tenuis*
Laodicea pulcra*
Laodicea undulada*
Leuckartiaria octona
Modeeria rotunda*
Obelia spp.
Proboscidactyla ornata
Proboscidactyla stellata
Rophalonema velatum
Sarsia coccometra
Solmundella bitentaculata
Total
Scyphomedusae
Chrysaora plocamia*
Ephyrae
Species
31.7
134.3
138.3
10.1
3.6
10.9
34.8
6.4
0.6
2.8
28.4
10.4
6.7
4.8
0.9
25.0
0.2
14.6
1.1
21
Mean abundance
(ind 1000 m-3)
602
2551
2628
193
68
207
661
121
12
53
539
198
127
91
17
475
4
278
8652
Total abundance
(ind 1000 m-3)
Winter
0.2
6.8
28.8
29.7
2.2
0.8
2.3
7.5
1.4
0.1
0.6
6.1
2.2
1.4
1.0
0.2
5.4
0.1
3.1
Percentage
(%)
16
42
84
74
53
32
58
74
37
11
32
68
47
58
42
16
58
5
32
Frequency
(%)
758
185
221
9242
170
43752
4893
1792
13824
1235
2658
739
671
10
715
566
577
4755
1663
22
153
1750
848
953
22415
9217
192
569
1536
125604
Total abundance
(ind 1000 m-3)
32.9
8.0
9.6
401.8
7.4
1902.3
212.7
78.0
601.0
55.6
115.6
32.1
29.2
0.4
31.1
24.6
25.1
206.7
72.3
0.9
6.6
76.1
36.8
41.5
974.6
400.8
8.3
24.7
66.8
0.6
0.1
0.2
7.2
0.1
34.1
3.8
1.3
10.8
1.0
2.1
0.6
0.5
0.0
0.6
0.4
0.4
3.7
1.3
0.0
0.1
1.4
0.7
0.7
17.5
7.2
0.2
0.4
1.2
52
26
35
39
17
96
65
26
100
65
30
52
39
4
26
4
52
100
78
13
17
78
61
61
100
100
26
65
30
Mean abundance Percentage Frequency
(%)
(%)
(ind 1000 m-3)
Spring
Table 1. Total abundance, mean abundance, percentage of abundance and frequency of occurrence of species collected between the Boca del Guafo and Elefantes
Fjord. The asterisk (*) indicates the first records for this area.
Tabla 1. Abundancia total, abundancia promedio, porcentaje de abundancia y frecuencia de ocurrencia de las especies colectadas entre la Boca del Guafo y fiordo
Elefantes. El asterisco (*) indica las especies registradas por primera vez en esta área.
364
365
Figure 3. Winter distribution of dominant species. a) Bougainvillia muscus, b) B. muscoides, c) Cunina peregrina,
d) Amphogona apicata, e) Hydractinia borealis, f) Rhopalonema velatum.
Figura 3. Distribución invernal de las especies dominantes. a) Bougainvillia muscus, b) B. muscoides, c) Cunina
peregrina, d) Amphogona apicata, e) Hydractinia borealis, f) Rhopalonema velatum.
where the highest concentrations were recorded (Fig.
4d). Finally, P. stellata showed a high occurrence
frequency, with mean densities slightly inferior to A.
apicata (400.8 ind 1000 m-3), with maximums near the
heads of Aysén Fjord and Elefantes Fjord (Fig. 4e).
Similarity analysis
Based on the Bray-Curtis similarity analysis, two
groups of stations were distinguished in winter (Fig.
5a): a) the group A, involving most of the stations
located at the Corcovado Gulf, Moraleda channels and
Aysén Fjord, which are characterised by high densities
of B. muscus and B. muscoides, and high frequencies
of A. apicata, H. borealis and R. velatum; and b) the
group B, formed exclusively by the stations located at
the Costa Channel and Elefantes Fjord, which were
characterised by the presence of C. peregrina and the
absence of many species that were only distributed
until the Maninea Constriction-sill.
366
Figure 4. Spring distribution of dominant species. a) Bougainvillia muscoides, b) Proboscidactyla ornata, c) Clytia
simplex, d) Amphogona apicata, e) P. stellata.
Figura 4. Distribución primaveral de las especies dominantes. a) Bougainvillia muscoides, b) Proboscidactyla ornata,
c) Clytia simplex, d) Amphogona apicata, e) P. stellata.
Like for the winter, during the spring, two groups of
stations were also distinguished (Fig. 5b): a) the group
A, formed by most stations located at the Corcovado
Gulf, Moraleda Channel and Aysén Fjord, where high
densities of all dominant species were established (A.
apicata, B. muscoides, C. simplex, P. ornata, P.
stellata); and b) the group B, comprising the stations
located at the Elefantes Fjord, where minimums of
abundance for all dominant species were recorded.
Species richness and diversity
The species richness in winter ranged between 1 and 7
species per station, with an average of 5 species. The
highest values were recorded at the Moraleda Channel
and Aysén Fjord, while the lowest occurred at the
Boca de Guafo, Costa Channel and Elefantes Fjord
(Fig. 6a). Conversely, spring showed a higher species
richness, ranging from 5 to 17 species per station, with
an average of 12. The highest values were recorded at
367
Figure 5. Similarity dendrograms based on Bray-Curtis Index between the sampling stations. a) Winter, b) Spring.
Figura 5. Dendrogramas de similitud basados en el índice de similitud de Bray-Curtis entre las estaciones analizadas.
a) invierno, b) primavera.
the Corcovado Gulf, southern area of the Moraleda
Channel, Aysén and Elefantes fjords.
The Shannon-Weaver specific diversity rate showed
the values ranged between 0.2 and 3.4 bits during
winter, with maximums at the Corcovado Gulf and
Moraleda Channel (Fig. 6b). In spring, however, these
values ranged between 0.9 and 3.2 bits, with a main
maximum at the Boca de Guafo, followed by high
values at the Costa Channel and Elefantes Fjord.
Correlation coefficient
The results of the Pearson correlation index (P < 0.05)
showed that the abundance of A. apicata, B.
muscoides, C. peregrina and R. velatum was
positively correlated with temperature. The abundance
of A. apicata, C. peregrina and R. velatum was,
however, negatively correlated with the concentration
of the disolved oxygen (Table 2). During summer, the
Pearson index (P < 0.05) showed, in general, a limited
correlation between species and oceanographic
parameters. Only the abundance of P. ornata was
observed to show a negative correlation with the
temperature, and the abundance of A. apicata showed
a negative correlation with the dissolved oxygen
(Table 2).
Vertical distribution
Winter Cruise
In general, the vertical distribution showed that the
dominant species were mainly distributed under 25 m
deep during the winter (Fig. 7). The most superficial
species was H. borealis, which was generally found in
the first 50 m, with a higher abundance at the 25-50 m
stratum. C. peregrina, A. apicata, and R. velatum were
collected at greater depth, with abundance maximums
at the 50-100 m stratum. Meanwhile, the species of the
genus Bougainvillia, B. muscus and B. muscoides
showed a wider vertical distribution between the
surface and 100 m of depth, with the highest specimen
percentage above 25 m.
368
Figure 6. a) Species diversity, b) richness species during the CIMAR 13 Fjords Cruise.
Figura 6. a) Diversidad específica, b) riqueza de especies durante el Crucero CIMAR 13 Fiordos.
Table 2. Pearson correlation values between the abundance of dominant species and the oceanographic variables in winter
cruise. Significant values are indicated in bold (P < 0.05).
Tabla 2. Valores correlación de Pearson entre la abundancia de las especies dominantes y las variables oceanográficas en
el crucero de invierno. Los valores significativos se indican en negrita (P < 0,05).
Temperature
Salinity
D. oxygen
A. apicata
B. muscoides
B. muscus
C. peregrina
H. borealis
Temperature
1.00
Salinity
0.33
1.00
Oxygen
-0.91
-0.20
1.00
A. apicata
0.56
0.02
-0.67
B. muscoides
0.29
-0.21
-0.28
0.23
1.00
B. muscus
0.16
-0.20
-0.09
-0.09
0.62
1.00
C. peregrina
0.28
-0.24
-0.46
0.82
0.12
-0.16
1.00
H. borealis
0.16
-0.18
-0.15
-0.03
0.68
0.73
-0.12
1.00
R. velatum
0.27
0.22
-0.37
0.60
0.17
-0.07
0.56
-0.19
R. velatum
1.00
Temperature
Salinity
D. oxygen
A. apicata
0.01
0.44
0.99
B. muscoides
0.02
0.94
0.98
B. muscus
0.13
0.93
0.75
C. peregrina
0.02
0.95
0.99
H. borealis
0.14
0.9
0.85
R. velatum
0.03
0.94
0.9
1.00
369
Figure 7. Vertical distribution of dominant species in winter. a) Bougainvillia muscus, b) B. muscoides, c) Cunina
peregrina, d) Amphogona apicata, e) Hydractinia borealis, f) Rhopalonema velatum. Grey columns: diurnal tows, black
colums: nocturnal tows.
Figura 7. Distribución vertical de las especies dominantes en invierno. a) Bougainvillia muscus, b) B. muscoides,
c) Cunina peregrina, d) Amphogona apicata, e) Hydractinia borealis, f) Rhopalonema velatum. Columnas en gris:
muestreos diurnos, columnas en negro: muestreos nocturnos.
Spring Cruise
Only Amphogona apicata was collected under 50 m,
both in spring and winter (Fig. 8), while the other
dominant species (B. muscoides, Clytia simplex, P. or-
nata and P. stellata) showed a wide bathymetric
distribution (0-100 m). In the latter group, only C.
simplex showed a continuous distribution in the water
column (0-100 m) in the longitudinal transect. Addi-
370
Figure 8. Vertical distribution of dominant species in spring. a) Bougainvillia muscoides, b) Proboscidactyla ornata,
c) Clytia simplex, d) Amphogona apicata, e) P. stellata. Grey columns: diurnal tows, black columns: nocturnal tows.
Figura 8. Distribución vertical de las especies dominantes primaveral. a) Bougainvillia muscoides, b) Proboscidactyla
ornata, c) Clytia simplex, d) Amphogona apicata, e) P. stellata. Columnas en gris: muestreos diurnos, columnas en negro:
muestreos nocturnos.
tionally, B. muscoides, P. ornata and P. stellata were
absent and collected at low densities in the surface
stratum (0-25 m) along the Moraleda Channel.
DISCUSSION
Environmental conditions
During winter and spring cruises, the vertical
distribution of salinity, which govern the density
structure in the study area, showed a stratified
distribution consisting of two layers: a surface layer (≈
25 m), more variable in temperature and salinity, and
therefore in density, frequently presenting thermoclines and/or haloclines, and a deep layer (from ca. 25
m to the bottom), less variable, being occasionally
almost homothermal and/or homohaline (Fig. 2). The
intensity of this vertical stratification showed a
latitudinal gradient, being less intense at the Boca del
Guafo, where the oceanic influence is higher, and
more intense at the Aysén and Elefantes fjords, where
the freshwater input from continental rivers and
glacier melting are more relevant (Palma & Silva
2004; Calvete & Sobarzo, 2011) .
Seasonally, the water column temperature showed
minor seasonal differences (< 1°C) between both
seasons, with the exception of Aysén Fjord surface
layer, where this difference increased up to almost
3°C. The Aysén Fjord winter cooler surface water, due
to the input of winter coldest river fresh water, gave
origin to an inverted thermocline, which was not
observed during spring, as the surface water was
warmer (Fig. 2), but not enough to form a normal
thermocline. This variation of the temperature
corresponds to a normal seasonal fluctuation pattern
for the Aysén Fjord, as established by Silva et al.
(1997).
In both seasonal cruises, surface layer salinities of
Moraleda-Costa Channels and Elefantes-Aysén fjords,
remained lower than at the bottom layer (Fig. 2),
giving origin to a surface strong halocline, and
consequently to a very stable water column. Even
though the study area shows seasonal differences in
river water input (Calvete & Sobarzo, 2011), being
higher inspring than in winter, the water column
salinity did not show significant differences between
cruises, which were generally low (≈ 1 psu; Fig. 2). A
possible explanation for this lack of differences may
be associated to a similar river flow during the days
preceding the sampling.
The water column stratification was lower at the
Boca del Guafo than at the Moraleda-Aysén-Costa
channels, where the surface/bottom salinity
differences in the former were low (≈ 1 psu v/s 3-20
psu; Fig. 2). At the stations 50 to 52 in the Elefantes
Fjord, an almost vertical homogeneous structure was
present (Fig. 2), giving origin to a much less stable
water column, compared with the rest of the study
area. These differences are a characteristic oceanographic pattern of the Aysén area, since it has been
observed in most of the cruises performed in this area
(Silva et al., 1997; Calvete & Sobarzo, 2011).
Dissolved oxygen in the surface layer of Boca del
Guafo-Moraleda Channel was well oxygenated and
with similar contents in both cruises (> 6 mL L–1).
Beneath the surface layer, around 100 m, the dissolved
oxygen dropped below 4 mL L–1 (Fig. 2), due to
consumption caused by the degradation of autochthonous and allochthonous particulate organic matter
coming from the surface layer (Silva, 2008). Low
oxygen concentrations (2-4 mL L–1) have been
recorded at mid depth close to the head of Aysén
Fjord (≈ 75-150 m; Fig. 2). Similar low dissolved
371
oxygen content has been also recorded in Reloncaví,
Puyuguapi, Quitralco, and Cupquelán fjords, all of
which, as in Aysén Fjord, receive fluvial contributions
carrying particulate organic matter (Silva et al., 1997;
Silva & Guzmán, 2006).
Two oceanic water masses were detected adjacent
to the Chiloé zone, between the surface and 300 m
depth: Subantarctic Water (SAAW) above 150 m, and
remnants of Equatorial Subsurface Water (ESSW)
between 150 and 300 m.
Both of these water masses penetrate into the
region mainly through the Boca del Guafo, the SAAW
through the surface and the ESSW through the
subsurface layer, spreading as far as the bathymetry of
the gulfs and channels allows them. As the SAAW
penetrates, it mixes with the fresh water (FW) in
different proportions, according to the contributions
from rivers, glaciers, coastal runoff, pluviosity, and
the distance or proximity of the FW sources (Sievers
& Silva, 2008). The water resulting from this process,
having salinities between 31 and 33 psu, is known as
Modified Subantarctic Water (MSAAW) and the
lower-salinity water to as Estuarine Water (EW). The
ESSW enters by the subsurface (below 150 m), but its
displacement to the inland region is limited by the
submarine topography and, when it reaches the
Menina constriction-sill (50-60 m high), it does not
allow the ESSW to go further south into the AysénElefantes fjords (Fig. 2), thus impeding the passage of
ESSW with low dissolved oxygen content towards the
southern microbasins.
Jellyfish species composition
Thirty jellyfish species were recorded at the Aysén
region, which involves the area between the Boca del
Guafo and the Elefantes Fjord, a quantity very similar
(30 species) to that recorded in the same area in spring
2002 and 2003 (Table 4; Palma et al., 2007a, 2007b).
Seven out of the total species identified correspond to
new records for the study area (Bougainvillia
macloviana, Hybocodon chilensis, Hydractinia tenuis,
Laodicea pulcra, L. undulata, Modeeria rotunda and
Chrysaora plocamia) (Table 1). It is worth noting the
presence of C. plocamia from this group of species,
which showed a marked increase in the ephyrae
(probably of C. plocamia) and adult quantities (Table
1). This species is currently more frequently found in
inner waters and sometimes, as in February-June
2002, it has represented a negative effect on salmon
cage farming in Chiloé (S. Palma, unpublished).
Jellyfish fauna of the inner waters is made up by
common species of the ecosystems of the southern
channels and fjords between Puerto Montt and the
372
Cape Horn (genera Bougainvillia, Hybocodon,
Hydractinia and Proboscidactyla) (Pagès & Orejas,
1999; Galea, 2006, 2007; Galea et al., 2007; Palma et
al., 2007a, 2007b, 2011; Villenas et al., 2009a), as
well as diverse common species in subantarctic waters
from the Humboldt Current System (genera
Amphogona, Clytia, Coryne, Ectopleura, Obelia,
Rhopalonema, Sarsia and Solmundella) (Fagetti,
1973; Palma, 1994; Palma & Rosales, 1995; Palma &
Apablaza, 2004), which have penetrated and settled
with more or less success in the inner zone of the
Chilean Patagonia fjords, and where some of them
prove quite frequent and abundant (Table 4). Some
subantarctic species have successfully populated inner
waters, adapting to a highly stratified environment,
with a low salinity (3-32 psu), surface layer (≈ 25 m),
generally avoided by many species that spread in the
deep, more homogeneous and saline (32-34 psu) layer,
as shown by the vertical distribution patterns in both
seasons (Figs. 7 and 8).
Seasonal distributions patterns of jellyfish
A high seasonal difference in the jellyfish abundance
was determined, which was 14 times higher in spring
with respect to winter (Table 1). Sixty four species
were common for both seasons, which entails a
significant change in the seasonal specific
composition. A latitudinal increase in the abundance
was detected in winter, from Boca del Guafo up to the
Aysén Fjord, where the abundance maximums were
recorded. Such latitudinal variation may be associated
to the constant entrance of SAAW that mixes with the
EW, causing less vertical stability in the water column
of the northern sector (Boca del Guafo, Corcovado
Gulf and northern area of the Moraleda Channel)
(Silva & Guzmán, 2006), and a higher stability in the
southern zone (Aysén and Elefantes fjords), where the
continental freshwater input is higher. In spring,
however, no geographical distribution pattern was
observed, as there is a generalized abundance in the
whole study area probably due to a higher trophic
availability as a result of the elevated biological
productivity caused by a larger solar radiation and
temperature increase typical of the beginning of the
summer period (González et al., 2011), which
promotes jellyfish reproduction and proliferation in
the study area.
In all oceans, it has been observed that seasonal
fluctuations of temperature play a fundamental role in
the zooplankton composition and abundance,
promoting the proliferation of various species,
particularly juvenile stages (Parsons & Lalli, 2002;
Kehayias, 2004). These seasonal changes are quite
marked for jellyfishes due to their reproductive cycles,
which mainly occur in spring and summer, when the
asexual reproduction is influenced to a greater extent
by temperature increases (Palma, 1994; Palma &
Rosales, 1995; Bouillon, 1999). In fact, the Pearson
analysis showed significant positive correlations (P >
0.5) between the abundance of some dominant species
and the temperature values (Table 2). These
abundance fluctuations have also been ascribed to the
trophic availability and inter-specific competence in
highly productive systems (Edwards & Richardson,
2004). Studies on inner waters have shown a high
biological productivity in inner waters during spring,
especially in the Moraleda Channel, reflected in high
primary productivity values and zooplanktonic
biomass (Palma & Silva, 2004; González et al., 2011).
Besides, it has also been suggested the simultaneous
occurrence of two or more species in the community
reflects some degree of consistency in the ecological,
environmental or biological requirements with a
tendency to form more or less compact groups
according to their requirement similarities (Lie et al.,
1983; Gasca et al., 1996). This is also observed in this
zone, where a positive association among various
dominant species sharing their spatial and vertical
distribution was seen, such as the species belonging to
genera Bougainvillia and Proboscidactyla (Figs. 4 and
8). Among the most abundant species, only
Bougainvillia muscoides and Amphogona apicata
showed dominance in both seasons. B. muscoides was
highly abundant, with high dominance percentages in
winter (28.84%) and spring (34.14%), a period where
its abundance was highly superior to that observed in
winter (Table 1). This species was gathered at the
stations remote from the influence of the SAAW, and
presented its maximums at the Aysén Fjord, under 50
m thus avoiding the low salinity EW superficial layer.
Such distribution pattern of B. muscoides supports
results obtained in the same geographical area (Palma
et al., 2007a, 2007b), as well as in all the southern
ecosystem of inner waters (Pagès & Orejas, 1999;
Villenas et al., 2009a; Palma et al., 2011).
In both seasons A. apicata showed a limited
frequency as it was generally absent in areas with
higher temperature and salinity, and the maximums
were recorded at the Aysén Fjord (Figs. 3 and 4). Its
presence in this area confirms its wide distribution in
the northern ecosystem of interior waters (Palma et
al., 2007a, 2007b; 2011; Villenas et al., 2009a). This
is a common species in tropical and subtropical waters
in all oceans (Segura-Puertas, 1984), and has a wide
distribution in the northern area of the Humboldt
Current System (HCS) (Pagès et al., 2001; Palma &
Apablaza, 2004; Apablaza & Palma, 2006).
It may be pointed out that except the other
dominant species collected in both winter and spring,
the presence of Bougainvillia muscus, Cunina
peregrina, Hydractinia borealis, Rhopalonema
velatum, Clytia simplex, Proboscidactyla ornata and
P. stellata confirms the results previously obtained for
this geographical area (Palma et al., 2007a, 2007b), as
well as those obtained for the northern sector
(Reloncavi Fjord to Boca del Guafo) (Villenas et al.,
2009a; Palma et al., 2011). It is worth noting about
this group that most of the species are common to
inner waters, except for R. velatum which is quite
uncommon, although widely spread in HCS oceanic
and Cape Horn current subantarctic waters (Kramp,
1966; Fagetti, 1973; Pagès & Orejas, 1999; Pagès et
al., 2001; Palma & Apablaza, 2004).
Diversity values were slightly superior in winter,
although the species richness was higher (58%) in
spring. Such obvious contradiction may be explained
by the strong increase of almost all jellyfish species
during spring (> 14 times), which results in a
disguising of the diversity values, as the ShannonWiever index includes the specific abundance, which
was extremely high for Bougainvillia muscoides,
Proboscidactyla ornata, P. stellata and Clytia simplex.
The higher diversity values during both seasons (> 3.2
bits) was recorded at the Moraleda Channel, which
receives a regular supply of SAAW from the adjacent
Pacific, thus promoting the entry of oceanic species
373
not common in interior waters, thus increasing their
diversity, confirming the results by Palma & Rosales
(1997) and Palma et al. (2007a). The lower diversity
(< 1 bits) and specific richness values were recorded at
the Elefantes Fjord, where the low salinity,
temperature and stratification conditions prevailed,
which affected not only the abundance, but also the
diversity and species richness (Fig. 6).
In general, it has been shown that the vertical
distribution of jellyfishes in all the analyzed area
showed a preference for deeper strata (> 25 m), thus
avoiding the superficial and more stable layer of EW,
though low in salinity, that characterizes the
superficial stratum (0-25 m). The latter was especially
obvious for those species typical of HCS oceanic
subantarctic waters (A. apicata, C. peregrina, R.
velatum; Figs. 7 and 8), which were distributed at
greater depths (> 50 m). The deeper distribution of A.
apicata is consistent with the negative association
observed in winter and the dissolved oxygen
concentration (r = -0.67; Table 2), especially at the
Aysén Fjord, where its abundance maximums were
observed in winter and spring. A positive association
among species from the same genus was observed at
depth, such as Bougainvillia muscoides and B. muscus
(r = 0.62; Table 2), Proboscidactyla ornata and P.
stellata (r = 0.69; Table 3), which coexisted in the
water column in winter and spring, respectively.
Furthermore, it has been pointed out that P. stellata is
Table 3. Pearson correlation values between the abundance of dominant species and the oceanographic variables in spring
cruise. Significant values are indicated in bold (P < 0.05).
Tabla 3. Resultados del análisis de correlación de Pearson entre la abundancia de las especies dominantes y las variables
oceanográficas en el crucero de primavera. Los valores significativos se indican en negrita (P < 0,05).
D. oxygen
Salinity
Temperatura
Oxygen
Salinity
Temperature
A. apicata
B. muscoides
1.00
-0.,44
0.03
1.00
0.33
1.00
-0.48
0.10
0.03
-0.46
0.10
-0.22
1.00
-0.01
C. simplex
P. ornata
0.22
0.22
0.00
0.14
-0.15
-0.04
-0.01
P. stellata
-0.15
-0.13
0.55
-0.55
-0.42
A. apicata
B. muscoides
C.simplex
P. ornata
1.00
0.32
1.00
0.27
0.69
P. stellata
1.00
0.09
0.57
0.39
Temperature
Salinity
D. oxygen
A. apicata
0,21
0,41
1,00
B. muscoides
0,96
1,00
1,00
C. simplex
0,13
0,50
0,04
P. ornata
0,88
1,00
0,04
P. stellata
0,84
1,00
0,87
1.00
374
Table 4. Mean abundance (ind 1000 m-3) in the springs 2002, 2003 and 2007 and winter 2007 between Boca del Guafo
and Elefantes Fjord. Data for springs 2002 (Palma et al., 2007a), 2003 (Palma et al., 2007b) and 2007 (present study). (-):
Species not registered.
Tabla 4. Abundancia media (ind 1000 m-3) en las primaveras 2002, 2003 y 2007 e invierno 2007 entre Boca del Guafo y
fiordo Elefantes. Datos de primavera 2002 (Palma et al., 2007a), 2003 (Palma et al., 2007b) y 2007 (presente estudio). (-):
Especies no registradas.
Spring
Spring
Spring
Winter
2002
2003
2007
2007
1.5
2.2
413.9
60.9
882.1
1.3
2.9
0.2
0.4
23.7
13.3
0.3
7.3
14.4
10.0
7.9
135.0
26.3
3.1
56.2
10.0
27.6
611.3
440.9
107.9
1.92
80.9
0.4
699.2
2.8
1.1
4.4
63.7
178.2
4.0
17.4
90.0
163.5
21.7
55.2
26.0
20.1
14.0
6.5
527.4
195.9
39.2
20.9
4.8
380.8
9.6
401.8
7.4
1902.3
212.7
601.0
55.6
115.66
32.1
29.2
0.4
31.1
24.6
25.1
206.7
72.3
0.9
6.6
76.1
36.8
41.5
26.0
72.2
974.6
400.8
8.3
24.7
66.8
31.7
134.3
138.3
3.6
10.9
34.8
6.4
0.6
2.8
28.4
10.4
6.7
0.2
0.9
4.8
0.9
25.0
0.2
14.6
Scyphomedusae
Chrysaora plocamia
-
-
32.9
-
Ephyrae
-
-
8.0
1.1
Species
Hydromedusae
Aglaura hemistoma
Amphinema rugosum
Amphogona apicata
Bougainvillia macloviana
Bougainvillia muscoides
Bougainvillia muscus
Bougainvillia sp.
Calycopsis sp.
Clytia simplex
Coryne eximia
Cunina peregrina
Cunina sp.
Dipurena ophiogaster
Ectopleura dumortieri
Euphysa aurata
Gossea brachymera
Halopsis ocellata
Heterotiara minor
Hydocodon chilensis
Hydractinia borealis
Hydractinia tenuis
Laodicea pulchra
Laodicea undulata
Leuckartiaria octona
Liriope tetraphylla
Lizzia blondina
Modeeria rotunda
Obelia spp.
Phialella quadrata
Proboscidactyla mutabilis
Proboscidactyla ornata
Proboscidactyla stellata
Proboscidactyla sp.
Rophalonema velatum
Sarsia coccometra
Solmundella bitentaculata
an euryhaline species common in cold waters of the
Irish coast where, during the year, concentrates under
20 m depth (Ballard & Myers, 1997). It has been
observed in some planktonic species that the
bathymetric distribu-tion tends to favour the
reproductive processes of some species (i.e. Sagitta
tasmanica) (Villenas et al., 2009b), as it may also
represent a strategy to reduce the mortality rates, thus
decreasing predation and loss by planktonic species
advection (Gorsky et al., 2000).
ACKNOWLEDGEMENTS
This work was supported by Servicio Hidrográfico de
la Armada through projects CONA-C13F 07-04 and
CONA-C13F 07-07 Comité Oceanográfico Nacional.
We are indebted to the crew of the AGOR Vidal
Gormaz, who greatly facilitated sampling and field
work. We also thank María Inés Muñoz, who was in
charge of all zooplankton sampling at sea, Pablo
Córdova for his support in the identification of
medusae, as well as, Paola Reinoso who performed
the dissolved oxygen analyses in the laboratory. We
are also indebted to two anonymous reviewers for
helping us to improve the paper.
REFERENCES
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Received: 21 March 2011; Accepted: 30 May 2011
377
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378
Short Communication
Crecimiento del camarón excavador Parastacus pugnax (Poeppig, 1835)
determinado mediante técnica de marcaje
1
Mauricio Ibarra1 & Patricio M. Arana1
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
RESUMEN. Para determinar el crecimiento en el camarón excavador (Parastacus pugnax) en la zona centro
sur de Chile se utilizó un marbete tipo cinturón. Los parámetros longitud cefalotorácica asintótica (Lc∞) y la
velocidad de incremento en longitud y peso (K), se establecieron mediante el método de Gulland & Holt
(1959). El parámetro t0 se determinó mediante la ecuación inversa del modelo de von Bertalanffy,
estableciéndose que las curvas de crecimiento en longitud y peso fueron definidas por los parámetros K = 0,35
mm año-1, t0 = -0,38 años, Lc∞ = 55,9 mm y W∞ = 83,8 g, valores similares a los de Samastacus spinifrons,
especie chilena de alto potencial de cultivo, y de otros parastácidos sudamericanos, tales como P. brasiliensis
y P. deffosus.
Palabras clave: crecimiento, marcaje-recaptura, camarón excavador, Parastacus pugnax, Chile.
Growth of burrowing crayfish Parastacus pugnax (Poeppig, 1835)
determined by marking technique
ABSTRACT. A modified tag belt type was used in the burrowing crayfish (Parastacus pugnax), in the
central-south of Chile. The parameters asymptotic carapace length (Lc∞) and rate of increase (K) were
determined through the Gulland & Holt (1959) method. The parameter t0 was determined by the inverse
equation of von Bertalanffy model, which allowed to establish that the growth curves in length and weight are
defined by the parameters K = 0.35 mm yr-1, t0 = -0.38 years, Lc∞ = 55.9 mm and W∞ = 83.8 g. These values
were similar to those of Samastacus spinifrons, Chilean species with high potential for aquaculture, and
similar to those of other South American parastacids such as P. brasiliensis and P. deffosus.
Keywords: growth, mark-recapture, burrowing crayfish, Parastacus pugnax, Chile.
___________________
Corresponding author: [email protected]
La implementación de la técnica de marcaje-recaptura
es especialmente importante en el estudio del
crecimiento de crustáceos, ya que no presentan
estructuras óseas en las que se puedan visualizar
marcas diarias o anuales vs el tiempo, y de este modo
estimar la edad, como ocurre en los peces óseos u
otros organismos con estructuras calcáreas (García &
Le Reste, 1986). Esta técnica permite individualizar
los ejemplares, y así determinar variaciones de
longitud y/o peso que muestran entre el marcaje y la
recaptura (Parrack, 1979; Kimker et al., 1996;
Ulmestrand & Eggert, 2001; Moser et al., 2002; Le
Vay et al., 2007).
En Chile son escasos los trabajos realizados sobre
el crecimiento de crustáceos mediante marcajerecaptura (Pavez & Arana, 1982; Riesco, 1984; Arana
& Toro, 1985; Arana & Venturini, 1989; Ernst et al.,
2008). En general, los trabajos se han centrado en
estudios dirigidos a establecer desplazamientos,
abundancia, mortalidad y comportamientos individuales (Labarca, 1971; Geaghan, 1973; Campodonico
et al., 1983; Campodonico & López, 1988; Arana,
1992; Muñoz et al., 2006; Gallardo et al., 2007).
En esta investigación, se estudió el crecimiento del
camarón “excavador” o “de vega” (Parastacus
pugnax), crustáceo endémico de Chile, que se
distribuye desde el río Aconcagua (32º50'S, 70º59'W)
hasta la localidad de Carahue (38º40'S, 73º09'W), en
la zona centro-sur del país (Rudolph, 1997). En
temporadas invernales este recurso es explotado
artesanalmente, como alternativa de ingreso para
agricultores locales (Arias & Muñoz, 1991; Rudolph
379
Crecimiento de Parastacus pugnax en la zona centro-sur de Chile
et al., 1991; Rudolph, 1997). Debido al alto nivel de
extracción a que es sometido y al deterioro sostenido
de su hábitat, ha sido catalogado como vulnerable en
toda su área de distribución (Bahamonde et al., 1998;
Rudolph & Crandall, 2007), por lo que es necesario
conocer aspectos de su dinámica poblacional, para
establecer regulaciones en su extracción y determinar
posibilidades de cultivo.
Para definir el crecimiento de P. pugnax, se
implementó la llamada “marca o marbete tipo
cinturón” (Fig. 1), que es una adaptación de las marcas
tipo alambre utilizadas por Kourist et al. (1964),
Meyer-Waarden & Tiews (1965) y Tiews (1967) para
el estudio de Crangon crangon. Esta “marca tipo
cinturón” ha sido utilizada en Chile en camarón de
roca, Rhynchocinetes typus (Riesco, 1984) y en
camarón de río del norte, Cryphiops caementarius
(Arana & Toro, 1985), para efectuar estudios de
mortalidad y crecimiento. Esta marca es de bajo costo
y fácil de construir, permite identificar individualmente a los animales, presenta bajo porcentaje de
desprendimiento, presumiblemente no provoca
mortalidad adicional, perdura con las mudas y no
cuenta con protuberancias que interfieran en el
comportamiento del camarón y lo haga susceptible de
sufrir predación o ser selectivamente vulnerado por los
artes o aparejos de pesca.
Los muestreos, se efectuaron mensualmente en la
localidad de Tiuquilemu (36º22’S, 76º52’W), ubicada
en el extremo norte de la región centro-sur de Chile,
entre agosto 2007 y agosto 2008, exceptuando enero
2008, por la escasez de agua existente en el área de
estudio. Para realizar los muestreos, se seleccionó un
sector de una vega de 900 m² de superficie, donde se
capturaron y marcaron 166 ejemplares. La marca se
confeccionó en forma manual, utilizando hilo nailon
de 0,3 mm de diámetro y pequeños trozos de plásticos
cilíndricos y huecos, obtenidos de envoltura de
alambre eléctrico de diferentes colores, asignando a
cada uno de ellos un dígito. Combinando varios de
estos se organizó un código numérico que
individualizó cada ejemplar. La marca se colocó
alrededor del camarón entre el cefalotórax y el primer
segmento abdominal, cuidando que el código quedase
ubicado en la región dorsal (Fig. 1). Se procuró que
cada código comenzara con color negro (0), para que
la lectura fuese realizada sólo desde ese extremo y no
se repitió sucesivamente el mismo color para facilitar
su diferenciación.
Los individuos fueron extraídos desde sus cuevas
con bomba de vacío artesanal utilizada para su
captura. En cada ejemplar se registró la longitud
cefalotorácica (Lc), peso (W) y sexo, siendo liberados
en el mismo lugar una vez marcados. De los
ejemplares marcados se recapturaron 45, equivalente
al 27% (Tabla 1).
Para determinar los parámetros de la curva de
crecimiento K y Lc∞, se utilizó el método establecido
por Gulland & Holt (1959), en machos y hembras,
donde la tasa de crecimiento declina linealmente
conforme crecen los individuos, alcanzando valor cero
cuando llega a su máxima longitud.
Con la longitud cefalotorácica promedio (Lc(r))
como variable independiente y la variación de Lc en
un determinado período de tiempo (ΔLc/Δt) como
variable dependiente, la ecuación lineal quedó
representada como ΔLc/Δt = a + b Lc , donde K = -b y
Lc∞ = -a/b. Los parámetros de este modelo lineal
fueron obtenidos utilizando el método de Estimadores
Máximos Verosímiles (Aldrich, 1997), cuya función
de densidad está dada por:
f ( y i / xi ) =
1
2πσ 2
⎛ 1 ⎛ y − X T β ⎞2 ⎞
i
⎟ ⎟
exp⎜ − ⎜ i
⎟ ⎟
⎜ 2⎜
σ
⎝
⎠ ⎠
⎝
donde XiT, corresponde a la matriz de (Lc(r))
transpuesta, yi es el vector de respuestas ΔLc/Δt y β es
el vector de parámetros que se desea estimar. De esta
forma la función de verosimilitud quedó definida
como:
l (β , σ 2 , y ) = ∏
n
i =1
1
2πσ 2
(
1
⎛
T
yi − X i β
exp ⎜ −
2
⎝ 2σ
) ⎞⎟
2
⎠
Desarrollando esta función, luego derivando
respecto a β e igualando a cero, se obtuvo la matriz de
parámetros:
βˆ MLE = (X T X ) X T Y
−1
Posteriormente se compararon las rectas obtenidas
empleando el test F(1-α; 2; n1+n2-4) (Neter & Wasserman,
1974):
SSE CA +TQ − SSE T
2
F* =
SSE T
n1 + n 2 − 4
donde SSEM+H es la suma del cuadrado de los errores
de la regresión combinada de los ejemplares de ambos
sexos y SSET la suma del cuadrado de los errores de
los ejemplares de machos y hembras. Para probar la
igualdad de ambas regresiones se debe cumplir que
F* ≤ F(1-α; 2; n1+n2-4).
Una vez determinada la Lc asintótica, la estimación
de t0 se realizó mediante el gráfico y la ecuación
propuesta por von Bertalanffy (1934) cuya expresión
corresponde a:
⎛
L(t ) ⎞
⎟ = −K t0 + K t
− ln ⎜⎜1 −
L∞ ⎟⎠
⎝
380
Figura 1. Marbete tipo cinturón colocado entre el cefalotórax y abdomen de Parastacus pugnax.
Figure 1. Tag belt type located between the cephalothorax and abdomen of Parastacus pugnax.
Tabla 1. Número de ejemplares muestreados, marcados y recapturados.
Table 1. Namber of individuals sampled, tagged and recaptured.
Fecha de
muestreo
10-ago-07
08-sep-07
29-oct-07
21-nov-07
18-dic-07
23-feb-08
26-mar-08
29-abr-08
26-may-08
22-jun-08
27.jul-08
26-ago-08
Total
Nº de ejemplares
muestreados
Nº de ejemplares
marcados
Nº de ejemplares
recapturados
39
197
212
220
225
242
325
307
444
479
460
362
39
13
14
17
14
13
11
8
13
13
11
-
1
3
2
3
4
2
6
3
7
8
6
3.512
166
45
Los resultados obtenidos, mostraron que las rectas
de declinación de la tasa de crecimiento en el tiempo
vs la talla media no variaron significativamente entre
machos y hembras (F* = 0,66 < F(1-α; 2; n1+n2-4) = 3,21).
De esta forma, el modelo lineal (machos + hembras)
quedó establecido como ΔLc / Δt = 1,63 − 0,029 Lc
(Fig 2). Los parámetros Lc∞ y K correspondieron a
55,9 y 0,35 mm año-1 respectivamente.
Con la edad t (años) como variable independiente,
la cual fue asignada en forma arbitraria, de acuerdo a
Ibarra (2010), y el logaritmo del lado izquierdo de la
ecuación como variable dependiente (y), la ecuación
definió una regresión lineal, donde el intercepto que
fue establecido como a = − K t 0 . De allí, el valor
estimado de t0 correspondió a -0,38 años. Con los
parámetros determinados, la curva de crecimiento en
longitud quedó definida por la ecuación
−1
Lct mm = 55,9 mm 1 − e (−0,35 ( mm⋅año ) (t +0,38 años )) (Fig. 3a).
De acuerdo a la relación talla-peso determinada por
Ibarra (2010), la curva de crecimiento en peso se
representó por la función:
(
(
)
Wt g = 83,8 g 1 − e (−0,35 mm⋅año
−1
(t +0,38 años))
)
2.98
(Fig. 3b).
381
Figura 2. Determinación de la Lc∞ y K en P. pugnax,
mediante el método de Gulland & Holt (1959).
Figure 2. Determination of Lc∞ and K in P. pugnax, by
Gulland & Holt method (1959).
De acuerdo a los resultados obtenidos, se deduce
que la marca tipo cinturón es adecuada para el estudio
del crecimiento de este camarón, ya que perdura por
períodos de tiempo prolongados. Esto último, se
comprueba porque uno de los ejemplares de P. pugnax
fue extraído nueve meses después de ser marcado,
permitiendo la lectura de la marca y la identificación
del individuo sin dificultad, confirmando los
beneficios de esta marca y su utilización crustáceos de
pequeño tamaño.
En general, los parámetros Lc∞ y K obtenidos en P.
pugnax son mayores a los estimados en las especies
brasileñas P. defossus (Noro & Buckup, 2009) y P.
brasiliensis (Fries, 1984; Fontoura & Buckup, 1989),
pero inferiores a los determinados en otros crustáceos
dulceacuícolas explotados comercialmente, como
Procamburus clarkii (Anastácio & Marques, 1995;
Fidalgo et al., 2001; Chiesa et al., 2006; Scalici &
Gherardi, 2007; Scalici et al., 2009), y Cherax
quinquecarinatus (Beatty et al., 2005) (Tabla 2).
Tomando en cuenta los estudios realizados sobre
P. pugnax por Arias & Muñoz (1991) y Rudolph
(1997) el valor de Lc∞ estimado en la presente
investigación, resulta concordante con los valores de
Lc máximos obtenidos en las capturas realizadas por
dichos autores. De esta manera, P. pugnax alcanzaría
un peso comercial de 30 g en aproximadamente tres
años, al igual que Samastacus spinifrons, otro
parastacido chileno, catalogado como de alto potencial
para ser cultivado (Rudolph et al., 2010).
Los parámetros de crecimiento obtenidos podrían
ser utilizados en diversos modelos aplicados a futuras
evaluaciones de stocks de esta especie. Cabe
mencionar, que además de determinar el estado en que
se encuentra este recurso es necesario considerar otros
Figura 3. Curvas de crecimiento (a) en longitud y (b) en
peso, estimadas en P. pugnax.
Figure 3. Growth curves (a) in length and (b) in weight,
estimated in P. pugnax.
factores que afectan a las poblaciones de P. pugnax,
tales como el deterioro de su hábitat (Rudolph &
Crandall, 2007) y la actual aplicación de un período de
veda entre el 1° de diciembre y el 30 de abril de cada
año (D.S. N°145 de abril de 1986), sin contar con
antecedentes acabados respecto a la reproducción de
esta especie. Esta regulación igualmente involucra a
otras cinco especies de parastácidos chilenos, medida
que tiene su base en la normativa aplicada al camarón
de río del norte (Cryphiops caementarius) (Jara et al.,
2006), sin ninguna relación con estos organismos. Al
igual que lo señalado en S. spinifrons (Rudolph,
2002), la prácticamente inexistente fiscalización en la
extracción permite la comercialización de hembras
ovíferas y de ejemplares que no han alcanzado la
madurez sexual; situación que para una especie de
baja fecundidad, como P. pugnax (Ibarra, 2010),
representa un impacto negativo para su conservación.
También es importante señalar, que la bomba
camaronera utilizada para su extracción tiene escasa o
nula selectividad, lo que podría provocar alta
mortalidad de crías.
382
Tabla 2. Parámetros de crecimiento individual de crustáceos dulceacuícolas.
Table 2. Parameter estimates of individual growth curve in freshwater crustaceans.
Autor(es)
Especie
Noro & Buckup (2009)
Fries (1984)
Fontoura & Buckup (1989)
Anastácio & Marques (1995)
Fidalgo et al. (2001)
Chiesa et al. (2006)
Parastacus defossus
Parastacus brasiliensis
Parastacus brasiliensis
Procamburus clarkii
Procamburus clarkii
Procamburus clarkii
Scalici & Gherardi (2007)
Scalici et al. (2009)
Beatty et al. (2005)
L∞(mm)
30,98
42,89
57,37
56,00
62,00
64,30
63,30
Procamburus clarkii
65,50
62,60
Procamburus clarkii
74,60
68,30
Cherax quinquecarinatus 66,70(*)
K(mm año-1) Sexo
0,0026
0,002
0,23
0,68
0,23
0,70
0,66
0,69
0,62
0,32
0,33
0,27
Ambos
Ambos
Ambos
Ambos
Ambos
Hembras
Machos
Hembras
Machos
Hembras
Machos
Ambos
(*) Longitud asintótica del perímetro del capazón
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activity from sea anemone extracts Heteractis magnifica and H. aurora
385
Short Communication
Antifouling activity by sea anemone (Heteractis magnifica and H. aurora)
extracts against marine biofilm bacteria
Subramanian Bragadeeswaran1, Sangappellai Thangaraj2, Kolandhasamy Prabhu2
& Solaman Raj Sophia Rani2
1
Centre of Advanced Study in Marine Biology, Annamalai University Parangipettai
608 502, Tamil Nadu, India
2
Ph.D., Research Scholars, Centre of Advanced Study in Marine Biology
Annamalai University Parangipettai - 608 502, Tamil Nadu, India
ABSTRACT. Sea anemones (Actiniaria) are solitary, ocean-dwelling members of the phylum Cnidaria and
the class Anthozoa. In this study, we screened antibacterial activity of two benthic sea anemones (Heteractis
magnifica and H. aurora) collected from the Mandapam coast of southeast India. Crude extracts of the sea
anemone were assayed against seven bacterial biofilms isolated from three different test panels. The crude extract of H. magnifica showed a maximum inhibition zone of 18 mm against Pseudomonas sp. and Escherichia
coli and a minimum inhibition zone of 3 mm against Pseudomonas aeruginosa, Micrococcus sp., and Bacillus
cerens for methanol, acetone, and DCM extracts, respectively. The butanol extract of H. aurora showed a
maximum inhibition zone of 23 mm against Vibrio parahaemolyticus, whereas the methanol extract revealed a
minimum inhibition zone of 1 mm against V. parahaemolyticus. The present study revealed that the H. aurora
extracts were more effective than those of H. magnifica and that the active compounds from the sea anemone
can be used as antifouling compounds.
Keywords: anemones, bioactive metabolites, novel antimicrobial, biofilm, natural antifouling, India.
Actividades antiincrustantes de las extractos de las anémonas marinas Heteractis
magnifica y H. aurora frente a biofilm de bacterias marinas
RESUMEN. Las anémonas de mar (Actiniaria) son solitarias, habitantes oceánicos del phylum Cnidaria y de
la clase Anthozoa. En este estudio se determina la actividad antibacteriana de dos anémonas bentónicas
Heteractis magnifica y H. aurora recolectadas en la costa de Mandapam, sudeste de India. Los extractos
crudos de estas anémonas fueron ensayados frente a siete biofilms bacterianos aislados de tres paneles de
control distintos. El extracto crudo de la anémona H. magnifica mostró una zona inhibición máxima de 18 mm
contra Psudomonas sp. y Escherichia coli y la zona de inhibición mínima de 3 mm fue encontrada frente a
Pseudomonas aeruginosa, Micrococus sp. y Bacillus cerens de extractos de metanol, acetona y DCM
respectivamente. El extracto de butanol de la anémona H. magnifica mostró una zona de inhibición máxima de
23 mm frente a Vibrio parahemolyticus, mientras que con el estracto de metanol se observó una zona de
inhibición mínima de 1 mm frente a V. parahemolyticus. El presente estudio mostró que los extractos H.
aurora son más efectivos que los de H. magnifica y que los compuestos activos de las anémonas de mar
pueden ser usados como compuestos anti-incrustantes.
Palabras clave: anémonas, metabolitos bioactivos, novela antimicrobiana, biopelícula, antiincrustantes
naturales, India.
___________________
Corresponding author: S. Bragadeeswaran ([email protected])
Marine biofouling is an extensive phenomenon
causing large penalties to engineered structures such
as ships and offshore platforms by way of increased
use of manpower, fuel, material and dry-docking time
(Chambers et al., 2006). Until recently, antifouling
paints containing Tributyltin (TBT) and copper
compounds were effectively used to combat fouling
(Evans, 2001). However, these compounds, especially
386
TBT, were reported to be highly toxic and persistent
in the marine environment, and were proved to have
adverse effects on non-target marine organisms
(Omae, 2003; Yebra et al., 2004). Under these
circumstances, search for natural antifouling
compounds as ecologically compatible substitutes for
chemical biocides is progressing worldwide (Sipkema
et al., 2005; Raveendran et al., 2008).
Natural products and their synthetic analogs
exhibiting anaesthetic, repellent and settlement
inhibition properties, but non-toxic to the non-target
organisms, are preferred as potential antifouling
agents (Omae, 2003). In this regard, sessile, softbodied marine organisms maintaining a clean surface
were identified as possible sources of natural product
antifoulants (NPAs). This was attributed mostly to the
production of secondary metabolites, presumably as a
means of protection from predation, colonization by
epizoic organisms or to reduce competition for space
(Wahl et al., 1994).
Sea anemones are evolved with rich sources of
bioactive metabolites, which could be used for novel
antimicrobial drugs, many of which exhibit structural
features, not found in terrestrial natural products
(Ireland et al., 1988). Of the natural products isolated
from marine organisms, only less than 1% has been
examined so far for pharmacological activity (Rao et
al., 1985; Fusetani, 2000). Much of the studies are
warranted to find antimicrobial activity in the resistant
strains of microorganisms. Sea anemones (Actiniaria)
are solitary, ocean dwelling member of the phylum
Cnidaria and the class Anthozoa. Among the marine
organisms, Anthozoa are ecologically important
animals, which need to protect themselves against the
lethal or debilitating consequences of microbial or
parasitic invasion (Ramalingam & Ramarani, 2006).
The ability of anthozoans to display discriminatory
tissue reactions to foreign grafts has been
demonstrated by many workers (Jokiel & Bigger,
1994; Rinkevich et al., 1994; Perma et al., 2005). The
present study was aimed and find out the efficacy
antimicrobial activity of two benthic sea anemones
against primary film forming bacteria.
Specimen collection and identification
Two species of sea anemones, Heteractis magnifica
and H. aurora were collected from Mandapam
(09º16’N, 72º12’E), Southeast coast of India by
SCUBA diving at the depth ranging from 3 to 5 m
between February and March, 2009. The samples were
thoroughly washed with sea water and removed sand,
mud and overgrowing organisms at the site of
collection, and the sample was packaged with air in
thin cover to the laboratory and maintain in culture
tank. Collected specimens were identified by
following the standard literature of Indo-Pacific coral
reef field guide (Geraled & Steene, 1998).
Preparation of crude extract
The entire body of two different sea anemones,
Heteractis magnifica and H. aurora were washed with
cleaned sea water and later for extraction; 1 kg of each
sea anemones were cut into small pieces and
approximately 200 g of sea anemone pieces were
immersed with five different solvents in separately.
Methanol, Dichloromethane, Ethanol, Acetone and
Butanol by using these solvents animal was
homogenised, extracted with respective solvents and
filtered through Whatman® Nº1. Filter paper (0.4 µm);
it was then evaporated at low pressure using an R-200
Buchi Rotavapor® at 30ºC. The resultants were stored
at 4ºC for further use. These crude extracts were used
for antibacterial activity against biofilm bacterial
strains were isolated from the different test panels.
Isolation of biofilm bacteria for antibacterial
activity
The fouling bacteria used in the antibacterial assay
were isolated from the biofilm formed over
aluminium, fiber glass and wood panels by pour plate
method (Wahl, 1995). The panels were deployed for
about a month during October to November 2009 at
1m-depth in the Vellar estuary boat jetty (11º29’N,
79º46’E), southeast coast of India. The panels were
washed with sterile seawater before swabbing with
sterile cotton swabs. The swabs were placed in a tube
containing sterile seawater, serially diluted and
inoculated in marine agar plates with Zobell marine
agar media. The plates were incubated at room
temperature for 24 h. The pure bacterial strains based
on colony morphology, colour and appearance were
isolated by repeated streaking and identified up to
genus level (Holt et al., 1994). The isolated bacterial
strains were stored in slant at 4ºC for antibacterial
assay.
Antibacterial activity
Antibacterial activity was carried out by using the
standard disc diffusion method (Murugan & SanthanaRamasamy, 2003). The following seven biofilm
bacterial pathogens, Pseudomonas aurogenosa,
Micrococus sp. Bacillus cerens, Pseudomonas sp.
Escherichia coli, Vibrio cholerae and V. parahemolyticus were used. The extracts were applied to 6
mm sterile discs in aliquots of 30 µL of solvent
allowed to dry at room temperature, and placed on
agar plates seeded with microorganisms. The bacteria
were maintained on nutrient agar plates and incubated
Antifouling activity from sea anemone extracts Heteractis magnifica and H. aurora
at 37ºC for 24 h. The zones of growth inhibition were
measured after 24 h incubation. All extracts were
tested thrice at a concentration of 30 µL disc-1.
The crude extracts from the two species of sea
anemones, Heteractis magnifica and H. aurora was
screened the antibacterial activity against seven
biofilm forming bacteria. The growth inhibition zones
of H. magnifica extracts showed (Fig. 1). The
maximum inhibition zone (16.0 ± 1.2 mm) was
observed against Psudomonas sp. and E. coli in the
butanol extract and the minimum inhibition zone (4.0
± 0.8 mm) was noticed against Pseudomonas
387
aeruginosa, Micrococus sp. and Bacillus cerens of
methanol, acetone and DCM extracts respectively.
Whereas the extract of H. aurora, the maximum
inhibition zone (22.6 ± 0.4 mm) showed against V.
parahemolyticus of the butanol extract and the
minimum inhibition zone was showed (1 ± 0.8 mm)
against Vibrio parahemolyticus of the methanolic
extract shown (Fig. 2). No inhibition zones were
noticed against B. cereus, Psudomonas sp., E. coli and
V. cholerae in both methanol and dichloromethane
extracts.
Figure 1. Antibacterial activity of Heteractis magnifica Quoy & Gaimard, 1833 against biofilm bacteria.
Figura 1. Actividad antibacteriana de Heteractis magnifica Quoy & Gaimard, 1833 frente a biofilm bacteriano.
Figure 2. Antibacterial activity of Heteractis aurora Quoy & Gaimard, 1833 against biofilm bacteria.
Figura 2. Actividad antibacteriana de Heteractis aurora Quoy & Gaimard, 1833 frente a biofilm bacteriano.
388
The present investigation, the H. magnifica was
showed the maximum inhibition zone (16.0 ± 1.2 mm)
against Psudomonas sp. and E. coli in the butanol
extract and minimum inhibition zone (4.0 ± 0.8 mm)
was noticed against P. aeruginosa, Micrococus sp.
and B. cerens of methanol, acetone and DCM extracts.
Whereas the Heteractis aurora, the maximum
inhibition zone (22.6 ± 0.4 mm) showed against V.
parahemolyticus of the butanol extract and the
minimum inhibition zone was showed (1 ± 0.8 mm)
against V. parahemolyticus of the methanolic extract.
A similar result was considered with previous authors
work.
The crude extract of diethyl ether showed good
activity against Gram positive and Gram negative
bacteria (Ravikumar et al., 2002). Of the human
pathogens tested, Klebsiella pneumonia is highly
inhibited (20 mm) by the tissue extract of sea anemone
by using chloroform and methanol extract and 24 mm
with the hexane tissue extract against fish pathogen
reported by Prakash-Williams et al. (2007). Bhosale et
al. (2002) have reported antimicrobial property of
marine organisms against biofilm bacteria isolated
from test panels. As an earlier report has been made,
the crude extract of Stichodactyla haddoni showed
good activity against Gram-negative bacteria
(Sureshkumar et al., 2002). Hutton & Smith, (1996)
has reported the amoebocytes from the sea anemone
Actinia equine showed considerable inhibitory activity
against Gram-negative bacteria within 3 h.
Patterson-Edward & Murugan (2000) have
reported broad-spectrum antibacterial activity of
aqueous ink extract of the cephalopods Loligo
duvauceli and Sepia pharaonis against nine human
pathogens. Murugan et al. (1991) have reported the
antibacterial activity of the hypobranchial gland of
Rapana rapiformis eight human against pathogens.
Such like my result considered with previous authors
results. In the present study have shown moderate
antibacterial activity against seven marine biofilm
bacterial strains. In future the active compounds of sea
anemones can be used as a natural antifouling
compounds.
Sea anemones collected along the southeast coast
of India. This preliminary assay indicated that sea
anemones are interesting source for antibacterial
metabolites and also that H. magnifica and H. aurora
are shows the strong antibacterial activity against
marine biofouling bacteria. In order to minimize the
economic loss, fuel consumption and metal corrosion
due to the formation of biofilms, there is an urgent
need for identifying suitable natural antifouling agents
to control the biofouling bacteria which is abundant in
the marine environments. The sea anemone extract is a
good source of antifouling compounds so further
studies are being continued to purify and identify the
active fraction.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors thankful to Prof. Dr. T. Balasubramanian,
Director, CAS in Marine Biology, Annamalai
University for providing facilities and Department of
Biotechnology (DBT), New Delhi for financial
assistance.
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390
Short Communication
Reestablecimiento de Choromytilus chorus (Molina, 1782) (Bivalvia: Mytilidae)
en el norte de Chile
1
Miguel Avendaño1 & Marcela Cantillánez1
Laboratorio de Cultivo y Manejo de Moluscos, Departamento de Acuicultura
Universidad de Antofagasta. P.O. Box 170, Antofagasta, Chile
RESUMEN. Hasta fines del siglo pasado no existían registros de la presencia de Choromytilus chorus al norte
de los 23°S, pese a antecedentes que señalaban su existencia en épocas pasadas. Ciertos cambios relacionados
con las masas de agua costeras de esta zona, habrían generado la ausencia o escasez que presentaba el entorno
costero actual. Sin embargo, hace una década atrás, su presencia en el norte de Chile, comienza a tener
connotación pesquera. En el presente trabajo se confirma su reestablecimiento en las regiones de Antofagasta
y Tarapacá, mediante prospecciones realizadas en seis lugares donde se registró su presencia, así como
mediante la captación de semilla en colectores suspendidos. Se indica interacción con Aulacomya ater, a la
cual ha desplazado a estratos más profundos, mientras que su reestablecimiento, iniciado en las regiones de
Atacama y Antofagasta, y que se amplió posteriormente a la región de Tarapacá; permite postular la hipótesis
que la dinámica de estos bancos, respondería a una estructura de metapoblación, dado el sistema de corrientes
y vientos que predominan en la zona norte, permitiendo la advección larval de poblaciones existentes en la
región de Coquimbo.
Palabras clave: recolonización, Choromytilus chorus, norte de Chile, Pacífico suroriental.
Reestablishment of Choromytilus chorus (Molina, 1782) (Bivalvia: Mytilidae)
in northern Chile
ABSTRACT. Despite indications of its presence in past ages, until the end of the last century, no records
showed Choromytilus chorus north of 23°S. Certain changes related to coastal water masses in the zone could
be responsible for the present lack or scarcity of this species in the coastal area. However, a decade ago, this
species appeared in northern Chile in the context of fisheries. This study confirms the re-establishment of C.
chorus in the Antofagasta and Tarapaca regions through surveys at six sites where the species had been
registered and spat collection using suspended collectors. This species has interacted with Aulacomya ater,
displacing it towards deeper habitats. The re-establishment of C. chorus began in the Atacama and
Antofagasta regions and later extended to the Tarapaca region. Thus, we hypothesize that the dynamics of
these shoals correspond to a metapopulation structure that has allowed larval advection, given the current
system and predominant winds in the northern zone, from populations existing in the Coquimbo region.
Keywords: recolonization, Choromytilus chorus, northern Chile, southeastern Pacific.
___________________
Corresponding author: Miguel Avendaño ([email protected])
En el norte de Chile, a partir de 1999 se comenzó a
observar, la presencia de Choromytilus chorus (Molina, 1782) en la pesca comercial, desembarcándose ese
año una tonelada tanto en la zona de Atacama (ca.
27º04’S) como de Antofagasta (ca. 23º37’S)
(SERNAPESCA, 1999). Esta cifra se incrementó a 3
ton el año siguiente en Atacama, sin embargo, a partir
del 2001, su pesquería se concentró tanto en la zona de
Tarapacá (ca. 20º14’S) como de Antofagasta, con
cifras que han variado entre 2 y 86 ton anuales en la
primera, y entre 1 y 39 ton en la segunda zona
(SERNAPESCA, 2001-2008).
Para constatar y registrar la presencia de este recurso en el norte Grande de Chile, se realizó el 2009
un estudio prospectivo en las localidades de Pisagua,
Chanavaya y Chipana (Región de Tarapacá), y en
Caleta Punta Arenas, Michilla y Taltal (Región de
Antofagasta) (Fig. 1), las cuales fueron seleccionadas
391
Reestablecimiento de choro zapato Choromytilus chorus
Figura 2. Poblaciones de Ch. chorus integradas por
individuos adultos, juveniles y semilla, distribuidas sobre
a) sustrato rocoso entre 4 y 13 m de profundidad, b)
mixto de arena y roca, y c) ocasionalmente sobre fondo
de arena.
Figure 2. Population of C. chorus composed of adult,
young and seed on a) rocky substrate distributed between
4 and 13 m depth, b) mixed sand and rock, and c) occasionally on sandy substrate.
Figura 1. Localización geográfica de las áreas de
estudio, en las regiones de Antofagasta y Tarapacá. 1)
Pisagua, 2) Chanavaya, 3) Chipana, 4) Caleta Punta
Arenas, 5) Michilla, 6) Caleta Errázuriz, 7) Taltal.
Figure 1. Geographic location of the study areas, in the
regions of Tarapaca and Antofagasta. 1) Pisagua, 2)
Chanavaya, 3) Chipana, 4) Caleta Punta Arenas, 5)
Michilla, 6) Caleta Errázuriz, 7) Taltal.
por su accesibilidad y por contar con embarcaciones
para realizar los muestreos. En cada una de ellas se
definieron tres transectas de buceo separadas entre sí
cada 100 m, en las cuales se realizó un recorrido
submarino asistido por un ordenador de buceo
Beuchat CX 2000, y un compás de buceo Cressy, de 4
a 20 m de profundidad. Tanto en caleta Punta Arenas,
como Michilla, la prospección fue acompañada de
muestreo extractivo y en cada transecta se extranjeron
a los 13, 10, 7 y 4 m de profundidad, todos los
ejemplares presentes en una superficie de 0,25 m2,
utilizando una cuadrata de 0,5 x 0,5 m. Los resultados
obtenidos, mostraron que en los seis sitios
prospectados existieron poblaciones de Ch. chorus,
distribuídas entre 4 y 13 m de profundidad, sobre
sustrato rocoso (Fig. 2a), semienterrados en fondos
mixtos de arena y roca (Fig. 2b), y ocasionalmente
sobre fondo de arena fina, como se constató en una de
las transectas realizadas en caleta Punta Arenas (Fig.
2c), coincidiendo con lo que se señala para
poblaciones de la zona austral de Chile, donde
se les indica adheridos a sustratos duros y en bancos
de arena (Gajardo et al., 2007). La estructura
poblacional observada en los seis sitios, mostró
presencia de individuos adultos, juveniles y prereclutas (semilla). En caleta Punta Arenas, las tallas
fluctuaron entre 8,7 y 143,6 mm, con una media de
66,88 ± 42,55 mm, mientras que en Michilla variaron
entre 23,42 y 124,15 mm, con una talla media de
71,47 ± 15,37 mm.
En forma paralela a la prospección realizada, y
considerando antecedentes de la ocurrencia de
fijaciones de mitílidos en líneas de cultivo del
pectínido Argopecten purpuratus (Lamarck), en un
centro que operaba en caleta Errázuriz (Antofagasta),
en noviembre de 2009 se procedió a instalar colectores
de redes desde líneas suspendidas tanto en ese lugar
como en caleta Punta Arenas. Los resultados
obtenidos en estos colectores, mostraron fijaciones
importantes de semilla de Ch. chorus en ambos sitios
(Fig. 3). La aplicación del programa MIX 3.1.a
(Macdonald & Pitcher, 1979), a la talla de la semilla
fijada después de 80 días de mantener los colectores
en el agua, permitió discriminar en caleta Punta
Arenas cinco cohortes asentadas, cuyas tallas medias
alcanzaron 5,29 ± 0,77 mm para la cohorte C1; 3,90 ±
0,39 mm para la C2; 2,74 ± 0,36 mm para la C3; 1,63 ±
0,32 mm para la C4, y 0,66 ± 0,16 mm para la C5, que
representaron el 13,6; 28,4; 21,0; 11,9 y 25,1% de la
semilla fijada respectivamente, mientras que en
Figura 3. Colectores con fijación de semilla de Ch.
chorus en caleta Errázuriz, Antofagasta.
Figure 3. Ch. chorus spat settled on artificial collectors
used in caleta Errázuriz, Antofagasta.
caleta Errázuriz, solo se discriminaron dos cohortes,
cuyas tallas medias alcanzaron a 0,89 ± 0,16 mm para
la C1, y 0,45 ± 0,08 mm para la C2, en proporciones de
13 y 87% respectivamente. Los histogramas de
frecuencia de talla para este análisis fueron
descompuestos según una distribución normal
(Avendaño et al., 2006, 2007, 2008).
Mediante las prospecciones, se observó en los
sustratos rocosos, que la colonización de Ch. chorus
en el estrato (4-13 m de profundidad), estaría
generando un desplazamiento de una parte importante
de la población de Aulacomya ater (Molina), que
habitualmente se distribuye a partir de los 4 m de
profundidad (Gajardo et al., 2007). Los resultados
muestran que este recurso, actualmente se estaría
distribuyendo a profundidades mayores de 15 m,
generándose entre 13 y 15 m, una zona de
coexistencia de ambas especies (Fig. 4a), con
presencia esporádica de Ch. chorus en el veril más
profundo de este estrato (Fig. 4b). A pesar que datos
históricos para el sector estudiado en caleta Punta
Arenas, indicaba la presencia de A. ater a partir de 813 m de profundidad (Avendaño et al., 1998).
Observaciones similares de desplazamiento de una
especie nativa, a estratos más profundos, por la
aparición de una especie invasora, han sido señaladas
por Bownes & McQuaid (2006), respecto a la
distribución vertical de Perna perna (Linnaeus),
especie nativa de la costa sur de Sudáfrica, desplazada
a zonas más profundas por Mytilus galloprovincialis
(Lamarck), especie que en las últimas dos décadas se
ha convertido en un invasor, ampliando su
distribución actual a zonas templadas de los
392
hemisferios norte y sur en gran parte del mundo (Lee
& Morton, 1985; McDonald et al., 1991; Anderson et
al., 2002; Ruiz et al., 2008). Bownes & McQuaid
(2006) indican además, que en esta distribución, se ha
establecido un área de superposición y coexistencia de
ambas especies en la zona media, que permite su
convivencia a través de la segregación de hábitat
parcial, similar a lo observado en el presente estudio
para Ch. chorus y A. ater. Estos mismos autores
indican también, la sustitución total de A. ater, como
especie nativa de la costa oeste de Sudáfrica, por la
invasora M. galloprovincialis.
El desplazamiento de A. ater por parte de Ch.
chorus, observado en los sitios prospectados, se podría
atribuir a una competencia interespecífica más efectiva
de este último, considerando que se le ha observado
no solo fijándose sobre sustratos filamentosos, sino
también en los bisos de ejemplares adultos de su
misma especie como de otros mitílidos (Moreno,
1995). La efectividad que muestra Ch. chorus en esta
competencia, puede verse favorecida por las mayores
tasas de crecimiento que presenta respecto de A. ater.
Se han señalado crecimientos diferenciados entre Ch.
meridionales y A. ater, para poblaciones de Sudáfrica,
donde se constata el bajo crecimiento que experimenta
A. ater (Barkai & Branch, 1989).
Por otro lado, debe señalarse que hasta fines del
siglo pasado, no había registros de esta especie al
norte de los 29º14`S (Región de Coquimbo) (Bellolio
et al., 1996), a pesar que numerosos antecedentes
demostraban que fue abundante en el norte de Chile
(Ramorino, 1974), y era importante en la dieta de las
comunidades costeras pre-hispánicas (Gorriti, 1998).
Su disminución o desaparición del extremo norte de su
área de distribución pareciera estar relacionada con
cambios en las masas de aguas costeras (Llagostera,
1979; Díaz & Ortlieb, 1992; Ortlieb & Guzmán, 1994;
Ortlieb et al., 1994; Guzmán et al., 1998). Un evento
El Niño ha sido señalado por algunos autores (Díaz &
Ortlieb, 1992), como la posible causa de su
“desaparición”, dada su condición de especie de aguas
frías. Por ello, su reaparición en esta zona, podría
atribuirse al cambio climático que afecta actualmente
la región, el cual habría brindando condiciones
necesarias para su reestablecimiento. Los cambios
climáticos, se han sucedido en el tiempo aproximadamente cada 120 mil años, desarrollándose con
mayor o menor extensión temporal a lo menos cinco
veces en los últimos 500 mil años (Jansen et al.,
2007). Una de las manifestaciones de estos cambios,
se asocia a la temperatura, la cual ha mostrado
variaciones muy amplias a escala geológica, con
períodos glaciares e interglaciares, que han variado de
21ºC hace 10 millones de años, a 7ºC hace 10.000
393
Figura 4. Zona de coexistencia de Ch. chorus (È) y A. ater. a) Entre 13 y 15 m de profundidad, b) con presencia
esporádica de Ch. chorus (È) a 15 m.
Figure 4. Area coexistence of Ch. chorus (È) and A. ater. a) Between 13 and 15 m depth, b) with occasional presence of
Ch. Chorus (È) at 15 m.
años; en los últimos 1.000 años su variación ha sido
entre 14° y 16ºC, con pronósticos muy variados
(Yáñez, 2010). Debe indicarse, que a partir del siglo
XX las variaciones de la temperatura media global en
la superficie terrestre y oceánica, muestran entre 1880
y 1935 un período de enfriamiento importante,
seguido de un período frío menos intenso entre 1945 y
1975 (Trenberth et al., 2007). Actualmente, la
información satelital de temperatura superficial del
mar del período 1978-2004, muestra un claro
enfriamiento frente a Chile, en contraposición al
calentamiento generalizado de los océanos
(Fuenzalida et al., 2007; Yáñez, 2010). Estas
condiciones de bajas temperaturas, que en el norte
comenzaron a manifestarse marcadamente con
posterioridad al evento de El Niño 1997-1998
(Cantillánez et al., 2005; Avendaño et al., 2008), son
consecuentes con observaciones de fijaciones de
semilla de Ch. chorus, ocurridas sobre colectores de
ostiones instalados en la reserva marina de La
Rinconada (Avendaño, com. pers.), y por tanto este
factor sería uno de los responsables de su
reestablecimiento.
Asociado al cambio de las condiciones ambientales, propicias para el asentamiento y crecimiento
de Ch. chorus en esta zona, su reaparición podría
atribuirse a un transporte larval desde las poblaciones
existentes en la región de Coquimbo (Bellolio, 1996),
favorecido por el agua Sub-Antártica (ASAA) que
fluye hacia el norte. Su reestablecimiento, iniciado en
las regiones de Atacama y Antofagasta, ampliándose
posteriormente a la región de Tarapacá, y en los
últimos años reapareciendo en Ilo-Perú (ca. 17º40’S;
IMARPE, 2006), permite postular la hipótesis de que
la dinámica de estos bancos, estaría respondiendo a
una estructura de metapoblación, en el concepto
moderno (Hanski & Simberloff, 1997), que considera
a poblaciones espacialmente estructuradas dentro de
un ensamblaje de subpoblaciones reproductivamente
activas, que tienen algún efecto sobre las demás
poblaciones locales, incluyendo, la posibilidad de su
restablecimiento después de la extinción. Es así como,
para larvas de Mytilus chilensis (Hupe) en el sur de
Chile, se ha señalado su capacidad de dispersión a
grandes distancias, a lo largo de la costa chilena,
permitiendo que el proceso de transporte y
asentamiento, ocurra dentro de un rango de
distribución de metapoblación (Toro et al., 2006).
Debe indicarse que oceanográficamente, la zona
norte de Chile, corresponde a un ambiente de
transición subtropical. Su orientación geográfica hacia
el sur y suroeste y su posición latitudinal la exponen a
la confluencia de varios tipos de masas de agua. Entre
ellas, la predominante durante un año normal,
corresponde a la masa de agua (ASAA), la cual
domina los 200 m superiores de la rama costera de la
corriente fría de Humboldt que se desplaza hacia el
norte. En la zona, el ASAA se mezcla con una menor
proporción de aguas subtropicales, de mayor salinidad
y temperatura y también periódicamente con aguas
más frías que provienen de mayor profundidad,
correspondientes a aguas ecuatoriales subsuperficiales, las cuales ascienden hacia la costa
debido a procesos de surgencia inducida por los
vientos del sur y suroeste (Escribano et al., 2002;
Avendaño & Cantillánez, 2008). La predominancia de
vientos suroeste en la costa norte de Chile, dominando
durante todo el año (Bakun & Nelson, 1991; Pizarro et
al., 1994), ha sido considerada la principal fuerza
causante de la circulación de aguas someras (0-20 m)
en el océano costero, lo cual favorece la advección de
larvas desde el sur, como ha sido señalado para
Concholepas concholepas (Bruguière) (González et
al., 2005).
El transporte y posterior asentamiento larval de Ch.
chorus, queda demostrado en las fijaciones ocurridas
sobre los colectores en caleta Errázuriz (zona
desprovista de poblaciones locales), mientras que las
diferencias encontradas en las tallas medias, y en el
número de cohortes fijadas en ese lugar, respecto a las
registradas a un mismo tiempo en caleta Punta Arenas,
demostraría la existencia de diferentes grupos larvales
presentes a lo largo de esta costa. Ello fortalece la
hipótesis planteada anteriormente, al mostrar que la
disponibilidad larvaria en un sitio particular,
dependerá de las interconexiones que existan entre los
diferentes bancos que conforman las metapoblaciones,
ligados entre sí por grados variables de dispersión
larval, abiertos al reclutamiento originado en otras
regiones (Narvarte, 2001). Distribuciones importantes
de larvas del pectínido Pecten maximus (Linnaeus), en
tamaño y densidad en áreas desprovistas de
progenitores, han sido explicadas para el Canal de la
Mancha, por un transporte horizontal que generan las
mareas y vientos, desde otros sitios de desove
(Boucher & Dao, 1990). Además, diversos autores
(Caley et al., 1996; Warner, 1997; Neubert & Caswell,
2000; Strathmann et al., 2002; Palumbi, 2004; Harley
et al., 2006; Becker et al., 2007), consideran que el
conocimiento cuantitativo de conectividades larvales
ha revolucionado la comprensión de una amplia gama
de asuntos, incluyendo la dinámica de poblaciones
marinas, los procesos de extinción local y de nuevas
colonizaciones, las escalas de adaptación, el diseño de
reservas marinas, la propagación de especie invasoras
y la respuesta de las especies al cambio climático.
Se debe señalar finalmente, que si bien la
reaparición de Ch. chorus, en la costa del norte de
Chile, se puede entender como un efecto positivo del
cambio global que se está produciendo, su
sometimiento a un régimen de pesquería, bajo
normativas que rigen para este recurso, basadas en
antecedentes obtenidos en poblaciones de la zona
austral (Decreto Supremo Nº136/86), sin conocer su
ciclo ontogénico en el actual sistema ecológico en que
se encuentra en el norte de nuestro país, pone en serio
riesgo su permanencia, considerando que su
distribución vertical (4 a 13 m), favorece su extracción
por parte de buzos mariscadores. Debe indicarse que
la alta presión extractiva a la cual estuvieron
sometidos los bancos naturales de este recurso en la
zona sur, desde al menos 1938 hasta 1960, produjo su
casi extinción, situación que generó la necesidad de
desarrollar su cultivo, con el fin de repoblar y vigilar
394
sus bancos naturales; sin embargo, a la fecha, su
cultivo aún no se ha desarrollado. Tampoco se tiene
antecedentes claros, del efecto que su interacción está
provocando sobre otros recursos “nativos actuales” de
esta zona de Chile, considerando lo observado con A.
ater, cuyo desembarque además, ha descendido hasta
un 57,7% en la región de Tarapacá, y hasta un 6,4%
en la de Antofagasta, luego de la aparición de Ch.
chorus (SERNAPESCA, 1999-2008). Todo esto
amerita emprender estudios de mayor profundidad,
para comprender el funcionamiento de estas
poblaciones que permitan establecer estrategias
adecuadas de explotación sustentable con estos
recursos en la zona norte de Chile.
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