universidade federal do rio grande do norte centro de

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
DOUTORADO EM PSICOBIOLOGIA
ESTRATÉGIA DE VIDA DO PEIXE ANUAL Hypsolebias antenori
(Cyprinodontiformes: Rivulidae) DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO
WALLACE SILVA DO NASCIMENTO
NATAL/RN
JUNHO, 2014
WALLACE SILVA DO NASCIMENTO
ESTRATÉGIA DE VIDA DO PEIXE ANUAL Hypsolebias antenori
(Cyprinodontiformes: Rivulidae) DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO
ORIENTADORA: PROF. DRA. SATHYABAMA CHELLAPPA
CO-ORIENTADORA: PROF. DRA. MARIA EMÍLIA YAMAMOTO
Tese apresentada a Universidade Federal do
Rio Grande do Norte como requisito para a
obtenção
do
Psicobiologia.
NATAL/RN
JUNHO, 2014
Titulo
de
Doutor
em
FICHA CATALOGRÁFICA
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro
de Biociências
Nascimento, Wallace Silva do.
Estratégia de vida do peixe anual Hypsolebias antenori
(Cyprinodontiforme: Rivulidae) do semiárido brasileiro / Wallace
Silva do Nascimento. – Natal, RN, 2014.
253 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Sathyabama Chellappa.
Coorientadora: Prof. Dra. Maria Emília Yamamoto.
Tese (Doutorado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
1. Peixe anual, hypsolebias antenori. – Tese. 2. Reprodução do
peixe. – Tese. 3. Estratégia de vida. – Tese. I. Chellappa, Sathyabama.
II. Yamamoto, Maria Emília. III. Universidade Federal do Rio Grande
do Norte. IV. Título.
RN/UF/BSE-CB
CDU 597.556.15
2
Título: Estratégia de vida do peixe anual Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes:
Rivulidae) do semiárido brasileiro
Doutorando: WALLACE SILVA DO NASCIMENTO
Data de defesa: 04 de junho 2014
Banca Examinadora:
____________________________________________
Dra. Sathyabama Chellappa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
____________________________________________
Dra. Maria Emília Yamamoto
____________________________________________
Dr. Wagner Franco Molina
____________________________________________
Dr. Júlio César Sá de Oliveira
Universidade Federal do Amapá, AP
____________________________________________
Dra. Odete Rocha
Universidade Federal de São Carlos, SP
Natal, RN
2014
3
AGRADECIMENTOS
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte e a Coordenação do Programa de
Pós-Graduação em Psicobiologia pela oportunidade da realização do doutorado.
Ao CNPq pelo apoio financeiro concedido para realização desta tese de doutorado.
À Professora Doutora Sathyabama Chellappa (UFRN), pela orientação, estímulo,
amizade, confiança, e de seu exemplo de dedicação a pesquisa, sempre primando pela
qualidade dos trabalhos.
Ao Dr. Naithirithi T. Chellappa (UFRN), pelo incentivo, amizade, inestimável
colaboração no provimento e pelo exemplo de superação em momentos de adversidades.
À Profa. Dra. Maria Emília Yamamoto pela co-orientação e Prof. Dr. Arrilton Araujo
de Souza pelo apoio.
Ao Professor Dr. Wagner F. Molina pelo grande apoio na realização do trabalho de
citogenética, tanto na geração dos dados como na escrita do artigo. A Paulo e Juliana pela
geração dos dados de citogenética.
À Professora Naissandra pela confecção e interpretação das lâminas histológicas.
À minha esposa Alessandra P. Xavier e minha filha Amanda, pela força, paciência,
conforto nos momentos difíceis, compreensão e incentivo, sempre presentes.
Ao meu pai, Denílson D. Nascimento, pelos ensinamentos, estimulo e apoio
incondicional nas coletas de peixe, proporcionando-me a determinação para o alcance de
meus objetivos.
À minha mãe Rita de Cássia, pelo amor, carinho, estimulo e determinação que me
conduziram até este momento de sucesso.
À meus irmãos John e Anderson pelas fotos e pelo apoio.
À meus amigos: Andrea S. Araujo, Liliane L. Gurgel, Elizete T. Cavalcante, Mônica
Rocha, Sérgio Ricardo, Nirlei Barros, Lucia Cavalcante, Ana Ligia Morais, Louise Thuane de
Lima, Marcelo Carvalho e Thiago Gurgel, pelo apoio, sugestões, a participação na execução
do trabalho e nossas constantes comemorações, que alegraram a todos durante esse
maravilhoso convívio.
4
Ao amigo Agamenon e sua família que deram um grande apoio durante as coletas na
cidade Russas, assim como o pescador João, que com sua simplicidade ajudou muito nas
coletas dos peixes.
À todos os professores e funcionários do Departamento de Oceanografia e Limnologia
e do Departamento de Fisiologia, CB/UFRN.
A Deus por tudo que tenho.
A todos vocês, muito obrigado.
5
SUMÁRIO
RESUMO
7
ABSTRACT
8
RELAÇÃO DE FIGURAS
9
1. INTRODUÇÃO GERAL
10
1.1 Peixes anuais do semiárido brasileiro
10
1.2 Estratégias reprodutivas dos peixes
14
1.3 Citogenética da família Rivulidae
19
2. OBJETIVOS
21
2.1 Objetivo geral
21
2.2 Objetivos específicos
21
3. MATERIAIS E MÉTODOS
23
3.1 Área de estudo
23
3.2 Pluviosidade e parâmetros limnológicos das poças
24
3.3 Captura dos peixes
25
3.4 Espécie em estudo
26
3.5 Caracterização morfométrica e merística do peixe
28
3.6 Proporção sexual
28
3.7 Relação peso e comprimento
28
3.8 Características macroscópicas e microscópicas das gônadas
29
3.9 Fecundidade e tipo de desova
31
3.10 Preparação de cromossomos mitóticos
32
3.11 Manutenção do estoque dos peixes no laboratório
35
3.12 Observações comportamentais
36
3.13 Testes estatísticos
36
3.14 Normalização do texto
36
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
37
Artigo 1.
Composição da ictiofauna das bacias hidrográficas do Rio Grande do Norte, Brasil
(Artigo publicado na revista Biota Amazônia)
38
6
Artigo 2.
Proporção sexual e Relação peso-comprimento do peixe anual Hypsolebias antenori
(Cyprinodontiformes: Rivulidae) de poças temporárias da região semiárida do
Brasil.
52
Artigo 3.
Anatomy and histology of the digestive tract of a rare annual fish Hypsolebias
antenori (Rivulidae) from Brazil.
(Artigo publicado na revista Animal Biology Journal)
61
Artigo 4.
Gonad development and reproductive strategy of a rare annual fish Hypsolebias
antenori from the semiarid region of Brazil.
(Artigo submetido na revista The Scientific World Journal)
74
Artigo 5.
Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species from the
semiarid region of Brazil.
(Artigo aceito para publicação na revista Animal Biology Journal)
89
Artigo 6.
Karyotype patterns of Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae): an
endangered Killifish of the semiarid region of Brazil.
(Artigo publicado na revista The Scientific World Journal)
129
Artigo 7.
Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias antenori (Rivulidae)
from Northeastern Brazil.
(Artigo aceito para ser publicado na revista Brazilian Journal of Biology)
136
Artigo 8.
Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de Hypsolebias
antenori durante a reprodução
(Artigo em preparação para ser submetido na revista Acta Ethologica)
156
5. CONCLUSÃO
169
6. REFERÊNCIAS BILIOGRAFICAS
171
ANEXOS
196
7
RESUMO
Este trabalho trata sobre a estratégia da vida de um peixe anual em perigo Hypsolebias
antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae), do semiárido brasileiro. Os ovos dessa espécie
nascem em poças temporárias, crescem rapidamente, reproduzem e no período de estiagem
quando a poça seca, toda a população morre. Os ovos resistentes depositados no substrato da
poça são capazes de passar por um estágio de diapausa, quando seu estágio de
desenvolvimento embrionário é estacionado. Com a chegada do período de chuvas, os ovos
eclodem e uma nova geração é formada. Os exemplares de H. antenori foram capturados
durante 2011 e 2013, nas poças temporárias localizadas na bacia do rio Jaguaribe no Ceará,
Brasil. Foram investigadas a proporção sexual, a relação peso-comprimento, o tipo de
crescimento, a primeira maturação sexual, anatomia e histologia do trato digestório,
desenvolvimento das gônadas, estratégia reprodutiva, dados cariotípicos da espécie, e o estado
de conservação de H. antenori. Os resultados desse trabalho estão apresentados sob a forma
de oito artigos. O primeiro artigo é sobre a composição da ictiofauna das bacias hidrográficas
do Rio Grande do Norte, Brasil, incluindo o registro de H. antenori. O segundo artigo trata
sobre a proporção sexual, características secundários sexuais dos machos, a relação pesocomprimento e o tipo de crescimento. Os machos apresentam um padrão de coloração intensa
com nadadeiras mais desenvolvidas. A proporção sexual apresentou uma predominância
significativa de fêmeas (1M: 1,7F). Os machos foram maiores em comprimento e em peso. A
equação originada da relação peso total e comprimento total foi Wt = 0,0271Lt 3,8937,
apresentando um crescimento alométrico positivo, indicando maior incremento no peso do
que em relação ao comprimento. O terceiro artigo trata sobre a anatomia e histologia do trato
digestório de H. antenori. É considerado como um generalista com as características de
onívoria, que aproveita fontes alimentares diferentes. O quarto artigo trata sobre os estádios e
fases de desenvolvimento das gônadas e o tipo de desova de H. antenori. O quinto artigo trata
sobre a estratégia reprodutiva r adotada pela H. antenori que auxilia na reprodução bem
sucedida durante um curto período de vida. O sexto artigo trata sobre os dados cariotípicos da
espécie, constituindo a primeira contribuição citogenética para o gênero. O sétimo artigo trata
sobre o risco de extinção dessa espécie, que vêm sofrendo uma série de ameaças, tais como, a
perda de habitats pela ocupação do solo, desmatamento, construção dos reservatórios,
poluição devido aos efluentes domésticos, industriais, pesticidas e agrotóxicos. Além disso, a
diminuição da pluviosidade e intensificação da aridez em decorrência das mudanças
climáticas globais vem interferindo em seu ciclo reprodutivo. O oitavo trabalho trata sobre o
comportamento agressivo adotado entre os machos e entre as fêmeas durante a reprodução.
Todas as poças temporárias amostradas durante este trabalho estavam em um alto grau de
degradação, principalmente devido à ação antrópica. Há uma grande necessidade de medidas
de conservação para proteger as populações de peixes anuais, entre elas especialmente a
criação de áreas de proteção nos ambientes aquáticos efêmeros do semiárido brasileiro.
Palavras-chaves: Peixe anual, reprodução, Hypsolebias antenori, trato digestório, estratégia
r, espécie ameaçada.
8
ABSTRACT
This work deals with the life strategy of an endangered annual fish, Hypsolebias
antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae), of the Brazilian semiarid region. The eggs of these
fish hatch at the onset of the rainy season, grows rapidly and they reproduce during the rainy
season. When the water puddles dry out, the entire population dies. The resistant eggs which
are buried in the bottom of the dried pools go through diapause stages, during which time the
embryonic development becomes temporarily arrested. With the onset of the next rainy
season, the eggs hatch and a new generation is formed. Specimens of H. antenori were
captured during 2011 and 2013, in temporary water pools located in the hydrographic basin of
river Jaguaribe in Ceará, Brazil. Sex ratio, the length-weight relationship, the growth type,
first sexual maturity, anatomy and histology of the digestive tract, development of gonads,
reproductive strategy, karyotypic pattern of the species, and the conservation status of H.
antenori were investigated. The results of this study are presented in the form of eight articles.
The first article is about the fish faunal composition of the hydrographic basins of Rio Grande
do Norte, Brazil, wherein the record of H. antenori is included. The second article deals with
the sex ratio, secondary sexual characteristics of males, the length-weight relationship and the
type of growth. Males show a pattern of intense coloration with well developed fins. The sex
ratio showed a significant predominance of females (1M:1.7 F). Males were larger in length
and weight. The equation of weight and total length relationship was Wt=0.0271Lt3,8937,
showing a positively allometric growth, indicating greater increase in weight than in length.
The third article discusses the anatomy and histology of the digestive tract of H. antenori. It is
considered as a generalist feeder with characteristics of omnivore, which utilizes different
food sources. The fourth article discusses the stages and phases of gonad development and
type of spawning of H. antenori. The fifth article is about the r reproductive strategy adopted
by H. antenori which helps in successful reproduction over a short period of life. The sixth
article deals karyotypic pattern of the species, constituting the first cytogenetic contribution to
the genus. The seventh article discusses about the risk of extinction of this species which
suffers a series of threats, such as, habitat loss through land use, deforestation, construction of
reservoirs, pollution due to domestic and industrial sewage, besides pesticides and
agrochemicals. Furthermore, decreasing rainfall and intensification of aridity due to global
climate changes, interferes with the reproductive cycle. The eighth article deals with
aggressive behavior adopted between males and among females during reproduction. All
temporary water pools sampled during this study were in high degree of degradation, mainly
due to human action. There is a great need for conservation measures to protect the
populations of annual fish, including the creation of protected areas in the semiarid ephemeral
aquatic environments of Brazil.
Keywords: Annual fish, reproduction, Hypsolebias antenori, digestive tract, r strategy,
endangered species.
9
RELAÇÃO DE FIGURAS GERAIS
Figura 1. Diversidade de espécies de peixes anuais (Rivulidae).
12
Figura 2. Ciclo reprodutivo esquemático dos peixes anuais.
13
Figura 3. Localização da área de estudo, Russas, CE, Brasil (04°57’39.8” S e
37°54’26.2” W). (A) Poça cheia no período chuvoso; (B) Poça seca no período de
estiagem.
24
Figura 4. Captura de peixes e medições das poças temporárias do semiárido brasileiro.
A) Diâmetro da poça; B) Profundidade da poça; C) Puçá utilizado para captura dos
peixes; D) Peixe anual fêmea capturado.
26
Figura 5. Espécie em estudo: A) macho e B) fêmea de Hypsolebias antenori.
37
Figura 6. Procedimentos técnicos histológicos realizados para confecção das laminas
das gônadas e trato digestório dos peixes.
31
1. INTRODUÇÃO GERAL
10
1. Peixes anuais do semiárido brasileiro
Zonas áridas constituem 40% do total da superfície terrestre e essas proporções
vêm aumentando devido o processo de desertificação, variação climática e destruição
das grandes florestas. Atualmente 20% da população humana vive nas regiões áridas e
semiáridas (Schessinger et al. 1990; Leal 2003).
No Brasil, aproximadamente 10% de seu território está classificado como região
semi-árida. O clima semi-árido brasileiro é considerado um dos mais complexos do
mundo, principalmente devido a seu sistema de circulação atmosférica. Pela sua
proximidade ao Equador, seu ritmo climático é diferente da maioria das regiões
semiáridas (Maltchik 1996). As bacias hidrográficas sob o domínio do semiárido
nordestino apresentam características peculiares, como regime intermitente e sazonal de
seus rios, reflexo direto das precipitações escassas e irregulares, associadas à alta taxa
de evaporação hídrica. Como conseqüência desse déficit climático, os processos de
descarga nestas regiões são praticamente nulos, produzindo-se fundamentalmente nos
leitos dos rios, quase sempre sistemas temporários ou efêmeros (Ab’Saber 1995; Arruda
2001).
Os peixes anuais são definidos como um grupo de Cyprinodontiformes que
habitam ambientes aquáticos temporários na América do sul e na África, sendo
encontrados indivíduos adultos somente em breves períodos anuais (Berois et al. 2012).
Os peixes anuais encontrados na América do Sul pertencem à família Rivulidae, e
incluem os gêneros Austrolebias, Leptolebias, Cynolebias, Simpsonichthys, Pterolebias,
Nematolebias entre outros. Os peixes anuais encontrados na África, pertencem à família
Aplocheilidae e incluem os gêneros Notobranchius, Pronotobranchius e Fundulosoma
(Nielsen 2008).
11
Os peixes anuais são, geralmente, pequenos com a coloração exuberante. Este
grupo de peixe apresenta muitas variações de cor, formas, tamanho, comportamento,
hábitos de reprodução e ecologia (Costa 2002). A Fig. 1 apresenta algumas espécies de
peixes anuais da América do sul.
Os peixes anuais vivem somente em “micro-habitats” dos corpos de água doce
sazonais, como poças, brejos ou pequenas lagoas que obrigatoriamente secam no
período de estiagem. Os peixes quando nascem, crescem rapidamente e reproduzem. No
período de estiagem, quando a poça seca, toda a população morre. Os ovos depositados
no substrato entram em diapausa, com seu estágio de desenvolvimento embrionário
temporariamente estacionado. Com a chegada de chuvas, os ovos eclodem e uma nova
geração é formada (Podrabsky & Hand, 1999).
As larvas crescem rapidamente, apresentando altas taxas de crescimento, os
individuos entram em maturidade sexual precocemente em cerca de 6 a 8 semanas. O
ciclo reprodutivo (Figura 2) é iniciado com vistosos padrões de coloração e formas
chamativas das nadadeiras dos machos (Costa 1998; Arezo et al 2005).
12
Figura 1. Diversidade de espécies de peixes anuais (Fonte: Killie.net)
13
Figura 2. Ciclo reprodutivo esquemático dos peixes anuais (Fonte: Nascimento, 2014).
A grande diversidade de cores e seu pequeno porte (geralmente de 3 a 7 cm de
comprimento) os tornaram populares entre os aquariófilistas. Existem clubes de
aquariofilia espalhados pelo mundo todo, dedicados exclusivamente à criação de peixes
anuais. Também despertam interessa na comunidade científica, atraídos por seu
intrigante ciclo de vida, entretanto, o grupo ainda é pouco conhecido. Entre as espécies
conhecidas no Brasil cerca de 75 % foram descritas taxonomicamente nos últimos 20
anos (Costa 2002).
As poucas pesquisas realizadas com espécies de rivulídeos têm demonstrado que
os peixes deste grupo apresentam peculiaridades que apontam sua importância como
excelentes modelos biológicos (Arenzon et al. 2003), bioindicadores (Arezo et al,
2007), no controle de pragas (Frenkel & Goren 2000) e na aquariofilia (Costa 2008).
14
Os ecossistemas da região semiárida do nordeste brasileiro são inseridos no
bioma Caatinga. Todavia, estudos relacionados às espécies de peixes anuais dessa
região são praticamente inexistentes. A sobrevivência dos peixes anuais em ambientes
com estresse hídrico, baixos níveis de concentração do oxigênio dissolvido e ampla
flutuação de temperatura exigem alto grau de adaptações relacionadas ao seu ciclo de
vida. As mesmas peculiaridades que os tornam aptos a viverem nesses ambientes fazem
com que os peixes se tornem extremamente dependentes ao seu ambiente, tornando os
vulneráveis aos vários tipos de impactos. Os brejos e lagoas temporários têm sofrido
grandes impactos, principalmente, por meio de desmatamentos, drenagens e aterros para
multiplicação, alargamento e pavimentação de rodovias, crescimento populacional e
turismo. Com o resultado a grande maioria das espécies de peixes anuais é considerada
em risco de extinção (Costa 2002; Rosa et al. 2005; Nascimento et al. 2012b).
1.2 Estratégia reprodutiva dos peixes
Em razão da alta diversidade de espécies e da ocupação dos mais variados tipos
de ambientes, os peixes desenvolveram imensa variedade de estratégias reprodutivas
(Chase, 1999). A estratégia reprodutiva dos peixes pode ser definida como o conjunto
de características que uma espécie deverá manifestar para ter sucesso na reprodução, de
modo a garantir o equilíbrio populacional. Essas características, variáveis e adaptativas,
são denominadas táticas reprodutivas. Quanto à utilização dos termos estratégia, padrão
e táticas, a estratégia refere-se ao conjunto de táticas mais facilmente variáveis em
função do ambiente, sendo em parte conservativas, contudo o termo padrão seria
sinônimo de estratégia (Diana 1995; Ferreira & Mehanna 2006).
A reprodução dos peixes é cíclica, correspondendo a um período de repouso
intercalado por períodos de atividade gonadal, os quais finalizam com o surgimento de
15
novas proles (Chellappa et al. 2003; Cacho et al. 2007). O ciclo reprodutivo dos peixes
está vinculado com as variações do regime de chuvas (Chellappa et al. 2009).
O sucesso dos peixes teleósteos em distintos ambientes aquáticos é reflexo das
várias estratégias reprodutivas apresentadas pelo grupo. As estratégias reprodutivas dos
peixes englobam táticas extremas, que permitiram sua adaptação a ambientes nos quais
tanto as condições bióticas quanto às abióticas variam amplamente no espaço e no
tempo (Potts & Wootton 1984; Chellappa & Chellappa 2004).
Estudos sobre estratégias reprodutivas são de grande interesse, pois além da
melhor compreensão da história de vida de diferentes organismos podem conduzir a
implicações evolutivas permitindo discussões sobre os processos de evolução
reprodutiva ocorridos no passado, que provocaram, em última instância, a especiação
ictiológica. Entre as teorias evolutivas sobre histórias de vida, destaca-se a teoria de r
estrategistas e K estrategistas (Macarthur & Wilson 1967; Chase 1999; Pianka 2000).
Esta teoria conceituada como um contínuo entre dois pontos extremos onde as espécies
se disporiam de acordo com alguns parâmetros reprodutivos e comportamentais vem
sendo atualmente aprimorada, discutindo-se três pontos de contínuo triangular
(Winemiller & Rose 1992).
Winemiller, 1989 propôs três padrões reprodutivos para os peixes de água doce
sul-americanos: Estratégia de equilíbrio (K) adotada pelos peixes com pequenas
flutuações populacionais ao longo do ano, tamanho do corpo grande, classe de tamanho
corporal uniformemente distribuída ao longo do ano, período reprodutivo prolongado,
ovócitos grandes, desovas repetidas e cuidado parental bem desenvolvido. Temos como
exemplos o tucunaré comum, Cichla monoculus (Câmara et al. 2002), e o cascudo,
Hypostomus pusarum (Bueno et al. 2008).
16
Estratégia Oportunista (r) adotada pelos peixes com flutuações populacionais
intermediárias, tamanhos do corpo pequeno, distribuição de tamanho corporal uniforme
durante a estação chuvosa, período de desova prolongada, repetidos surtos reprodutivos,
lotes com ovócitos pequenos, e pouco ou nenhum cuidado parental. Temos como
exemplos o Acestrorhynchus pantaneiro Menezes, 1992 (Characidae: Characiformes);
Pachyurus bonariensis Steidachner, 1879 (Scianidae: Perciformes) (Bailly 2006).
Estratégia sazonal adotada pelos peixes com grandes flutuações em populações
locais, tamanho do corpo intermediário a grande, período reprodutivo curto,
predominância de adultos na estação seca e de juvenis na chuvosa, longos tempo de
procriação, poucos surtos reprodutivos por ano, fecundidade intermediária alta, ovócitos
pequenos e pequeno ou nenhum cuidado parental. Exemplos: tamuatá, Hoplosternum
littorale (Oliveira & Chellappa 2002) e Leporinus piau (Nascimento 2012a).
A natureza exibe muitas alternativas que são adaptadas pelos peixes a fim de se
reproduzir. Durante a época reprodutiva, os peixes em geral apresentam dimorfismo
sexual e diversos comportamentos. Nessa fase, os machos de várias espécies constroem
ninhos ou selecionam um substrato para desova como meio de atrair as fêmeas para
acasalamento. Os aspectos do ninho e qualidade do substrato revelam o potencial
reprodutivo do macho para as prováveis parceiras (Barber et al. 2001).
Nos peixes aptos à reprodução os machos são em geral mais agressivos do que
as fêmeas e a posse de um território é o principal requisito para procriação deles
(Chellappa et al. 1999; Yamamoto et al. 1999). As fêmeas geralmente gastam muito
mais energia e tempo para reprodução do que os machos e, portanto, as fêmeas são mais
seletivas na escolha dos parceiros. As fêmeas preferem machos territoriais, acasalam-se
e depositam seus óvulos geralmente em territórios ocupados por machos de grande
tamanho (Torricelli et al. 1993; Irschick et al. 2007). O tamanho do corpo, a maior
17
habilidade durante a luta e a escolha do macho pela fêmea estão inter-relacionados. O
tamanho do corpo é de grande importância durante os confrontos e tem influenciado os
resultados de competições em muitas espécies de peixes (Chellappa et al. 1999).
Em peixes, em geral a ligação entre o par permanece apenas durante uma desova
e a monogamia se mantém somente em um pequeno número de espécies, uma vez que a
grande maioria é poligâmica (Takegaki & Nakazono 1999; Cacho et al. 2007).
Embora as espécies de peixes apresentem fecundação interna e externa, os
peixes também exemplificam várias estratégias exclusivas para o cuidado parental. A
maioria das espécies de peixes apresenta fertilização externa, que é um mecanismo de
liberar gametas na água sem fornecer o cuidado parental. Esses peixes tem alta
fecundidade para produzir a máxima quantidade de descendentes. Algumas espécies de
peixes com baixa fecundidade, no entanto, maximizam o cuidado parental, a fim de
entregar um menor número de descendentes com maior chance de sobrevivência (Cacho
et al. 1999; Cacho et al. 2006).
Dimorfismo sexual
O dimorfismo sexual ocorre quando há diferença entre os sexos de uma espécie,
que não seja as dos órgãos diretamente envolvidos no processo reprodutivo, tais como, a
gônadas e os órgãos copulatórios (Rappy & Fernandes 2005). Os peixes são organismos
informativos em estudos de dimorfismo sexual por causa dos muitos casos de
diversificação encontrados entres os sexos. Possivelmente, uma das categorias mais
comuns de dimorfismo sexual em peixes é a variação no tamanho do corpo, com
machos maiores do que fêmeas (Neat et al. 1998, Fletcher 1999; Roberts 1998).
Os peixes anuais geralmente apresentam dimorfismo sexual, onde os machos
geralmente apresentam uma coloração bastante chamativa em relação às fêmeas. O
pronunciado dimorfismo sexual apresentado indica que a seleção sexual poderia estar
18
exercendo um papel chave na diferenciação, especiação e evolução deste grupo diverso
de peixes (Belote & Costa 2004).
Tamanho da primeira maturação sexual
O conhecimento do tamanho no qual o peixe atinge a capacidade de reproduzir
pela primeira vez é muito importante. Há espécies que atingem a maturidade sexual
apenas após alcançarem um grande tamanho corporal. Por outro lado, há espécies que,
mantidas sob determinadas condições, aceleram o processo de maturidade e atingem a
fase reprodutiva ainda com tamanho reduzido (Okuzawa 2002).
Tipo de desova
O tipo de desova e como os ovócitos maduros são liberados durante o período
reprodutivo é determinado pela interação entre a dinâmica do desenvolvimento
ovocitário, a freqüência da desova dentro de um período reprodutivo e o número desses
períodos durante sua vida. Na época da reprodução, as fêmeas de peixes que liberam
seus ovócitos maduros de uma única vez são chamadas peixes de desova total (por
exemplo: piau, Leporinus piau, Nascimento et al. 2013), e que liberam seus ovócitos
maduros em várias parcelas ao longo de um período reprodutivo, são chamados peixes
de desova parcelada (por exemplo: jacundá, Crenicichla menezesi, Araujo et al. 2012).
Fecundidade
A fecundidade é definida como o número de ovócitos produzidos por uma fêmea
antes do próximo período de desova e varia muito nos indivíduos de uma espécie com o
mesmo peso, comprimento e idade, mas em geral aumenta proporcionalmente ao peso
do peixe, portanto com o cubo do comprimento (Murua & Saborido-Rey 2003).
A fecundidade é um parâmetro que mede o potencial de capacidade reprodutiva
do indivíduo, com variações inter e intra-específicas, entre períodos reprodutivos
sucessivos e entre indivíduos de mesmo tamanho em um mesmo período (Fonteles-
19
Filho 1989; Vazzoler 1996). Os peixes de migradores são altamente fecundos, enquanto
os sedentários desovam um número bem menor por desova o que é compensado pelas
desovas múltiplas realizadas ao longo do período reprodutivo (Godinho et al. 1997;
Andrade et al. 1988).
1.3 Citogenética de Rivulídeos Neotropicais
A variação genética é uma característica fundamental da maioria biota. Os
avanços nas tecnologias genéticas permitiram investigações profundas da variação
genética permitindo a exploração de várias questões relacionadas com a biodiversidade
e sua conservação, ou seja, a determinação da variabilidade genética, delimitação da
população, a caracterização do germoplasma , genotoxicidade , estudos comparativos do
genoma , análise forense , padrões filogeográficos, inferências evolutivas, contribuição
crescente a programas de criação de peixes e conservação biológica. Entre essas
abordagens, os estudos citogenéticos provaram ser uma ferramenta útil em várias
situações, identificando as características cromossômicas dos genomas das espécies
(Cioffi et al. 2012; Molina & Jacobina 2013).
Em peixes de agua doce, o confinamento aos sistemas hidrográficos, resulta em
um estreito relacionamento entre a história das bacias e a sua historia evolutiva
(Kavalco 2003). Análises citogenéticas em peixes dulcícolas Neotropicais vêm sendo
crescentemente empregadas na elucidação de questões taxonômicas, filogenéticas, na
identificação de espécies crípticas e delimitação de populações (Bertollo et al. 2004)
Alguns grupos de peixes no entanto são em grande parte desconhecidos quanto
aos seus aspectos cromossômicos. Neste aspecto, análises cromossômicas em espécies
Neotropicais da família Rivulidae são escassas (Arai 2011) e em grande parte limitadas
a espécies com distribuição mais ao norte, abrangendo Colômbia, Venezuela, Guiana
Francesa (Scheel 1972; Zoch et al. 1989; Elder et al. 1991; 1993) ou ao sul do
20
continente abrangendo áreas do sul do Brasil e Uruguai (Garcia et al. 1993; 1995). Além
da deficiência amostral das espécies analisadas, grande parte das informações
cromossômicas disponíveis são principalmente decorrentes de técnicas citogenéticas
clássicas, que limitam a compreensão de aspectos estruturais dos cromossomos das
espécies. Dados citogenéticos para espécies do grupo Simpsonichthys (da qual faz parte
o sub grupo Hypsolebias), que apresenta o maior número de espécies, e para regiões
semiáridas do Nordeste do Brasil ainda são inexistentes.
2. OBJETIVOS
21
2.1 Objetivo Geral
Este trabalho teve como objetivo descrever a estratégia de vida de Hypsolebias
antenori (Cyprinodontiformes:Rivulidae), uma espécie de peixe anual endêmico do
semiárido brasileiro, a fim de gerar conhecimentos sobre aspectos de alimentação,
reprodução, citogenética e informações em relação ao estado de conservação desta
espécie.
2.2 Objetivos Específicos

Verificar a riqueza de espécies de peixes do Estado do Rio Grande do
Norte.
Artigo 1. Composição da ictiofauna das bacias hidrográficas do Rio Grande do
Norte, Brasil (Publicado na revista Biota Amazônia).

Descrever o dimorfismo entre os sexos do peixe anual Hypsolebias
antenori do semiárido brasileiro.

Avaliar o tipo de relação peso/comprimento e a proporção sexual nesta
espécie.
Artigo 2. Proporção sexual e Relação peso-comprimento do peixe anual H.
antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) de poças temporárias da região semiárida do
Brasil. (Publicado na revista Biota Amazônia).

Descrever os tipos de adaptações morfo-histológicas do trato digestório e
verificar seu relacionamento com o tipo de alimentação de H. antenori.
Artigo 3. Anatomy and histology of the digestive tract of a rare annual fish
Hypsolebias antenori (rivulidae) from Brazil. (Publicado na revista Animal Biology
Journal)
22

Verificar os estágios de desenvolvimento das gônadas, o tipo de desova e a
estratégia reprodutiva de H. antenori.
Artigo 4. Gonad development and Reproductive strategy of a rare annual fish
Hypsolebias antenori from the semiarid region of Brazil. (Submetido na revista
Brazilian Journal of Biology)
Artigo 5. Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species
from the semiarid region of Brazil. (Aceito para publicação na revista Animal
Biology Journal)

Verificar o padrão cariótipico do peixe anual H. antenori.
Artigo 6. Karyotype Patterns of Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes:
Rivulidae): An Endangered Killifish of the Semiarid Region of Brazil. (Publicado na
revista The Scientific World Journal)

Verificar o estado de conservação do peixe anual H. antenori no semiárido
brasileiro.
Artigo 7. Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias
antenori (Rivulidae) from Northeastern Brazil. (Aceito para publicação na revista
Brazilian Journal of Biology).

Descrever os encontros agonisticos entre os machos de H. antenori.
Artigo 8. Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de
Hypsolebias antenori durante a reprodução. (Artigo em preparação para ser
submetido na revista Acta Ethologica).
3. MATERIAL E MÉTODOS GERAIS
23
3.1 Área de estudo
O presente estudo foi realizado em poças temporárias no município de Russas
estado do Ceará / CE (nas coordenadas geográficas 04°57’39.8” S e 37°54’26.2” W),
localizadas na Bacia do Rio Jaguaribe no semiárido nordestino brasileiro (Figura 3).
Esta região caracteriza-se por apresentar solos de várzea e não possuir grandes
elevações, favorecendo a formação de ambientes aquáticos temporários. A sazonalidade
dos ecossistemas de água doce ocorre devido à recorrência de seca prolongada, as
chuvas irregulares, temperaturas elevadas e uma elevada taxa de evaporação da água.
Esta região recebe quase 750 mm de precipitação anual e tem uma temperatura média
anual de 26oC durante a maior parte da região (Silva 2004) e abrange mais de 750.000
km2 na região nordeste do Brasil sendo o único bioma brasileiro que está situado
inteiramente no interior do território brasileiro (Leal et al. 2003). A cobertura vegetal é
do tipo caatinga hiperxerófila e sub-desértica no Seridó.
24
Figura 3. Localização da área de estudo, Russas, CE, Brasil (04°57’39.8” S e
37°54’26.2” W). (A) Poça seca no período de estiagem; (B) Poça cheia no período
chuvoso.
3.2 Pluviosidade e parâmetros limnológicos das poças
Os dados de pluviosidade foram obtidos e monitorados através do FUNCEME
(Fundação Cearense de Meteorologia e Recursos Hídricos), Ceará, CE e no
Departamento de Metereologia e Recursos Hídricos da EMPARN (Empresa de Pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte S/A), Natal/RN.
O diâmetro e a profundidade das poças foram medidos. Os valores da
temperatura da água (ºC), concentração do oxigênio dissolvido (mgL-1), pH e
condutividade elétrica (μScm -1) foram registrados in situ, através de sondas específicas
do kit multiparâmetro WTW multi 340i. A calibragem do equipamento sempre foi
realizada antes de cada coleta.
25
3.3 Captura dos peixes
Extensas campanhas de coletas de peixes foram realizadas em várias bacias
hidrográficas nos Estados do Rio Grande do Norte e Ceará, durante 2011 a 2013.
Exemplares de H. antenori foram capturados em agosto de 2011 e novamente em maio
de 2013, quando as poças temporárias estavam cheias durante a estação chuvosa da
região. Devido à falta das chuvas e a estiagem prolongada no ano de 2012, as poças
temporárias não encheram e os peixes não foram capturados. Esta foi a estiagem mais
intensa dos últimos 50 anos (WMO 2012).
As coletas foram efetuadas utilizando rede de arrasto de mão (50 x 150 cm) e
puçá (60 x 60 cm de diâmetro) de malha tipo industrial 2 mm (Figura 4). Após a
captura, os exemplares foram acondicionados de acordo com o estudo a ser realizado.
Alguns foram fixados em formol 10% no local da coleta e posteriormente conservados
em álcool 70° % para identificação taxonômica. Outra parte de peixes capturados foi
transportados vivos em caixas térmicas para o Laboratório de Ictiologia do
Departamento de Oceanografia e Limnologia do Centro de Biociências da UFRN para
estudo de comportamento, estudos histológicos (gônadas e trato digestório) e
citogenética. As medidas morfométricas e as contagens merísticas foram realizadas para
confirmar sua taxonomia (Costa 2006).
Para cada espécime foram registradas as medidas de comprimento total (TL em
cm) (distância entre a extremidade anterior da maxila à extremidade final da nadadeira
caudal), comprimento padrão (SL em cm) (distância entre a extremidade anterior da
maxila à última vértebra da coluna vertebral), utilizando-se um paquímetro com
precisão de 0,05mm e peso total (W em g) foi obtido com uma balança de precisão
0,001g.
26
A captura de peixes para a realização do estudo foi autorizada pelo ICMBIOMMA (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade do Ministério do
Meio Ambiente) / SISBIO (Sistema de Autorização e informações sobre a
biodiversidade). O número de autorização é 27451.
A
B
C
D
Figura 4. Captura de peixes e medições das poças temporárias do semiárido brasileiro.
(A) Medição do diâmetro da poça; (B) Medição da profundidade da poça; (C) Puçá para
captura dos peixes; (D) Peixe anual capturado.
3.4 Espécie em estudo
Hypsolebias antenori (Costa, 2006) (Figura 5) é uma espécies endêmica e rara
do semiárido brasileiro. Foi coletada pela primeira vez em 1945 no Ceará, nordeste do
Brasil. Em 1981 esta espécie foi descrita dentro do gênero Simpsonichthys (Costa,
27
2002). Em 2006 houve uma nova revisão taxonômica do gênero Simpsonichthys
considerando essa espécie no subgênero Hypsolebias (Costa, 2006).
A
1 cm
B
Posição taxonômica:
1 cm
Superclasse: Pisces
Classe: Actinopterygii
Ordem: Cyprinodontiformes
Família: Rivulidae
Gênero: Hypsolebias
Espécie: Hypsolebias antenori (Costa, 2006)
Figura 5. Espécie em estudo: (A). Macho e (B). Fêmea de Hypsolebias antenori (Foto
do autor).
28
3.5 Caracterização morfométrica e merística
As características morfométricas foram realizadas com auxílio de um
paquímetro e régua para obtenção das seguintes medidas em mm: Comprimento total
(TL), comprimento padrão (SL), comprimento da cabeça (LL‫ )ۥ‬comprimento do focinho
(LO), altura máxima do corpo (H), diâmetro do olho (oo), espaço inter-orbital (EIO)
comprimento da pré-dorsal (LD), pré-peitoral (LP), pré-ventral (LV) e da pré-anal (LA),
altura máxima do corpo (H), comprimento da nadadeira dorsal (CD), base da nadadeira
dorsal (DD‫)ۥ‬, comprimento da nadadeira peitoral (CP), base da nadadeira peitoral (PP‫)ۥ‬,
comprimento da nadadeira ventral (CV), base da ventral (VV‫)ۥ‬, comprimento da
nadadeira anal (CA), base da anal (AA‫)ۥ‬.
A caracterização merística foi realizada através da contagem dos lepdotríquios
(espinhos duros e moles) dorsais, anais, peitorais e ventrais com a finalidade de auxiliar
na confirmação da espécie.
3.6 Proporção sexual
Os peixes foram dissecados e as gônadas removidas, pesadas e examinadas para
identificar os sexos. A proporção entre os sexos foi verificada através da análise de
distribuição de freqüência relativa mensal de machos e de fêmeas durante o período de
estudo, sendo aplicado o teste Qui-quadrado determinado por: 2 – 2( O – E )2 /E, onde,
O= freqüência observada, E= proporção sexual esperada que seja de 50% sendo para o
grau de liberdade igual a 1 e nível de significância de 5%; os valores de 2  3,84
indicam diferenças significativas (Vazzoler 1996).
3.7 Relação peso e comprimento
A estrutura em comprimento dos peixes foi determinada com base na
distribuição das médias de frequências das classes de comprimento total para cada sexo,
cujas classes serão agrupadas com intervalos adequados. A estrutura em peso foi
29
determinada com base na distribuição das médias de frequências das classes de peso
total para cada sexo (Santos 1978; Vazzoler 1996). Para a obtenção da relação peso
total/comprimento total, procedeu-se à distribuição gráfica dos pontos empíricos
individuais destas variáveis, considerando o comprimento total como variável
independente e o peso total como variável dependente. A tendência dos pontos em
forma de curva demonstrou o tipo de crescimento (Le Cren 1951; Froese 2006)
Wt = a . Ltb
Onde,
Wt = Peso total em gramas;
Lt = Comprimento total em cm;
a = Fator de condição relacionado com o grau de engorda do;
b = Constante relacionada com o tipo de crescimento da espécie.
3.8 Características macroscópicas e microscópicas das gônadas e trato digestório
Os estádios de desenvolvimento das gônadas de ambos os sexos foram
verificados. Para as fêmeas serão considerados: o grau de turgidez, coloração,
vascularização, peso e comprimento das gônadas em relação ao espaço ocupado na
cavidade celomática. Para os machos foram considerados: coloração, tamanho do
testículo e a existência do sêmen. O exame macroscópico das gônadas permite a
identificação do sexo e o grau de maturação das gônadas. Foram registradas as
características das gônadas, tais como: turgidez, coloração, volume e aspecto
morfológico. A freqüência relativa (%) foi determinada para cada estádio de
desenvolvimento gonadal em todos os meses de coleta, com o objetivo de identificar a
época de desova da espécie (Vazzoler 1996; Chellappa et al. 2005).
30
Foram utilizadas sete gônadas dos peixes de cada sexo em diferentes estádios de
desenvolvimento e cinco tratos digestório dos peixes. Os procedimentos histológicos
foram realizados no Laboratório de Técnicas Histológicas do Departamento de
Morfologia do Centro de Biociências da UFRN.
Os peixes foram seccionados ventralmente, até a cavidade celomática e em
seguida, foi feita a retirada das gônadas e do trato digestório. Foram retirados
fragmentos dos terços anterior, médio e posterior das gônadas (testículos e ovários) em
diferentes fases de desenvolvimento e fragmentos dos órgãos digestórios, que faziam
parte das regiões esofágica, estomacais (cárdica, fúndica e pilórica) e do intestino
anterior, médio e posterior. Após seguiram-se as técnicas histológicas de routina (Figura
6). Os cortes com cerca de 5 a 7µm de espessura foram corados seguindo protocolos
histológicos convencionais de HE – Hematoxilina de Harris, Eosina e PAS – Ácido
Periódico Schiff (Behmer et al. 1976). Posteriormente, os diferentes tipos de células
germinativas e estruturas foram identificadas e fotografadas utilizando-se um
microscópio Olympus CH30 acoplado a uma câmera digital Olympus PM - 10 AK. As
imagens foram processadas utilizando Nikon ACT-1 software.
31
Secção mediana 5 mm das gônadas em diferentes estádios de desenvolvimento
Fixação em Bouin 12h
Desidratação em banhos de álcool etílico a 70, 80, 90, 100 %, de 1 h cada
Diafanização em banhos de xilol, de 30 minutos cada
Inclusão em blocos de parafina
Cortes de 5 - 7μm de espessura no micrótomo
Desparafinização dos cortes em 2 banhos de xilol, de 5 minutos cada
Desidratação em banhos de álcool a 100, 90, 80 e 70 %, de 5 minutos cada
Coloração em HE durante 2 minutos
Lavagem das lâminas em água corrente por 10 minutos
Coloração em eosina durante 3 minutos
Desidratação em banhos de álcool etílico de 80, 90, 100 %, de 5 minutos cada
Diafanização em 2 banhos de xilol, de 5 minutos cada
Montagem da lâmina
Figura 6. Procedimentos técnicos histológicos realizados para confecção das laminas
das gônadas e dos tratos digestórios dos peixes.
3.9 Fecundidade e tipo de desova
Para a determinação da fecundidade (potencial reprodutivo) foram utilizados 14
ovários das fêmeas em estádio maduro. As gônadas foram pesadas e foi feita uma
incisão longitudinal nas gônadas e em seguida colocadas em solução de Gilson. Depois
32
de três dias os ovócitos foram liberados do estroma ovariano e três réplicas foram
lavadas e contadas utilizando uma placa de Bogorov. A fecundidade total foi estimada
por regra de três simples a partir da média do número de ovócitos das três réplicas e
média do peso das mesmas pelo peso total dos ovócitos na gônada (Vazzoler 1996;
Gomiero et al, 2007). O tipo de desova foi determinado através da análise das lâminas
histológicas das gônadas e pela distribuição das freqüências relativas de cada estádio de
maturação das gônadas (Vazzoler 1996; Araújo & Chellappa 2002).
3.10. Preparação de cromossomos mitóticos
Técnica de estimulação mitótica
Para obtenção de mitoses e conseqüentemente metáfases, os exemplares foram
estimulados mitoticamente através da técnica preconizada por Molina (2001) e (Molina
et al. 2010), que faz uso de complexos de antígenos bacterianos e fúngicos. Este
procedimento consiste na inoculação intramuscular de solução do composto (2
comprimidos/1ml de água destilada); na proporção de 1ml/50g de peso corporal, por um
período de 24 a 48 horas. Decorrido este tempo, os exemplares foram anestesiados com
óleo extraído de cravo (Syzygium aromaticum) (Eugenol) e posteriormente sacrificados
para extração do rim cefálico.
Técnica de obtenção de cromossomos mitóticos
A técnica de obtenção de cromossomos mitóticos adotada seguiu o método
preparação in vitro descrito por Gold et al. (1990). Os exemplares tiveram o rim anterior
(cefálico) e posterior removidos e utilizados para obtenção de suspensão celular. Estes
foram colocados em 9 ml de meio de cultura RPMI 1640 e dissociados com ajuda de
seringas de vidro, transferindo o material logo em seguida para tubos de centrífuga de
15ml, completando o volume até 10ml do mesmo. Foi adicionada solução de colchicina
0,025% para cessar a divisão mitótica deixando agir por 30 minutos, em temperatura
33
ambiente. Em seguida o material foi centrifugado por 10 minutos a 900rpm. Após o
excedente ser removido foram acrescentados 9 ml de solução hipotônica (KCl 0,075M),
por 28 a 30 minutos em temperatura ambiente. Ao término da hipotonização a
suspensão celular foi novamente centrifugada por 10 minutos. Para fixação do material
foi utilizada solução fixadora de Carnoy (metanol e ácido acético 3:1) em três ciclos de
centrifugação por 10 minutos, sendo o material então conservado à -20ºC em tubos de
1,5ml com tampa.
Preparação das lâminas
Um total de três ou quatro gotas de suspensão celular foram gotejadas sobre uma
lâmina recoberta com um filme d’água destilada aquecida à 60 oC, após secar ao ar, foi
corada com solução Giemsa 5% , diluído em tampão fosfato pH 6,8, por um período de
08 minutos, posteriormente lavada com água destilada e seca ao ar.
Análises cromossômicas
Lâminas previamente preparadas com as suspensões celulares de cada indivíduo
foram analisadas através de microscópio óptico, sob o aumento de 1000X. Uma média
de 30 metáfases foi analisada para cada exemplar, visando o estabelecimento do valor
diploide modal e a definição dos padrões cariotípicos para a espécie. As melhores
metáfases foram fotografadas em fotomicroscópio de epifluorescência (OlympusTM
BX50), sob aumento de 1000X, por meio de sistema digital de captura DP73, Olympus,
com o uso dos software DPController, v. 1.2.1.108 (Olympus Optical Co. Ltd.), e
utilizadas na construção do cariótipo e definição da fórmula cromossômica. A
montagem dos cariótipos deu-se pela ordenação dos cromossomos quanto à posição dos
centrômeros em metacêntricos (m) com a razão entre o braço maior e menor (RB)
variando de 1,00 a 1,70; submetacêntricos (sm), RB = 1,71 – 3,00; subtelocêntricos (st),
RB = 3,01 – 7,00; e acrocêntricos (a), RB > 7,00 (Levan et al. 1964).
34
Detecção das Regiões Organizadoras de Nucléolos (RONs)
As regiões organizadoras de nucléolo (RONs) foram evidenciadas de acordo
com a técnica descrita por Howell e Black (1980). A técnica consistiu em depositar
sobre uma lâmina quatro gotas de uma solução de gelatina (1g de gelatina diluída em 50
ml de água e 0,5ml de ácido fórmico). A esta solução foram misturadas quatro gotas de
nitrato de prata (Ag-NO3) à 50%, cobrindo-a em seguida com lamínula. Logo após o
material foi incubado em estufa a 60ºC entre dois a quatro minutos, até que uma
coloração âmbar aparecesse. Ao término do processo a lâmina foi lavada com água
destilada, seca ao ar e analisada ao microscópio.
Detecção de Heterocromatina Constitutiva (Banda-C)
A observação de regiões de heterocromatina constitutiva foi realizada de acordo
com o método desenvolvido por Summer (1972), com pequenas alterações visando uma
melhor qualidade das preparações. Inicialmente lâminas com material mitótico
preparadas previamente de três a cinco dias foram imersas em HCl 0,2 N à temperatura
ambiente, por 15 minutos, lavando-a logo em seguida em água destilada e seca ao ar.
Após isto, as lâminas foram incubadas numa solução Ba(OH)2.8H2O a 5% durante um
período de 1 à 2 minutos à 42ºC. Após incubação foram lavadas rapidamente em HCl
0,2N, lavadas com água destilada e incubadas em solução de 2xSSC à 60ºC por 60
minutos, sendo posteriormente lavadas em água destilada e coradas com solução
Giemsa 6% diluída em tampão fosfato (pH 6,8) e visualizadas ao microscópio.
Coloração com Fluorocromos base-específicos
Para a dupla coloração com os fluorocromos CMA3 e DAPI, as lâminas foram
envelhecidas por três dias, coradas no escuro com 10 µL de CMA (0,5 mg/mL) por 30
mim e em seguida coradas com 10 µL de DAPI (2 µL/mL) por 60 minutos (Carvalho et
al. 2005. As lâminas foram então montadas em tampão glicerol-McIlvaine pH 7,0 (1:1),
35
preservadas em câmara escura, por três dias e então analisadas. As metáfases foram
fotografadas em fotomicroscópio de epifluorescência OlympusTM BX50 com filtros
apropriados, em aumento de 1000X por meio de sistema digital de captura de imagens
Olympus modelo DP73 com o uso dos software DPController, v. 1.2.1.108 (Olympus
Optical Co. Ltd.).
3.11 Manutenção do estoque dos peixes no laboratório
Vinte exemplares de cada espécie estudada foram capturados vivos,
transportados para o Laboratório de Ictiologia do Departamento de Oceanografia e
Limnologia e aclimatados separadamente em tanques retangulares de cimento amianto
(de 1,50 x 0,65 x 0,97m) com capacidade para 1000 litros, durante 10 dias antecedendo
aos experimentos. A qualidade da água foi mantida por sifonamento das fezes e restos
alimentares a cada dois dias, aeração constante e filtro biológico. O pH foi avaliado por
papel indicador. Um terço da água foi substituída duas vezes por semana para manter
sua transparência e facilitar as observações.
Foram mantidas as condições adequadas à sobrevivência e reprodução dos
peixes, com temperatura em torno de 28ºC, pH entre 7,0 a 7,5 e a concentração do
oxigênio dissolvido entre 7,0 a 8,0 mgL-1. Os parâmetros físico-químicos tais como pH
e temperatura foram verificados diariamente. O fotoperíodo foi controlado para 12 horas
de luz (6:00-18:00 h) utilizando um temporizador digital. A aeração dos tanques foi
feita através de um sistema constituído de mangueiras plásticas e aeradores. Os peixes
foram vistoriados a cada dia para controle de doenças. A alimentação diária oferecida
foi de 3% do peso corporal, dividida duas vezes ao dia (inicio da manhã e final da
tarde).
36
3.12 Observações do comportamento agressivo dos peixes
Para observações (em condição laboratorial) foram utilizados 20 machos e 20
fêmeas de H. antenori, sem nenhuma manipulação. Quatro aquários aquários (30 x 15
x 30 cm), com capacidade para 13,5L de água. O fundo do aquário foi preparado com
substratos, turfa (Pó de coco), plantas. As observações foram realizadas através do
método focal contínuo, registrando-se a frequência dos comportamentos. Foi utilizado
um cronômetro para registrar a duração dos comportamentos observados. Foram
realizados 60 min de observação por aquário pela manhã e 30 min à tarde (Cacho et
al., 1999). Foram realizadas gravações com uma filmadora digital com tripé,
totalizando 180 minutos de filmagem de para cada aquário. A descrição de toda
metodologia está descrita no artigo 8.
3.13 Testes estatísticos
Para determinar diferenças estatisticamente significativas na proporção de
machos e fêmeas da espécie em estudo foi realizado o teste do χ2 (qui-quadrado) ao
nível de significância de 5%. O teste Komogorov Smirnov (KS) foi utilizado para
confirmar se os dados de comprimento e peso total apresentavam distribuição normal,
tanto para machos quanto para fêmeas. Para a determinação da ocorrência de diferenças
significativas entre essas variáveis durante o período amostrado foram realizados testes
de T-Student (t), ao nível de significância de 5%. Foram realizados os Testes ANOVA
(one way) seguido do teste de Tukey, para observar diferenças entre os tratamentos das
observações do comportamento e ANOVA (two way) para observar diferenças dos
comportamentos entre turnos e entre os sexos, seguido do teste de Holm Sidack. Foi
realizada a análise multivariada de correlação canônica (CA) para verificar possíveis
correlações entre os comportamentos. Os softwares utilizados na realização destes testes
e análises multivariadas foram o Excel 2010, XLSTAT 7.5, SigmaStat 3.5 e Statistic 7.0
37
3.14 Normalização do texto
A estrutura do texto, as citações, as referências bibliográficas e a diagramação da
dissertação foram feitas baseadas nas normas do Guia de formatação de tese do
Programa de Psicobiologia. Enquanto que os artigos foram elaborados conforme as
normas das revistas selecionadas.
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
38
O presente trabalho resultou em oito artigos científicos. Desses quatro já foram
publicados, dois foram aceitos para publicação e um foi submetido para publicação e
uma esta em preparação para ser submetidos a revistas científicas:
Artigo 1
Artigo 2
Proporção sexual e Relação peso-comprimento do peixe anual Hypsolebias antenori
(Cyprinodontiformes: Rivulidae) de poças temporárias da região semiárida do Brasil
Artigo 3
Anatomy and histology of the digestive tract of a rare annual fish Hypsolebias antenori
(rivulidae) from Brazil
(Artigo publicado na revista Animal BiologyJournal – USA)
Artigo 4
Gonad development and Reproductive strategy of a rare annual fish Hypsolebias
antenori from the semiarid region of Brazil
(Artigo submetido na revista The Scientific World Journal)
Artigo 5
Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species from the semiarid
region of Brazil
(Artigoaceito para publicação na revista Animal BiologyJournal – USA)
Artigo 6
Karyotype Patterns of Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae): An
Endangered Killifish of the Semiarid Region of Brazil
(Artigo publicado na revista The Scientific World Journal)
Artigo 7
Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias antenori (Rivulidae) from
Northeastern Brazil
(Artigoaceito para publicação na revista BrazilianJournalofBiology)
Artigo 8
Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de Hypsolebias
antenori durante a reprodução (Artigoem preparação para ser submetido na revista Acta
Ethologica)
39
Artigo 1
Composition of the fish fauna of the hydrographic basinsof RioGrande do
Norte,Brazil.
Wallace Silva do Nascimento, NirleiHirachy Costa Barros, Andréa Soares de Araújo,
Liliane de Lima Gurgel, BhaskaraCanan, Wagner Franco Molina, Ricardo S. Rosa e
SathyabamaChellappa
Responde aoobjetivo específico 1
Publicado na revista Biota Amazônia
(ISSN 2179-5746)
40
41
42
43
44
45
46
Figura 1. Bacias hidrográficas do Estado do Rio Grande do Norte, Brasil (IDEC, 1978).
47
48
49
Figura 2.Espécies de peixes de água doce encontradas nas bacias hidrográficas do
Estado do Rio Grande do Norte, Brasil (Fotografias: Nascimento, W. S.; Barros,
N.H.C.;Gurgel, L.L.; Araújo,A.S.; Rosa, R.S. e FishBase.org).
50
Figura 3. Frequência absoluta de famílias e espécies por ordem da ictiofauna do Estado
do Rio Grande do Norte.
51
Figura 4. Frequência absoluta de espécies por família da ictiofauna do Estado do Rio
Grande do Norte.
52
Artigo 2
Proporção sexual e Relação peso-comprimento do peixe anual
Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae) de poças
temporárias da região semiárida do Brasil
Wallace S. Nascimento, Maria Emília Yamamoto, Sathyabama Chellappa
Responde aos objetivos específicos 2 e 3
Publicado na revista Biota Amazônia
ISSN 2179-5746
53
54
55
56
57
58
59
60
61
Artigo 3
Anatomy and histology of the digestive tract of a rare annual fish
Hypsolebias antenori (rivulidae) from brazil
Anatomia e histologia do trato digestório deHypsolebias antenori
(Rivulidae) um peixe anual raro do Brasil
Wallace Silva do Nascimento, Naisandra Bezerra da Silva,
Maria Emília Yamamoto and SathyabamaChellappa
Responde aoobjetivo específico 4
Artigo publicado na Revista: Animal Biology Journal
ISSN: 1949-498X
62
63
64
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Artigo 4
Gonad development, fecundity and type of spawning in an endangered
annual fish Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae)
Desenvolvimento gonadal, fecundidade e tipo de desova de um peixe
anual ameaçado Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae)
Wallace Silva do Nascimento, Naisandra Bezerra da Silva; Maria Emília Yamamoto &
Sathyabama Chellappa
Responde ao objetivo específico 5
Artigo submetido na Revista: The Scientific World Journal
ISSN: 2356-6140 (Print)
ISSN: 1537-744X (Online)
doi: 10.1155/8086
75
Gonad development, fecundity and type of spawning in an endangered annual fish
Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae)
Wallace Silva do Nascimento1, Naisandra Bezerra da Silva2, Maria Emília Yamamoto1,
Sathyabama Chellappa1
1
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio
Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil.
E-mail address: [email protected]; [email protected];
[email protected]
2
Departamento de Morfologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte (UFRN), Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio Grande do
Norte, Brasil. CEP 59.072-970.
E-mail address: [email protected]
Correspondence
should
be
addressed
to
Sathyabama
Chellappa;
[email protected]
Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae), is an endangered rare annual
fish, which is endemic to the northeastern semiarid region of Brazil. This fish completes
its life cycle in seasonal pools. The eggs hatch at the onset of the rainy season,
hatchlings grow rapidly and adults reproduce during the rainy season. When the water
puddles dry the entire population dies during the dry season. The resistant eggs, which
are buried in the bottom of the dried pools, go through diapause stages, during which
time the embryonic development becomes temporarily arrested. With the onset of the
next rainy season, the eggs hatch and a new generation is formed. This work presents
aspects of gonad development, fecundity and type of spawning of H. antenori captured
from seasonal pools of northeastern Brazil. The ovarian and testicular developmental
stages were verified using macroscopic and histological techniques. The macroscopic
characteristics of gonads indicated four maturation stages, whereas, the histological
analyses revealed five phases of oocyte development and four phases of spermatocyte
development. H. antenori is a multiple spawner, with a mean fecundity of 30 (±3.9)
76
vitelogenic oocytes per batch. This fish is an r strategist, which helps its propagation
within its short life span.
Keywords: Hypsolebias antenori, annual fish, gonad development, reproductive
aspects.
1. Introduction
The success of teleost fish in different aquatic environments is a reflection of the
various reproductive strategies presented by the group. The reproductive strategies of
fish include extreme tactics that permitted adaptation to environments, where both
biotic conditions, such as food availability and predation pressure, as well as the abiotic
conditions, such as temperature, rainfall, photoperiod, oxygen availability, among
others, vary widely in space and time [1, 2]. The variables of reproductive behavior
reflect the adaptation of the organism to certain difficulties imposed by the environment
and can be used as information to maintain stocks. Thus, information about the
reproductive process is important and necessary to subsidize management and
conservation of species.
Rivulidae (Cyprinodontiformes: Aplocheiloidei) is one of the largest families of
freshwater fish of the Neotropical region, which is taxonomically composed of 30
genera and 350 valid species [3, 4]. It is a diverse group of fish, most popularly known
as "killifishes", which occur in seasonal freshwater pools of tropical and subtropical
areas of South America [5]. This group of fish exhibits short life cycles, accelerating the
process of sexual maturation and completion of reproductive cycle during the rainy
season. When the temporary water pools dry the entire population dies off [6, 7]. To
survive under these extreme conditions, fish eggs are deposited in the sediment of the
seasonal pools, which go through diapause stages during which time the embryonic
development becomes temporarily arrested. With the onset of the next rainy season
these eggs hatch out and a new generation is formed [8, 9, 10, 6].
Hypsolebias antenori is an endangered rare annual fish which is endemic to the
semiarid region of Brazil [11]. H. antenori exhibits significant sexual dimorphism.
Males of this species have a deep convex body which is laterally compressed, with well
developed dorsal and anal fins. The males are very brightly coloured, with a bluishgreen body splashed with white spots and ventral parts of the body are light pink in
77
colour. The anal fins of males are reddish-orange with a narrow black boarder and white
spots. The females have a greyish-white body with faint vertical stripes, black blotches
and with a pale ventral region [12, 6].
H. antenori has a short life span which corresponds to the rainy season of the
region. In this work the following questions were addressed: What are the stages of
gonad development in males and females of H. antenori? What type of spawning tactics
is adopted by this species?
2. Materials and Methods
2.1. Study Area and Sampling. The capture of fish was authorized by ICMBIO-MMA,
Chico Mendes Institute for Biodiversity Conservation of the Brazilian Ministry of
Environment and SISBIO, Authorization System and Biodiversity Information
(Authorization number 27451). Males and females of H. antenori were captured from
temporary pools, located in the municipality of Russas, Ceará, Northeastern Brazil
(04°57’39.8” S and 37°54’26.2” W). This region has a semiarid climate, with an
average annual rainfall of 829.8 mm.
Fish were captured during the month of May, 2013, utilizing small hand trawl
nets (50 x 150 cm) and sieves (60 x 60 cm) of 2 mm mesh size. The captured fish were
transported to the laboratory where they were numbered, measured (total length
Lt±1mm), and weighed (total weight Wt±1g). The taxonomical status of this species
was checked and confirmed [12]. They were preserved in 10% formaldehyde and later
in 70 % ethyl alcohol.
2.2. Macroscopic and histological examinations of gonads. Twenty individuals of H.
antenori were used for this study (ten of each sex). The location and general aspects of
the ovaries and testicles were observed and stage of reproductive maturity was
determined using a macroscopic staging system. Turgidity, colour and presence of
blood vessels of the gonads were observed [13].
In order to avoid possible variation in the developmental stage of oocytes, due to
their position in the ovaries, histological examinations were carried out on sections from
the anterior (cephalic), middle (central), and posterior (caudal) regions of 10 ovaries in
different developmental stages [14]. These data were later compared in order to
78
determine whether samples taken from mid-section of the ovary of either lobe were
representative of oocyte development.
The ovaries and testicles were preserved in Bouin’s solution for 12 to 24 hours
at room temperature. Later they were embedded in paraffin, sectioned at 5-7 μm
thickness, and stained with Harris-Hematoxylin and Eosin (H&E) and PAS-periodic
acid Schiff. Gonadal developmental stages were assessed microscopically with the help
of light microscope (Olympus CH30), coupled with a digital camera (Olympus PM10AK). The images were processed utilizing Nikon ACT-1 software. The terminology
used for staging of oogenesis and spermatogenesis followed that of Brown-Peterson
[15]. The diameters of oocytes from all the ovaries were measured using an ocular
micrometer.
2.3. Fecundity and type of spawning. Fecundity was estimated using eight mature
ovaries, which were removed, weighed and preserved in Gilson solution for 24 hours
for complete dissociation of oocytes, washed and preserved in 70% ethyl alcohol. A
10% sample was removed for counting using Bogorov plates, a stereo microscope and
an ocular micrometer, and the values were extrapolated to 100% [16].
The type of spawning was assessed by measuring the oocyte diameter size using
a binocular microscope (x 20) and an ocular micrometer (± 1 μm).
3. Results
Amplitude of total body length of males varied from 42 to 71mm, with an average of
55.6 mm (±8.5SD), and that of females varied from 37 to 50mm, with an average of
46.8 (±4.4).
3.1.Macroscopic aspects of ovaries and testes. The ovaries and testes of H. antenri were
paired and were located in the ventral part of the posterior end of the coelomic cavity.
Ovaries were rounded, with the right lobe slightly more developed, and the oviducts
joined posteriorly to form a short duct leading to the urogenital pore. The males had a
pair of elongated testes, wider in the central part and tapering in the anterior and
posterior regions.
The macroscopic staging of the gonads based on morphology, showed four
stages of development: immature, maturing, mature and partially spent. The immature
ovaries were very small, translucent, ribbon-like, occupying less than 1/3 of the
79
coelomic cavity, with superficial vascularization, whereas, immature testes were
filamentous and translucent. Maturing ovaries were small to medium in size, occupying
1/3 to 2/3 of the coelomic cavity, with intense vascularization, and small oocytes were
visible to the naked eye. Maturing testes were fillet like and were slightly whitish in
colour. Mature ovaries were large and turgid, occupying about 2/3 or the entire
coelomic cavity, with large visible oocytes, while mature testes were turgid and whitish
in colour. Partially spent ovaries and testicles were flacid, with harmorragic appearance
occupying less than half of the coelomic cavity.
3.2. Histological aspects of ovaries. The ovaries were covered by tunica albuginea,
which formed septa towards the stroma, forming ovigerous lamellae, delimiting the
ovarian lumen. Microscopic examination of ovaries revealed five phases of oocyte
development.
Phase I. (Chromatin nucleolar phase): During this stage, clusters of very small oogonia
were found lying just beneath the ovigerous lamella in vascularized regions, and young
germ cells compactly filled the ovaries. They were spherical, well defined, with
basophilic nucleus and a basophilic cytoplasm.
Phase II. (Perinucleolar phase): During this phase the cytoplasm was well defined and
was more basophilic, the nucleus showed one or two spherical nucleoli, was intensively
basophilic and the number of nucleoli had increased.
Phase III. (Cortical alveolar phase): This phase was characterized by the presence of
cortical alveoli in the periphery. The nucleus had an irregular contour and the cytoplasm
showed presence of lipid droplets. In this stage, the zona radiata appeared, surrounded
by a layer of goblet cells and a layer of floor cells, comprising the granulosa and theca,
respectively.
Phase IV. (Early yolk phase): In this stage, the nucleus was with an irregular outer
surface and with many peripheral nucleoli. Oocytes increased in size with the deposition
of yolk. The cytoplasm was acidophilic and the alveoli occupied the cortical portion.
The alveoli were filled with acidophilic material and yolk granules. The follicle was
composed of thicker zona radiata than in the previous phase, followed by the granulosa,
in a single layer of flattened cells and two other layers of goblet cells.
Phase V. (Complete vitelogenesis phase): In this stage, big mature oocytes were present
with yolk granules fused into yolk plates and oil droplets. The yolk granules gave the
80
cytoplasm a grainy appearance. Oocytes in other phases of development were also
present. Thus, the mature ovaries showed the simultaneous occurrence of oocytes in
different phases of development.
Atretic oocytes: these were recognized by their irregular shape, disintegration of the
nucleus and yolk granules.
→ Insert Fig. 1
3.4.Testicular development. The germinal epithelium of the testes was composed of four
types of germ cells: spermatogonia, spermatocytes, spermatids and spermatozoa. On the
basis of histological changes the testicular development was divided into four stages:
immature, maturing, mature and partially spent.
Immature stage: There were primary and secondary spermatogonia. The primary
spermatogonia were large with abundant cytoplasm and a large spherical nucleus with a
nucleolus. They occurred in cysts in the seminiferous tubules during all stages of
maturation. The secondary spermatogonia were smaller in size with dark nuclei.
Maturing stage: Primary and secondary spermatogonia, spermatocytes and
spermatids were present along the seminiferous tubules. During the latter part of this
stage small quantity of spermatozoa was observed. The spermatocytes were spherical in
shape, smaller than the spermatogonia, with a large nucleus and chromatin granules.
The spermatids had spherical nuclei and were in cysts.
Mature stage: The lobules were large with highly vascularized seminiferous
tubules, which were packed with small sized spermatozoa.
Partially spent stage: The seminiferous tubules were empty with residual germ
cells. Spermatogonia were present in sufficient quantities in the seminiferous tubules.
→ Insert Fig. 2
3.5. Fecundity and type of spawning. The oocyte diameter varied from 200 µm to 1200
µm, according to the various stages of development. According to the frequency
distribution of the oocyte diameters, they were grouped into four different size
categories (0 to 200 µm, 201 to 400 µm, 401 to 600 µm, 601 to 800 µm, 801 µm to
1000 µm and 1001 µm to 1200 µm). The oocyte development was consistent along the
81
entire length of the ovary, depending on the degree of ovarian maturation. Fecundity of
mature oocytes of H. antenori was 30 (±3.9) vitelogenic oocytes per batch. Mature
ovaries had several batches of oocytes at different stages of development, indicating
multiple or partial spawning over a short period.
4. Discussion
Life history strategies result from natural selection for a species to produce the
maximum number of young surviving to maturity under the conditions imposed by its
biotopes [17]. Tropical fish species are very plastic and can allocate resources to
reproduction according to rainfall regimes. An appreciable level of dissolved oxygen is
made available to fish in tropical freshwater environments during the rainy season
which stimulates their reproductive activity [2].
H. antenori has a short life span of two to three months, during which time the
gonad maturation process is accelerated in order to complete the reproductive cycle
before the end of the rainy season. The onset of sexual maturity represents a critical
transition in the life history, since resource allocation is related mainly to growth before
and to reproduction after sexual maturity. Males of H. antenori attain first sexual
maturity at 4.3 cm and females at 3.9 cm of total body length [7]. Early sexual maturity
of H. antenori provides a mechanism for an adaptive phenotypic response to changes in
environment.
The macroscopic classification of the ovaries suggest that there is a regular
pattern of maturity stages, such as the immature, developing, mature and partially spent
stages. The present study establishes five histological phases of oocyte development for
females of H. antenori and four testicular development stages for males. The
microscopic ovarian stages of this species are typical of a multiple spawner. The
spawning coincided with the rainy season and the macroscopic and histological analysis
of gonads confirmed that breeding season commenced with the onset of rains.
The success achieved by fish in different environments is mainly due to the wide
range of reproductive strategies developed, which includes extreme tactics. Fish
considered as r strategists have relatively long spawning period, repeated spawning,
small sized body and producing small oocytes, without any parental care. H. antenori is
considered a r strategist since it matures early, is a partial spawner and continues to
82
reproduce throughout the rainy season [7]. Studies carried out with other annual fish
species showed similar patterns [18, 19, 20].
The concurrent presence of oocytes of different developmental stages, in fully
developed and partially spent ovaries of H. antenori, indicate asynchronous oocyte
development and partial spawning. A similar pattern was observed in males. They
showed a continuous sperm development with different stages of development of
spermatocytes, spermatids and spermatozoa in mature testis. Similar characteristics of
continuous development for males and asynchronous development for females with
partial spawning were observed for an annual fish, Austrolebias charrua in temporary
pools of Uruguay [21], for Melanorivulus aff. punctatus in Brazilian cerrado biome
[22], and for Austrolebias nigrofasciatus in southern Brazil [24].
This information can contribute to a better understanding of the life cycle of H.
antenori in its natural environment, by increasing knowledge about its reproductive
aspects that could serve for the conservation and management of annual fish of the
Brazilian semiarid region.
4. Conclusion
This study confirms that the annual fish H. antenori has a short life span, during
which time the gonad maturation process is accelerated in order to complete the
reproductive cycle before the end of the rainy season. The macroscopic classification of
the gonads suggest that there is a rapid regular pattern of maturity stages (immature,
developing, mature and partially spent stages) and five histological phases of oocyte
development for females and four testicular development stages for males of H.
antenori. The microscopic ovarian stages of this species are typical of a multiple
spawner. This species present low fecundity with partial spawning during the rainy
season and is well adapted to the semiarid environmental characteristics of northeastern
Brazil.
Conflict of Interests
The authors declare that there is no conflict of interests regarding the publication of this
paper.
83
Acknowledgements
The authors wish to thank the National Council for Scientific and Technological
Development (CNPq) for the financial support awarded during the study period. Thanks
are also due to CAPES (Post Graduate Federal Agency of the Ministry of Education),
Brazil.
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87
F
At
100µm
Fig 1. Histological aspects of oocyte development stages of H. antenori. A) immature
ovary showing clusters of oogonia with chromatin nucleolus (Phase I); B) oocyte in
phase II, nucleus with spherical nucleoli; C) oocyte in phase III, with lipid droplets; D)
oocyte in phase IV, alveoli packed with acidophilic material and lipid droplets; E)
oocyte in phase V, lipid and protein vitelogenic stage oocytes; F) oocyte in advanced
(At) atretic processes, which go through stages of degeneration and resorption.
88
20 µm
20 µm
20 µm
20 µm
E
Sc
Sg
Sz
Sz
Sz
50 µm
Fig. 2. Histological aspects of testicular development stages of H. antenori. A) cysts of
spermatogonia; B) cysts of spermatocytes; C) cysts of spermatids; D) spermatozoids,
with spherical head and flagella, E) testicles showing spermatogonia (Sg),
spermatocytes (Sc), and spermatozoa (Sz).
89
Artigo 5
Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species
from the semiarid region of Brazil
Características e estratégias reprodutivas de espécies de peixes
dulcícolas da região semiárida do Brasil
Sathyabama Chellappa, Wallace Silva do Nascimento, Nirlei Hirachy Costa Barros,
Andréa Soares de Araújo e Naithirithi T. Chellappa
Artigo aceito para publicação na Revista: Animal Biology Journal
ISSN: 1949-498X
90
ABJ – Animal Biology Journal
Nova Publishers-New York- USA
02.11.2013
Dear Dr. Sathyabama Chellappa
Re: Reproductive characteristics and strategies of freshwater fish species from
the semiarid region of Brazil
Authors: Sathyabama Chellappa, Wallace Silva do Nascimento, Nirlei Hirachy Costa
Barros, Andréa Soares de Araújo and Naithirithi T. Chellappa,
I am delighted to inform you that your manuscript has now been accepted for
publication in Animal Biology Journal. It has been forwarded to Nova Publishers.
The proofs will be sent from NOVA to the end procedures as soon as possible.
Congratulations and thank you for your collaboration with ABJ.
Yours sincerely,
José Rosa Gomes
Editor-in-Chief of the ABJ
https://www.novapublishers.com/catalog/product_info.php?products_id=13028
91
REPRODUCTIVE CHARACTERISTICS AND STRATEGIES OF
FRESHWATER FISH SPECIES FROM THE SEMIARID REGION OF BRAZIL
Sathyabama Chellappaa*, Wallace Silva do Nascimentob, Nirlei Hirachy Costa Barrosb,
Andréa Soares de Araújob and Naithirithi T. Chellappaa
a
Department of Oceanography and Limnology, Center of Bioscience, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Praia de Mãe Luiza, s/n, Natal, RN. Brazil.
CEP: 59014-100.
*E-mail address: [email protected];
[email protected]
* To whom correspondence should be addressed
b
Post-Graduate Programme in Psychobiology, Department of Physiology, Center of
Bioscience, Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), Campus
Universitário, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio Grande do Norte, CEP
59.072-970. Brazil.
[email protected]; [email protected]
Running Title: Reproductive strategies of Brazilian semiarid fish
92
ABSTRACT
The Brazilian semiarid region is home to neotropical fish species which occur in
diversified aquatic ecosystems, exhibiting different sexual strategies to complete their
reproductive cycle. This work examines the biology and reproductive strategies of the
following six freshwater fish species: annual killifish, Hypsolebias antenori, Leporinus
piau, Crenicichla menezesi, the marbled swamp eel, Synbranchus marmoratus;
Triportheus angulatus and Psectrogaster rhomboides. The two reproductive strategies
referred to as r (strategy involving many small and fecund organisms) and K (the
opposite strategy involving large and less fecund organisms), are dependent on different
levels of environmental resources available. Some of the semiarid aquatic habitats offer
intermediary conditions, so that fish either tend to the r end or the K end of the
spectrum, or are seasonal. The semiarid region of Brazil is characterized with short
spells of rain interspersed with lengthy dry season. Hence the reproductive seasonality
of fish is regulated by environmental cues and rainfall seems to be the main driver
which modulates the spawning period. When resources start to deplete, the capacity of
the population to increase becomes impaired. The tropical fish which reproduce under
the influence of seasonal rainfall are considered as seasonal strategists based on their
allocation of time and resources to reproduction. They could alternatively, be
considered as intermediary strategists, in between the r and K strategists. Hypsolebias
antenori is an annual native fish which hatch at the onset of the rainy season, grows
rapidly and reproduce during the rainy season. When the water puddles dry out, the
entire population dies. The resistant eggs which are buried in the bottom of the dried
pools go through diapause stages, during which time the embryonic development
becomes temporarily arrested. With the onset of the next rainy season, the eggs hatch
and a new generation is formed. This fish is typically an r strategist. On the other hand
S. marmoratus and C. menezesi are considered as K strategists. S. marmoratus is a
diandric protogynic hermaphrodite fish species, consisting of primary males, females,
transitional individuals and secondary males. L. piau, T. angulatus and P. rhomboides
are considered as seasonal or intermediary strategists. The sexual strategies of all six
fish species are discussed in relation to the environmental factors.
Keywords: Fish reproduction; semiarid aquatic ecosystems; spawning period; sexual
strategies; tropical freshwater fishes.
93
INTRODUCTION
Fish reproductive characteristics (such as, size at first reproduction, sex ratio,
sexual dimorphism, fecundity, type of spawning, frequency of breeding and parental
care), should be adapted to maximize their reproductive success in a particular
environment. These characteristics possessed by a particular population of a species
could have its origin in the evolutionary past or represent fine-tuning of that population
for the environmental conditions (Leggett and Carscadden, 1978; Matthews, 1998). The
two reproductive strategies referred to as r (strategy involving many small and fecund
organisms) and K (strategy involving few large and less fecund organisms), are
dependent on different levels of environmental resources available (MacArthur and
Wilson, 1967; Pianka, 1970; Paine, 1990; Pianka, 2000). Seasonally fluctuating
freshwater ecosystems of South America offer intermediary conditions, so that fish will
tend either to the r end of the spectrum or the K end, or are intermediary or seasonal
strategists (Winemiller, 1989).
Brazil is an important part of the Neotropical region which extends from Mexico
to the southernmost tip of South America. This region holds the largest biodiversity on
the planet, accounting for around 13% of the total world biota (Queiroz et al., 2006).
Although most of the country is located within the tropical zone, the climate of Brazil
varies considerably from the Northern tropical zone to the temperate zones below the
Tropic of Capricorn. Hence Brazil exhibits the equatorial, tropical, semi-arid, highland
tropical and subtropical climatic regions. Semiarid climate generally describes regions
that receive low annual rainfall (250-800 mm). The semiarid region of Northeastern
Brazil, considered as the area of drought polygon, has distinctive scrub vegetation
referred to as “Caatinga”, consisting of xerophytic low thorny bushes adapted to the
semiarid evapotranspritation driven climate, which covers over 10% of the Brazilian
territory with twenty million inhabitants. It is located between 3°S 45°W and 17°S
35°W, extending across eight administrative states of Brazil: Piauí, Ceará, Rio Grande
do Norte, Paraiba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia, and parts of Minas Gerais
(Andrade-Lima, 1981; Leal et al., 2003). The Caatinga is considered to be one of the 37
Wilderness Areas of the World, and it plays an important role in the maintenance of
regional macro-ecological process, as well as indirectly supporting regions with
diversity and endemism in Brazil (Leite & Machado, 2010).
The Caatinga biome of semiarid Northeastern Brazil is characterized by short
spells of rain interspersed with frequent droughts. The hydrographic network of this
region is seasonal and modest when compared to other Brazilian regions. The
seasonality of the freshwater ecosystems is due to recurrence of extended drought,
irregular rainfall, high temperatures and an elevated rate of water evaporation (Bouvy et
al., 2000; Chellappa & Chellappa, 2004; Chellappa et al., 2011). This region receives
almost 750 mm of annual rainfall and has an average annual temperature of 26oC
throughout most of the region (Silva, 2004) and encompasses more than 750,000 km 2 in
the northeast region of Brazil being the only biome that is situated entirely inside the
94
Brazilian territory (Leal et al., 2005). It is designated as a semiarid region due to the
nature of its soil, vegetation, precipitation and temperature levels (Ab’Saber, 1995).
The freshwater ichthyofauna of the Neotropical region is characterized by high
species richness which contributes to almost 31% of fish diversity of the planet (Reis et
al., 2003). The fish communities that occur in the freshwater ecosystems of the tropical
semiarid region of Brazil, exhibit a high degree of native species, which are the result of
evolutionary processes mediated by climatic factors and hydrological cycles. Studies
have reported on different taxonomical groups of fish (Rosa et al. 2005) and on their
reproductive strategies and ecology (Chellappa, 2000; Chellappa et al., 2003; Chellappa
& Chellappa, 2004; Chellappa et al., 2009; Chellappa et al., 2011; Nascimento et al.,
2011; Nascimento et al., 2012b; Gurgel et al., 2012; Araújo et al., 2012) in the semiarid
Northeastern Brazil. However, there is need for more detailed information on the
reproductive characteristics of the native fish fauna that occur in the aquatic ecosystems
of the Caatinga biome of Northeastern Brazil.
The present work deals with the reproductive characteristics and strategies of six
native freshwater fish species from the Brazilian semiarid region. The reproductive
strategies of the annual killifish, Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae),
Leporinus piau (Characiformes: Anostomidae), the neotropical cichlid, Crenicichla
menezesi (Perciformes: Cichlidae), the marbled swamp eel, Synbranchus marmoratus
(Synbranchiformes: Synbranchidae), the freshwater sardine, Triportheus angulatus
(Osteichthyes: Characiformes) and of the white fish, Psectrogaster rhomboides
(Osteichthyes: Characiformes), are discussed. The reproductive characteristics studied
included the body size (length-weight); length at first sexual maturity; sex ratio and
secondary sexual characteristics; gonad development, gonadosomatic Index (GSI) and
condition Factor (K); fecundity and type of spawning; environmental factors and
spawning and strategies of reproduction. This information could contribute to a better
management of aquatic environments and the conservation of the tropical freshwater
native fish communities.
MATERIALS AND METHODS
Study Area and Sampling
Intermittent rivers, lakes and reservoirs are freshwater ecosystems encountered
in the Northeastern Brazil, which are disturbance-dominated systems. The seasonal
rains and frequent droughts modulate important processes which maintain the
biodiversity (Medeiros et al., 2010). The State of Rio Grande do Norte represents
52,797 km2 (3.38%) of the Northeastern area with 3 million inhabitants. Freshwater
ecosystems in this state constitutes of seven drainage basins and the largest is the
Piranhas-Assu hydrographic basin (latitudes 4° and 8° S and longitudes 36° and 39° W),
encompassing 43,000 Km². This river originates in the Serra do Bongo, southeast of the
State of Paraiba, and enters the State of Rio Grande Norte, and eventually flows into the
Atlantic Ocean. Several medium to small sized reservoirs have been constructed on this
95
hydrographic basin, which are collectively responsible for a water storage capacity of
10 million m3.
The River Acauã and the Marechal Dutra reservoir, located in the Piranhas-Assu
hydrographic basin, were selected as study sites. Sampling was carried out on a monthly
basis during 2009 to 2011. The fish were sampled in the reservoir and downstream areas
of the river. Samplings of 24 hours per day were conducted each month and fish were
captured using fishing gear which consisted of stationary nets and gillnets of different
mesh sizes (9 – 19 cm), cast nets, hooks and traditional traps.
Measurements
Morphometric measurements and meristic counts were carried out to check the
taxonomical status of each fish species. All fish collected were identified to the species
level, measured (total body length to the nearest millimeter  1 mm) and weighed (body
mass  1 g). Sample specimens of the study species were deposited in the museum
collection of the Department of Systematics and Ecology of the Federal University of
Paraíba, Brazil. Monthly distribution analysis of total length and weight of males and
females of each fish species were performed separately using the absolute frequencies
(mean ± SD) in different classes of total length (Lt) and total weight (Wt).
Procedures
After a longitudinal incision in the abdomen of each fish sample, the gonads
were removed. The macroscopic aspects and maturation stages of the gonads were
observed besides determining the sex of each fish and the sex ratio was determined.
Young individuals were not included as it was not possible to determine their sex by
macroscopic observations. The chi-square test (2) was applied at a significance level of
5%. The body size at first gonadal maturity (L50), where 50% of the individuals
exhibited maturing gonads, was estimated from the relative frequency distribution of
adult males and females, using their standard length classes (mean ± SD).
To assess the reproductive period of the six study species, the monthly changes
of macroscopic gonadal development stages and the variations in parameters related to
gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K) were registered. The
gonadosomatic index (GSI) was calculated given by: GSI = weight of ovary (g) / body
mass of fish (g) - weight of gonads (g) × 100 (Wootton et al., 1978). Condition Factor
(K) was calculated using the equation K=Wt/Lb. A single weight-length equation
(W=aLb) was fitted to estimate the value of coefficient b, using the data obtained from
all individuals collected (Froese, 2006).
The breeding periods of the fish species were determined by the temporal
relative frequency distribution of the different stages of ovarian maturation (De Martini
and Fountain 1981). Fecundity was estimated using ten mature ovaries, which were
removed, weighed and preserved in Gilson solution for 24 hours for complete
dissociation of oocytes, washed and preserved in 70% ethyl alcohol. A 10% sample was
96
removed for counting the mature oocytes and the values were extrapolated to 100%.
The type of spawning was assessed by measuring the oocyte diameter size using a
binocular microscope (x 20) and an ocular micrometer (± 1 μm).
The mean monthly rainfall data of the study area, for the period 2000 to 2009,
was obtained from the Meteorological Department of EMPARN (Empresa de Pesquisa
Agropecuária do Rio Grande do Norte), Brazil. Limnological variables, such as water
temperature (◦C), concentration of dissolved oxygen (mgL−1), pH, and electrical
conductivity (μScm−1) (mean ± SD) were measured in situ, between 9:00 h and 10:00 h,
using specific probes and a WTWmulti-340i meter.
The t-test was used to determine the statistically significant differences between
the lengths and weights of males and females of each study species. Sexual proportion
was calculated on a monthly basis, and the 1:1 null hypothesis was tested using the chisquare (χ2) test. Principal component analysis (PCA) was applied to reduce the data size
and order and identify the main environmental variables (rainfall, water temperature,
concentration of dissolved oxygen, conductivity, and pH) related to the reproductive
period of the study species. The ordinations were carried out using the software
XLSTAT 7.5.3, at a significance level of α = 0.05.
RESULTS
Body size (Length-weight)
A total of 66 individuals of the rare annual killifish, H. antenori were captured.
The amplitude of total body length (Lt) of male H. antenori varied from 4.2 to 7.1cm
(5.5±0.85) and that of females varied from 3.7 to 5.0 cm (4.6±0.44). The males occurred
frequently in the classes of 5.5 to 6.0 cm of total length and the females were more in
the classes of 4.5 to 5.0 cm (Figure 1A.a). The males attained a bigger size than the
females (t test = 3.46835; p = 0.001606). The total body mass (Wt) of male H. antenori
varied from 0.8 to 7g (3g ±1.6), and that of the females varied from 0.5 to 2.1g (1.2g ±
0.4). The males frequently occurred in the size class of 2 to 3g and females in the size
class of 0.8 to 1g (Figure 1A.b). The males were heavier than the females (t = 4.47022;
p = 0.00007).
A total of 211 samples of L. piau were captured. The total length of females of
L. piau ranged from 11 to 32.9 cm (20.9±4.8) and that of males from 9.6 to 27.5cm
(18.4±4.1). A higher frequency of females was observed in the 15-25 cm class and the
largest number of males was found in the 15-20 cm class (Figure 1B.a). Females
attained longer lengths than males (t = -3.94; p = 0.0001). Total body mass of females
varied from 15 to 601.5g (164.7 ± 127), and that of males from 11.5 to 275g (98.3 ±
70.8). Females of L. piau attained significantly higher weights than males (t = -4.6; p =
97
0.000007). A large number of females were recorded in the 15 to 115g class whereas
the males showed greatest frequency in the 15 to 65g class (Figure 1B.b).
A total of 235 samples of C. menezesi were captured. The amplitude of total
body length of males over the whole year varied from 12.64 cm to 17.2 cm, with an
average of 16.2 cm (± SD 2.69). The same of females varied from 11.38 cm to 19.5 cm,
with an average of 14.8 cm (± 2.70). A higher frequency of occurrence of males in the
class intervals 16 to 18 cm and the females in 12 to 14 cm was observed throughout the
year (Figure 1C.a). The males were larger than the females with a significant statistical
difference (t=3.8004; p= 0.0002). The body mass of males varied from 32.4 g to 79.22
g, with an average of 54.14g (± 2.45), and that of females varied from 24,8g to 92.5g,
with an average of 39.72 g (± 2.53). A higher frequency of occurrence of males and
females in the class intervals of 20 to 40g was observed (Figure 1C.b). There was a
significant difference in the body mass of males and females (t = 2.41; p= 0.0246).
A total of 169 individuals of S. marmoratus were captured and it was observed
that the sampled population constituted of four different sex types: primary males (born
and function as males; n=2), functional females (n=126), transitional individuals
(individuals with both male and female gonadal tissues; n=14) and secondary males
(females transformed as males; n=27). There was a predominance of females during the
entire sampling period (χ2=57.51; p = 0.0001). The primary males of S. marmoratus
showed an amplitude of total length varying from 22 to 30 (26.5±5.30) cm, the females
from 22 to 56 (43.9± 6.85) cm, transitional individuals from 37 to 56 (49.3±6.7) cm and
secondary males from 45 to 68 (57±4.9) cm. The secondary males were the largest and
the primary males were the smallest. The highest frequency of females and transitional
individuals were in the class range of 42 to 52 cm (Figure 1D.a). The amplitude of total
weight of the primary males of S. marmoratus, varied from 6 to 30 g (18±16.9), females
from 9 to 210g (101.4 ±44.5), transitional individuals from 55 to 222g (148.3±48.3) and
secondary males from 32 a 327g (203±70.3). The secondary males were the heaviest
and the primary males had the lowest weights. The highest frequency of females and
transitional individuals were in the class range of 66 to126g (Figure 1D.b).
The total body length of T. angulatus females varied from 14.52 cm±0.604 to
15.9 cm± 0.526, with a mean of 14.10cm ±3.73 (Figure 1E.a), and that of males from
12.33 cm± 1.089 to 15.85±0.901 cm, with a mean of 13.60cm ± 0.40. Total body weight
(Wt) of females varied from 27.17g± 4.01 to 39.66g ± 2.61, with a mean of 30.26 g±
10.29 and that of males from 28.25g± 5.75 to 40.62g± 6.24, with a mean of 32.94g±
10.93 (Figure 1E.b).
The total length of males of P. rhomboides ranged from 13.75 cm ± 0.58 to 15.9
cm± 0.74, with a mean of 14.23 cm± 1.07. The total length of females ranged from
13.86 cm± 1.08 to 15.95 cm± 0.63, with a mean of 14.46 cm± 1.06 (Figure 1F.a). Total
body weight of males varied from 36.25g± 2.47 to 49.55g± 8.83, with a mean of 39.07±
12.92. That of females varied from 38.4 ± 8.49 to 49.37g± 7.26, with a mean of 41.68±
98
11.76. Females attained higher weights than males (t = 1.1629; p = 0.002471) (Figure
1F.b).
→ Insert Figure 1 (A to F)
Length at first sexual maturity
The estimated total body length at first gonadal maturity (L50) of H. antenori
males was 4.3 cm (± 0.08) and that of females was 3.9 cm (± 0.25) (Figure 2A). Males
of L. piau attained first sexual maturity earlier than the females. The estimated total
body length for the first gonadal maturity of males was at 17.5cm (± 0.08) and that of
females was 21 cm (± 0.25) (Figure 2B). The smallest sexually mature female of C.
menezesi observed was 9.5 cm in length weighing 24.5 g, while the smallest mature
male was 12 cm in length weighing 19g. First gonadal maturity of females
occurred at 13.8 cm of total length and that of males at 17.5 cm (Figure 2C). The
females of C. menezesi attained sexual maturity earlier than the males.The size at
which 50% of the population of females of S. marmoratus initiated the process of
gonadal maturation was 39, 5 cm of total length. The L50 of secondary males was 58.5
cm of total length. (Figure 2D). The estimated total body length for the first gonadal
maturity of T. angulatus females was at 16.3 cm and that of males was at 15.5 cm
(Figure 2E). The estimated total body length for the first gonadal maturity of
Psectrogaster rhomboides females was at 15 cm (±0.05) and that of males was at 15.3
cm (± 0.04) (Figure 2F).
Sex ratio and secondary sexual characters
Sex ratio
Individuals of the rare annual killifish, H. antenori were captured only during
the months of June to August and it was observed that there was a predominance of
females (63%) over males (37%) in H. antenori. The sex ratio was 1M: 1.7 F with a
significant difference at 5% level (2 = 5.76) (Figure 3A).
In the case of L. piau there was a slight predominance of males (55%) over
females (45%). Monthly analysis showed variations in sex ratio, with a predominance
of males between January and March and in September, while females predominated in
May and October. The sex ratio of 1:1 did not differ significantly at 5% level (2 =
0.57) (Figure 3B).
The frequency of occurrence of males (n=135) and females (n=100) of C.
menezesi indicated that the sex ratio was 1.3M:1F, with a slight predominance of males
(57.93%) in relation to females (42.07%). However, this difference was not statistically
significant at 5% level (χ2 = 2.51). There were alterations in the monthly distribution of
99
both sexes, with more males during the months of March, July to December, 2009, and
January to February, 2010. More females were registered during the months of April to
June, 2010 (Figure 3C).
The frequency of occurrence of males (n=29) and females (n=126) of S.
marmoratus indicated that the sex ratio was 1M:4.3F (Figure 3D) and this difference
was statistically significant at 5% level (χ2 = 20. 48).
Sex ratio of the 171 individuals of T. angulatus was 1M:2F. The females
predominated, with a significant difference (p< 0.05). However, in the months of July
and December there was a predominance of males (Figure 3E).
A total of 444 individuals of P. rhomboides were captured and the sex ratio was
1M :1F, with a slight predominance of females (56.75%) over males (43.25%). Monthly
analysis showed variations in sex ratio, with a predominance of females in almost every
month, except for September and November when there was a predominance of males.
However, the sex ratio of 1:1 did not differ significantly at 5% level (2 = 0.65) ((Figure
3F).
→Insert Figure 3 (A to F)
Secondary sexual characters
H. antenori exhibits significant sexual dimorphism. The males of this species
have a deep convex body which is laterally compressed, with well developed dorsal and
anal fins. The males are very brightly coloured, with a bluish-green body splashed with
white spots. The ventral parts of the body of males are light pink in colour. The anal fins
of males had a reddish-orange with a narrow black boarder and white spots (Figure 4A).
The females have a greyish-white body and a pale ventral region. The body has faint
vertical stripes with black blotches (Figure 4B).
Females of C. menezesi present sexual dimorphism, which facilitates the
identification of sex. The males have a greenish-grey uniform body colouration (Figure
4C). The females have a darker body with a reddish ventral region (Figure 4D). The
younger females have white spots in the lateral region of the body which disappears
when they became mature.
L. piau, S. marmoratus, T. angulatus and P. rhomboides do not exhibit sexual
dimprphism (Figure 4E to H).
→ Insert Figure 4 (A to H)
Gonad development, Gonadosomatic Index (GSI) and Condition Factor (K)
100
The relative frequency of gonadal development stages in H. antenori indicated
that this species reproduce during the raining season (June, July and August) of the
region.
The maturing individuals of L. piau occurred during the entire study period, but
were more frequent between July and December. Mature fish occurred frequently from
January to June. The reproductive period extended from January to June and spawning
occurred between April and June, when spent samples were observed. The lowest value
of gonadosomatic index for females (1.1) occurred in July and the highest (28.03) in
January, whereas the lowest value of GSI of males (0.7) was recorded in July and the
highest in December (16.9). For males and females the GSI values were high from
January to April, with a decline in May to September, increasing again from October to
December. The monthly GSI of Leporinus piau show that the spawning starts when the
rainy season reaches its maximum and ends synchronously with the end of the rainy
season and there is a strong correlation of these two processes (females r=0.91 and
males r=0.89). Later the gonads enter the resting stage and get prepared for the next
spawning season. The gonadal development and maturation of gonads is correlated to
the dry season, whereas spawning is correlated to the rainy season which decreases with
low rainfall. Spawning occurred between April and June, when spent samples were
observed and this period coincided with the rainy season (Figure 5B).
Monthly frequency of ovarian maturation stages of C. menezesi showed that
mature individuals were predominant during almost all the months, especially from
August to November, but were absent in January and February. Maturing females
occurred from March to July and from December to February. Immature females
occurred from March to July and partially spent females occurred in June (Figure 5C).
The GSI values of females varied from 0.273 (±0.01) to 4.584 (±0.06), with an average
of 2.448 (±0.74). Females had higher GSI during March to May and from September to
November (Figure 8a). Condition factor (K) of females varied from 1.002± 0.08 to
2.485± 0.01, with an average of 1.045± 0.075 GSI and K were inversely correlated (r= 0.9911; p < 0.05).
S. marmoratus show morphological characteristics which differentiate the sex
types. Primary males had paired bilobular testes, which were located along the middorsal side of the body cavity and occupied approximately two-thirds of the total body
length. They appeared like two cords on either side, which were joined medially by
connective tissue. The females have an unpaired single long cylindrical ovary with
rounded edges. Mature ovary was cossiderably big occupying almost all the available
101
space of the coelomatic cavity, was yellowish orange in color and big oocytes were
present in the whole ovary. The transitional individuals originate from the females when
they enter the sex reversal phase. In secondary males the testes is unpaired, represented
by a long, thick and cylindrical cord like structure. The GSI of S. marmoratus females
showed an increase from November, with a peak in December, with the lowest value in
April (Figure 5D.a), coinciding with the rainy season. There negative correlation
between GSI and rainfall was significant (r = -0.7187; p = 0.006). GSI and K were
inversely correlated (Figure 5D.b).
The mean monthly variation of the GSI of T. angulatus females showed high
values in May, coinciding with the rainy season. GSI and K were inversely correlated
(Figure 5E).
The lowest value of GSI for P. rhomboides females (0.173) occurred in February
and the highest (2.87) was in May. The mean monthly variations of the GSI of females
of P. rhomboides, showed that the highest values occurred during the rainy period in
March to May. During this period the condition factor (K) was low (Figure 5F).
Fecundity and type of spawning
Fecundity
The batch fecundity of mature oocytes of H. antenori was 30 oocytes per batch.
The diameter size of mature oocytes of L. piau ranged from 7 to 1400 μm, with a mean
of 1112 μm (± 250.2). Diameter size distribution showed higher relative frequency of
larger oocytes and lower frequency of smaller oocytes. Amplitude of total fecundity
varied from 13077 to 140523 vitellogenic oocytes, with a mean of 55.000 (±24396).
Fecundity and total body length of the female C. menezesi showed an
exponential type of relationship (r= 0.913). There was linear relation between fecundity
and body weight (r= 0.9325), and with fecundity and weight of gonads (r= 0.933), with
positive correlations. The fecundity increased with the increase of length, body weight,
and gonad weight. The fecundity showed an amplitude of variation in the number of
vitellogenic oocytes, ranging between 128 (±1.41) and 749 (±31.81) with a mean of 372
(±10.41) mature oocytes per batch.
The fecundity of smaller females of S. marmoratus with a body length of 42.5
cm varied from 311 to 313 mature oocytes whereas that of bigger females of 51 cm
body length varied from 621 to 627. The mean total fecundity was 497 (±153.3). The
mature oocytes were large with diameter size of 4mm.
Absolute fecundity of T. angulatus varied from 3.072 to 11.000 oocytes, with a
mean total fecundity of 6.648 (± 205). The fecundity increased with the increase of
length, body weight, and gonad weight.
102
Absolute fecundity of P. rhomboides varied from 1096 to 10137 mature oocytes
with a mean value of 6188 (±367).
Type of spawning
Mature ovaries of H. antenori had several batches of oocytes at different stages
of development, indicating multiple or partial spawning over a short period. The
presence of two distinct batches of oocytes in L. piau indicates total spawning. The
distribution of the absolute frequency of oocytes in C. menezesi, with diameters of 50
m intervals, indicated a synchronic development in more than two batches. Mature
ovaries had several batches of oocytes at different stages of development, indicating
partial spawning over an extended period. The ovary of S. marmoratus, showed the
presence of vitelogenic oocytes and perinuclear oocytes. The presence of reserve stock
of oocytes and mature oocytes total spawning.
The distribution of the frequency of occurrence of oocyte diameters of T.
angulatus varied from 75 μmto 475 μm. The presence of reserve stock of oocytes and
mature oocytes characterized total spawning. All the eggs of that breeding season were
shed at the same time. P. rhomboides Diameter size distribution of oocytes varied from
75μm to 202.5 μm. The presence of two distinct batches of oocytes (reserve stock of
oocytes and mature oocytes) indicate total spawning.
Environmental factors and spawning
Environmental factors exert an influence on tropical continental aquatic
ecosystems, acting on the ecological processes of biological communities. Interaction
between environmental parameters, including temperature and rainfall, provide
exogenous control over the periodicity of reproductive events. The rainfall of the study
region showed two well defined periods, the dry and the rainy seasons. The dry season
was during the months of July to December (14.71 mm ±11.09), when the lowest
rainfall was recorded. The rainy season occurred during January to June (143.61 mm ±
48.90), when higher rainfall values were recorded. The mean rainfall of the study region
was 84,12 ± 69.31 mm, which varied from a minimum of 7.3 mm to a maximum of
270.2 mm (in April). The temperature varied from 25 ºC to 31 ºC with a mean of 26 ºC
± 1.5. The concentration of dissolved oxygen varied from 2.03 mgL-1 to 7.63 mgL-1 (in
April) with a mean of 5.85 mgL-1 ± 1.95. The pH had a mean value of 7.81 ± 0.50,
which varied from a minimum of 6.5 to a maximum of 9.7. The electrical conductivity
of water varied from 556 μScm-1 to 638 μScm-1 with a mean of 558 μScm-1 ± 21.11.
The Principal component analysis (PCA) applied to the environmental
parameters showed that the two first axes together explained 95.05% of the total
variance in environmental variables. The first factorial axis explained 80.87% of data
103
variance, while the second explained 14.18%. The environmental factors, such as,
concentration of dissolved oxygen and rainfall were influential during the breeding
season. However, water temperature and electrical conductivity were important factors
during the dry season, when the gonads undergo the process of development (Figure 6).
→ Insert Figure 6
Strategies of reproduction
The species H. antenori is considered as r strategist, due to its small body size,
the tendency to mature quickly, eggs which are released in batches and often with a very
short life span. The young fish hatch at the onset of the rainy season, grow rapidly,
mature and reproduce during the rainy season. When the seasonal water pools dry the
entire fish population dies. The resistant eggs which are buried in the bottom of the
dried pools go through diapause stages (dormancy and during which time the embryonic
development becomes temporarily arrested), as a response to recurring periods of
drought and adverse environmental conditions. With the onset of the next rainy season,
the buried eggs hatch and a new generation is formed.
In unstable or unpredictable environments, such as the seasonal pools, rselection predominates, as the ability to reproduce quickly is crucial. There is little
advantage in adaptations that permit successful competition with other organisms,
because the environment is likely to change again. Traits that are thought to be
characteristic of r-selection include: high fecundity, small body size, early maturity
onset, short generation time, and the ability to disperse offspring widely (Figure 7).
On the other hand, S. marmoratus and C. menezesi are considered as K
strategists (strategy involving medium to large body, long juvenile period and less
fecund organisms) (Figure 7). They have smaller but stable population, live in stable
environments, exhibit mate choice and often provide parental care.
The spawning seasons of L. piau, T. angulatus and P. rhomboides are influenced
by the rainfall of the region. These species are considered as seasonal strategists, since
they have short reproductive period coinciding with the rainy season, intermediate to
large body size with predominance of adults during the dry season. They could
alternatively, be considered as intermediary strategists, in between the r and K
strategists (Figure 7).
→ Insert Figure 7
DISCUSSION
Among the six study species, the smallest was H. antenori and the largest was
the secondary males of S. marmoratus. The other four fish species ranged from small to
medium in size. Fish population studies are important tools in establishing conservation
104
and restoration programs in both anthropogenically altered and natural environments,
since, besides being biologically significant, they can be easily incorporated into
mathematical models of population assessments (Gulland, 1977; Nascimento et al.,
2012a). Adult body size and time to maturity may vary widely across the geographic
range of a species similarly, mean body sizes of individuals in a population is strongly
seasonal (Matthews, 1998). The large body size and correspondingly large ovaries of
female fishes are related to their reproductive success (Araújo et al., 2012).
H. antenori reached first gonadal maturity at small size due to its life in
unpredictable environments, such as the seasonal pools. The largest fish to reach first
gonadal maturity at an advanced stage in life were the secondary males of S.
marmoratus. The other four fish species attained first gonadal maturity while small to
medium in size. Generally the size at first maturity corresponds to the size when 50% of
the population is composed of adult individuals. Size at first gonadal maturity is a very
sensitive parameter in the life cycle of animals, and the considerable influence of the
genetic component on the delimitation of this parameter suggests that it may be an
important adaptive character. This information becomes highly relevant in stock
assessment models and also as a reference for regulating fishing (Gurgel et al., 2012).
Various factors may influence the sex ratio in fish, for example, mortality,
growth and reproductive behaviour are some of the factors which could alter the sex
ratio during the different stages of development. The expected sex ratio for fish
populations is usually 1:1 but it could vary with either the predominance of males or
females, in different length classes or during certain periods. The availability of food
resources is an important factor which could influence the sex ratio, for example,
females are predominant when there is an abundance of food resources (Vicentini &
Araújo, 2003).
In many fish species, secondary sexual characters develop with the onset of
sexual activity. These characters can take the form of nuptial colours, such as the
reddish ventral region of the female C. menezesi. At times they may be permanent as in
the brightly coloured males of H. antenori. Secondary sexual characteristics which
make one or other of the sexes conspicuous may play a role in determining mate choice,
although the ultimate factors that have led to the evolution of such characteristics are
not very clear (Wootton, 1994).
GSI demonstrates the functional gonadal status in relation to fish body mass,
indicating the spawning period (Gurgel et al., 2012). Mean GSI values show that the
reproductive period of males and females occurs during the rainy season. Higher GSI
values of females indicate that weight of ovary during the maturity process is
pronounced (Chellappa et al., 2003). Spawning of most of the tropical freshwater fish
species generally coincide with the rainy season. Rainfall has been reported for
triggering spawning in semiarid fish (Chellappa et al., 2009). Rainfall and concentration
of dissolved oxygen usually act as influential factors during the spawning season. The
105
breeding period of these species coincided with the highest rainfall (225±7.2 mm) and
high concentration of dissolved oxygen (8.5±0.2 mgL-1).
The females of L. piau, S. marmoratus, T. angulatus and P. rhomboides shed all
the eggs of that breeding season at the same time. In these total spawners, the GSI is
usually high just prior to spawning. On the other hand, females of H. antenori and C.
menezesi are batch spawners, where the eggs are shed in batches, several times during a
breeding season. For total spawners, the the total or absolute fecundity was determined.
For the batch spawners the breeding season fecundity will depend on the number of
times the female spawns during the season.
During the rainy season, the two important variables were the water temperature
and the concentration of dissolved oxygen, which were inversely correlated. High
electrical conductivity and alkaline pH values were recorded during the dry season.
Similar results were observed for aquatic environments in the semiarid region
(Chellappa et al., 2009). The environment sets limits on morphological configurations
that are efficient in a particular habitat, however, environmental constraints also set
limits on life-history traits that enhance fitness of a species in a particular situation. L.
piau shows reproductive traits which include early maturity and high reproductive
efforts that are advantages in a reservoir environment.
The South American diverse fish assemblages provide excellent systems for
evaluation of life history patterns. There are some interesting comparative studies of
tropical fish reproductive strategies in South America (Lowe-McConnell, 1987;
Winemiller, 1989; Chellappa et al., 1999; 2009).
In ecology, r/K selection theory relates to the selection of combinations of traits
in an organism that trade off between quantity and quality of offspring. The focus upon
either increased quantity of offspring at the expense of individual parental investment,
or reduced quantity of offspring with a corresponding increased parental investment,
varies widely, seemingly to promote success in particular environments. In this context,
r-selection makes a species prone to numerous reproduction at low cost per individual
offspring, while K-selected species expend high cost in reproduction for a low number
of more difficult to produce offspring. In stable or predictable environments, Kselection predominates as the ability to compete successfully for limited resources is
crucial and populations of K-selected organisms typically are very constant and close to
the maximum that the environment can bear. Traits that are thought to be characteristic
of K-selection include large body size, long life expectancy, and the production of fewer
offspring, which often require extensive parental care until they mature (Wootton,
1994). Native species of cichlid fish which breeds year-round at frequent intervals,
exhibiting parental care which enhances survivorship of the young, are considered more
towards K strategy (Chellappa, 2000).
106
CONCLUSION
Neotropical fish from the semiarid region of Northeastern Brazil inhabits
seasonal aquatic environments, where rainfall is the main driver which modulates the
spawning period. These fish exhibit a variety of reproductive characteristics and
strategies well adapted to the environmental characteristics of the semiarid region. The
life history patterns of the six different fish species from the semiarid region were
bound by three basic suites of reproductive strategies. An opportunistic or r strategy
adopted by Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes), was characterized by rapid
recolonization of seasonal habitats by small, rapidly maturing, and multiple spawning
fish. The K or the equilibrium strategy adopted by Crenicichla menezesi (Perciformes)
and Synbranchus marmoratus (Synbranchiformes), was associated with considerably
large body size, stable environmental conditions, prolonged breeding seasons, and
parental investment in individual offspring, which probably results in enhanced juvenile
survivorship. The other fishes Leporinus piau, Triportheus angulatus and Psectrogaster
rhomboides (all three belonging to Characiformes), are considered to be associated with
a seasonal strategy that exploits favorable environmental conditions, such as rainfall and
high concentration of dissolved oxygen. The seasonal strategy is characterized by
medium adult size, moderate to high fecundity and absence of parental care. The three
reproductive strategies are considered adaptative with respect to temporal and spatial
variation in environmental parameters of Brazilian semiarid region.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors wish to thank the National Council for Scientific and Technological
Development (CNPq) for the financial support awarded during the study period. Thanks
are due to CAPES (Post Graduate Federal Agency of the Ministry of Education, Brazil)
for the financial support awarded during the study period.
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110
FIGURE LEGENDS
Figure 1. Frequency of size groupings (a) total length, (b) body mass for males and
females 1A. Hypsolebias antenori; 1B. Leporinus piau; 1C. Crenicichla menezesi; 1D.
Synbranchus marmoratus; 1E. Triportheus angulatus; 1F. Psectrogaster rhomboides.
Data represent means (columns) and bars indicate standard deviation of the mean.
Figure 2. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) 2A. Hypsolebias
antenori; 2B. Leporinus piau; 2C. Crenicichla menezesi; 2D. Synbranchus marmoratus;
2E. Triportheus angulatus; 2F. Psectrogaster rhomboides.
The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish were mature.
Figure 3. Relative frequency of monthly values of sex ratio 3A. Hypsolebias antenori;
3B. Leporinus piau; 3C. Crenicichla menezesi; 3D. Synbranchus marmoratus; 3E.
Triportheus angulatus; 3F. Psectrogaster rhomboides. (* Significant difference at 5%
level).
Figure 4. Secondary sexual characteristics of (a) male and (b) female Hypsolebias
antenori; (c) male and (d) female of Crenicichla menezesi; (e) Leporinus piau; (f)
Synbranchus marmoratus; (g) Triportheus angulatus; (h) Psectrogaster rhomboides.
Figure 5. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females in relation to rainfall 5A. Leporinus piau; 5B. Crenicichla menezesi; 5C.
Synbranchus marmoratus; 5D. Triportheus angulatus; 5E. Psectrogaster rhomboides.
The bars indicate standard deviation of the mean.
Figure 6. Analysis of the Principal component analysis (PCA) of the environmental
variables.
Figure 7. Reproductive characteristics and strategies of Hypsolebias antenori;
Leporinus piau; Crenicichla menezesi; Synbranchus marmoratus; Triportheus
angulatus and Psectrogaster rhomboides.
111
(a)
(b)
Figure 1A. Frequency of size groupings (a) total length, (b) body mass for males and
females of Hypsolebias antenori.
112
Figure 1B. Frequency of size groupings (a) total length, (b) body mass for males and
females of Leporinus piau.
113
Figure 1C. Relative frequency of class intervals of (a) total body length; (b) body mass
of males and females of Crenicichla menezesi.
114
Figure 1D. Frequency of total length (a) and body weight (b) of the four different sex
types of Synbranchus marmoratus.
115
Figure 1E. Frequency of monthly values of (a) length and (b) weight for females and
males of Triportheus angulatus.
116
Figure 1F. Size distribution of males and females of Psectrogaster rhomboides
(a) total length; (b) body weight. Data represent means (columns) and bars indicate
standard deviation of the mean.
117
Figure 2A. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Hypsolebias
antenori. The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish
were mature.
Figure 2B. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Leporinus piau. The
inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish were mature.
118
Figure 2C. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Crenicichla
menezesi. The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish
were mature.
Figure 2D. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Synbranchus
marmoratus. The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish
were mature.
119
Figure 2E. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Triportheus
angulatus. The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish
were mature.
Figure 2F. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of Psectrogaster
rhomboides. The inserted lines represent the estimated size range where 50% of the fish
were mature.
120
Figure 3A. Relative frequency of values of sex ratio of Hypsolebias antenori.
Figure 3B. Relative frequency of monthly values of sex ratio of Leporinus piau
(* Significant difference at 5% level).
121
*
*
Ja
n/
10
Fe
b/
10
9
/0
9
De
c
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0
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9
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09
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90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Ap
ril
/
Relative frequency (%)
Females
Months
Figure 3C. Relative frequency of monthly values of sex ratio of Crenicichla menezesi.
(* Significant difference at 5% level).
Figure 3D. Absolute frequency of males and females of Synbranchus marmoratus.
122
Figure 3E. Relative frequency of monthly values of sex ratio of Triportheus angulatus.
Figure 3F. Relative frequency of monthly values of sex ratio of Psectrogaster
rhomboides.
123
(a)
(b)
(c)
(d)
(e)
(f)
(g)
(h)
(d)
Figure 4. Secondary sexual characteristics of (a) male and (b) female Hypsolebias
antenori; (c) male and (d) female of Crenicichla menezesi; (e) Leporinus piau; (f)
Synbranchus marmoratus; (g) Triportheus angulatus; (h) Psectrogaster rhomboides.
124
Figure 5A. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females of Leporinus piau related to rainfall. The bars indicate standard deviation of
the mean.
Figure 5B. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females of Crenicichla menezesi. The bars indicate standard deviation of the mean.
125
Figure 5C. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females of Synbranchus marmoratus related to rainfall. The bars indicate standard
deviation of the mean.
Figure 5D. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females of Triportheus angulatus related to rainfall. The bars indicate standard
126
Figure 5E. Monthly frequency of gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K)
for females of Psectrogaster rhomboides related to rainfall. The bars indicate standard
127
Figure 6. Analysis of the Principal component analysis (PCA) of the environmental
variables.
128
Figure 7. Reproductive characteristics and strategies of Hypsolebias antenori; Leporinus piau; Crenicichla menezesi; Synbranchus marmoratus;
Triportheus angulatus and Psectrogaster rhomboides.
129
Artigo 6
Karyotype Patterns of Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes:
Rivulidae): An Endangered Killifish ofnthe Semiarid Region of Brazil
Padrões do cariótipo de Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes:
Rivulidae): um raro e ameaçado killifishda região semiárida do Brasil
Wallace Silva doNascimento, Juliana Galvão Bezerra, Paulo Augusto Lima-Filho,
Maria Emília Yamamoto, SathyabamaChellappa,Wagner Franco Molina
Artigo publicado na Revista: The Scientific World Journal
ISSN: 2356-6140 (Print)
ISSN: 1537-744X (Online)
doi:10.1155/8086
5 - 28/10/14
130
131
132
133
134
135
136
Artigo 7
Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias antenori
(Rivulidae) from Northeastern Brazil
O estado de conservação de um peixe anual ameaçado Hypsolebias
antenori (Rivulidae) do Nordeste brasileiro
Wallace S. Nascimento, Maria Emília Yamamoto, Naithirithi T. Chellappa, Odete
Rocha & Sathyabama Chellappa
Artigo aceito para publicação na revista Brazilian Journal of Biology
IF: 0,688
ISSN 1519-6984 printed version
137
De:
Brazilian Journal of Biology ([email protected]) Este remetente está na lista de confiança.
Enviada: quinta-feira, 14 de novembro de 2013 16:29:42
Para:
[email protected]
Prezado(a) Autor(a) Dr.(a) Wallace S. Nascimento
Pela presente, vimos informar-lhe que seu manuscrito intitulado “Conservation status
of an endangered annual fish Hypsolebias antenori (Rivulidae) from Northeastern
Brazil” foi aceito em 13/11/13 no Brazilian Journal of Biology.
Data prevista para publicação: agosto de 2015, ou seja, volume 75.3
Por favor, envie 2 (duas) cópias impressas e os arquivos da nova versão e da lista
itemizada em mídia (CD/DVD/PenDrive) (em duas extensões: docx e pdf), via correio.
Em toda correspondência pertinente colocar o número do processo BJB-191/13.
Atenciosamente.
Profa. Dra. Takako Matsumura Tundisi
Editora Chefe
Brazilian Journal of Biology
138
Conservation status of an endangered annual fish Hypsolebias antenori (Rivulidae)
from Northeastern Brazil
Wallace S. Nascimento1*, Maria Emília Yamamoto1, Naithirithi T. Chellappa2, Odete
Rocha3 & Sathyabama Chellappa1
1 Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade
Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brazil. e-mail: [email protected];
[email protected];[email protected]
2 Department of Oceanography and Limnology, Centro de Biociências, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Via Costeira Senador Dinarte Medeiros Mariz, Mãe
Luiza, s/n, Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.014-002, Brazil. e-mail:
[email protected]
3 Universidade Federal de São Carlos, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde,
Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva. Rod. Washington Luis, km 235,
Monjolinho, CEP-13565-905 - São Carlos, SP – Brasil. e-mail: [email protected]
Running Title: Biology and Conservation of an endangered annual fish
Resumo
Este trabalho apresenta informações sobre a biologia e estado de conservação de um
peixe anual em perigo Hypsolebias antenori. Os peixes foram capturados a partir de
pequenas poças temporárias localizadas no Nordeste do Brasil. O comprimento total,
peso total, proporção sexual e a primeira maturação sexual foram investigados. A
espécie em estudo apresentou dimorfismo sexual bem evidente. Houve um predomínio
de fêmeas (60%) sobre os machos (40% ), com uma razão sexual de 1: 1,4. Os machos
foram significativamente maiores e mais pesados do que as fêmeas. A amplitude do
comprimento total dos machos variou de 2,6 a 7,1 centímetros (4,1 ± 1,15 ) e que o das
fêmeas de 2,2 a 5,4 centímetros ( 3,6 ± 0,9). A amplitude de peso dos machos variou de
0,25 a 7 g ( 1,4 ± 1,3 g ) e para as fêmeas de 0,12 a 2,1 g ( 0,5 ± 0,7 g ). A equação de
peso total de comprimento dos machos foi Wt = 0.0108Lt3.172 com r = 0,9826 e para
fêmeas foi Wt = 0.0122Lt3.0114 com r = 0,9608. As fêmeas alcançaram a primeira
maturação sexual com 3,2 cm ( ± 0,25) de comprimento total e os machos em 3,3
139
centímetros ( ± 0,08 ) de comprimento total. Todas as poças temporárias amostradas
neste trabalho estavam em um alto grau de degradação, principalmente devido à ação
antrópica. Observamos que diminuição das chuvas e a desertificação decorrente das
mudanças climáticas globais também são alarmantes, poderão impedir a conclusão do
ciclo reprodutivo dos peixes anuais. As informações sobre a biologia e o estado de
conservação dos peixes anuais ainda são limitadas, portanto há uma grande necessidade
estudos e de medidas de conservação para proteger as populações de peixes anuais,
entre elas especialmente a criação de áreas proteção nos ambientes aquáticos efêmeros
do semiárido brasileiro.
Abstract
This work presents information regarding the biology and state of conservation of an
endangered annual fish Hypsolebias antenori. Fish were captured from small seasonal
pools located in Northeastern Brazil. The total body length, body mass, sex ratio, first
sexual maturity were investigated. The sampled population showed sexual dimorphism.
There was a predominance of females (60%) over males (40%) with a sex ratio of 1: 1.4
and males were bigger and heavier than the females. Amplitude of total length of males
ranged from 2.6 to 7.1cm (4.1±1.15) and that of females from 2.2 to 5.4cm (3.6±0.9).
Amplitude of body mass of males varied from 0.25 to 7g (1.3g±1.4) and that of females
from 0.12 to 2.1g (0.7g±0.5). The total weight-length equation of males was
Wt=0.0108Lt3.172 with r = 0.9826 and of females was Wt=0.0122Lt3.0114 with r =
0.9608. Females attained first sexual maturity at 3.2 cm (±0.25) total length and males
at 3.3 cm (±0.08) total length. All temporary pools surveyed in Northeastern Brazil were
in a high degree of degradation, suffering due to anthropogenic action. Reduced rainfall
resulting from global climate change prevents the filling up of these pools, thus
preventing the completion of the reproductive cycle of annual fishes. One factor
hindering development of conservation strategies is limited literature on biology and
conservation status of annual fishes. There is a need for conservation measures to
protect annual fish populations, especially creation of protected areas in the Brazilian
semiarid region.
Key words: annual fishes; Rivulidae; temporary pools; biology; conservation.
140
Introduction
The Caatinga biome of Brazil is considered to be one of the 37 Wilderness Areas
of the World, and it plays an important role in the maintenance of regional macroecological process, as well as indirectly supporting regions with diversity and endemism
in Brazil (Leite and Machado 2010.) Northeastern Brazil, has distinctive scrub
vegetation referred to as “Caatinga”, consisting of xerophytic low thorny bushes
adapted to the semiarid climate, which covers over 10% of the Brazilian territory. It is
located between 3°S 45°W and 17°S 35°W, extending across eight administrative states
of Brazil: Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraiba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe,
Bahia, and parts of Minas Gerais (Leal 2003).
The semiarid Caatinga biome of Northeastern Brazil is characterized by short
spells of rain interspersed with frequent droughts. The hydrographic network of this
region is seasonal and modest when compared to other Brazilian regions. The
seasonality of the freshwater ecosystems is due to recurrence of extended drought,
irregular rainfall, high temperatures and an elevated rate of water evaporation
(Chellappa et al. 2006, Chellappa et al. 2009). This region receives almost 750 mm of
annual rainfall and has an average annual temperature of 26oC throughout most of the
region (Silva 2004) and encompasses more than 750,000 km2 in the northeast region of
Brazil being the only Brazilian biome that is situated entirely inside the Brazilian
territory (Leal et al. 2005). The fish communities that occur in the freshwater
ecosystems of the semiarid region of Brazil, exhibit a high degree of Neotropical native
species, and is an important area for conservation of fish species (Rosa et al. 2005;
Chellappa et al. 2011; Nascimento et al. 2011).
The family Rivulidae is one of the largest families of freshwater fishes of the
Neotropical Region. It is a diverse group of annual fish, most popularly known as
"killifish", with about 350 valid species which occur from South of Florida, in the
United States, to the Northeast of Argentina (Costa 2011). Brazil has the greatest
diversity of annual fish, with about 200 species, of which 60% belongs to family
Rivulidae (Costa 2008). Currently the family Rivulidae is represented by 30 genera
(Fricke and Eschmeyer 2012). Despite the richness of killifishes, this family is
considered the most endangered of all the groups of fish in Brazil (Rosa and Lima
2008).
141
The annual fish complete their life cycle in temporary pools and when the water
pools dry out during the dry season, the entire population dies from desiccation. These
temporary pools are environments that have large fluctuations in temperature, level of
dissolved oxygen concentration and volume of water. To survive in these extreme
conditions, the fish eggs that are deposited in the sediment of the pools go through
diapause stages, during which time the embryonic development becomes temporarily
arrested. With the onset of the next rainy season, the eggs hatch and a new generation is
formed (Wourms 1972, Errea and Danulat 2001). These temporary environments have
suffered major human impacts such as siltation, deforestation, pollution and drainage.
There is very limited literature on the biology and conservation status of
endemic annual fish Hypsolebias antenori (Costa, 2006). This species was first
collected in 1945 in Ceara from Northeastern Brazil and was described in the genus
Simpsonichthys (Costa 2002) and in 2006 a new taxonomic revision of the genus found
this species in the subgenus Hypsolebias (Costa, 2006). This paper provides information
on some biological aspects of this rare annual fish (Rivulidae), and evaluates its
conservation status.
H. antenori spawns during the rainy season presenting r reproductive strategy.
The following questions were addressed: Does sexual dimorphism exists in the males
and females? What is the biggest size attained by males and females of this species?
What type of growth do they show? At what size do they attain first sexual maturity?
Materials and Methods
The capture of fish was authorized by ICMBIO-MMA (Chico Mendes Institute
for Biodiversity Conservation of the Brazilian Ministry of Enviroment) / SISBIO
(Authorization system and biodiversity information). The authorization number is
27451. Fish were collected in temporary pools located in public place outside the
conservation area.
Extensive fish surveys were carried out in regions adjoining various
hydrographic basins in the States of Rio Grande do Norte and Ceará, during 2011 to
2013. H. antenori was captured in August, 2011 and again in May, 2013, when the
temporary pools were full during the rainy season of the region. Due to the failure of
rainfall, no temporary pools were formed during 2012, which year had the worst
142
extended dry season registered over past 50 years (WMO 2012). The temporary pools
were located between 04°57’39.8” S and 37°54’26.2” W. The approximate diameter
and depth of each pool was measured.
The climate of this region is semi-arid, with an average annual rainfall of 829.8
mm. The water temperature (ºC), concentration of dissolved oxygen (mgL-1), pH and
electrical conductivity (μScm-1) of the temporary pools were registered in situ, using
specific probes of the multiparameter kit WTW Multi 340i. The kit was calibrated
before every collection. Fish were captured utilizing small hand trawl nets (50 x 150
cm) and seives (60 x 60 cm) of 2 mm mesh size. Fish specimens captured were
transported to the laboratory under oxygenation. Each fish was numbered, measured
(total length Lt±1mm), and weighed (total weight Wt±1g). The taxonomical
identification of the fish species was verified and confirmed (Costa 2006).
The sex ratio was established by the ratio between the number of males and
females during the study period. The brightly coloured males with well developed
dorsal and anal fins were easily separated from the females.
Body size at first gonadal maturity ( L50) where 50% of the individuals exhibited
maturing gonads was estimated from the relative frequency distribution of adult males
and females, using their total length classes (mean ± SD).
Body sizes of the males and females (in total length and body mass) were
estimated from the relative frequency distribution, using their standard length and body
mass classes (mean ± SD). The length-weight relationships were estimated using the
equation Wt=a.Ltb
(Froese, 2006). The value of correlation coefficient (r) was
estimated for evaluation of empirical points adhesion for the calculated curve.
Data were analyzed using the software Statistic 7.0 and Excel 2010 for Windows
and at a significance level of 5%. Normality of data was checked using KolmorogovSmirnov test. To verify the differences in means of standard length and total weight
between males and females, the Student t test was used. The G test was applied in order
to test the possible differences in sex ratio established.
To compare the conservation status of H. antenori in the semiarid region of
Brazil, published scientific works were consulted besides personal observations effected
during the three year study period.
143
Results and Discussion
The temporary pools checked during the study period had a mean diameter of
1.55m (±0.57), with mean depth of 19.5cm (±13.4). In relation to the physico-chemical
parameters of the pools, the mean water temperature was 30C° (±2.82), the mean value
of the concentration of dissolved oxygen was 4 mgL-1(±0.14), mean pH was 6.3 (±0.77)
and the mean electrical conductivity was 140μScm-1 (±1.41). These values are different
from those found for other aquatic environments of the region (Chellappa et al. 2008,
Nascimento et al. 2012), but are similar to those found in temporary pools of southern
Brazil where annual fish were captured (Volcan et al. 2011).
The only annual fish captured was H. antenori (n= 147). This species exhibits
sexual dimorphism, where males show a striking bluish-green body colouration with
white dots, with a clear light pink ventral part. The fins of males are well developed
than the females. The anal fin of the male is reddish orange with a black border and
several white spots (Fig. 1a). The female has a predominantly light grey body, and a
pale belly with several black spots (Fig. 1b). Sexual dimorphism is an important
characteristic in annual fishes, which suggests that sexual selection may play a key role
in the differentiation, isolation, speciation and evolution of this group of fish (Berois et
al. 2012).
FIGURE 1
There was a predominance of females (n=87; 60%) over the males (n=60; 40%).
The sex ratio was 1M: 1.4F, with a significant difference (G =4.02; P<0.05). Several
factors influence the determination of the sex ratio in fish, such as, mortality, growth,
behavior and environmental variations which act differently on the sexes, altering the
sex ratio in various stages of development. The expected sex ratio for the natural
environment is generally 1M:1F (Nascimento et al. 2012; Araújo et al. 2012). The
greater number of females in this study may be related to the territorial behavior of
males. The aggressive behaviour between males was observed for other species of
annual fish (Arenzon et al. 1999; Shibatta 2006), where the male defends a territory
and many females are free to visit these territories. Polygynous species generally exhibit
territorial behaviour (Magurran and Garcia 2000). The environmental factors could also
affect the fish sex ratio, including hypoxia, which affects both sexual development,
differentiation and sex ratio (Shang et al. 2006, Wu et al. 2009). Among the
environmental factors, temperature has the most profound influence on the
144
differentiation of sex (Sfakianakis et al. 2012). Hypoxia and temperature are two major
environmental factors that vary and influence the fish of temporary pools. It is very
important to investigate as to how these factors act in differentiation and sexual
development of annual fish.
Amplitude of total length of males ranged from 2.6 to 7.1cm (4.1±1.15) and that
of females from 2.2 to 5.4cm (3.6±0.9). A higher frequency of males was observed in
class of 3 to 4 cm total length. The females had a large number of individuals in the
class of 3 a 4 cm (Fig. 2). The males attained larger lengths than the females (t test = 3.154; p=0.002).
Amplitude of body mass of males varied from 0.25 to 7g (1.3g±1.4) and that of
females from 0.12 to 2.1g (0.7g±0.5). The males had a higher frequency in the class of 0
to 1g, and a higher frequency of females was in the class of 0 to 1g (Fig. 2). The males
attained significantly higher body weights than females (t = -3.902; p = 0.001). Larger
males generally have an advantage in choosing the female to spawn, win fights over
territories and have better quality spawning territories (Cacho et al. 2006).
FIGURE 2
The total weight-length equation of males was Wt=0.0108Lt3.172 with r = 0.9826
and of females was Wt=0.0122Lt3.0114 with r = 0.9608 (Fig. 3). Females attained first
sexual maturity at 3.2 cm (±0.25) total length and males at 3.3 cm (±0.08) total length.
In the case of H. antenori, the values of θ for males (3.172) and females (3.0114),
suggest that males show positively allometric growth, indicating more weight gain than
increment in length whereas females showed isometric growth, an increase in all
dimensions of the body in the same proportion. The parameter θ could vary for fish of
different habitats, with varying environmental conditions and different nutritional status,
sex, or the phase of growth. Thus, the ratio between the total weight and total length can
be seen as a differential character for small taxonomic units as the morphometric
relationships (Jobling 2008).
FIGURE 3
The estimated total body length at first gonadal maturity (L50) of H. antenori
males was 3.3 cm (±0.08) and that of females was 3.2 cm (±0.25) (Fig. 4). H. antenori
attained first gonadal maturity at small body size due to its short life in unpredictable
environments, such as the seasonal pools.
145
FIGURE 4
Status of conservation
There are 24 species of annual fish which were registered in the Brazilian
semiarid region (Costa 2002). They all belong to the family Ruvulidae, with 12 species
of the genus Simpsonichthys, 11 of Cynelobias and one of Rivulus, and all are endemic
(Costa 2002, Rosa et al. 2005).
Annual fishes are concentrated in the great diversity of endangered fish, whose
fragile habitat is a critical factor in their conservation (Rosa and Lima 2008, Costa
2012). Endemic fish species suffer a high probability of extinction because of their
small size and low abundance (Gaston 1998). In Brazil, 134 fishes are threatened with
extinction, of which 55 are Cyprinodontiformes of the family Rivulidae. Among these,
25 species are considered vulnerable, 16 are endangered and 14 are critically
endangered (Agostinho et al. 2005). In the state of Rio Grande do Sul, 26 species of
Rivulidae were registered, all of which are threatened with extinction (Reis et al. 2003).
The present work considers H. antenori as an endangered annual fish species in the
Brazilian semiarid region.
Populations of H. antenori are threatened by urbanization, agricultural and
ceramic activities. The study area of this work, accounts for about 70% of all activities
of ceramic production. Environmental degradation due to clay extraction for the
production of bricks and tiles poses a big problem. In addition, there are the negative
effects caused by erosion and consequent destruction of the soil, which leads to loss of
habitats and biodiversity, and destroys the natural landscape (Parahyba et al. 2000,
Pinheiro, 2002). The construction of many small dams in the northeast of Brazil poses
yet another threat, since flooding several areas including destruction of temporary pools
destroys the habitats of annual fish.
Fruit farming corresponds to the fastest growing activity in the northeast of
Brazil, highlighted by the large agricultural production and crop diversity. There is a
large increase in the use of pesticides and agrotoxins that remain in the environment,
posing risks. The study area of this work, the Chapada do Apodi between the state of
Ceará and Rio Grande do Norte, is a major area of horticulture. In this region eight
kinds of pesticides were found, with high potential for contamination associated with
soil, and 13 high potential pesticides for contamination by dissolving in water
(Milhome, 2009).
146
Annual fish of Brazilian semiarid region have suffered from the change of the
rainfall regime caused by global climate change. The natural environmental phenomena
El Nino and La Nina are directly responsible for altering the rainfall. Despite the
extreme life strategy of these fish, they do not have a large ecological plasticity of
adaptation to climate change in velocities that are occurring (Fontana et al. 2003). The
current climate models show a 20% reduction in rainfall in the semiarid region for every
decade. This factor will directly influence the annual fish, by diminishing wetlands and
preventing the continuation of the life cycle of annual fish. Increases in temperature and
changes in rainfall, with the incidence of prolonged drought and reduced rainfall are
predicted due to the effects of global warming on climatic conditions and their impacts
on the Brazilian semiarid region (Gitay et al. 2002). There could also be an increase in
the frequency of occurrence of episodic heavy rainfall associated with global climate
change (Trenberth et al. 2007).
For the conservation of H. antenori and other species of annual fish,
management should focus primarily on the integrity of the habitats where they are
found, such as, small temporary pools, which in most cases are not considered a priority
for conservation.
Several actions should be taken in order to preserve the annual fish, such as
banning deforestation and irrational occupation of wetlands adjacent to watercourses of
hydrographic basins; check the indiscriminate use of pesticides and agrochemicals, as
well as the release of industrial effluents, domestic waste into water courses; insist on
the compliance with the laws protecting the environment, land use and construction of
reservoirs on rivers, with priority to those areas where there is presence of annual fish.
These measures are essential for the conservation of H. antenori and other species of
annual fish of Brazilian semiarid region.
Acknowledgments
Thanks are due to the National Council for Scientific and Technological
Development of the Ministry of Science and Technology of Brazil (CNPq/ MCT) for
the Research grants offered to the authors, and to the Post-Graduate Federal Agency
CAPES/MEC, Brazil. Ours thanks are due to Dr. Wilson Costa of the Department of the
147
Zoology, Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ) for confirmation of the
taxonomical identification of the study species.
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Physiology (eds. J.G. Richards, A.P. Farrell and C.J. Brauner) Academic Press pp. 79141
151
FIGURES LEGENDS
Figure 1. Species of study, Hypsolebias antenori (A) Males and (B) Females.
Figure 2. Class distribution of (A) total length (B) body mass for male and female
Hypsolebias antenori.
Figure 3. Length-Weight relationship for males and females of Hypsolebias antenori
distributed in individual empirical points.
Figure 4. Relative frequency of first gonadal maturation (L50) of (A) males and (B)
females Hypsolebias antenori. The inserted lines represent the estimated size range
where 50% of the fish were were mature.
152
A
Fig. 1
B
153
A
B
Fig. 2
154
Fig. 3
155
Fig. 4
156
Artigo 8
Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de
Hypsolebias antenori durante a reprodução
Wallace S. Nascimento, Sathyabama Chellappa & Maria Emília Yamamoto
157
Descrição das atividades do comportamento agressivo do macho de
Hypsolebias antenori durante a reprodução
Wallace S. Nascimento1, Sathyabama Chellappa2, Maria Emília
Yamamoto1
1. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade
Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil. E-mail: [email protected];
[email protected]
2. Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, Praia de Mãe Luiza, s ⁄ n, Natal, Rio Grande do Norte, CEP: 59.014-100
Brasil. [email protected]
Resumo. O peixe anual Hypselobias antenori (Costa 2006), é uma espécie de peixe
anual rara e endêmica do semiárido brasileiro e com poucos estudos científicos. O
objetivo deste estudo foi investigar a dinâmica do comportamento agressivo de H.
antenori. As observações mostraram dez comportamentos divididos em agonísticos e
reprodutivos exibidos pelos machos de H. antenori que foram: ameaça lateral e frontal,
perseguição, ataque perpendicular, lateral e na cabeça, fuga, posicionamento paralelo,
permanência e exibição lateral. Na comparação analisada entre os comportamentos
realizados durante o turno da manhã e da tarde observou-se que três foram
significativos, sendo ameaça lateral, posicionamento em paralelo e perseguição mais
frequente pela manhã. Em relação ao sexo os comportamentos de ataque perpendicular,
perseguição, ataque lateral e fuga foram significativamente mais frequente entre os
machos. Não foi observada diferença significativa entres os aquários, sendo observado
comportamento agonístico nos machos sem a presença da fêmea. Foram observadas oito
correlações significativas entres os comportamentos. H. antenori apresenta
comportamento agonístico relacionado à defesa de território e de parceira reprodutiva.
Palavras-chave: Killifish, comportamento agonístico, peixe anual.
1. Introdução
A família Rivulidae é uma das maiores famílias de peixes de água doce da
região Neotropical, com cerca de 350 espécies válidas, representada por 30 gêneros
(COSTA, 2011; FRICKE & ESCHMEYER, 2012). O Brasil possui a maior diversidade
de peixes anuais, com cerca de 200 espécies, das quais 60% pertencem à família
Rivulidae (COSTA, 2008). Atualmente, a família Rivulidae apesar da riqueza é
158
considerada a mais ameaçada de todos os grupos de peixes no Brasil (ROSA E LIMA
2008).
Os peixes anuais completam seu ciclo de vida em poças temporárias e quando
estes ambientes secam durante a época de estiagem, toda a população morre. Estes
ambientes temporários apresentam grandes variações de temperatura, no nível de
concentração de oxigênio dissolvido e volume de água. Para sobreviver em condições
extremas, os ovos de peixe que são depositados no sedimento das poças entram em
diapausa, tempo durante o qual o desenvolvimento embrionário fica estacionado
temporariamente. Com o início da próxima estação chuvosa, os ovos eclodem e uma
nova geração é formada (WOURMS, 1972, ERREA & DANULAT, 2001).Para
sobreviver a esta condição extrema os peixes anuais detêm altas taxas metabólicas
(CARDOZO, 1999) e um comportamento de corte elaborado (BELOTE & COSTA,
2002 , 2003).
A dominância social é uma característica generalizada entre os vertebrados. Nos
peixes, o estabelecimento de dominância é menos complexo do que nos vertebrados,
mas também envolve mostras agressivas, confrontos físicos e lutas ritualizadas
(SLOMAN & Armstrong, 2002). O status dominante dá prioridade para a reprodução
em machos de ciclídeos como observado em Pterophyllum scalare (CACHO et al.,
2007).
O comportamento agressivo abrange uma ampla variedade de contextos e de
etapas de desenvolvimento que vai desde a competição por recursos alimentares ou
parceiros, defesa de território ou guarda da prole. Nos peixes, a agressão é
frequentemente medida através da defesa de território ou de alimento (CONRAD et al.,
2011). O nível de comportamento agressivo que é exibido em resposta a esses fatores
pode variar em função das condições ambientais no habitat de um peixe (KIM &
GRANT, 2006; OLDFIELD et al., 2006.; LEHTONEN & LINDSTROM, 2008).
Estudos que visem compreender a biologia e principalmente os padrões
comportamentais dos peixes anuais ainda são escassos. Este estudo objetivou
identificar, descrever e quantificar os comportamentos agressivos dos machos de
Hypselobias antenori, um espécie de peixe anual rara e endêmica do semiárido
brasileiro, verificando se existe diferença dos comportamentos por turnos (manhã e
tarde); diferenças entre os sexos e se existe correlação entre os comportamentos.
159
2. Material e métodos
2.1. Aquisição e manutenção dos peixes
Os exemplares de H. antenori foram coletados em poças temporárias,
localizadas no município de Russas-CE (04°57’39.8” de Latitude S e 37°54’26.2”
Longitude W). Todos os testes foram realizados em aquários de vidro, medindo 30 x 20
x 25 cm, com um volume total de água de 12 L. A temperatura da água foi controlada
em torno de 27 ºC e 28 ºC, por meio de termostato, o pH foi mantido entre 7,0 e 7,5, o
oxigênio dissolvido entre 7,0 e 8,0 mgL-1 e o fotoperíodo em 10 horas de luz (08:00h –
18:00h). A alimentação foi realizada com Tubifex sp. duas vezes ao dia, correspondendo
a 5% do peso do peixe. O substrato era constituído de turfa proveniente do local de
coleta dos peixes, cascalho e filtro de fundo acionado por aerador. As paredes do
aquário foram cobertas com adesivo azul, apenas a parte frontal não foi coberta para que
os peixes pudessem ser observados.
H. antenori apresenta dimorfismo sexual bem evidente, o que facilitou a
identificação dos sexos. Foram utilizados 24 exemplares de H. antenori, com
comprimento do corpo variando entre 3,3 e 4,5(3,7 ± 1,7) nos machos. Nas fêmeas o
comprimento variou entre 2,8 e 3,7 cm (3,3 cm ± 1,8).
Este estudo foi realizado no Laboratório de Ictiologia, Departamento de
Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte no período
de julho a agosto de 2013.
2.2. Procedimentos específicos
2.2.1. Descrição e quantificação dos comportamentos
O período de aclimatação foi de 10 dias, onde os peixes foram mantidos nas
mesmas condições de estudo. Os peixes foram submetidos aos seguintes tratamentos (T)
com quatro repetições cada um: T1) um macho com um macho; T2, T3 e T4) dois
machos com uma fêmea.
Para a descrição dos comportamentos foi realizado um estudo piloto com
duração de 8 horas utilizando o método de amostragem focal contínua com os 4
tratamentos em aquários de 30 x 20 x 25 cm (12 L), e uma filmagem de 60 minutos, o
que permitiu selecionar e descrever os comportamentos observados.
160
Após a descrição dos comportamentos foi feita a quantificação registrando-se
assim o número total de eventos comportamentais apresentados pelos dois machos e
uma fêmea. As observações foram feitas através do método focal contínuo e tiveram
duração de duas horas pela manhã e duas horas à tarde durante 5 dias, totalizando 20
observações. Foram realizadas também cerca de 120 minutos, o que permitiu selecionar
e descrever os comportamentos observados de H. antenori durante a reprodução.
2.3. Análises Estatísticas
Para todas as análises de variância (ANOVA) e testes t de Student efetuados,
foram realizados os testes de normalidade (Shapiro-Wilk ) e de homogeneidade das
variâncias (Teste de Levene e de Bartlett). Quando os dados não atendiam esses
pressupostos de normalidade e homocedasticidade, efetuaram-se transformações pela
raiz quarta.
Para verificar diferenças entre os comportamentos por turno e por sexo foi
aplicado o teste ANOVA (twoway) seguida por teste de Holm-Sidak. Para verificar se
existiu diferenças entre os tratamentos foi aplicada ANOVA (oneway) seguida de teste
de Tukey.
A Técnica de análise estatística multivariada de correlação canônica (Rc) foi
aplicada para determinar a magnitude da relação entre os comportamentos observados.
3. Resultados
Em oito horas e meia de observações, ocorreram 874 interações sociais, sendo
704 (79%) agonísticas entre machos, 185 (21%) agonísticas e reprodutivas entre
machos e fêmeas (Figura 1). Na descrição dos comportamentos exibidos pelos machos e
fêmeas de H. antenori foi possível registrar 10 comportamentos agonísticos: ameaça
lateral, perseguição, ataque lateral, ataque na cabeça, ataque nas nadadeiras, fuga,
permanência, ameaça frontal e posicionamento paralelo. Na tabela 1 consta a descrição
de cada comportamento.
Nas relações agonísticas entre machos ocorrem disputas, ataques, ameaças e
fugas. Frequentemente um indivíduo foge pela simples presença do adversário, sem que
ocorra ameaça ou ataque. As fugas precedidas por ameaças também foram observadas.
161
Foi observado que quando um macho percebia a presença de outro macho, o
macho dominante se posicionava lateralmente e estendia suas nadadeiras dorsal e anal e
ameaçava. Quando este comportamento era respondido pelo outro macho executando os
mesmos displays, permanecendo um macho paralelo ao outro, os dois disputavam com
o corpo em forma sigmoide e movimentos ondulatórios vigorosos. Geralmente a disputa
culminava em um ataque. O macho perdedor fechava suas nadadeiras e foge,
permanecendo submisso no aquário. O macho vencedor sempre se tornou o macho
dominante, exibindo uma coloração sempre mais vistosa que o macho submisso, que
sempre apresentava uma coloração pálida.
Tabela 1. Descrição dos comportamentos exibidos pelos machos e fêmeas de
Hypsolebias antenori.
Comportamento
Descrição
Exibição lateral
O macho inicia exposições do corte com intensos
movimentos laterais ondulação do corpo ao redor e ema
fêmea, exibindo nadadeiras expandidas e intensificação de
cor.
Ameaça lateral
O peixe se posiciona lateralmente ao seu oponente, eriça as
nadadeiras.
Ameaça frontal
O peixe se posiciona de frente ao seu oponente e eriça as
nadadeiras dorsal e anal.
Perseguição
O peixe acompanha a trajetória do seu oponente enquanto ele
foge.
Ataque na cabeça
O peixe se aproxima do seu oponente e desfere mordidas na
cabeça.
Ataque perpendicular
O peixe se aproxima perpendicularmente ao oponente,
batendo com a boca aberta no seu corpo, atingindo a região
próxima à nadadeira anal e caudal.
Posicionamento
paralelo
Os peixes se posicionam lado a lado, voltados para o mesmo
sentido ou sentidos opostos, ondulando o corpo
vigorosamente até que um deles desista.
Permanência
O peixe permanece próximo ao substrato.
Ataque lateral
O peixe se aproxima paralelamente ao oponente e o ataca na
162
região lateral com mordidas.
Fuga
O peixe é perseguido ou atacado distanciando-se do oponente.
No comportamento descrito como ameaça lateral o peixe detecta o oponente, o
dominante se aproxima exibindo a lateral do corpo em forma sigmoide, com a
nadadeiras caudal, anal e dorsal completamente eretas e estendidas, evidenciando assim
toda sua coloração com destaque para as manchas brancas iridescentes em todo corpo e
o vermelho na nadadeira anal. Esta ameaça não necessariamente culmina em ataque, já
que na maioria das vezes é suficiente para que o macho submisso fuja.
O comportamento que mais ocorreu em todos os tratamentos foi a perseguição
(Figura 1). O macho dominante perseguia o macho submisso podendo desferir um
ataque ou não. Em alguns momentos esta perseguição era intensa e persistia por algum
tempo. A perseguição ocorreu logo após a ameaça ou sem ameaça. Não foram
evidenciadas diferenças significativas entres os aquários (tratamentos) nem dos aquários
1, 2, e 3 com o aquário controle (p=0.803) (Figura 2). O comportamento agressivo
ocorreu no grupo controle, ou seja, sem a presença de fêmea. Isso indica que este
comportamento ocorre não apenas para defesa de fêmea, mas também para defesa
recursos, como território e alimentação.
Figura 1. Frequência relativa dos comportamentos observados para H. antenori.
163
Figura 2. Repertório de comportamentos e número de ocorrências de contatos por
aquário para H. antenori.
No comportamento reprodutivo o macho ao ver a fêmea movimenta-se de um
lado para outro, passando por cima da fêmea, estremecendo o corpo, geralmente em
posição oblíqua de cabeça para baixo, com as nadadeiras anal, caudal e dorsal
estendidas, apresenta uma intensificação gradativa da coloração(Exibição lateral).
Enquanto é seguido pela fêmea, o macho procura um substrato adequado para a desova,
enterrando-se em vários locais diferentes. A fêmea penetra no substrato ao lado do
macho e o macho pressiona a fêmea contra o substrato, com o seu corpo. O casal
permanece nesta posição por alguns segundos, após o qual o macho emerge, enquanto a
fêmea permanece enterrada, saindo do substrato após alguns segundos. O macho
mantém-se nas proximidades, reiniciando a corte logo que ela emerge do substrato.
Dos dez comportamentos descritos, sete não apresentaram diferenças
significativas (p> 0,05) quanto ao turno (manhã/tarde). Os comportamentos de ameaça
lateral, posicionamento
em
paralelo
e perseguição foram
mais
frequentes,
significativamente no período da manhã (Tabela 2). Em relação ao sexo
comportamentos de quatro comportamentos apresentaram diferenças significativas (p>
164
0,05), Perseguição, Ataque perpendicular, Ataque lateral e Permanência os mais
frequentes entre os machos (Tabela 2). Os comportamentos de ameaça lateral, ameaça
frontal e posicionamento em paralelo não foram observados entre machos e fêmeas. O
comportamento de exibição lateral só foi observado entre machos e fêmeas.
A estatística R Canônica expressa a magnitude do relacionamento entre os dois
conjuntos de variáveis. Neste estudo foi confirmada a associação entre os conjuntos de
variáveis comportamentais, pelo Qui-Quadrado (χ2) igual a 58,1495, com gl = 25, e o
correspondente p-valor igual a 0,0002. A matriz das correlações (Tabela 2) mostra oito
correlações significativas entre Ameaça lateral e fuga, Perseguição e Fuga, Ataque
lateral e Fuga, Ataque perpendicular e Fuga, Ameaça Frontal e Ataque perpendicular,
Posicionamento em paralelo e Ataque lateral, Exibição lateral e Perseguição e entre
Exibição lateral e Ataque perpendicular.
Tabela 1. Média, desvio padrão, e significância do teste (p) para diferenças
significativas entre os comportamentos por turno e sexo de H. antenori.
Interação
Ameaça lateral
Ameaça frontal
Posicionamento paralelo
Perseguição
Ataque lateral
Ataque na cabeça
Permanência
Fuga
Exibição lateral
Manhã
17 ± 9,75
1,14 ± 1,46
0,71 ± 1,49
20,2 ± 9,75
15,7 ± 8,24
6,71 ± 4,11
1,28 ± 1,88
7,57 ± 5,15
6,42 ± 7,45
1,57 ± 2,07
Tarde
12,5 ± 5,80
0,57 ± 1,25
0,14 ± 0,37
13,7 ± 8,63
11,1 ± 6,30
5,71 ± 3,09
0,14 ± 0,37
6,42 ± 4,11
6,44 ± 7,15
2 ± 3,25
p
0,015*
0,315
0,002*
0,022*
0,500
0,093
0,191
0,616
0,394
0,670
MxM
14,75
1,06
0,71
23,5
18 ± 6,45
7,75 ± 3,77
1,12 ± 1,80
8,12 ± 3,97
11,3 ± 5,06
-
MxF
8,66
8,75 ± 2,73
4,16 ± 1,94
0,16 ± 0,40
5,51 ± 5,12
0,33 ± 0,51
4,86 ± 1,86
p
0,001*
0,014*
0,018*
0,656
0,287
0,006*
-
165
Tabela 2. Matriz de correlação canônica (Rc) entre os comportamentos observados.
Permanência
Ameaça lateral
0,478 ns
Perseguição
0,487 ns
Ataque lateral
0,327 ns
Ataque na cabeça
-0,189 ns
0,373 ns
Fuga
0,732
(p<0,01)
0,841
(p<0,01)
0,590
(p<0,05)
0,044 ns
0,810
(p<0,01)
AmeaçaFrontal
Posicionamento em
paralelo
Exibição lateral
0,227 ns
0.476 ns
0,490 ns
0,391 ns
0.454 ns
-0,808
(p<0,01)
-0,187 ns
0,436 ns
0,565
(p<0,05)
0.853
(p<0.01)
-0.014 ns
0.270 ns
*ns = não significativo.
5. Discussão
Os peixes anuais foram descritos como um grupo que não apresentava
comportamentos agressivos (ROMIE, 1979), porém, um padrão de comportamento
agonístico começou a ser observado recentemente. Shibata, 2006 observou o
comportamento social do peixe anual Simpsonichthys boitonei evidenciando
comportamento agressivo e territorialista. A hierarquia de dominância pode beneficiar
tanto o macho dominante quanto o submisso, pois reduz os custos de injúrias sérias aos
animais menores, o que pode ocorrer em sistemas sociais mais instáveis (SLOMAN &
ARMSTRONG, 2002). Porém, os machos dominantes obtêm outras vantagens em
relação aos submissos, como o maior sucesso de acasalamento (WEIR et al., 2004).
Os machos submissos em nossas observações se tornaram muito pálidos, quase
sem coloração. Essa estratégia serviu para evitar confrontos com o macho dominante,
porém também diminuiu seu contato com a fêmea sendo algumas vezes atacado por ela.
A perseguição foi o comportamento mais frequente durante as observações. Este
comportamento está relacionado com territorialidade e com reprodução, já que os
machos perseguem as fêmeas e só interrompem o processo se houver uma reação
negativa da fêmea aos estímulos sexuais do macho. O padrão do comportamento
reprodutivo observado para H. antenori, seguiu o padrão observado por BELOTE &
COSTA (2002). A alteração no padrão de colorido do macho durante a corte foi
considerado por estes autores como um comportamento comum a 10 espécies do gênero
Simpsonichthys. A sequencia de comportamento durante a corte até a desova e
fertilização corrobora o que foi observado por GARCIA et al., 2008.
Na disputa entre machos vários fatores podem interferir na definição da
-0,442 ns
-0,322ns
-0,653
(p<0,05)
166
hierarquia de dominância, como o tamanho dos combatentes, a experiência prévia e a
residência prévia (GONÇALVES-de-FREITAS, 2004). Independente de qual fator está
influenciando a hierarquia de dominância, o macho dominante apresenta melhor
habilidade competitiva em relação ao submisso, uma vez que pode excluí-lo do acesso a
alguns recursos (WONG & CANDOLIN, 2005), especialmente na disputa por parceiras
(RIOS-CARDENAS, 2005). Uma das formas de disputa é o estabelecimento de
hierarquia de dominância, na qual os dominantes têm acesso prioritário aos recursos
disputados, aí incluídas parceiras de reprodução (SLOMAN & ARMSNTRONG, 2002).
Em poças temporárias, a área de ocupação dos peixes tende a diminuir em
decorrência da seca e, como consequência, a densidade populacional aumenta e o
alimento disponível diminuir. Possivelmente, até que o a poça esteja completamente
seca, apenas aqueles adultos maiores conseguirão manter um território e reproduzir.
Provavelmente, devido à capacidade de suporte do ambiente, determinado
principalmente pela disponibilidade de alimentos e presença de locais de abrigo e
procriação, a territorialidade pode ter um significado adaptativo que restringe e controla
o tamanho da população (MANNING, 1977).
Assim, concluímos que o comportamento agressivo do macho de Hypsolebias
antenori é uma estratégia importante para a persistência da espécie nas poças
temporárias do semiárido brasileiro.
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5. CONCLUSÃO
169
O estudo realizado sobre a estratégia de vida do peixe anual Hypsolebias
antenori do semiárido brasileiro nos permitiram as seguintes conclusões:

O levantamento bibliográfico realizado mostra um número significativo
de espécies que possibilitam o reconhecimento da fauna ictica do RN e a ocorrência de
espécies introduzidas, nativos e os peixes anuais, contribuindo para futuros planos de
manejo;

Os machos de H. antenori alcançaram maiores comprimentos e pesos que
as fêmeas. A proporção sexual apresentou uma maior proporção de fêmeas diferindo
estatisticamente do esperado de 1M:1F. H. antenori apresenta um crescimento
alométrico positivo;

O trato digestivo de H. antenori mostra habilidade anatômica e
histológica para hábito alimentar onívoro, uma estratégia de alimentação bem adaptada
à vida em poças temporárias. O estômago e intestino são adaptados para a digestão e
absorção de nutrientes o que favorece o seu crescimento rápido.

O processo de maturação gonadal é acelerado a fim de completar o ciclo
reprodutivo antes do fim da estação das chuvas. Existem cinco fases histológicas de
desenvolvimento ovariano e quatro fases de desenvolvimento dos testículos.

As fêmeas apresentam desova múltipla e os machos desova continua;

Os padrões de história de vida de H. antenori, mostram uma estratégia
oportunista ou r, que foi caracterizado por recolonizacão rápida de pequenos habitats
sazonais, rápido amadurecimento e com desova múltipla

H. antenori apresenta uma mistura de padrões cariotípicos considerado
basal e derivado. Considerando a extensa diversidade cariótipo na família Rivulidae, os
dados cariotípicos peculiares identificado para a espécie, que constituem os primeiros
170
registros citogenéticos para o gênero, pode fornecer uma ferramenta útil na análise da
evolução cariótipica deste grupo.

A espécie H. antenori esta sofrendo grande pressão antrópica e pode ser
considerada vulnerável. Para a conservação desta espécie, a gestão deve centrar-se
essencialmente sobre a integridade dos habitats onde eles se encontram, tais como,
pequenas poças temporárias, que na maioria dos casos não são considerados prioritários
para a conservação.

territorialista.
H. antenori apresenta comportamento agressivo e é uma espécie
6. REFERÊNCIAS BILIOGRAFICAS GERAIS
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ANEXOS
196
Anexo 1: Autorização do IBAMA-ICMBIO para a pesquisa. (captura, transporte e
manutenção de peixes anuais em laboratório).
197
Anexo 2a: Resumo expandido do Trabalho apresentado durante o XI Congresso de
Ecologia e I Congresso Internacional de Ecologia, realizado de 15 a 29 de setembro de
2013 em Porto Seguro/BA.
HISTOLOGIA DO DESENVOLVIMENTO GONADAL DO PEIXE ANNUAL
HYPSOLEBIAS ANTENORI (CYPRINODONTIFORMES: RIVULIDAE) DO
BIOMA CAATINGA DO BRASIL
Wallace Silva do Nascimento - Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Departamento de Oceanografia e Limnologia, Natal, RN. [email protected]
Maria Emília Yamamoto - Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Departamento de Fisiologia, Natal, RN
Naisandra Bezerra da Silva - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento
de Morfologia, Natal, RN.
Sathyabama Chellappa - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento de
Oceanografia e Limnologia, Natal, RN.
INTRODUÇÃO
Hypsolebias antenori é uma rara espécie de peixe anual endêmico do semiárido
brasileiro. Os peixes anuais completam seu curto ciclo de vida em pequenas poças
temporárias que obrigatoriamente secam sazonalmente causando a morte de todos os
peixes (Myers, 1952). Estas poças temporárias são ambientes que apresentam uma
grande variação ambiental, como elevadas modificações na temperatura, concentração
de oxigênio dissolvido e nível de água na poça. Para sobreviver a estas condições
extremas os ovos que ficam no sedimento da poça entram em diapausa, na a próxima
estação chuvosa os embriões eclodem e uma nova geração é formada (Errea & Danulat,
2001).
O sucesso dos peixes teleósteos em distintos ambientes aquáticos é reflexo das várias
estratégias reprodutivas apresentadas pelo grupo. As estratégias reprodutivas dos peixes
englobam táticas extremas, que permitiram sua adaptação a ambientes nos quais tanto as
condições bióticas, como disponibilidade de alimento e pressão de predação, quanto às
abióticas, como temperatura, regime de chuvas, fotoperíodo, oxigênio disponível, dentre
outras, variam amplamente no espaço e no tempo. (Potts & Wootton, 1984; Chellappa
& Chellappa, 2009).
OBJETIVO
Considerando as características biológicas únicas dos peixes anuais e a escassez de
informações este estudo foi realizado com o objetivo de caracterizar histológicamente a
reprodução de H. antenori.
MATERIAL E MÉTODOS
Local de estudo
Os peixes foram capturados no período de junho a outubro de 2011, em duas poças
temporárias localizadas no semiárido brasileiro (04°57’39.8” de Latitude S e
37°54’26.2” Longitude W) no estado do Ceará/CE. As coletas foram efetuadas
198
utilizando rede de arrasto de mão (50 x 150 cm) e peneira (60 x 60 cm) de malha tipo
industrial 2 mm.
Procedimentos histológicos
Foram utilizados 20 exemplares de H. antenori para os estudos histológicos (Sendo 10
exemplares de cada sexo). Foram retirados fragmentos dos terços anterior, médio e
posterior das gônadas (testículos e ovários) em diferentes fases de desenvolvimento, os
quais foram fixados em Bouin, durante 12 a 24 horas, à temperatura ambiente. Após
terem sido empregadas as técnicas usuais que seguem a fixação (desidratação,
diafanização e inclusão em parafina), os cortes com cerca de 5 a 7mm de espessura
foram corados com seguindo protocolos histológicos convencionais (Smith et al., 1996).
RESULTADOS
O comprimento total (Lt) dos machos variou de 42 a 71mm (55,6±8,5) e as fêmeas
variaram de 37 a 50mm (46,8±4,4). As gônadas de fêmeas e machos de H. antenri
foram pares, situadas na cavidade abdominal ao longo do corpo e em posição ventral. O
exame microscópico das secções histológica de ovários revelou cinco fases de
desenvolvimento ovocitário. Fase I – Cromatina-nucleolar: Apresenta-se como a menor
célula da linhagem ovogênica. Essas células aparecem agrupadas em “ninhos. Fase IIPerinucleolar: O núcleo apresentra 1 ou 2 nucléolos esféricos e intensamente basófilos
que vão se tornando mais numerosos. Fase III – Cortical alveolar: O núcleo tinha um
contorno irregular e o citoplasma mostrou a presença de gotículas de lipídeos. Fase IV –
Vitelogênese inicial: Os grânulos proteicos aumentam de tamanho mudando
completamente o aspecto do ovoplasma. Folículo vazio: Após a saída do ovócito
maduro, permanecem no estroma ovariano as células da camada granulosa e da teca.
Folículo atrésico: São formados por ovócitos que não foram eliminados, sofrendo
processos degenerativos, sendo desintegrados ou absorvidos.
O exame microscópico das secções histológica dos testículos mostrou fases de
desenvolvimento. Espermatogônias: São as maiores células da linhagem germinativa
masculina. Encontram-se solitárias ou formando cistos. Espermatócitos: Encontra-se em
cistos. Apresentam núcleo esférico e cromatina irregularmente condensada, com
aspecto granular. Espermátide: A cromatina apresenta-se condensada, dando ao núcleo
um aspecto uniforme. Inicia-se a espermiogênese com a formação preliminar do flagelo.
Espermatozóides: Representam as menores células na linhagem espermatogênica.
Possuem núcleo basófilo e esférico cabeça esferoidal e flagelo. Seus flagelos foram
visíveis em nossas preparações histológicas.
DISCUSSÃO
A análise histológica é considerada um método preciso para determinar o padrão
reprodutivo em teleósteos (Parenti e Grier, 2004). O peixe anual H. antenori é uma
espécie em que as células germinativas não amadurecem em simultâneo, sendo visível
na mesma gónada, tanto nos ovários quanto nos testículos, células em diferentes fases
de desenvolvimento. Em teleósteos com ovários assíncronos, recrutamento em todas as
fases é contínua ao longo da época de reprodução (Wallace & Selman, 1981).
Resultado semelhante foi encontrado por Arezo et al. (2007) estudando no Uruguai
Austrolebias charrua, outra espécie de peixe anual.
CONCLUSÃO
A histologia dos ovários e testículos de H. antenori confirma o desenvolvimento
assíncrono e é indicativo de que a desova da espécie do tipo parcelada. Esta
199
característica é muito eficiente para o ambiente temporário os peixes anuais estão
inseridos.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AREZO, M. J.; D’ALESSANDRO; PAPA N.; SÁ R. DE; BEROIS, N. Sex
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380, p. 702–704. (Liem, 1968), 1996.
WALLACE, R.A.; SELMAN, K. Cellular and dynamic aspects of oocyte growth in
teleosts. Am. Zool. v. 21, p. 325–343 , 1981.
200
Anexo 2b: Trabalho apresentado de forma de painel no XI Congresso de Ecologia e I
Congresso Internacional de Ecologia, realizado de 15 a 29 de setembro de 2013 em
Porto Seguro/BA.
201
Anexo 2c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no XI Congresso de
202
Anexo 3a: Resumo expandido do Trabalho apresentado durante o XI Congresso de
ANATOMIA E HISTOLOGIA DO TRATO DIGESTÓRIO DE HYPSOLEBIAS
ANTENORI (CYPRINODONTIFORMES: RIVULIDAE) DO SEMIÁRIDO
BRASILEIRA
Nirlei Hirachy Costa Barros - Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Wallace Silva do Nascimento - Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Naisandra Bezerra da Silva - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento
de Morfologia, Natal, RN.
Maria Emília Yamamoto - Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
Departamento de Fisiologia, Natal, RN
Sathyabama Chellappa - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Departamento de
Oceanografia e Limnologia, Natal, RN.
INTRODUÇÃO
Estudos histológicos e da morfologia, fornecem subsídios para a caracterização dos
órgãos do sistema digestório de peixes, de forma que possam ser melhor compreendidos
a fisiologia e o hábito alimentar da espécie a ser estudada, possibilitam à obtenção de
uma descrição histológica padrão, além de poder auxiliar em avaliações de impacto
ambiental (Morrison & Wright JR. 1999). Dessa forma tornou-se possível conhecer o
regime alimentar de uma espécie ictica, a partir de diferenças anatomo-fisiológicas do
seu tubo digestório, o que fica evidenciado quando se observam os formatos variados do
estômago ou os diferentes comprimentos do intestino dos peixes, conforme sejam
herbívoros, carnívoros, onívoros ou iliófagos (Godinho, 1970).
Hypsolebias antenori é um peixe anual e foi coletado pela primeira vez em 1945 no
Ceará, Nordeste do Brasil. Os peixes anuais são definidos como um grupo de
Cyprinodontiformes que habitam ambientes aquáticos temporários na América do Sul e
nas savanas e desertos da África (Costa, 2008, Wourms, 1972). Estes peixes anuais
vivem somente em corpos de água doce sazonais, como poças, brejos ou pequenas
lagoas que obrigatoriamente secam no período de estiagem. Quando nascem, crescem
rapidamente e reproduzem antes que as poças secam. Durante o período de estiagem,
quando a poça seca, toda população morre. Os ovos depositados no substrato entram em
diapausa, com seu estágio de desenvolvimento embrionário temporariamente
estacionado, com a chegada das chuvas, os ovos eclodem e uma nova geração é
formada. (Podrabsky e Hand, 1999).
Um dos fatores que possibilitam a sobrevivência dos peixes anuais a esses ambientes
temporários é a plasticidade alimentar. Estes peixes necessitam de um rápido
desenvolvimento somático e o alimento é um dos recursos importantes relacionados ao
desenvolvimento.
203
OBJETIVO
Este trabalho tem por objetivo descrever a histologia do trato digestório de H. antenori,
uma espécie rara de peixe anual endêmica do semiárido brasileiro.
MATERIAL E MÉTODOS
Local de Estudo
As capturas dos peixes foram realizadas no período de junho a outubro de 2011, em
duas poças temporárias (04°57’39.8” de Latitude S e 37°54’26.2” Longitude W) no
município de Russas/CE. Este município está localizado no Baixo Jaguaribe dentro da
mesorregião do Jaguaribe.
Procedimentos histológicos
Para cada espécime foram registradas as medidas de comprimento total (Lt cm) e peso
total (Wt  1 g) foi obtido com uma balança de precisão 0,001g. Para a realização das
técnicas Histológicas foi realizada a dissecação dos peixes, através de uma incisão no
sentido longitudinal, partindo do poro anal do animal até a cabeça. O tubo digestório
sete peixes foi retirado da cavidade celomática, seguido de seccionamentos transversais
para separação do esôfago, estômago (porção cárdica, cecal e pilórica) e intestino e logo
após, imediatamente fixados em Bouin a 10%, e devidamente identificados. Em seguida
efetuou-se técnicas histológicas de rotina para microscopia óptica: desidratação,
diafanização, inclusão em parafina e coloração HE e PAS (Smith et al., 1996). Para
análise das lâminas dos órgãos digestórios foi utilizado o microscópio Olympus,
modelo CH30 acoplado a câmara Olympus PM 10 AK.
RESULTADOS
A espécie H. antenori possui boca superior com lábios delgados, maxila inferior um
pouco maior que a superior, com dentes pequenos e cônicos. Possui quatro pares de
arcos brânquias, com o primeiro apresentando rastos longos e finos. O esôfago é curto,
cilíndrico, de pequeno diâmetro. Sua parede se apresenta espessa, a superfície interna
possui pequenas pregas longitudinais paralelas entre si. A mucosa que forma as pregas
do esôfago é constituída por epitélio pseudoestratificado e lâmina própria contínua à
submucosa. Observou-se uma grande quantidade de células secretoras de muco.
A região cárdica apresenta revestimento epitelial do tipo cilíndrico simples com muitas
células mucosas. Observa-se uma pequena quantidade de glândulas nessa região
situadas na lamina propria que contem vasos sanguíneos e linfáticos e destaca-se. A
região fúndica apresenta parede mais delgadas contendo pregas de menor porte,
revestidas por epitélio cilíndrico simples absortivo e mucosecretório. Não foi
evidenciado a submucosa, entretanto a lamina propria é glandular. A camada muscular
da porção fúndica é dividida em uma camada circular e outra longitudinal. A região
pilórica apresenta a mesma estrutura das regiões cardica e fundica, entretanto a camada
muscular é mas desenvolvida. Não foi evidenciada a presença de secos pilóricos. Todas
estas revestidas por epitélio cilíndrico simples contendo células caliciformes e
microvilos. A mucosa apresenta na sua lamina própria glândulas intestinais. Não há a
presença de submucosa sendo a lâmina própria, bastante vascularizada e contínua à
muscular, circular, externamente observa-se a muscular longitudinal e mesotélio.
DISCUSSÃO
O padrão histológico encontrado para H. antenori foi encontrado em algumas espécies
onívoras. Pela ausência de glândulas sugerimos que síntese e liberação de substancias
para digestão seja produzida pelo hepato-pâncreas. Podemos sugerir também que o
204
estômago de H. antenori é diferente de outros teleósteos não funcionando
estruturalmente como estômago, pois não apresenta células oxinticas e pepsinogênicas.
Assim fisiologicamente, com auxílio do hepatopâncreas, pode haver digestão alimentar
estomacal e estruturalmente muita absorção nutricional. Peixes sem estômago já foram
relatados por alguns autores (SINHA e MOITRA, 1975; VEREGINA, 1990). A carpa
comum, Cyprinus carpio (LINNAEUS 1758), é um peixe que não apresenta um
estômago verdadeiro. Diferentes de outros peixes a carpa comum apresenta um
expansão sacular, a qual não secreta enzimas ou ácidos e não termina com um musculo
ou esfíncter pilórico. Alguns autores estudando o habito alimentar de peixes anuais
evidenciaram o habito de generalista, aonde estas espécies aproveitam as uma fontes
alimentares diferentes disponíveis (SHIBATTA & BENNEMANN, 2003;
GONÇALVES et al. 2011).
CONCLUSÃO
Foi observado que o trato digestório de H. antenori é muito simples, constituído
basicamente por mucosa contendo muitas pregas e composta principalmente por epitélio
cilíndrico simples sem a presença de glândulas gástricas. H. antenori apresenta um trato
digestório com características estruturais de peixes onívoros.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALBRECHT, M. P.; FERREIRA, M. F. N. & CARAMASCHI, E. P. 2001.Anatomical
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Federal do Rio de Janeiro, Departamento de Zoologia, Rio de Janeiro, 2008.
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205
Anexo 3b: Trabalho apresentado de forma de painel no XI Congresso de Ecologia e I
Congresso Internacional de Ecologia, realizado de 15 a 29 de setembro de 2013 em
Porto Seguro/BA.
206
Anexo 3c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no XI Congresso de
207
Anexo 4a: Resumo do Trabalho apresentado durante o II SIBECORP, realizado de 19 a
22 de novembro de 2012, Mar del Plata, Argentina.
Proporção sexual e Relação peso-comprimento de um peixe anual de poças
temporárias do semiárido brasileiro
Wallace S. Nascimento, Nirley Hirachy Costa Barros, Andréa Soares Araújo, Ozenir
Pedro de Souza, Maria Emília Yamamoto, Sathyabama Chellappa
Os peixes anuais quando nascem, crescem rapidamente, reproduzem e no período de
estiagem quando a poça seca, toda população morre. Os ovos resistentes depositados
nos substrato da poça seca são capazes de passar por um estagio de diapausa, com seu
estágio de desenvolvimento embrionário temporariamente estacionado. Com a chegada
do período de chuvas, os ovos eclodem e uma nova geração é formada. Hypsolebias
antenori é uma espécie de peixe anual nativo do semiárido brasileiro. Este trabalho teve
como objetivo verificar a proporção sexual e a relação peso-comprimento desta espécie
pouco estudada. Foram capturados 66 exemplares do H. antenori nas poças temporárias
da bacia do rio Jaguaribe em Russas, CE. Os machos foram facilmente identificados por
apresentarem um padrão de coloração intensa com nadadeiras mais desenvolvidas.
Todos os peixes foram medidos, pesados e sua taxonomia foi confirmada. A proporção
sexual apresentou uma predominância significativa de fêmeas (1M: 1,7 F). Os machos
foram maiores em comprimento e em peso. A equação originada da relação peso total e
comprimento total foi Wt = 0,0271Lt3,8937, apresentando um crescimento alométrico
positivo, indicando uma maior incremento no peso do que em comprimento. Estas são
as informações biológicas pioneiras para a H. antenori do semiárido brasileiro.
Palavras chave: Hypsolebias antenori, Rivulidae, Proporção sexual, Relação pesocomprimento.
208
Anexo 4b: Trabalho apresentado de forma de painel no II SIBECORP, realizado de 19 a
209
Anexo 4c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no no II SIBECORP,
realizado de 19 a 22 de novembro de 2012, Mar del Plata, Argentina.
210
Anexo 5a: Resumo do Trabalho apresentado durante o II SIBECORP, realizado de 19 a
Aspectos reprodutivos da sardinha de água doce, Triportheus angulatus
(Osteichthyes: Characiformes) do bioma Caatinga
Andrea Soares de Araújo, Emilly Kataline R. Pessoa, Wallace S. Nascimento, Louise
Thuane B. de Lima, Maria Emília Yamamoto, Sathyabama Chellappa
Triportheus angulatus (Spix & Agassiz, 1829) é uma espécie de peixe neotropical de
pequeno porte que habita rios que foram barrados. Considerando a escassez de
informações sobre essa espécie, o presente trabalho teve como objetivo estudar seus
aspectos reprodutivos. Exemplares de T. angulatus foram coletados no Rio Acauã que
está inserido na bacia hidrográfica de Piranhas-Assú no semi-árido brasileiro. Em
laboratório foram realizadas as medições morfométricas e merísticas. Foi determinada a
proporção sexual, comprimento da primeira maturação gonadal, índice
gonadossomático, fator de condição, estádios de desenvolvimento gonadal, período
reprodutivo, fecundidade e tipo de desova. As medições morfométricas e merísticas dos
peixes confirmaram a taxonomia da espécie em estudo. A proporção entre os sexos
apresentou uma leve predominância das fêmeas. O comprimento da primeira maturação
gonadal mostrou que as fêmeas maturam primeiro do que os machos. O IGS mostrou
uma correlação positiva com a pluviosidade da região e uma correlação negativa com o
fator de condição. As fêmeas e os machos apresentaram quatro estádios de
desenvolvimento das gônadas. O período reprodutivo de T. angulatus ocorre em março
a maio acompanhando o período de chuva. A fecundidade absoluta média foi de 6.648
(± 205) ovócitos vitelogênicos. T. Angulatus apresentou um tipo de desova total.
Palavras chave: Characiformes, semiárido, sardinha de água doce, reprodução
211
Anexo 5b: Trabalho apresentado de forma de painel no II SIBECORP, realizado de 19 a
212
Anexo 5c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no no II SIBECORP,
realizado de 19 a 22 de novembro de 2012, Mar del Plata, Argentina.
213
Anexo 6a: Resumo expandido do Trabalho apresentado durante o Congresso
Internacional de Ecologia, realizado de 23 a 26 de outubro/2011 em São Carlos/SP.
REPRODUCTIVE ECOLOGY OF THE FRESHWATER FISH Leporinus piau
IN A BRAZILIAN SEMIARID RESERVOIR
Wallace Silva do Nascimento (Pós-Graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio Grande do
Norte); Andrea Soares de Araújo (Pós-Graduação em Psicobiologia, UFRN); Emilly Kataline Rodrigues
Pessoa(Pós-Graduação em Psicobiologia, UFRN); Maria Emília Yamamoto (Depto. de Fisiologia, UFRN,
RN); Naithirithi T. Chellappa (Depto. de Oceanografia e Limnologia, UFRN); Sathyabama Chellappa
(Depto. de Oceanografia e Limnologia, UFRN)
[email protected]
RESUMO
O presente trabalho investigou a ecologia reprodutiva do peixe dulcícola piau,
Leporinus piau nativo da região semiárida do Nordeste Brasileiro. Foram realizadas
amostragens mensais entre janeiro a dezembro de 2009, sendo capturado um total de
211 exemplares. Foram registrados os parâmetros ambientais, tais como, pluviosidade,
temperatura, pH, condutividade elétrica e concentração de oxigênio dissolvido da água.
A população amostrada mostrou uma leve predominância de machos (55%) enquanto as
fêmeas foram maiores em comprimento e mais pesadas. Ambos os sexos de L. piau
apresentaram crescimento alométrico positivo, indicando um incremento maior de peso
do que comprimento. A primeira maturação sexual ocorreu em tamanhos menores nos
machos (16,5cm de comprimento total), do que as fêmeas (20,5cm). A espécie apresenta
uma alta fecundidade de 54,966 em média, com desenvolvimento ovocitário sincrônico
com desova total. O período de desova de L. piau coincidiu com o período chuvoso da
região. A concentração de oxigênio dissolvido e a pluviosidade foram os fatores que
mais influenciaram durante o reríodo reprodutivo, enquanto pH e condutividade elétrica
foram fatores importantes durante o período de estiagem. Durante o período
reprodutivo, o fator de condição (K) e índice gonadossomático (IGS) de L. piau foram
correlacionados inversamente. L. piau apresenta alta capacidade reprodutiva que resulta
em seu aumento populacional e exploração efetiva dos recursos ambientais da região
semiárida.
ABSTRACT
This study investigated the reproductive ecology of the freshwater fish, Leporinus piau
native to the semiarid region of Northeastern Brazil. Samplings were carried out on a
monthly basis from January to December 2009, and a total of 211 individuals of L. piau
were captured. The environmental parameters such as rainfall, temperature, pH,
electrical conductivity and concentration of dissolved oxygen of water were registered.
The sampled population showed a slight predominance of males (55%), however
females were larger and heavier. L. piau showed positive allometric growth, indicating a
higher increase in weight than length. The first sexual maturation of males occurred
earlier at 16.5 cm than the females which matured at 20.5 cm of total length. The
average fecundity was 54.966 with synchronous oocyte development. L. piau is a total
spawner and the breeding season coincides with the rainy season of the region. The
concentration of dissolved oxygen and rainfall were the most influential factors during
the reproductive season, while pH, water temperature and electrical conductivity were
the important factors during the dry season. During the reproductive period, the
condition factor (K) and gonadosomatic index (GSI) were negatively correlated. L. piau
214
presents a high reproductive output which provides for its population increase and
effective exploitation of environmental resources in the semiarid region.
INTRODUCTION/ OBJECTIVES
Brazil is an important part of the Neotropical region which holds the largest biodiversity
on the planet, accounting for around 13% of the total world biota (QUEIROZ et al.
2006). The climate of Brazil varies considerably from the Northern tropical zone to the
temperate zones below the Tropic of Capricorn, thus exhibiting the equatorial, tropical,
semiarid, highland tropical and subtropical climatic regions. Northeastern Brazil has
distinctive scrub vegetation, referred to as “Caatinga”, consisting of xerophytic low
thorny bushes adapted to the semiarid climate, which covers over 10% of the Brazilian
territory. The Caatinga is considered to be one of the 37 Wilderness Areas of the World,
and it plays an important role in the maintenance of regional macro-ecological process,
as well as indirectly supporting regions with diversity and endemism in Brazil (LEITE
and MACHADO, 2010).
The seasonality of the freshwater ecosystems in Northeastern Brazil is due to recurrence
of extended drought, irregular rainfall, high temperatures and an elevated rate of water
evaporation. This region receives almost 750 mm of annual rainfall and has an average
annual temperature of 26oC throughout most of the region (SILVA, 2004) and
encompasses more than 750,000 km2 in the northeast region of Brazil being the only
Brazilian biome that is situated entirely inside the Brazilian territory (LEAL et al.,
2003). It is designated as a semiarid region (AB’SABER, 1995) due to its soil,
vegetation, precipitation and temperature levels.
Tropical fish communities are regulated by combinations of rainfall, water temperature,
dissolved oxygen concentration and food availability, besides other factors (LOWEMCCONNELL, 1987). In semiarid environments the most important cue for
reproductive activity is often rainfall, which modulates the timing of reproduction and
recruitment (CHELLAPPA et al., 2003; CHELLAPPA et al., 2009).
The native freshwater fish of the semiarid region, Leporinus piau (Fowler, 1941) was
chosen to study its reproductive ecology. This species is widely distributed in the
hydrographic basins in Northeast Brazil (GARAVELLO and BRITSKI, 2003;
CHELLAPPA et al. 2009; NASCIMENTO et al., 2011; CHELLAPPA et al. 2011) and
is important for commercial and sport fishing as well as being a great potential for
aquaculture, besides being ecologically important as a foraging fish (GOMES and
VERANI 2003; ALVIM and PERET 2004).
The present study investigated the reproductive ecology of L. piau. The length-weight
relationship, sex ratio, body size at first gonadal maturity, gonadal maturity stages,
gonadosomatic index (GSI) and condition factor (K) of L. piau were verified. The
reproductive period was correlated to environmental variables such as rainfall, water
temperature, electrical conductivity, pH and concentration of dissolved oxygen. This
information could contribute to a better management and conservation of the study
species in the semiarid region.
MATERIAL AND METHODS
Sampling was carried out on a monthly basis from January to December 2009, in the
Marechal Dutra Reservoir, RN, located in Northeastern Brazil (6° 26’ 11’’S and 36° 36’
17’’W). The reservoir has an accumulation capacity of 40x106 m3 with maximum depth
of 25m and mean of 8.5m. This reservoir is the main source of drinking water in the
Acari village, besides being important for fisheries and agriculture. This reservoir was
215
constructed in the hydrographic basin of River Piranhas-Assu, which is the main
hydrographic basin in Rio Grande do Norte, covering an area of 44,000 km².
Fish samples were captured using gill nets, 50m long and 2m high, with different mesh
sizes (varying from 6 to 12 cm), with fishing effort of 12 hours. Fish captured were
numbered, measured, weighed and samples of fish were used for morphometric
measurements and meristic counts to confirm the taxonomical identification of the
species (BRITSKI et al. 1984). Measures of total length (Lt  1mm) (distance from the
anterior extremity of the maxilla to the final extremity of the tail fin), total body mass
(Wt  1 g) and gonadal weight (Wg  0.1mg) were recorded.
Sex ratio was established by the quotient between the number of males and females.
Young individuals were not considered as it was not possible to determine their sex by
macroscopic observations. The chi-square test (2) was applied to check for possible
differences between the proportions established. A significance level of 5% was adopted
for all the tests.
To determine the population structure, the length and body mass were determined
separately for males and females. The absolute frequencies of individuals were
distributed into five classes of total length (Lt) and twelve of body mass (Wt). The
weight-length ratio was estimated for females and males by using the equation: Wt =
a.Ltb (LE CREN 1951; FROESE, 2006).
The body size at first gonadal maturity (L50) where 50% of the individuals exhibited
maturing gonads was estimated from the relative frequency distribution of adult males
and females, using their standard length classes (mean ± SD).
The gonadosomatic index (GSI) was calculated using the formula of Wootton et al.
(1978) given by: GSI = weight of ovary (g) / body mass of fish (g) - weight of gonads
(g) × 100.
Breeding period of was determined by the temporal relative frequency distribution of
the different stages of ovarian maturation (DE MARTINI and FOUNTAIN 1981).
Condition Factor (K) was calculated using the equation K=Wt/Lb. A single weightlength equation (W=aLb) was fitted to estimate the value of coefficient b, using the data
obtained from all individuals collected (FROESE, 2006).
Fecundity was estimated following the method of Vazzoler (1996). The type of
spawning was assessed by measuring the oocyte diameter using binocular microscope
(x 20) and ocular micrometer (± 1 μm).
To characterize the dry and rainy seasons, rainfall data of the region was obtained from
the Meteorological Department of EMPARN (Agriculture Research Company of Rio
Grande do Norte), Natal, Brazil. Water temperature (ºC), concentration of dissolved
oxygen (mgL-1), pH and electrical conductivity (μScm-1) were recorded monthly in situ
at three different points, using specific probes from the WTW multi 340i
multiparameter kit, which was calibrated before each recording. The limnological
values were recorded between 09:00 and 10:00h.
Distribution of raw data was checked for normality and was log transformed when
necessary. Length-weight relationships were determined using logarithmically
transformed data. Pearson’s correlation tests were performed to determine the
correlation between the variables weight and length. Monthly Gonadosomatic indices of
females and males were related to rainfall data at 5% level using Spearman test
correlation. The software package SPSS for Windows 13.0 was used for all statistical
analyses.
The principal component analysis (PCA) was used in ordering the five environmental
variables (water temperature, concentration of dissolved oxygen, pH, electrical
conductivity and rainfall) in two factorial axes, with an objective to reduce the
216
dimensionality of the data and to describe the relationships between these
environmental variables. The PCA was performed from the linear correlation matrix of
environmental variables after logarithmic transformation of data. The ordinations were
carried out in the software XLSTAT 7.5.
RESULTS/ DISCUSSION
A total of 211 specimens of L. piau were captured during January to December 2009.
There was a slight predominance of males (55%) over females (45%). Monthly analysis
showed alterations in sex ratio, with predominance of males between January and
March and in September, while females predominated in May and October. The sex
proportion of 1:1 did not differ significantly at 5% level (2 = 0.57).
The total length of females ranged from 11 to 32.9 cm (20.9±4.8) and that of males
from 9.6 to 27.5cm (18.4±4.1). A higher frequency of females was observed in the 1525 cm class and the largest number of males was found in the 15-20 cm class. Females
attained longer lengths than males (t = -3.94; p = 0.0001).
Total body mass of females varied from 15 to 601.5g (164.7 ± 127), and that of males
from 11.5 to 275g (98.3 ± 70.8). A large number of females were recorded in the 15 to
115g class whereas the males showed greatest frequency in the 15 to 65g class. Females
attained significantly higher weights than males (t = -4.6; p = 0.000007).
For females the total weight-length equation was: Wt = 0.0055Lt3.3234, with r = 0.9957
and for males it was Wt= 0.0072Lt3.2187, with r = 0.9872. This species show positive
allometric growth, indicating that the incremental gain in weight is higher than the gain
in length.
Males attain first maturity (L50) earlier compared to females. The estimated total body
length for the first gonadal maturity of males was at 17.5cm (± 0.08) and that of females
was 21 cm (± 0.25).
Gonads in pairs were located dorsolaterally in the coelomatic cavity and ventral to the
swim bladder. The gonadal maturity comprised of four stages for both sexes. Immature
ovaries were reduced in size, transparent, without prominent vascularization, with the
presence of translucent oocytes. Immature testicles were with smooth rounded margins,
transparent and small. Ovaries and testes were with large amounts of lipid deposition.
Maturing ovaries showed increase in size, occupying 1/3 to 1/2 of the coelomatic cavity,
with oocytes visible to the naked eye, grey in colour with prominent vascularization.
Testicles showed an increase in dimension and vascularization and whitish in
coloration. Gonads were still with lipid deposition. At maturing stage, the ovaries were
at their maximum size, occupying nearly the 2/3 or more of the coelomatic cavity, with
larger oocytes, greyish with obvious vascularization. Testicles were at their maximum
size, with pink coloration and spermatic fluid flows under light pressure. There was no
obvious presence of lipid deposits. Spent ovaries were flaccid and smaller and reddish
in coloration while testicles exhibit hemorrhagic and flaccid aspects.
The relative frequency of gonadal development stages indicate that maturing individuals
occurred during the entire study period, but were more frequent between July and
December. Mature fish occurred frequently from January to June. The reproductive
period extended from January to June, with spawning occurring between April and
June. The lowest value of gonadosomatic index of males (0.7) was recorded in July and
the highest in December (16.9). The lowest GSI value (1.1) for females occurred in July
and the highest (28.03) in January. For males and females the GSI values were high
from January to April, with a decline in May to September, increasing again from
October to December. Condition factor values increased between May to September
217
2009, thus correlating inversely with GSI. On the other hand, monthly GSI values of
males and females did not show positive correlation with rainfall (p > 0.05).
The diameter size of mature oocytes ranged from 7 to 1400 μm, with a mean of 1112
μm (± 250.2). Oocyte diameter distribution showed greater relative frequency of 1300
μm and lower frequency of smaller oocytes. The total fecundity varied from 13077 to
140523 vitellogenic oocytes with a mean of 54966 (±24396). Relative fecundity was
184.4 oocytes/g of body mass. The relationship between total body mass of females and
fecundity showed a positive correlation (r = 0.8327). The strongest correlation was
found between gonadal weight and fecundity with (r = 0.9161). Two distict batches of
oocytes and high fecundity indicate that this species is a total spawner.
The period from January to June was the rainy season of the region and no rainfall was
recorded between August to December 2009. Water temperature varied from 25°C to
30.3°C, with a mean of 27 °C (± 1.6 SD). The lowest value of 25°C was recorded in
April and May 2009, corresponding to the months of highest rainfall. Highest
temperature of 30.3°C was recorded in December during the dry season. Concentration
of dissolved oxygen ranged from a minimum of 5.7 mgL-1 in August to a maximum of
12.4 mgL-1 in February, with a mean of 7.5 mgL-1 (± 1.8). pH was alkaline throughout
the study period, with a maximum value of 9.4 in November and minimum of 7.8 in
May, with a mean of 8.6 (± 0.5). Mean electrical conductivity was 439.5 μScm-1 (±
59.9), the lowest value of 330μScm-1 occurred in May, and the highest value of 533
μScm-1 was recorded in November and January.
The Principal component analysis (PCA) applied to the environmental variables showed
that the two first axes together explained 95.05% of the total variance in environmental
variables. The first factorial axis explains 80.87% of data variance, while the second
explains 14.18%. The ordination diagram shows that environmental variables such as
concentration of dissolved oxygen and rainfall were the most influential factors during
the rainy season (January to June 2009), while pH, water temperature and electrical
conductivity were the most important factors during the dry season (from July to
December 2009).
Analysis of population structure in relation to sex ratio provides important information
about the relationship between the individuals and the environment. Sex ratio did not
differ from the expected 1:1, but a significant male predominance was found between
January and March and in September. Spatial sex segregation may be occurring, with
males and females inhabiting different areas, which could influence the sex ratio.
Narahara et al. (1985) suggested that a deviation in the sex ratio may be related to the
length of the individuals, which could result in preferential capture. The fact that
females predominated in May and October might have been due to added gonadal
weight, making the females more susceptible to capture (GURGEL, 2004).
The weight-length ratio has been used to estimate biomass based on length frequency
data and as a measure of expected weight variation, which includes lipid accumulation
and gonadal development (CHELLAPPA et al. 1989). In this study, the estimate of
parameter b above 3 for males and females of L. piau suggests that this fish has a
positive the allometric value, attaining more body mass than length.
Analysis of first maturity in L. piau revealed that males mature before females.
Although length at first gonadal maturity shows variations between species owing to
food availability and different growth rates, several tropical species seem to achieve it
when they attain between 40 and 50% of asymptotic length (AGOSTINHO et al. 1991).
Gonadal morphology of L. piau follows the same pattern described for anostomid fish
(THOME et al. 2005).
218
Environmental factors exert an influence on continental aquatic ecosystems, acting on
the ecological processes of biological communities. Interaction between environmental
variables, including temperature, rainfall and floods, provide exogenous control over the
periodicity of reproductive events (LOWE-MCCONNELL 1987).
GSI demonstrates the functional gonadal status in relation to fish body mass, indicating
the spawning period. Mean GSI values show that the reproductive period of males and
females occur during the rainy season. Higher GSI values of females indicate that
weight of ovary during the maturity process is pronounced (CHELLAPPA et al. 2003;
2009). Though GSI of L. piau was not significantly correlated with changes in rainfall,
this environmental factor has been reported for triggering spawning in tropical fish
(CHELLAPPA et al. 2009). The high concentration of dissolved oxygen coincided with
the spawning period of this species. GSI seems to be a good indicator of the
reproductive period of L. piau.
Fecundity is important for estimating fish stocks and to indicate the life strategy of the
species. Relationships between absolute fecundity and total body length, absolute
fecundity and total body mass indicate an increase in fecundity in proportion to the
increase in length and weight.
CONCLUSIONS
L. piau is an important ecological component of the rivers in semiarid region. The first
sexual maturation of males occurred earlier than the females. L. piau is a total spawner
with elevated fecundity and breeds during with the rainy season of the region. The
concentration of dissolved oxygen and rainfall were influential factors during the
reproductive season. During the reproductive period, the condition factor and
gonadosomatic index were inversely correlated. L. piau presents a high reproductive
output which provides for its population increase and effective exploitation of
environmental resources in the semiarid region.
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Zoologia, v. 22, n. 3, p. 565-570, 2005.
220
Anexo 6b: Trabalho apresentado de forma de painel no Congresso Internacional de
Ecologia, realizado de 23 a 26 de outubro/2011 em São Carlos/SP.
221
Anexo 6c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no Congresso
222
Anexo 7a: Resumo expandido do Trabalho apresentado durante o Congresso
FIRST RECORD OF Rocinela signata (ISOPODA: AEGIDAE) PARASITIZING
THE MARINE FISH Sparisoma frondosum (OSTEICHTHYES: SCARIDAE)
FROM NORTHEASTERN BRAZIL
Wallace Silva do Nascimento (Pós-Graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte); Elizete Teresinha Santos Cavalcanti (Unidade Acadêmica Especializada em
Ciências Agrárias,UFRN, Macaíba/RN); Sabrina Karla Silva do Nascimento (Graduada em
Aquicultura, Universidade Federal do Rio Grande do Norte); Nirlei Hirachy Costa Barros (PósGraduação em Ciências Biológicas, Universidade Federal do Rio Grande do Norte);
Sathyabama Chellappa (Departamento de Oceanografia e Limnologia, UFRN)
[email protected]
RESUMO
Este estudo investigou a ocorrência de metazoários parasitos do peixepapagaio, Sparisoma frondosum (Agassiz, 1831) (Osteichthyes: Scaridae),
capturado nas águas costeiras de Natal, Rio Grande do Norte, Brasil. Um total
de 104 espécimes de peixes foram capturados utilizando armadilhas e barcos
motorizados, e seu comprimento total, peso corporal e estádios de maturação
gonadal foram registrados. As amostras de peixes foram necropsiados e os
parasitas encontrados foram cuidadosamente removidos e quantificados. O
isópode Rocinela signata Schioedte & Meinert (Isopoda: Aegidae) foi
encontrado parasitando 33,91% dos peixes, com uma prevalência de 37,5%,
uma intensidade média de 2,58 e uma abundância média de 0. 97 parasitas por
peixes amostrados. O local de infestação parasitária foi a câmara branquial dos
hospedeiros. Este é o primeiro registro de R. signata parasitando S. frondosum
da costa do Rio Grande do Norte, Brasil.
ABSTRACT
This study investigated the occurrence of metazoan parasites of the redtail
parrot-fish, Sparisoma frondosum (Agassiz, 1831) (Osteichthyes: Scaridae),
captured from the coastal waters of Natal, Rio Grande do Norte, Brazil. A total
of 104 fish samples were captured using traps and motorized boats and their
total length, body mass and gonad maturity stages were recorded. The fish
samples were necropsied and the parasites encountered were carefully
removed and quantified. The isopod Rocinela signata Schioedte & Meinert
(Isopoda: Aegidae) was found parasitizing 33.91% of S. frondosum, with a
prevalence of 37.5%, a mean intensity of 2.58 and a mean abundance of 0. 97
parasites per fish sampled. The site of parasitic infestation was the gill
chambers of the hosts. This is the first record of R. signata parasitizing S.
frondosum from the coast of Rio Grande do Norte, Brazil.
INTRODUCTION / OBJECTIVES
Studies on parasitic isopods of marine fishes are still scarce due to the diversity
of fish fauna in the coastal waters of Brazil. Many crustacean isopods are
ectoparasites of fish and their infestation may affect the development, health
and appearance of economically important fish species rendering their
marketing difficult (THATCHER, 2000; LIMA et al., 2005; THATCHER et al.,
223
2007; COSTA et al., 2010; COSTA and CHELLAPPA, 2010). The isopod
parasites can be easily identified due to their large segmented bodies. They are
usually found in the gill chambers and buccal cavity or could be attached to the
body surface of the fish. The juvenile forms of isopod parasites can penetrate
deeply into the body of the fish and reside underneath the scales. These
parasites could damage the tongue and gill filaments of the host and when they
penetrate deeply causing destruction of the cells (PAVANELLI et al., 2002).
The redtail parrot-fish, Sparisoma frondosum (Agassiz, 1831) (Osteichthyes:
Scaridae) is characterized by possessing beak-like jaws, formed by the fusion
of teeth that are used to scrape algae from coral and other substrates
(STREELMAN et al., 2002) and has a wide geographical distribution in the
tropical waters of the Atlantic, Indian and Pacific oceans, although most of the
records focus on the Indo-Pacific region (CHOAT and BELLWOOD, 1998;
STREELMAN et al., 2002; NELSON, 2006). Members of the family Scaridae
exhibit protogynic hermaphroditism since they function first as females and
become males when necessary (WINN and BARDACH 1960; ROBERTSON,
1972; CHOAT and ROBERTSON, 1975; DE GIROLAMO et al., 1999;
HAWKINS and ROBERTS, 2003; BONALDO et al., 2006). In the genus
Sparisoma (subfamily Sparisomatinae), most females do not change their sex
but some become males before sexual maturation (ROBERTSON and
WARNER, 1978). This study investigated the metazoan parasitism in S.
frondosum in the coastal waters of Rio Grande do Norte, Brazil.
MATERIALS AND METHODS
During the period of August 2008 to July 2009, samples of S. frondosum were
captured with the help of local fishermen using traps and motor boats, from the
coastal waters of Rio Grande do Norte, located in northeastrn Brazil (05°47'42"
Lat. S and 35°12'32" Long. W). In order to avoid artifacts of sampling all fish
samples were screened for the presence of parasites immediately after their
capture (since the isopods are capable of abandoning their original host and
crawl onto another live fish). All fish samples were weighed to the nearest gram
and measured to the nearest centimeter (the total body size measured as the
length from tip of snout to the end of the caudal peduncle). The taxonomic
identification of fish was confirmed by morphometric and meristic
characterization (MENEZES and FIGUEIREDO, 1985; MOURA et al. 2001).
The body surface, buccal cavity (the mouth and tongue) and branchial chamber
(between the operculum and the gills) of all fish were examined and the
parasites were removed from the hosts, counted and preserved directly in 70%
ethyl alcohol in a labeled tube (EIRAS et al., 2006). Parasites were examined
using a stereoscopic microscope (Model Taimin TE 1L coupled with a video
camara Kodo Digital). The taxonomic identification of parasites was performed
using identification keys (THATCHER, 2000). Ecological indexes of the
parasites were calculated based on Bush et al. (1997).
The gonads of host fish were examined to determine the sex and maturity
stages (VAZZOLER, 1996). To determine the difference in the ratio between
males and females and to verify if the difference was statistically significant, the
χ2 (chi-square) test was applied at 5% level of significance using the software
Statistica 7.0. Rainfall data for the study period was obtained from the
Department of Meteorology and Water Management of Rio Grande do Norte
(EMPARN), to correlate with the ecological indexes of parasitism.
224
RESULTS / DISCUSSION
The rainfall data during the study period ranged from 16.0 mm (December,
2008) to 372.3 mm (May, 2009), with an average of 187, 7 mm (± 137.0), based
on this, the period of August to December was characterized as dry season and
January to June as the rainy season. A total of 104 samples of S. frondosum
were captured during the study period. The total length of females ranged from
16.8 to 33.6 cm (23.87 ± 2.29) and that of males from 23.9 to 30.8 cm (26.5 ±
SD 0.70). The total weight of females ranged from 88.5 g to 557.0 g (294.1 ±
97.52) and of males from 205.5 g to 635 g (415 ± 144.5).
About 34.61% of S. frondosum captured were parasitized by the ectoparasitic
isopod Rocinela signata Schioedte & Meinert, 1879. This parasite showed
100% specificity for the gill chamber of the hosts as a site of attachment.
R. signata showed a parasitic prevalence (P) of 37.5%, a mean intensity (MI) of
2.58 parasites per infested fish and a mean abundance (MA) of 0.97 parasites
per fish sampled. The prevalence of R. signata was higher during the rainy
season (P = 40.39%) than in the dry season (P = 31.19%), while the mean
abundance and mean intensity were higher during the dry season.
The gonad maturation stages of parasitized samples of male S. frondosum, it
was observed that 12.5% was in maturting stage, 62.5% was mature and 12.5%
was spent. About 12.5% were in intersex phase. For parasitized females, it was
observed that 23.53% of females were immature, 35.29% were in maturing
stage, 29.41% were mature and 11.76% were spent.
This paper reports on the occurrence of the isopod parasite R. signata in redtail
parrotfish, S. frondosum in the coastal waters of Natal, Rio Grande do Norte,
Brazil. This crustacean isopod parasite is specifically abundant in the gill
chambers of commercially important fish hosts. This study registers a parasitic
prevalence of 37.5% of R. signata, on the other hand, an earlier study by Lima
et al. (2005) reported a parasitic prevalence of 31% for ectoparasite R. signata
in the Serra Spanish mackerel, Scomberomorus brasiliensis. Both studies
confirm the gill chambers as preferred location of parasitic fixation of R. signata.
Carvalho-Souza et al. (2009) reported on the parasitism of crustacean isopod
R. signata of Caranx crysos, Oligoplites saliens and Trichiurus lepturus on the
coast of Bahia, northeastern Brazil, with the highest parasitic prevalence of
8.33% in T. lepturus, with an average incidence of one parasite per fish,
followed by C. crysos with prevalence of 5.88% and an average incidence of
two parasites per fish, and O. saliens with a 4.65% prevalence and an average
incidence of one parasite per fish.
R. signata has been reported as a fish parasite which is responsible for
reducing their growth rates. This parasite was given the common name of
“Monogram Isopod” because of the inverted W-shape mark on its pleotelson
(GARZON-FERREIRA, 1990; BUNKLEY-WILLIAMS et al., 1998).
In this study, the prevalence value in the dry season was lower while the value
of mean abundance was higher and mean intensity showed a value close to
that found by Araújo (2008). For the period, rainfall intensity and prevalence
values were higher, possibly influenced by the reproductive cycle of the
parasites, while the average abundance value was lower. R. signata has high
parasite prevalence (BUSH et al., 1997). Thatcher et al. (2007) and Araújo et al.
(2008), observed in Oligoplites palometa a prevalence of 64.1% in ectoparasite
Cymothoa spinipalpa (Isopoda: Cymothidae), on the tongue in the oral cavity of
225
their hosts. The parasitic index of C. spinipalpa on O. palometa showed a
prevalence of 64.1%, with average of 2.02 parasites per host and parasite
abundance of 1.29 fish per sampled. The highest rates of parasite prevalence
and abundance occurred in the dry season while the average intensity
remained almost constant between the two periods.
No changes were observed in the maturity stages of the gonads of hosts due to
parasitism by R. signata. Gonad development was within the expected pattern
in all stages: immature, maturing, mature and spent.
The isopod R. signata showed a preference for young hosts, in the stages of
immature and maturing. The preference of the parasite for young hosts occurs
since more energy resources, such as lipids, are present as compared to the
mature and spent hosts. According to Chellappa et al. (1995) and Huntingford
et al. (2001) the mature fish have lower energy reserves, since they are
depleted during gonad maturation and reproduction.
CONCLUSIONS
This is the first record of R. signata parasitizing S. frondosum from the coast of
Rio Grande do Norte, Brazil.The site of parasitic infestation was the gill
chambers of the hosts.
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228
Anexo 7b: Trabalho apresentado de forma de painel no Congresso Internacional de
Ecologia, realizado de 23 a 26 de outubro/2011 em São Carlos/SP.
229
Anexo 7c: Certificado do trabalho apresentado de forma de painel no Congresso
230
Anexo 8a: Resumo do trabalho apresentado no 13º Congresso Nordestino de Ecologia.
Realizado de 8 a 11 de novembro de 2011 em Recife/PE.
Relação peso- comprimento e proporçâo sexual de Psectrogaster rhomboides e
Triportheus angulatus (Osteichthyes: Characiformes) em um reservatório do
Nordeste Brasileiro
Introdução
A relação peso-comprimento é uma importante ferramenta na bioecologia de
peixes, uma vez que permite a determinação indireta do peso através do comprimento e
vice-versa; a análise do ritmo de crescimento, através do coeficiente alométrico
fornecendo subsídios para ações de conservação das espécies (Holzbach et al, 2005;
Santos et al, 2010). Estudos sobre morfometria e relaçao peso-comprimento dos
indivíduos são uma ferramenta para a compreensão da situação de populações ícticas
presentes no local alterado e da própria auto-ecologia das espécies (Vazzoler, 1982). A
proporção sexual e a estrutura de tamanho são informações básicas para o potencial
reprodutivo e para a estimativa do tamanho do estoque das populações de peixes.
Triportheus angulats (Spix & Agassiz, 1829) conhecida popularmente como
sardinha ou sardinha- papuda pertence a família Characidae, um grupo dominante entre
os peixes de água doce da América do Sul (Britski et al. 1999). Psectrogaster
rhomboides (Eigenmann & Eigenmann 1889) conhecida popularmente como
branquinha é uma espécie pertence a família Curimatidae que compreende cerca de uma
centena de espécies e se encontra na América do Sul, Parnaíba e bacias do rio Jaguaribe.
Considerando a escassez de informações sobre os aspectos da bioeologia de
peixes do rio Acauã do Rio Grando do Norte, o presente trabalho teve como objetivo
analisar as relações de peso-comprimento e proporção sexual de Psectrogaster
rhomboides e Triportheus angulatus ao longo do período estudado.
Material e Métodos
Durante o período de março de 2009 a fevereiro de 2010, compreendendo um
ciclo anual de período de chuva e de estiagem, foram capturados com tarrrafas 171
exemplares de Triportheus angulats e 444 exemplares de Psectrogaster rhomboides no
Rio Acauã (06° 25’ 572” de Latitude S e 036° 36’ 139” Longitude W), tributário do Rio
Seridó afluente do Rio Piranhas-Assu. Este rio está inserido na bacia hidrográfica de
Piranhas-Assú no semi-árido Potiguar. Utilizando os peixes amostrados foram obtidos
dados referentes ao comprimento total em milímetros (mm) e peso total em gramas (g)
para machos e fêmeas separadamente. Para todo o período amostrado foi feita a relação
peso-comprimento dos peixes, sendo o peso a variável dependente (y) e o comprimento
a variável independente (x) segundo a fórmula y=axb. A curva de potência obtida foi
linearizada tomando-se os logaritmos naturais dos dados de y e x assumindo ln y = ln A
+ B ln x, obtendo-se pelo método dos mínimos quadrados os valores da constante de
regressão (A) e do coeficiente de regressão (B). A proporção sexual foi estabelecida
pelo quociente entre o número de machos e de fêmeas no período total do estudo, não
considerando os indivíduos com sexo indeterminado. O teste do qui-quadrado (2) foi
231
aplicado com o propósito de testar as possíveis diferenças entre as proporções
estabelecidas. O nível de significância de 5% foi adotado em todos os testes (Vazzoler,
1996).
Resultados e discussão
A equação obtida para a relação peso total (Wt) e comprimento total (Lt), a
partir de todos os dados coletados e representados através de seus valores médios foram
analisados conjuntamente para machos e fêmeas. T.angulatus apresentou um coeficiente
angular (ө = 1,79) enquanto P.rhomboides apresentou um coeficiente angular (ө = 2,24)
indicando que as espécies apresentam um crescimento alométrico negativo. Esse
resultado indica que o incremento em comprimento é mais rápido que o incremento em
peso, esperado para espécies com formato do corpo alongado e deprimido lateralmente.
Apesar de registrada ocasionalmente em algumas populações de peixes, uma
proporção sexual de 1:1 é raramente esperada (Vicentini & Araújo 2003) e esse desvio
pode ser atribuído a diversas causas, tais como influência da temperatura na
determinação do sexo (Conover & Kynard 1981), mortalidade seletiva por sexo como
predação diferencial, comportamento sexual diferenciado, taxa de crescimento ou
expectativa de vida. A proporção sexual de T. angulatus foi de 1M:2F. Nos meses de
julho e dezembro houve um predomínio de machos enquanto as fêmeas predominaram
nos outros os meses. Em quase todos os meses a diferença na proporção sexual foi
significante (p< 0,05). As espécies do gênero Triportheus empreendem grandes
migrações para fins reprodutivos e esse evento geralmente ocorre entre setembro e
outubro (Doria & Queiroz, 2008).
A proporção sexual de P. rhomboides foi de 1M:1F. As fêmeas predominaram
em quase todos os meses, com exceção do mês de setembro e de novembro quando
houve um predomínio de machos. A população de T. angulatus apresentou uma
proporção sexual de 1M:2F. Em quase todos os meses a diferença na proporção sexual
foi significante (p< 0,05).
Uma ocorrência similar na proporção sexual de T. trifurcatus foi registrada
(Queiroz et al., 2008). Algumas espécies de peixes com fecundação externa, como por
exemplo, T. trifurcatus têm uma maior proporção de machos durante o pico do ciclo
reprodutivo, quando as fêmeas mostram altos índices de fecundidade (Wootton, 1992).
Tal comportamento poderia ser vantajoso, considerando que os machos poderiam
fecundar um maior número de ovócitos, aumentando assim a probabilidade de
perpetuação da espécie. A proporção sexual também pode ser influenciada por fatores
de pressão ambiental (Veregue & Orsi, 2003).
Conclusão
As duas espécies T.angulatus e P. rhomboides apresentaram um crescimento alométrico
negativo. A proporção sexual de T. angulatus foi de 1:2 e de P.rhomboides foi de 1:1
Palavras-chave: relação-peso comprimento; proporção sexual, Characiformes
232
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233
Anexo 8b: Trabalho apresentado de forma de painel no XIII Congresso Nordestino de
Ecologia, realizado de 8 a 11 de novembro/2011 em Recife/PE.
234
Anexo 8c: Certificado de apresentação do trabalho no XIII Congresso Nordestino de
235
Anexo 9a: Resumo do trabalho apresentado no 13º Congresso Nordestino de Ecologia.
Realizado de 8 a 11 de novembro de 2011 em Recife/PE.
236
237
238
Anexo 9b: Trabalho apresentado em forma de painel no 13º Congresso Nordestino de
Ecologia. Realizado de 8 a 11 de novembro de 2011 em Recife/PE.
239
Anexo 9c: Certificado de apresentação do trabalho no XIII Congresso Nordestino de
240
Anexo 10a: Resumo do trabalho apresentado no 3º Simpósio em Psicobiologia,
realizado de 24 a 26 de novembro de 2011, em Natal/RN.
Comportamento alimentar do peixe anual Hypsolebias antenori do
Nordeste Brasileiro
Pessoa, EKR; Nascimento, WS; Oliveira, MR; Araújo, AS; Araújo, A;
Yamamoto, ME; Chellappa, S.
PPG em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Natal, RN.
[email protected]; [email protected]
Hypsolebias antenori (Cyprinodontiformes: Rivulidae), é uma espécie de peixe anual
nativo do semiárido brasileiro que ocorre em poças temporárias. Os peixes desta espécie
quando nascem, crescem rapidamente, reproduzem e no período de estiagem a poça
seca toda população morre. Os ovos depositados no substrato da poça entram em
diapausa, com seu estágio de desenvolvimento embrionário temporariamente
estacionado. Com a chegada do período de chuvas, os ovos eclodem e uma nova
geração é formada.O objetivo deste trabalho foi verificar a preferência alimentar desta
espécie pouco estudada. Foram capturados vivos 66 exemplares do H. antenori, sendo
21 machos e 45 fêmeas, em uma poça temporária de água em Russas, CE. Os peixes
foram transportados com oxigenação para o laboratório de Ictiologia da UFRN. Os
machos foram facilmente identificados por apresentarem um padrão de coloração
intensa. Todos os peixes foram medidos, pesados e taxonomia foi confirmada. Para
identificar a preferência alimentar foram realizados cinco testes com controles, cada um
com 10 sessões (cinco pela manhã e cinco a tarde) de 30 minutos de observação. Foram
utilizados cinco peixes por aquário de 500L (cinco de experimento e um de controle)
enriquecido com plantas aquáticas. Aos peixes foram oferecidos três tipos de alimentos:
larvas vivas e congeladas de Artêmia sp. e ração Tubifex sp. liofilizada. As observações
foram realizadas através do método focal contínuo, registrando-se a frequência do
comportamento alimentar. Os resultados indicam que os peixes nadam em direção ao
alimento, permanecem próximo ao alimento, ingerem o alimento e afastam-se do
alimento. Com relação ao tempo gasto em cada ato comportamental relativo ao
forrageio, os peixes passam mais tempo próximo ao alimento ou ingerindo-o (60%). Os
peixes apresentaram uma preferencia alimentar para larvas congeladas de Artêmia sp.
Houve interação agonística entre os machos durante atividade alimentar. A espécie
apresentou hábito alimentar bentônico preferindo itens alimentares sem movimentação
depositados no fundo do aquário, o que possivelmente reflete seu habito alimentar em
seu ambiente natural.
Apoio financeiro: CNPq, CAPES, UFRN
241
Anexo 10b: Trabalho apresentado de forma de painel no 3º Simpósio de Psicobiologia,
realizado de 24 a 26 de novembro/2011 em Natal/RN.
242
Anexo 10c: Certificado de apresentação do trabalho no 3º Simpósio de Psicobiologia,
realizado de 24 a 26 de novembro/2011 em Natal/RN.
243
Anexo 11a: Resumo do trabalho apresentado no IX FENACAM, realizada de 11 a 14 de
junho de 2012, em Natal/RN.
MORFOLOGIA DO TRATO DIGESTÓRIO
(OSTEICHTHYES: LUTJANIDAE)
DE
Lutjanus
synagris
Marcelo Moreira de Carvalho, Lúcia de Fátima de Moura Cavalcante, Mônica Rocha de
Oliveira, Naisandra Bezerra da Silva, Wallace Silva do Nascimento e Sathyabama
Chellappa.
O ariacó, Lutjanus synagris é uma espécie de lutjanídeos com grande
importância econômica e ecológica com boas perspectivas para o cultivo. A
investigação da morfologia do trato digestório é fundamental para a compreensão da
biologia dessa espécie e premissa básica para pesquisas sobre requerimentos
nutricionais, desenvolvimento de rações e práticas adequadas de manejo alimentar.
Nesse estudo foram avaliados aspectos morfologia do trato digestório de L. synagris
capturados no litoral do Rio Grande do Norte, agosto de 2010 a julho de 2011.
Observa-se que a boca de L. synagris é em posição terminal superior com lábios
desenvolvidos presos aos ramos mandibulares e maxilares e com média
protractabilidade, com dentes pontiagudos. Existe diferença dos rastros branquiais do
primeiro arco com os do segundo, terceiro e quarto arco branquial. O esôfago, o
estômago e o intestino são bem definidos e delimitados ao longo do tubo digestório. O
esôfago é curto com suas paredes menos espessas do que as do estômago, sendo
possível observar macroscopicamente o limite entre o esôfago e o estômago pela
transição do espessamento da parede estomacal. O estômago é do tipo sacular, em
forma de “Y”. É liso externamente com a presença de pregas longitudinais em seu
interior, conferindo uma elasticidade ao órgão, que pode se expandir para acomodar
presas inteiras. Na região pilórica do estômago é possível observar um divertículo
musculoso, que se continua com o intestino anterior. Partindo do piloto observa-se a
presença de cecos pilóricos que são cinco divertículos independentes. O intestino é
curto e o reto é espesso com diâmetro menor do que o intestino anterior. A razão entre o
comprimento do intestino com o comprimento total de L. synagris foi de 0,7 indicando
um intestino curto . Essas características morfológicas do trato digestório podem sugerir
que L. synagris é uma espécie carnívora.
244
Anexo 11b: Trabalho apresentado no IX FENACAM, realizada de 11 a 14 de junho de
2012, em Natal/RN.
245
Anexo 11c: Certificado do trabalho apresentado no IX FENACAM, realizada de 11 a 14
de junho de 2012, em Natal/RN.
246
Anexo 12a: Artigo publicado no VI CONNEPI, realizado de 16 a 18 de dezembro de
2011, em Natal/RN.
247
Anexo 12b: Certificado de participação no VI CONNEPI, realizado de 16 a 18 de
dezembro de 2011, em Natal/RN.
248
Anexo 13: Artigo publicado na revista J. Appl. Ichthyology (IF: 0,9), no ano de 2011.
249
Anexo 14: Artigo publicado na revista J. Appl. Ichthyology (IF: 0,9), no ano de 2012.
250
Anexo 15: Artigo publicado na revista The Scientific W. Journal (IF: 1,5), no ano de
2012.
251
Anexo 16: Artigo publicado na revista The Scientific W. Journal (IF: 1,5), no ano de
2012.
252
Anexo 17: Artigo publicado na revista Biota Amazônia, no ano de 2012.
253
Anexo 18: Artigo publicado na revista Biota Amazônia, no ano de 2012.

universidade federal do rio grande do norte centro de

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