cumple

SELECCIÓN SEXUAL Y CUIDADO PATERNO EN
Abedus breviceps (HEMIPTERA:BELOSTOMATIDAE)
TESIS QUE PRESENTA ROBERTO EDMUNDO MUNGUÍA STEYER
PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS EN
ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES
Xalapa, Veracruz, México, 2007.
AGRADECIMIENTOS
Esta tesis, además de permitirme adquirir herramientas y conocimientos específicos,
me sirvió para percatarme de la contribución desinteresada de un sinnúmero de gente,
frecuentemente parte vital para su elaboración y conclusión de la misma.
A mi director de tesis el Dr. Rogelio Macías, por la generosidad con la que me
compartió su pasión y conocimiento sobre la ecología de la conducta en general y de los
belostomátidos en particular. Gracias Rogelio, por la libertad académica que me brindaste
para el desarrollo de esta tesis, por tu apoyo, confianza y paciencia.
Al Dr. Jorge González Astorga, por compartirme generosamente su conocimiento de
la teoría evolutiva con sus reflexiones y críticas, así como el aporte que tuvo en esta tesis. Te
agradezco también el que me hayas brindado un espacio de trabajo cuando me quedé
“homeless académico”.
Quisiera agradecer de manera muy especial al Dr. Alex Córdoba por su apoyo
permanente, el cual fue fundamental para el avance y término de esta tesis. Alex te agradezco
la prontitud y minuciosidad con la que revisaste y realizaste sugerencias a todo documento
que te mandé, lo cual sin lugar a dudas incidió positivamente en mi trabajo académico a lo
largo de mi doctorado.
Al Dr. Mario Favila, por su calidad humana, aporte logístico y apoyo académico en la
colaboración que tenemos sobre el estudio de los movimientos de bombeo de los machos
parentales.
A los miembros de mi jurado de tesis, Dr. Carlos Cordero, Dr. Luis Cervantes, Dr.
Juan Rull y Dr. Glauco Machado por su aporte invaluable con comentarios y sugerencias a
este trabajo, por la disposición de revisarme este trabajo, les agradezco mucho su amistad,
ideas, recomendaciones y críticas.
A toda la gente de Tlaxcala que me ayudó en la parte logística de la tesis. A Amando,
Ceci y el “George” por habernos mostrado el sitio de estudio donde trabajé. Quiero agradecer
de manera especial a la Dra. Margarita Martínez que siempre fue un soporte durante mi
estadía en Tlaxcala y a Humberto Pérez que fue mi asistente de campo durante una
temporada. Mi reconocimiento a José Luis Martínez y Pérez que me ayudó consiguiendo los
datos climatológicos de Ixtacuixtla, así como para conseguir un departamento que rentar en
ese pueblo.
4
Quisiera agradecer a todos mis amigos que me ayudaron alguna vez en el trabajo de
campo, sobre todo aquellos que de motu proprio fueron a tomar datos cuando tuve mi
accidente automovilístico. Finalmente esos datos no se pudieron incorporar, pero les
agradezco de sobremanera su esfuerzo. Todos ustedes tienen un corazón grandotote. Un
agradecimiento especial a Felipe Becerril (aka Sumiko) por su invaluable ayuda en campo
durante la parte final de la tesis, entre muchas otras cosas.
A los investigadores, que además de ser profesores en algún curso me brindaron su
conocimiento, apoyo y/o amistad: Dr. Francisco Ornelas, Dr. Roger Guevara, Dr. Alex
Espinosa de los Monteros, Dr. Efraín de Luna.
Gracias Pablo Berea por la provisión de grillos para la alimentación de las chinches en
laboratorio.
A todos aquellos que me brindaron el favor de su amistad durante estos años: Dr.
Peluche, Felipe y Tanichus, Juan Carlos, Mariano, Yareni, Angie, Marce, Mildred, Fede y
Martuchis, Clau y Julián, Lalo “El Bosti” y Florecita, Allari, Martín “El Matador”, Tania
Chew, Lalo Pineda, Odette, Oscar y Carla, Juan KKs y la jefa, Deneb, Luizoo, Yaya, Carlitos
“La Chachis”, Fabiruchis, Vero y Hugo, Arturo Bonet y Marilú, Dulce, Rodolfo “Ramona la
Bella”, Pepe Ake, Alex Castro, Francisco Fleischer, Juan Pablo “Sherpa”, Benjas, Araceli,
Andrea Cruz, Mariana Cuautle, Ceci, Freddy, Rober Monroy y Enrique “Rotoplas”.
A los creadores de Google Desktop, Scholar Google y Google Book: Larry Page and
Sergey Brin, por su maravilloso sistema de búsqueda que facilitó enormemente el manejo,
búsqueda y obtención de la literatura utilizada en esta tesis.
Un agradecimiento muy especial a mi familia que me apoyó y (financió) en todo
momento, Roberto Munguía Padilla, Ilse Steyer y Marifer Munguía Steyer.
Gracias pesho por toda tu ayuda, eres parte fundamental de mi vida, sin ti no hubiera
podido acabar esta tesis.
Finalmente, quisiera agradecer a los miembros del Instituto de Ecología, A.C.,
trabajadores y planta académica, por las experiencias y enseñanzas brindadas durante mi
estadía por esta institución. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca
brindada para mi manutención que hizo posible la realización de este trabajo.
5
DEDICATORIA
A mis padres, Ilse y Roberto.
6
ÍNDICE
Lista de Cuadros y Figuras ...........................................................................................10
Resumen……………………………………………………………………………....14
Capítulo I. Introducción General……………….......................……..........................15
Definición y formas del cuidado parental……………………………….............…....16
Costos asociados al cuidado parental: inversión parental…………...........………......17
Evolución del cuidado parental…………………………………………….................19
Rareza del cuidado paterno………………………………………........................…...20
Cuidado parental, tasas reproductivas potenciales y dirección de la
selección sexual........……….............…………………………….............…………...23
Cuidado paterno y la presunta reversión de roles en la familia
Belostomatidae..............................................................................................................24
Literatura citada……………………………………………..............………………..29
Capítulo II. Is it risky to be a father? Survival assessment depending on sex and
parental status in the waterbug Abedus breviceps (Hemiptera: Belostomatidae)
using multistate modelling…………………………………………………………....37
Abstract………………………………………………………………………….........38
Introduction…………………............…………………………………………….......39
Materials and methods…………………...……………………………………….......42
Field data………………………………………………………………...........42
Mark recapture…………………………………………………………..........43
Results…………………………………………………………………………….......46
Discussion……………………………………………………………………….........47
Acknowledgements……………………………………………………………….......51
References……………………………………………………………………….........52
Capítulo III. Costos y beneficios asociados al cuidado paterno en la chinche
acuática gigante Abedus breviceps (Hemiptera:Belostomatidae)……………………..66
7
Resumen…………………………………………………………………………........67
Introducción……………………………………………………………………..........69
Materiales y métodos……………………………………………………………........73
Movimientos de bombeo………………………………………………...........73
Curvas de crecimiento de los huevos……………………………………........74
Efecto del cuidado paterno en la supervivencia de los huevos………….........76
Resultados……………………………………………………………………….........77
Movimientos de bombeo………………………………………………...........77
Curvas de crecimiento de los huevos……........………………………............78
Efecto del cuidado paterno en la supervivencia de los huevos……….............78
Discusión………………………………………………………………………...........79
Literatura citada……………………………………………........…………….............84
Capítulo IV. Morphological and ecological factors of male giant waterbug
fitness in the wild……………………………………………………………..............96
Abstract……………………………………………………………………….............97
Introduction…………………………………………………………………...............98
Materials and methods……………………………………………………….............100
Field settings……………………………………………………………........100
Study site.............................................................................................100
Extensive survey…………………………………………………......100
Intensive survey………………………………………………….......101
Statistical methodology……………………............…………………….......102
Sexual dimorphism……………………………………...............…...102
Mating and reproductive success analyses………………..................102
Opportunity and intensity for selection………………………….......103
Male condition………………………………………….....................103
Results………………………………………………………………………….........105
Sexual dimorphism……………………………………………......................105
Extensive survey………………………………………………......................105
Intensive survey……………………………………………….......................106
Male condition………………………………………………….....................106
8
Discussion……………………………………………………………………….......107
Acknowledgements…………………………………………………………….........111
Literature cited…………………………………………………………………........112
Capítulo V. Discusión general………………………………………………….......128
Cuidado paterno y roles sexuales……………………………………………............129
Los belostomátidos: ¿sistemas modelo de reversión de roles sexuales?……........…130
Señales honestas: movimientos de bombeo y despliegues de cortejo………….........133
Costos y beneficios del cuidado paterno……………………………………….........134
Literatura citada………………………………………………………………..........137
Apéndice…………………………………………………………………………....142
9
LISTA DE CUADROS Y FIGURAS
Capítulo II.
Cuadro 1. Model selection for effects on survival and recapture probabilities of sex and male
parental status (brooding and non-brooding) in Abedus breviceps Stål, 1862…......................61
Cuadro 2. Estimation of survival, recapture and transience probabilities over a two day period
in Abedus breviceps obtained for the most supported model over a two day
period…………………………………………………………………………………............62
Figura 1. Survival probability by sex and parental status of the model that accounts for
transience, and different recapture rates by sex and condition (φ(m2 + sex + care) ρ(sex +
care) ψ(care)) of the waterbug Abrevis breviceps Stål, 1862. Note that this is not the best
supported model but illustrates the similarity of survival estimates (and their 95% confidence
interval)
among
females,
brooding
and
non-brooding
males………………………………………………………………………………….............64
Figura 2. Function survival probability (φ) of adult individuals by time elapsed after adult
emergence in a population of the waterbug Abrevis breviceps . Vertical lines illustrate
hatching time if males obtain an egg pad: (a) One day after adult emergence at 21ºC (dotted
line); (b) One day after adult emergence at 16 ºC (discontinuous line); (c) 10 days after adult
emergence at 16 ºC (continuous line)………………………………………...........................65
10
Capítulo III.
Cuadro 1. Selección de modelos que explican la frecuencia de movimientos de bombeo en la
especie Abedus breviceps. L= longitud del huevo, O = oxígeno disuelto en el agua, T =
temperatura del agua. El criterio de información de Akaike utilizado (AICc) es el sugerido
para muestras pequeñas……………………………………………………….........................89
Cuadro 2. Parámetros de la curva de crecimiento de los huevos que los machos portan en la
especie Abedus breviceps, mediante un modelo no lineal mixto ajustado con una curva
logística de cuatro parámetros…………………………………………………………...........90
Figura 1. Distribución del oxígeno disuelto, temperatura y longitud de los huevos que los
machos de la especie Abedus breviceps portaban en el arroyo Texala, Tlaxcala, durante las
cinco visitas realizadas del 1 al 17 de mayo de 2005………………………………...............92
Figura 2. Relación entre la frecuencia de los movimientos de bombeo que los machos
parentales de la especie Abedus breviceps realizaban y la longitud de los huevos que portaban.
La regresión es representada por la ecuación y = -19.12 + 87.29x, con los siguientes
parámetros: r2=0.698, F1,38= 87.78, P<0.001………………………………............................93
Figura 3. Curvas de crecimiento de los huevos que los machos parentales de la especie
Abedus breviceps portaban. Las líneas discontinuas representan el ajuste de la curva logística
a nivel individual y la línea continua, el poblacional. La ecuación del modelo no lineal mixto
es 2.53 + 2.134 / (1+exp((11.651 - x) / 2.967))………………………….................................94
11
Figura 4. Gráfico de cajas contrastando la supervivencia de los huevos con cuidado paterno
(CCP) y sin cuidado paterno (SCP) en la interfase aire-agua en la especie Abedus
breviceps………………………………………………………………………………...........95
Capítulo IV.
Cuadro 1. Analysis of deviance of male mating success of the giant waterbug Abedus
breviceps during the extensive survey from March 2002 to March 2003. Full model: AIC =
444.9; Selected model: AIC = 423.6. Type II tests: Null deviance = 452.6; Residual deviance
= 409.6……………………………………………………………………............................119
Cuadro 2. Regression of male reproductive success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the extensive survey from March 2002 to March 2003 (R2 = 0.180, P <0.001). Full
model: AIC = 2,238; Selected model: AIC = 2,222.7………………....................................120
Cuadro 3. Analysis of deviance of mating success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the intensive survey from October to December 2004. Full model: QAIC = 428.37;
Selected model: QAIC = 423.81. Type II tests: Null deviance = 747. 30; Residual deviance =
532.54……………………………………………………………………..............................121
Cuadro 4. Regression of male reproductive success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the intensive survey from October to December 2004 (R2 = 0.246, P <0.001). Full
model: AIC = 1896.91; Selected model: AIC = 1893.88……………...................................122
12
Cuadro 5. Analysis of deviance of male mating success of the giant waterbug Abedus
breviceps. Type II tests: Null deviance = 101.23; Residual deviance = 90.76………...........123
Figura 1. Fitness contour plot for the extensive survey of males of the species Abedus
breviceps in Texala stream population. Graph shows correlational sexual selection in males.
The interaction of total length and abdomen width causes variation in mating probability
………………………………………………………………………….................................125
Figura 2. PMCA values changing in time (days) during the intensive survey in Abedus
breviceps…………………………………………………………………………….............126
Figura 3. Fitness contour plot for the intensive survey of Abedus breviceps males. Graph
shows interaction between time (days) and male length and probability of obtaining
matings………………………………………………………………………………............127
Apéndice
Cuadro 1. Número de huevos colocado sobre los machos en cada evento de oviposición que
ocurre entre las cópulas repetidas. Se registran los tiempos transcurridos en los eventos de
cópula y oviposición de la especie A. breviceps. Las parejas que copularon se encontraron en
condiciones de laboratorio en peceras de 20 litros con un lado recubierto con unicel, a 21ºC,
bajo el mismo fotoperiodo y régimen de alimentación descrito en el capítulo
(IV)…………………………………………………………………………..........................142
13
RESUMEN
Para contar con una correcta comprensión de los procesos que conducen al origen, evolución
y mantenimiento del cuidado paterno, es necesario trabajar en dos escalas: la filogenética, que
mediante técnicas de biología comparada, ubica el origen y número de linajes independientes
del cuidado paterno en un clado y la ecológica-evolutiva, la cual estudia los factores que
inciden en la modulación o mantenimiento de esta conducta. En el presente estudio, ubicado
en la escala ecológica-evolutiva, se evaluaron presuntos costos y beneficios asociados al
cuidado paterno en la chinche acuática Abedus breviceps Stål, 1862 (Hemiptera:
Belostomatidae). En A. breviceps los machos portan la puesta de huevos que las hembras
ovipositan sobre su dorso hasta la eclosión de las ninfas. Este trabajo no encontró una mayor
tasa de mortalidad asociada al cuidado paterno. Los datos de longevidad sin embargo,
permitieron cuestionar la hipótesis de que los machos pertenecientes a la subfamilia
Belostomatinae abortan de manera selectiva dependiendo de factores como el tamaño y grado
desarrollo de la puesta, aumentando su éxito reproductivo de por vida. Los machos de A.
breviceps realizan una serie de movimientos que facilitan la oxigenación de la puesta de
huevos que portan. Este trabajo demostró que los machos modulan estos movimientos de
acuerdo al grado de desarrollo de estos huevos. Adicionalmente, el presente estudio evaluó
los componentes morfológicos y ecológicos que inciden en el éxito de apareamiento y
reproductivo de los machos. Un resultado interesante es que los machos grandes son más
exitosos cuando hay poco espacio disponible de oviposición en el dorso de los machos , esta
situación se revierte cuando el espacio disponible aumenta. Asimismo, se discutió sobre la
relación entre cuidado paterno y selección sexual en la familia Belostomatidae.
14
CAPÍTULO I
Introducción General
15
Definición y formas del cuidado parental
El cuidado parental es toda aquella conducta realizada por uno o ambos progenitores
que incrementa la supervivencia de la descendencia (Clutton-Brock 1991). Existe una serie de
conductas comprendidas bajo la definición del cuidado parental. Como ejemplos del cuidado
parental se pueden mencionar la preparación de nidos en peces y aves (Jones & Reynolds
1999a, Blumer 1979), el cuidado de la puesta de huevos con el fin de evitar o disminuir la
depredación en aves (Montgomerie & Weatherhead 1998), la protección de la puesta de
huevos con el fin de evitar o disminuir el parasitismo en chinches (Tallamy & Schaefer 1997,
Santos & Albuquerque 2001) y la infección por hongos en opiliones (Mora 1990), escarabajos
(Favila 1993) y anfibios (Green 1999).
Quizás la conducta parental más conspicua y frecuente consiste en la provisión de
substancias nutritivas a la progenie (Clutton-Brock 1991). Esta provisión puede ocurrir previa
al nacimiento, por ejemplo, en forma de regalos nupciales que brindan a la hembra los
nutrimentos necesarios para la producción de ovocitos como ocurre en ortópteros de la familia
Tettigoniidae (Gwynne et al. 1984) y mariposas (Karlson 1998). Hay una estrategia que
consiste en la fertilización de un número abundante de ovocitos que resulta en la ingesta de
otros huevos (ovofagia) y/o embriones (adelfagia) por parte de sus hermanos más
desarrollados como ocurre en insectos (Kudo & Nakahira 2004), tiburones (Dulvy &
Reynolds 1997) y anuros (Gibson & Buley 2004). La provisión de alimentos después del
nacimiento se da hacia los subadultos en una variedad de conductas tales como la provisión
de presas a las crías (Strohm & Marliani 2002), la regurgitación que facilita la digestión a la
progenie (Eggert et al. 1998, Watanuki 1992), la provisión de secreciones tales como la
lactación (Oftedal 1984), a partir de la sangre materna que irriga la placenta (Wourms 1981) e
incluso la ingesta del soma de los padres, como ocurre con la alimentación de las crías con el
16
tegumento epidérmico de la madre rico en nutrimentos en algunos anfibios (Kupfer et al.
2006).
El cuidado parental no se circunscribe a la modificación o regulación de las variables
bióticas, hay conductas parentales que incrementan la viabilidad de la descendencia
modificando las condiciones físico-químicas en las que se encuentra la progenie. Por ejemplo,
hay especies acuáticas, como peces (Jones & Reynolds 1999b, Pampoulie et al 2004),
crustáceos (Dick et al. 1998), e insectos (Smith 1997), en las cuales los progenitores
aumentan la tasa de difusión de oxígeno en la puesta de huevos que cuidan mediante
conductas locomotrices de oxigenación; esto ocurre en peces, crustáceos e insectos (Smith
1997). Existen insectos subacuáticos en los cuales las hembras ovipositan fuera del agua, por
lo cual corren el riesgo de desecarse. En este caso el cuidado parental consiste en humectar de
manera periódica la puesta de huevos (Ichikawa 1988, Smith & Larsen 1993). Hay una
especie de cangrejo (Metopaulias depressus Rathbun, 1896) que habita en bromelias en la
cual las madres además de modificar los niveles de oxígeno, aumentan la concentración de
calcio, mientras reducen el nivel de acidez (pH) del agua (Diesel & Schuh 1993). Así, el
cuidado parental puede resultar en la modificación del espacio multidimensional compuesto
por factores bióticos y abióticos conocido como nicho (Leibold 1995) en beneficio de la
progenie.
Costos asociados al cuidado parental: inversión parental
Las conductas parentales de alimentación, defensa, construcción de nidos o generación
de ambientes físicos adecuados para el desarrollo de la progenie pueden traer consigo una
serie de costos para los padres (Clutton-Brock 1991) en términos de pérdida de oportunidades
de alimentación (Tallamy & Schaeffer 1997), cópulas (Trivers 1972), gastos fisiológicos que
pueden modificar la condición de los padres, o un aumento en la probabilidad de mortalidad
17
(Owens & Bennet 1994). Estos costos asociados a componentes de adecuación de los padres
deben ser menores a los beneficios medidos como el aumento en la supervivencia de la
progenie actual. Las conductas parentales favorecidas por selección natural serán las que
maximicen el éxito reproductivo a lo largo de la vida del progenitor (Williams 1966, Gross
2005). El éxito reproductivo de por vida puede ser definido como el número de copias de
genes que un individuo transmite a las futuras generaciones durante toda su vida (Gross
2005). De hecho, el cuidado parental puede ser visto como una forma específica de altruismo
tal como lo explica la regla de Hamilton la cual establece que la ocurrencia del
comportamiento altruista se dará si rB-C>0 siendo B los beneficios (en este caso de la
descendencia), C los costos (en este caso que sufren los padres) y r el grado de parentesco
(Hamilton 1964, Queller & Strassman. 1998).
Trivers (1972) definió a la inversión parental como el cuidado realizado por el padre y/o
madre que incrementa la probabilidad de supervivencia de la progenie a costa de la
posibilidad del progenitor en invertir en la descendencia futura (valor reproductivo residual).
Las reglas de decisión que cada padre realiza en un momento dado sobre la asignación de la
calidad y tiempo de cuidado parental están basadas en maximizar su éxito reproductivo
residual, sin considerar cuanto ya ha invertido en la progenie actual (Dawkins & Carlisle
1976). Como ejemplo, el tiempo en el que un progenitor abandona una puesta no depende del
número de días que ha pasado cuidándola, sino más bien de la disyuntiva entre los costos
asociados a la pérdida de oportunidades de apareamientos y consecuente generación de nueva
descendencia, y el incremento de supervivencia en la puesta actual. Sobre estas disyuntivas de
costos-beneficios se ha desarrollado una serie de modelos de optimización sobre la evolución
del cuidado parental y tiempos de deserción de cada padre (Maynard-Smith 1977, Webb et al.
2005), de la disyuntiva entre el tamaño y cantidad de la progenie por puesta o camada (Parker
18
& Begon 1986) y de los conflictos padre-hijo sobre la asignación de los recursos (Trivers
1972, Parker et al. 2005).
Existen varias desventajas con estos modelos matemáticos ya que no toman en cuenta
las restricciones ontogénicas, integrativas y filogenéticas, más bien suelen asumir que la
selección natural actúa sobre el organismo como si fuera una bola de billar que rueda sin
fricción alguna sobre la superficie de adecuación, ignorante y ajena a la historia evolutiva de
la especie (Schlichting & Pigliucci 1998, Gould 2002). Una metáfora más ilustrativa es
imaginar a la selección como un poliedro que se desplaza en la superficie de adecuación
multidimensional sujeta a restricciones de tipo integrativo, embriológico y filogenético
(Gould 2002). De hecho, la propia selección contiene en sí misma restricciones en las
trayectorias evolutivas hacia la optimización de los caracteres sobre los que actúa, tal como
ocurre con la selección correlacional (la que actúa sobre la interacción de dos o más
caracteres) ya que acota las trayectorias evolutivas en los caracteres, los cuales a menudo no
pueden alcanzar el pico adaptativo en la superficie de adecuación por la ruta más corta
(Arnold et al. 2001) generando por ejemplo fenómenos de integración morfológica.
Evolución del cuidado parental
El cuidado parental ha surgido de manera independiente en muchos taxa, (CluttonBrock 1991), sin embargo no se puede afirmar que exista alguna tendencia evolutiva hacia el
cuidado parental, dado que las tendencias evolutivas con trayectorias determinadas e
inmutables (ortogénesis) han sido descartadas tanto en el plano conceptual (Gould 1989),
como en estudios de biología comparada (McKitrick 1992, Reynolds et al. 2002). Inclusive en
algunas ocasiones el cuidado parental se ha perdido en las especies más derivadas (Tallamy &
Schaeffer 1997) o bien ha resultado ser un caracter lábil a lo largo de la historia evolutiva de
un taxón (Mank et al. 2005).
19
La mayoría de las especies descritas que realizan cuidado parental presentan cuidado
materno, esto ocurre en artrópodos (Zeh & Smith 1985), peces, reptiles, mamíferos (Clutton.Brock 1991, Reynolds et al. 2002), mientras que para las aves el cuidado parental más común
es el realizado por ambos padres (Reynolds et al. 2002). En todos estos taxa, el cuidado
paterno es el más raro de todos (Clutton-Brock 1991). De los cientos de miles de artrópodos
descritos, se ha estimado que el cuidado paterno ha surgido de manera independiente 13 veces
(Tallamy 2000), aunque trabajos recientes en el orden Opiliones seguro incrementarán este
número (Machado et al. 2004).
Rareza del cuidado paterno
¿A qué se debe la rareza del cuidado paterno en el reino animal? Se ha especulado que
existen factores específicos que influyen en el origen y mantenimiento del cuidado paterno.
a)
Certidumbre de paternidad: en especies poliándricas (aquellas donde las
hembras copulan con más de un macho) con fertilización interna, y por ende, en las cuales las
hembras presentan estructuras capaces de almacenar espermatozoides viables de más de un
macho, los machos pueden presentar incertidumbre de paternidad sobre la progenie de la
hembra con la que copuló (Simmons et al 1993). Se ha demostrado que los machos pueden
modular la presencia, duración e intensidad del cuidado parental en función de la certidumbre
de paternidad que presenten, dado los costos que representa el cuidado parental (Hunt &
Simmons 2002, Ríos-Cárdenas & Webster 2005). Esto es debido a que frecuentemente la
inversión en subadultos no emparentados limita la provisión que los machos pueden brindarle
a su progenie actual o futura (Trivers 1972). Los machos pertenecientes a la especie de grillos
Requena verticalis Walker, 1869 disminuyen la proporción de las sustancias nutricionales del
espermatóforo (spermatophilax) y aumentan la cantidad de espermatozoides cuando tienen
baja certidumbre de paternidad (Simmons et al. 1993). Es decir, los machos aumentan su
20
inversión en producción de espermatozoides a medida que la competencia espermática se
intensifica y por disyuntiva disminuyen la producción de sustancias nutricionales asociadas a
regalos nupciales y a inversión parental (Simmons et al. 1993). En el escarabajo Onthophagus
taurus Schreber, 1759, los machos dominantes con cuernos disminuyen su gasto parental
asignando bolas nido de menor tamaño a medida que otro morfo especialista en cópulas
furtivas (“sigiloso”) aumenta su proporción, ya que al haber mayor cantidad de sigilosos, la
proporción de crías fertilizadas por el macho dominante disminuye (Hunt & Simmons 2002).
En el pez Lepomis macrochirus Rafinesque, 1819 la proclividad a defender el nido donde se
encuentra la puesta de huevos de posibles intrusos disminuye a medida que el porcentaje de
paternidad del macho disminuye (Neff & Gross 2001).
Sin embargo existen excepciones en esta relación y a menudo ocurren cuando el realizar
conducta parental conlleva un aumento en el éxito de apareamiento con respecto a los machos
que no lo realizan, ya que las hembras utilizan la presencia de progenie previa como
indicadores de calidad como padres. En ese caso se espera que la certeza de paternidad sea
irrelevante en las decisiones de los machos (Mora 1990, Thomas & Manica 2005). La
completa certidumbre por parte de la hembra de ser madre de los ovocitos fertilizados se ha
expuesto como una razón por la cual el cuidado materno es más frecuente (Clutton-Brock
1991) y los estudios a escala ecológico-evolutiva sugieren que la intensidad y duración del
cuidado paterno es afectado por una certidumbre de paternidad variable.
b)
Principio de Bateman: en la mayoría de las especies los machos producen una
cantidad infinitamente mayor de gametos que las hembras, lo que genera que exista una
mayor presión de selección hacia los machos para copular con más hembras, ya que así suelen
incrementar el número de descendientes (Andersson 1994). Por lo general, el éxito
reproductivo de los machos (medido como número de hijos) está limitada por el número de
cópulas con diferentes hembras, mientras que las hembras presentan un techo en la
21
producción de descendientes en su número de gametos femeninos producidos (Arnold 1994),
los cuales por lo general resultan grandes y energéticamente costosos (Clutton-Brock 1991).
El gradiente de selección sexual en los machos es mucho más elevado que en las hembras,
esto explica que en la mayoría de las especies se hayan desarrollado caracteres conductuales
de despliegue, combate y cortejo en los machos mientras las hembras han desarrollado una
sistema perceptual de evaluación y elección de machos con los cuales copular (Andersson
1994).
c)
Lazo cruel: Se ha sugerido que el hecho de que en las especies que presentan
fertilización interna, los machos pueden desertar antes que las hembras ya que estas
permanecen vinculadas a la progenie durante la embriogénesis (Gross 2005). En grupos con
fertilización externa como los peces, en los cuales la hembra libera sus gametos de manera
previa o simultánea que los machos el cuidado paterno es más frecuente (Reynolds et al.
2002).
d)
Territorialidad y asociación con la progenie: Se ha sugerido que el cuidado
paterno puede originarse cuando los machos defienden un territorio, la fertilización es externa
y por lo tanto la ubicación de los cigotos se encuentra dentro del territorio del padre tal como
ocurre en algunos peces (Williams 1975). La defensa en el territorio incidentalmente se
vuelve defensa de la progenie. además el costo asociado a ya estaba presente en la defensa del
territorio (Williams 1975). Un estudio de biología comparada reciente demuestra que en los
peces actinopterígeos, la evolución del cuidado paterno es tan probable a partir de un estado
ancestral de fertilización externa sin cuidado paterno, como la evolución del cuidado materno
posterior a la evolución de la fertilización interna (Mank et al. 2005).
Se han propuesto varias hipótesis sobre el origen del cuidado paterno en artrópodos,
las cuales no son excluyentes entre sí. La hipótesis de la fecundidad aumentada asume que
existen especies en las cuales a las hembras iteróparas (con más de un evento reproductivo
22
durante su vida) les resulta muy costosa la ovogénesis en términos de mortalidad o de
alimentación, y existe una disyuntiva entre el cuidado de las crías y la subsecuente
reproducción (Tallamy 2001). En estas especies existiría una selección favorable hacia los
machos dispuestos a realizar cuidado paterno si es que para ellos el proceso de gametogénesis
no les resultara tan costoso en términos energéticos. En este caso se asume que el beneficio de
aumentar las probabilidades de supervivencia de la descendencia es mayor que el costo
(Tallamy 2000), y les conlleva beneficios en términos de apareamiento. La hipótesis del
handicap relaciona lo costoso del cuidado paterno con la calidad del macho, el cuidado sería
una señal honesta que las hembras pueden utilizar para realizar la elección de su pareja en
machos que han probado su calidad como padres (Zahavi 1997).
Cuidado parental, tasas reproductivas potenciales y dirección de la selección sexual
Existe un reducido número de especies en las cuales el principio de Bateman no se
cumple, al aumentar el número de apareamientos los machos no aumentan de manera
correspondiente su descendencia, incluso es menor que la de las hembras bajo la misma
condición, es decir los machos presentan una tasa reproductiva potencial (TRP) menor a las
hembras (Parker & Simmons 1996, Clutton-Brock & Parker 1992). Las TRPs miden el
número potencial de descendencia promedio para cada sexo cuando no existe limitación de
parejas disponibles (Clutton-Brock & Vincent 2001). Si las hembras presentan una TRP
mayor que los machos, se suele generar una reversión de los roles sexuales, de modo que los
machos eligen a las hembras y éstas compiten por ellos (Kvarnemo & Ahnesjö 2002).
La limitación de los machos para producir un mayor número de hijos que las hembras
en un periodo de tiempo determinado ha sido demostrada en caballitos de mar, peces pipa,
góbidos (Kvarnemo & Anhesjö 1996), ranas (Pröhl 2005), y ortópteros de la familia
Tettigoniidae (Gwynne 1990). En estas especies se ha demostrado que la reversión de roles no
23
es una condición estática, sino sujeta a cambios debido a fluctuaciones en condiciones
ambientales (temperatura) o de alimento (Kvarnemo & Ahnesjö 2002). Estas fluctuaciones
generan cambios en la intensidad (gradientes de selección) y dirección de la selección sexual
(roles sexuales convencionales o reversión de estos). Una característica común a los sistemas
en los cuales se observa reversión de roles, es que la limitante no es el número de gametos
producidos, como ocurre con las hembras en roles convencionales, sino un recurso asociado
con la reproducción de los machos tal como el espacio disponible para oviposición. Este
recurso puede ser el cuerpo del padre mismo (Kraus 1989, Thomas & Manica 2005, Mccoy et
al. 2001) o los nidos en donde los cuida (Almada et al. 1995). Otro recurso limitante del
número de hijos son los nutrientes asociados a los gametos masculinos que fungen de manera
simultánea como regalo nupcial e inversión paterna (Gwynne 1990). Una manera análoga de
estimar las TRPs es dividir el tiempo de los individuos en tiempo receptivo (TR) y tiempo no
receptivo (TNR). La fase TNR puede ser causada por procesos de embriogénesis, alimentación
o debido al cuidado parental mismo. (Kvarnemo & Ahnesjö 2002). Las tasas reproductivas
potenciales son equivalentes al inverso del tiempo receptivo en machos y hembras es (1/TNRM
y 1/TNRH), la proporción sexual operacional es representada por el cociente TNM/TNH , y
definida como el cociente del número de machos sexualmente activos con respecto al número
de hembras receptivas (Emlen & Oring 1977). La ventaja de utilizar esta manera de calcular
la TRP se da en los sistemas en los cuales el espacio disponible para la oviposición es un
recurso, por lo tanto saturable, lo cual conduce a los machos con su nido o cuerpo saturado de
huevos a la faseTNRM.
Cuidado paterno y la presunta reversión de roles en la familia Belostomatidae
La familia Belostomatidae se compone de 136 especies, distribuidas en tres subfamilias
y siete géneros. Todas las especies de este clado presentan cuidado paterno, las cuales
24
representan más del 95 % de las especies de insectos descritas con cuidado paterno exclusivo
(Smith 1997). Los machos pertenecientes a las especies que componen la subfamilia más
basal (Lethocerinae) realizan el cuidado paterno sobre la vegetación emergente, generalmente
sobre juncos, bejucos y otras gramíneas acuáticas (Mahner 1993, Smith 1997). Los machos se
encargan de humectar periódicamente con su cuerpo la puesta de huevos y a menudo
defienden la puesta ante posibles depredadores (Ichikawa 1988, Smith & Larsen 1993,
Macías-Ordóñez 2003). Las hembras pertenecientes a la subfamilia Belostomatinae
ovipositan los huevos sobre el dorso de los machos, los cuales los cargan consigo desde ese
momento hasta su eclosión (Smith 1976a, 1976b). Se desconoce en que sustrato ovipositan las
hembras de la subfamilia Horvathininae, una cuestión pendiente de averiguar para poder tener
el escenario evolutivo de las transiciones de las formas de cuidado paternal en la familia
Belostomatidae.
Todas las especies belostomátidas estudiadas presentan cópulas repetidas intercaladas
por cortos periodos de oviposición (Smith 1997) Se ha propuesto que este ha sido un
mecanismo exitoso por el cual los machos que cuidan puestas presentan un porcentaje de
paternidad muy alto sobre los huevos que cuidan, posiblemente saturando de esperma a la
hembra y desplazando el de los machos con los que haya copulado previamente (Smith 1979,
1997) Antes de permitir a la hembra ovipositar cualquier huevo, los machos copulan con
ellas. En la especie Abedus herberti, se encontró que en condiciones de laboratorio de cada
100 huevos que los machos cuidan, 99 son su progenie (Smith 1979), la tasa más alta de
precedencia espermática registrada para los insectos (Simmons & Siva-Jothy 1998). Existe
una diferencia entre machos lethocerinos y belostomatinos en el número de huevos
ovipositados entre cada cópula. Mientras las hembras de la subfamilia Lethocerinae
ovipositan de tres a diez huevos entre cada cópula, las hembras de la subfamilia
Belostomatinae les colocan a los machos en el dorso de uno a cuatro huevos por evento
25
(Smith 1997). En Abedus breviceps, la especie estudiada en esta tesis, el número de huevos
colocados en el macho por cópula ocurrida es de un huevo por cópula debido a lo cual se
espera un alto porcentaje de paternidad (Apéndice). Este proceso de cópulas repetidas
intercaladas por oviposiciones es tardado, la hembra oviposita 6-10 huevos por hora, una
hembra tardará de cinco a ocho horas en ovipositar una puesta de 50 huevos sobre el macho
(Apéndice). Al ser su dorso el sustrato de oviposición, los machos belostomatinos tienen más
control sobre el proceso de oviposición. Los machos belostomatinos posiblemente están
sujetos a una mayor presión de selección de asegurar su paternidad que los lethocerinos, ya
que los primeros presentan un área de oviposición mucho menor, y por lo tanto fácilmente
saturable, mientras los segundos pueden llegar a cuidar varias puestas de huevos de manera
simultánea (Smith 1997).
El cuidado parental en los belostomatinos consiste en oxigenar la puesta mediante
conductas locomotrices como el “cepillado de huevos” (brood stroking) y “movimientos de
bombeo” (brood pumping) de manera subacuática, o flotando en la interfaz del agua (surface
brooding), facilitando una mayor difusión del oxígeno disuelto a través del corion de los
huevos. Los movimientos de bombeo consisten en una serie de movimientos originados a
partir de la flexión de las patas posteriores en donde el macho realiza una serie de
movimientos rítmicos hacia adelante y atrás, generando una corriente de agua a su alrededor
(Smith 1976a). El cepillado de huevos consiste en frotar con sus patas posteriores la puesta
generando una corriente de agua sobre ellos (Smith 1976a). Asimismo, el cepillado de los
huevos les puede permitir evaluar el desarrollo de los huevos y la presencia de infecciones
fúngicas. Los movimientos de bombeo se parecen al despliegue de cortejo de los machos y
posiblemente son resultado una exaptación de estos últimos (Smith 1997), la diferencia entre
estos dos caracteres conductuales es la frecuencia de los llamados de cortejo es más alta. En
26
Abedus breviceps la frecuencia de cortejo estimada es de 20.1 movimientos/minuto (D.E. =
8.4, n= 5, tiempo = 3 min).
Se ha demostrado que el cuidado parental de los machos belostomatinos tiene como
consecuencia una disminución en la capacidad de forrajeo (Crowl & Alexander 1989),
movilidad (Kight et al. 1995) y tiempo de vida (Gilg & Kruse 2003). Es de hacer notar que
Gilg & Kruse (2003) fueron incapaces de diferenciar la longevidad de la supervivencia ya que
el estudio fue realizado en laboratorio, en ausencia de depredadores.
Todos estos costos asociados a los diferentes componentes de la inversión parental
(energéticos, fisiológicos y de supervivencia) pueden incidir de manera negativa en la
adecuación futura de los padres (Trivers 1972) buscando maximizar su adecuación
reproductiva de por vida (Clutton-Brock 1991).
La posible reversión de roles sexuales en los belostomatinos ha sido sugerida desde hace
más de 40 años (Williams 1966). A medida que aumenta la saturación del espacio disponible
de oviposición habría más machos en fase TNRM (no receptiva), lo cual sesgaría la proporción
sexual operacional y podría generar una reversión de roles sexuales (Kraus 1989). La
saturación del espació disponible de oviposición es susceptible a factores ambientales tales
como la disponibilidad de alimento que inciden en la tasa de ovogénesis así como la
temperatura que incide de manera proporcional en el tiempo de cuidado paterno. En Abedus
breviceps, el tiempo de cuidado paterno a 16 ºC es de 32 días ( X = 31.6, D.E= 1.82, n =5)
mientras que a 21 ºC es de 21 días ( X = 20.56, D.E. = 1.75, n =16). Si las hembras
presentaran una fecundidad capaz de saturar el espacio de los machos se esperaría que los
machos más grandes fueran seleccionados dado que mientras más grande fuera su área de
oviposición, mayor número de huevos podrían cuidar por unidad de tiempo. Sin embargo, si
no se satura el espacio disponible en el dorso de los machos, no se esperarían cambios en los
roles sexuales convencionales.
27
En este trabajo se evaluaron presuntos costos y beneficios asociados al cuidado paterno
exclusivo que presenta el hemíptero acuático Abedus breviceps (Hemiptera: Belostomatidae),
así como los factores morfológicos y ecológicos que influyen en el éxito reproductivo de los
machos y la interacción entre la intensidad y dirección de la selección sexual y el cuidado
paterno. Más específicamente, el presente trabajo consistió en:
a)
Poner a prueba la hipótesis de que los machos de Abedus breviceps tienen una
mayor mortalidad en campo cuando están en condiciones de cuidado paterno (con una puesta
de huevos en su dorso) que las hembras y que los machos que no lo están. La evaluación de
un importante costo en términos de adecuación futura como es la mortalidad en condiciones
naturales, es vital para evaluar los costos totales que sufren los machos que realizan cuidado
paterno y la contribución relativa de cada puesta en el éxito reproductivo de por vida.
b)
Describir y analizar los factores que modulan los movimientos de oxigenación
en Abedus breviceps, así como el efecto del cuidado paterno en la supervivencia de la puesta.
Las hipótesis puestas a prueba son que los machos incrementan la frecuencia de los
movimientos de bombeo a mayor temperatura, grado de desarrollo de los huevos que portan y
menor oxígeno disuelto en el agua. Asimismo, se estimó el efecto del cuidado paterno en la
viabilidad de los huevos, con la hipótesis de que los huevos sin cuidado paterno presentan
mayor mortalidad.
c)
Estudiar el efecto de factores morfológicos (longitud, ancho de abdomen y
pronotum) y ecológicos (proporción sexual, densidad, espacio de disponible de oviposición, y
fecundidad femenina a nivel poblacional) en la adecuación de los machos en campo, así como
la frecuencia de saturación del espacio disponible de oviposición en la población. En
condiciones de saturación poblacional se espera que los machos con mayor área ovipositable
presenten mayor éxito reproductivo.
28
Literatura citada
Almada, V.C., E.J. Gonçalves, R.F. Oliveira and A.J. Santos. 1995. Courting females:
ecological constraints affect sex roles in a natural population of the blenniid fish Salaria pavo.
Animal Behaviour 49: 1125-1127.
Andersson, M.1994. Sexual selection. Princeton University Press, NJ, USA.
Arnold, S.J. 1994. Bateman’s principles and the measurement of sexual selection in
plant and animals. The American Naturalist 144: S126-S149.
Arnold, S.J., M.E. Pfrender and A.G. Jones. 2001. The adaptive landscape as a
conceptual bridge between micro- and macroevolution. Genetica 112/113: 9-32
Blumer, L.S. 1979. Male parental care in the bony fishes The Quarterly Review of
Biology. 54: 149-161.
Clutton-Brock, T.H. 1991. The evolution of parental care. Princeton University Press,
NJ, USA.
Clutton-Brock, T.H. and A.C.J. Vincent 1991. Sexual selection and the potential
reproductive rates of males and females. Nature 351: 58 -60.
Clutton-Brock, T.H. and G.A. Parker.1992. Potential reproductive rates and the
operation of sexual selection. The Quarterly Review of Biology 67: 437-456.
Crowl T.A. and J.E. Alexander. 1989. Parental care and foraging ability in male water
bugs (Belostoma flumineum). Canadian Journal of Zoology 67: 513-515
Dawkins, R. and T.R. Carlisle. 1976. Parental investment, mate desertion and a
fallacy. Nature 262: 131-133.
Dick, J.T., S.E. Fallon, and R.W. Elwood. 1998. Active brood care in an amphipod:
influences of embryonic development, temperature and oxygen. Animal Behaviour 56: 663672.
29
Diesel, R. and M. Schuh. 1993. Maternal care in the bromeliad crab Metopaulias
depressus (Decapoda) maintaining oxygen, pH and calcium levels optimal for the larvae.
Behavorial Ecology and Sociobiology 32: 11-15.
Dulvy, N.K. and J.D. Reynolds. 1997. Evolutionary transitions among egg-laying,
live-bearing and maternal inputs in sharks and rays. Proceedings of the Royal Society of
London. 264: 1309:1315
Eggert, A.K., M. Reinking and J.K. Müller. 1998. Parental care improves offspring
survival and growth in burying beetles. Animal Behaviour 55: 97-107.
Emlen, S.T. and L.W. Oring. 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of
mating systems. Science 197: 215-223.
Favila, M.E. 1993. Some ecological factors affecting the life style of Canthon
cyanellus cyanellus (Coleoptera Scarabaeidae): an experimental approach. Ethology, Ecology
and Evolution 5: 219-238.
Gibson, R.C. and K.R. Buley. 2004. Maternal care and obligatory oophagy in
Leptodactylus fallax: a new reproductive mode in frogs. Copeia 2004: 128-135.
Gilg, M.R. and K. Kruse.2003. Reproduction decrease life span in the giant waterbug
(Belostoma flumineum) American Midland Naturalist 149: 306-319.
Gould, S.J. 1989. Wonderful life: The Burgess Shale and the nature of history. W.W.
Norton & Company, NY, USA.
Gould, S:J. 2002. The structure of evolutionary biology. Harvard University Press,
MA, USA.
Green, A.J. 1999. Implications of pathogenic fungi for life-history evolution in
amphibians. Functional Ecology 13: 573-575.
Gross, M. R. 2005. The evolution of parental care. The Quarterly Review of Biology.
80: 37-46.
30
Gwynne, D.T. 1990. Testing parental investment and the control of sexual selection in
katydids: the operational sex ratio. The American Naturalist 136: 474-484.
Gwynne, D.T., B.J. Bowen and C.G. Codd. 1984. The function of the katytid
spermatophore and its role in fecundity and insemination (Orthoptera: Tettigoniidae).
Australian Journal of Zoology 32: 15-22.
Hamilton, W.D. 1964. The genetical evolution of social behaviour. Journal of
Theoretical Biology 7: 1-16.
Hunt, J. and L. Simmons. 2002. Confidence of paternity and paternal care: covariation
revealed through the experimental manipulation of the mating system in the beetle
Onthophagus taurus. Journal of Evolutionary Biology 15: 784-795.
Ichikawa, N. 1988. Male brooding behaviour of the giant water bug Lethocerus
deyrollei Vuillefroy (Hemiptera: Belostomatidae). Journal of Ethology 6: 121-127.
Jones, J.C. and J.D. Reynolds. 1999a. Costs of egg ventilation for male common
gobies breeding in conditions of low dissolved oxygen. Animal Behaviour 57: 181-188.
Jones, J.C. and J.D. Reynolds. 1999b. The influence of oxygen stress on female choice
for male nest structure in the common goby. Animal Behaviour 57: 189-196.
Karlson, B. 1998. Nuptial gifts, resource budgets, and reproductive output in a
polyandrous butterfly. Ecology 79: 2931-2940.
Kight, S.L., J. Sprague, K. Kruse and L. Johnson. 1995. Are egg-bearing male water
bugs, Belostoma flumineum Say (Hemiptera: Belostomatidae), impaired swimmers? Journal
of the Kansas Entomological Society 68: 468-470.
Kraus, W.F. 1989. Is male space limiting? An investigation into the reproductive
demography of the giant water bug, Abedus indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). Journal
of Insect Behavior 5: 623-648.
31
Kudo, S. and T. Nakahira. 2004. Effects of trophic-eggs on offspring performance and
rivalry in a sub-social bug. Oikos 107: 28-35.
Kupfer, A., H. Müller, M.M. Antoniazzi, C. Jared, H. Greven, R.A. Nussbaum and M.
Wilkinson. 2006. Parental investment by skin feeding in a caecilian amphibian. Nature 440:
926-929.
Kvarnemo, C. and I. Ahnesjö. 1996. The dynamics of operational sex ratios and
competition for mates. Trends in Ecology and Evolution 11: 404-408.
Kvarnemo, C., and I. Ahnesjö. 2002. Operational sex ratios and mating competition.
Pages 366-382 in I.C. Hardy, editor. Sex ratios: concepts and research methods. Cambridge
University Press, Cambridge, U.K:
Leibold, M.A. 1995. The niche concept revisited: mechanistic models and community
context. Ecology 76: 1371-1382.
Machado, G., G.S. Requena, B.A. Buzatto, F.Osses and L.M. Rosseto. 2004. Five new
cases of paternal care in harvestmen(Arachnida: Opiliones): implications for the evolution of
male guarding in the neotropical family Gonyleptidae. Sociobiology 44: 1-22.
Macías-Ordóñez, R. 2003. On the reproductive behavior and population ecology of
Lethocerus colossicus Ståhl (Heteroptera: Belostomatidae). Folia Entomológica Mexicana 42:
161-168.
Mahner, M. 1993. Systema cryptoceratorum phylogeneticum (Insecta, Heteroptera).
Zoologica 143: 1-302.
Mank, J.E., D.E.L., Promislow, and J.C. Avise. 2005. Phylogenetic perspectives in the
evolution of parental care in ray-finned fishes. Evolution: 59: 1570–1578
Maynard-Smith, J. 1977. Parental investment: a prospective analysis. Animal
Behavior 25: 1-9.
32
McCoy, E.E., A.G. Jones and J. C. Avise. 2001. The genetic mating system and tests
for cuckoldry in a pipefish species in which males fertilize eggs and brood offspring
externally. Molecular Ecology 10: 1793-1800.
McKitrick, M.C. 1992. Phylogenetic analysis of avian parental care. The Auk 4: 828846.
Montgomerie, R.D. and P.J. Weatherhead. 1998. Risks and rewards of nest defence by
parent birds. The Quarterly Review of Biology 63: 167-187.
Mora, G. 1990. Paternal care in a neotropical harvestman, Zygopachylus albomarginis
(Arachnida, Opiliones: Gonyleptidae). Animal Behaviour: 39: 582:593.
Neff, B.D. and M.R. Gross. 2001. Dynamic adjustment of parental care in response to
perceived paternity. Proceedings of the Royal Society of London B 268: 1559-1565.
Oftedal, O.T. 1984. Body size and reprodutive strategy as correlates of milk energy
yield in lactating mammals. Acta Zoologica Fennici 171: 183-186.
Owens, I.P.F. and P.M. Bennet. 1994. Mortality costs of parental care and sexual
dimorphism in birds. Proceedings of the Royal Society of London B 257: 1-8.
Pampoulie, C.K., Lindström and C.M. St. Mary. 2004. Have your cake and eat it too:
male sand gobies show more parental care in the presence of female partners. Behavioral
Ecology 15: 199-204.
Parker, G.A. and L.W. Simmons. 1996. Parental investment and the control of sexual
selection: predicting the direction of sexual competition. Proceedings of the Royal Society of
London B 263: 315-321.
Parker, G.A., N.J. Royle and I.R. Hartley. 2005. Intrafamilial conflict and parental
investment a synthesis. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B 357:
295-307.
33
Pröhl, H. 2005. Clutch loss affects the operational sex ratio in the strawberry poison
frog Dendrobates pumilio. Behavioral Ecology and Sociobiology 58: 310-315.
Queller, D.C. and J.E. Strassman. 1998. Kin selection and social insects. Bioscience
48: 165-175.
Reynolds, J.D., N.B. Goodwin and R.P. Freckleton. 2002. Evolutionary transitions in
parental care and live bearing in vertebrates. Philosophical Transactions of the Royal Society
of London B 357: 269-281.
Ríos-Cárdenas, O. and M.S. Webster. 2005. Paternity and paternal effort in the
pumpkinseed sunfish. Behavioral Ecology 16: 914-921.
Santos, A.V. e G.S. Albuquerque. 2001. Eficiência do cuidado maternal de
Antiteuchus sepulcralis (Fabricius) (Hemiptera: Pentatomidae) contra inimigos naturais do
estágio de ovo. Neotropical Entomology 30: 641-646.
Schlichting, C.D. and M. Pigliucci. 1998. Phenotypic evolution: a reaction norm
perspective. Sinauer Associates, MA, USA.
Simmons, L.W., M. Craig, T. Llorens, M. Schinzig, and D. Hosken.1993. Bushcricket
spermatophores vary in accord with sperm competition and parental investment theory.
Proceedings of the Royal Society of London B: 251: 183-186.
Simmons, L.W. and M. Siva-Jothy. 1998. Sperm competition in insects: mechanisms
and the potential for selection. Pages 341-434 in: T. Birkhead, and A.P. Moller, editors.
Sexual Selection and Sperm Competition. Academic Press, UK.
Smith, R.L. 1976a. Male brooding behavior of the water bug Abedus herberti
(Heteroptera: Belostomatidae) Annals of the Entomological Society of America 69: 740-747.
Smith, R.L. 1976b. Brooding behavior of a male water bug Belostoma flumineum
(Hemiptera: Belostomatidae) Journal of the Kansas Entomological Society 49: 333-343.
34
Smith, R.L. 1979. Repeated copulation and sperm precedence: paternity assurance for
a male brooding water bug. Science 205: 1029-1031.
Smith, R.L. 1997. Evolution of paternal care in the giant water bugs (Heteroptera:
Belostomatidae). Pages 116-149 in B.J. Crespi and J.C. Choe, editors. The Evolution of
Social Behavior in Insects and Arachnids. Cambridge University Press, Cambridge, UK.
Strohm, E. and A. Marliani. 2002. The cost of parental care: prey hunting in a digger
wasp. Behavioral Ecology 13: 52-58.
Tallamy, D.W. 2000. Sexual selection and the evolution of exclusive paternal care in
arthropods. Animal Behavior 60: 559-567.
Tallamy, D.W. 2001. Evolution of exclusive paternal care in arthropods. Annuual
Review of Entomology 46: 139-165.
Tallamy, D.W. and C. Schaefer. 1997. Maternal care in the Hemiptera: ancestry,
alternatives, and current adaptive value. Pages 94-115 in B.J. Crespi and J.C. Choe, editors.
The evolution of social behavior in insects and arachnids. Cambridge University Press,
Cambridge, UK.
Thomas, L.K. and A. Manica. 2005. Intrasexual competition and mate choice in
assasin bugs with uniparental male and female care. Animal Behaviour 69: 275–281.
Trivers, R.L. 1972. Parental investment and sexual selection. Pages 136-179 in B.G.
Campbell, editor. Sexual selection and the descent of man, 1871-1971. Aldine, Chicago,
USA.
Watanuki, Y. 1992. Individual diet difference, parental care and reproductive success
in slaty-backed gulls. The Condor 94: 159-171.
Webb, J.N., T. Székely, A.I. Houston and J. McNamara. 2002. A theroretical analysis
of the energetic costs and consequences of parental care decisions. Philosophical Transactions
of the Royal Society of London B 357: 331-340.
35
Williams, G.C. 1966. Adaptation and natural Selection: a critique of some current
evolutionary thought. Princeton University Press, NJ, USA.
Williams, G.C. 1975. Sex and evolution. Princeton University Press, NJ, USA.
Wourms, J.P. 1981. Viviparity: the maternal fetal relationships in fishes. American
Zoologist 17: 379-410.
Zahavi, A. 1997. The handicap principle: a missing piece of Darwin's puzzle. Oxford
University Press, NY, USA.
Zeh, D.W. and R.L. Smith. 1985. Paternal investment by terrestial arthropods.
American Zoologist 25: 785-805.
36
CAPÍTULO II
Is it risky to be a father? Survival assessment depending on sex and parental status in
the waterbug Abedus breviceps (Hemiptera: Belostomatidae) using multistate modelling.
Publicado en el Canadian Journal of Zoology 85: 49-55.
37
Munguía-Steyer, R., and Macías-Ordóñez, R. Is it risky to be a father? Survival assessment
depending on sex and parental status in the waterbug Abedus breviceps (Hemiptera:
Belostomatidae) using multistate modelling.
Abstract
We carried out a capture-recapture multistate modelling approach to estimate survival and
recapture probabilities and transition rates between parental and non-parental status in an
adult wild population of the waterbug Abedus breviceps Stål, 1862 (Belostomatidae). The
global model included the following parameters: sex, male parental status (brooding or not),
and transience (individual permanent movement from the site after first capture). Models were
selected based onof the information theory paradigm. The best supported model shows no
difference in survival between males and females regardless of male parental status. Thus, the
frequently assumed cost of parental care in terms of survival is not supported by our data.
Furthermore, during the present study, male expected adult lifespan in the wild was lower
than the time needed to brood a batch of eggs from oviposition to hatching. We discuss
potential consequences of such a short male expected adult lifespan in terms of parental
behaviour decision rules related to fitness maximization.
38
Introduction
Parental care is any behaviour that increases fitness of a parent’s offspring (Clutton-Brock
1991). Parental care is thought to persist when the benefits in parent’s fitness components are
greater than the costs associated with this behaviour (Trivers 1972). For a proper
understanding of parental behaviour in any system it is necessary to study the components
that constitute the costs (e.g. diminished energetic reserves, survival, mating opportunities)
and the benefits (e.g. increasing viability, nutritional status) (Clutton-Brock 1991). Among
animals, and specially in arthropods, the rarest form of parental care is postzigotic paternal
care (Tallamy 2000). It has been reported. that, from the millions of species that constitute the
phylum arthropoda, paternal care has evolved at least thirteen times independently (Tallamy
2001). Furthermore, current research done in order Opiliones is increasing this number
(Machado et al. 2004). Assessing the costs and benefits associated to paternal care in these
lineages, combined with information obtained from phylogenetic comparative methods, will
contribute to the evaluation and formulation of hypotheses on the evolution and persistence of
paternal care.
Giant waterbugs (Hemiptera: Belostomatidae) show exclusive postzigotic paternal care,
males in this family brood eggs from oviposition until hatching (Smith 1976a, 1976b, 1997).
Abedus breviceps Stål, 1862 belongs to the Belostomatinae subfamily, in which males brood
the eggs females lay on their dorsum. Repeated copulations (usually more than twenty) are
intercalated with oviposition bouts in which females lay between one and four eggs (Smith
1997), thus assuring a high paternity level of the eggs for the encumbered male (Smith 1979a,
1979b). In the particular case of A. breviceps, females usually oviposit one egg per
oviposition bout (Munguía-Steyer 2007).
39
Encumbered males perform diverse parental care behaviours including a periodic up and
down body movement carried out with their hind legs (brood pumping), a series of egg pad
brushings also using their hind legs (brood stroking), or remain in the air-water interface
(surface brooding) (Smith 1997). In A. breviceps, brood pumping is the most common
paternal behaviour in the field as waterbugs usually remain submerged 10-30 cm below water,
probably due to the higher mortality risk implicit to exposition and conspicuousness during
surface brooding behaviour. It has been suggested that these behaviours increase oxygen
diffusion into the eggs males carry (Smith 1976a, 1976b, 1997), and thus maintain oxygen
and humidity levels required for egg viability (Smith 1976a, 1976b, 1997; Kraus et al. 1989).
Egg pads removed from males and exposed to the air, submerged in water or left on the airwater interface have lower hatching success than egg pads carried by males that reach a high
degree of hatching success (usually above 80 %), although effects can vary across species
(Cullen 1969; Smith 1976a; Venkatesan 1983; Kraus et al. 1989).
Previous studies have demonstrated that paternal care in Belostomatinae involves a cost
in terms of foraging efficiency (Crowl and Alexander 1989), mobility (Smith 1976a; Kight et
al. 1995), longevity (Gilg and Kruse 2003), and it has also been suggested that brood pumping
may be energetically expensive due to the muscular activity involved (Smith 1976a). Such
costs associated with different components of parental investment may have a negative effect
on the lifetime reproductive success of the fathers (Trivers 1972; Clutton-Brock 1991; Webb
et al. 2002). To date, however, the only study addressing survival costs related to reproduction
and paternal care in Belostomatinae has been carried out under laboratory conditions (Gilg
and Kruse 2003). In that study, longevity differed between virgin and brooding males but not
between mated males with egg pads removed and those performing paternal care.
Furthermore, females did not differ in longevity according to their mating status (breeders or
not breeders). As it was a laboratory study, the effect of predation on survival could not be
40
assessed. However, field studies have shown that individuals performing parental care
experience a higher risk to be predated (Magnhagen 1991). There are a few studies that show
an increase in parental predation rates due to egg-carrying parental behaviour in other animal
groups. To cite two examples obtained from laboratory conditions, egg-carrying parental
females of the subsocial spider Scytodes pallida Doleschall, 1859 were more predated than
non-parental females (Li and Jackson 2003) and in the pipefish Nerophis ophidion (L., 1758),
parental males were more predated due to their reduced mobility (Svensson 1988).
Belostomatid males could have lower survival than females regardless of parental-care
costs since they perform a behavioural display similar to brood pumping (display pumping) in
order to attract females. Display pumping makes males more conspicuous than females during
courtship (Smith 1976a, 1997), and could in turn increase their predation risk. Therefore,
assessing the average expected adult lifespan of both males and females in the field may
provide a proper context to understand the relative contribution of each clutch to male fitness
and potential decision rules parents may take in order to maximize lifetime reproductive
success (Trivers 1972; Clutton-Brock 1991), such as selective abortion of some clutches.
Selective abortion has been suggested to be influenced by egg pad size and development of
the eggs males carry (Kight and Kruse 1992; Kight et al. 2000).
The present study aims to compare an array of models, each associated to a different
hypothesis. The models include factors such as parental status (brooding or not) and sex,
suggested to influence mortality rates of adult waterbugs. Model selection is based on
parsimony and information theory (Burnham and Anderson 2002; Johnson and Omland
2004), which is a novel approach in the study of costs associated to parental care without any
modification of natural conditions such as the introduction or increase in predator abundance,
without the need to have focal individuals and without the need to interpolate any differential
predation risk of a particular predator to overall mortality of the individuals. Another
41
advantage of employing multistate modelling is that this approach considers survival
estimation of parental males only when they are in this parental status (Doligez et al. 2002).
When these same males are in non-parental status they contribute to the estimation of survival
of non-parental males, thus avoiding biases in the effect of parental care in survival
estimations. To our notice, this study is the first one to quantify mortality rates in an arthropod
species with paternal care using mutistate modelling, and to assess the effect of sex and
parental behaviour in such a component of lifetime reproductive success.
Material and methods
Field Data
A total of 28 mark-recapture adult sampling sessions were performed every two days
(except for one four day interval) between 18 October and 13 December 2004, in four ponds
of the Texala Creek (19°21'21" N, 98°22'32" W, 2,295 m a.s.l.) located in the state of
Tlaxcala, Mexico. In this population waterbugs are present, reproducing, and emerging all
year with an abundance and reproductive peak in the summer. During the period of study
there was a sex ratio close to 1:1 and a mixture of parental and non-parental males in the
population, suitable to perform accurate survival estimations with a reduced degree of
uncertainty (i.e. narrow confidence intervals). Pond mean length was 8.87 m (4.62 SD), mean
width was 1.43 m (0.38 SD) and mean depth was 0.50 m (0.07 SD). The distance between the
first and the last pond was 82.3 m. Temperature measured with subaquatic data loggers
(temperature recorded every thirty minutes) in different ponds ranged from 13.35 ºC (0.56
SD) in 28 November to 4 December 2004 period, to 20.28 º C (1.08 SD) from 14 July to 23
July, 2006.
42
The studied ponds are connected by small channels that varied from 10 to 20 cm in
depth. Flow in the ponds was slow (<0.001 m/s) and there was no rain during the study period
that could abruptly affect this flow. This condition is necessary to obtain unbiased survival
parameters since episodic rains may cause non-random temporal emigration, and thus biases
in survival parameters (Kendall et al. 1997). Adult waterbugs were captured with an aquatic
net, sexed and individually marked gluing bee tags on their pronota. A previous assessment of
tag permanence, during a 91 day period, showed a very low rate of tag loss (0.37%, N = 547).
Parental status was recorded for every captured male as the presence or absence of an egg pad
on their dorsum.
Mark-Recapture
We used capture-recapture modelling to estimate survival and recapture probabilities.
The use of these models makes it feasible to dissociate survival (φ) from recapture (ρ)
probabilities using individual encounter histories via maximum likelihood estimation methods
(Lebreton et al. 1992; Williams et al. 2002). This is important since individuals may remain
alive but not be recaptured, thus encounter rates have been incorrectly confounded with
longevity (Lebreton et al. 1992; Cam and Monnat 2000). We used multistate models
(Brownie et al. 1993; Doligez et al. 2002; Williams et al. 2002) with the aim of assessing the
effects of sex and parental status on survival and recapture probability, as well as transition
probabilities between brooding and non-brooding parental status (ψ). Multistate modelling
was appropriate given that parental status was a fluctuating condition in time, and a
proportion of males presented parental and non-parental status during the study (Williams et
al. 2002). Survival, recapture and transition parameters from “parental females” were fixed at
0 as females do not perform parental care.
43
Model selection methodology has the advantage to test a set of multiple competing
hypothesis by evaluating the relative support data offers to each model (Johnson and Omland
2004). For example, some competing models included sex and parental status to explain
survival and recapture probabilities, whereas other models only included parental status for
recapture probabilities; the array of competing models included all possible combinations.
Furthermore, the global model considered transience (individual permanent emigration from
the population after first capture) since this may bias survival parameters (Pradel et al. 1997;
Schmidt et al. 2002). Individuals captured once in our 28 sampling sessions may have died or
emigrated (transients). To estimate the proportion of transients present in the population,
models use two age classes, one for transients and one for residents. The proportion of
transient individuals in the population was estimated as 1-(φ transients/φ residents) in the best
supported model. To perform the estimation of survival, recapture and transience parameters
of competing models as well the model selection and ranking we used MARK 4.2 software
(White and Burnham 1999). The AICc information criterion (appropriate for small samples)
was used to select and rank models, and the AICc weights were used to assess support for
each model (Burnham and Anderson 2002; Johnson and Omland 2004). Log likelihood ratio
tests were used between nested models in order to assess the effects of sex and parental status
on survival and recapture probabilities.
We are aware that some authors suggest that information theory methods (e.g. AICc) are
not compatible with statistical tests based on probability values for hypotheses testing and
null models (e.g. log likelihood ratio tests) since they come from different paradigms
(Anderson et al. 2001; Burnham and Anderson 2002). This is, however, an ongoing debate
(Stephens et al. 2005), but in this study we had a priori hypotheses on the effects of sex and
parental status on survival (see Introduction), and therefore we considered the likelihood ratio
tests appropiate.
44
The goodness of fit test was applied to the global model via the median ĉ method
implemented in MARK 4.2 software (White and Burnham 1999). The median ĉ method
applies a logistic regression on simulated and replicated data with an increasing degree of
overdispersion (c values between one and three) and several intermediate values. The median
ĉ method assumes that the best estimator of c results when deviance ĉ (deviance of the model
divided by the degrees of freedom of the model) corresponds to the median of all possible
generated c values. The regression is logistic since it quantifies the proportion of the
replicates above and below the observed c value. We carried out simulations with 10 points
between 1 and 3 and 100 replicates for each point. We obtained a value of ĉ = 0.997 (SE =
0.001), which indicates a very good fit of the model, far from an overdispersion value that
could indicate structural causes of lack of fit and inappropriate modelling assumptions (c ≥ 3)
(Lebreton et al. 1992).
Finally, we assessed the average expected adult lifespan by Cook et al. (1967) method
for the best supported model estimated as
expected adult lifespan = -1/loge (average daily survival rate)
[1]
From survival estimates obtained in the most supported model we could then estimate
survival probabilities at different times (Krebs 1999). Survival probabilities of the most
parsimonious model were estimated from one day up to 2 months as
φi = φ(i/time interval)
[2]
being φ= survival estimate obtained from the best supported model, i = 1 to 60 days and
time interval = 2 days, the lapse between each capture-recapture sampling session in the study
45
(Krebs 1999). Survival estimation at different times and a survival function graphic were
made using R 2.31 software (Ihaka and Gentleman 1996).
Results
During the study 249 females and 219 males were captured for a total of 468 adult
individuals. Of the males captured in the study, 62.10 % were recorded only in non-parental
status, 23.74 % were recorded only in parental status, and 14.15 % were recorded in both
states.
Survival of females, parental, and non-parental males were very similar (Fig. 1). The
best supported model on survival (Table 1) included transience, but not sex (χ2 = 0.017, df =
2, p = 0.992) or parental status (χ2 = 0.013, df = 2, p = 0.994). Thus neither sex nor parental
care were relevant in explaining adult survival in this population. Survival estimation (φ =
0.915) in the best supported model is the same for all adult individuals. Survival estimates the
probability of each adult individual surviving during the interval between each capturerecapture session (every two days). We estimated survival probabilities from 1 to 60 days and
graphed the function (Fig. 2). Daily survival was 0.957, equivalent to 0.915 the estimate
obtained from a two day period. The average expected adult lifespan in the model was 22.5
days.
For the probability of recapture, the best supported model did not include parental status
(χ2 = 0.185, df = 1, p = 0.6671) but it did include sex (χ2 = 17.443, df = 2, p <.0001), since
females were more likely to be recaptured than males (Tables 1 and 2). The estimated
proportion of transients was 15.33 %. During the study period males were loosing egg pads
(finishing parental care after egg hatching) at a rate up to 2.23 higher than they were acquiring
46
new batches, this rate was estimated from the ratio of transition probabilities from brooding to
non-brooding parental status ψ b-nb/ψnb-b (Table 2).
Discussion
This study evaluated mortality in Abedus breviceps and its relationship with a presumed
component of the costs associated to paternal care in waterbugs and other species in which
males carry eggs (Magnhagen 1991). Males of A. breviceps did not show a cost in terms of
survival related to their parental status. Brooding males did not show lower survival despite
motility limitations associated to egg brooding (Smith 1976a; Kight et al. 1995). This result is
in accordance with that obtained in laboratory for Belostoma flumineum Say, 1832 (Gilg and
Kruse 2003). However, adult lifespan values were much lower in our study, probably due to
the fact that it was performed in the field and individuals were exposed to predation and other
natural sources of mortality. Birds are known predators of belostomatids (Digiani 2002), and
garter snakes (genus Thamnophis) were observed to prey on them in our study site. We are
not certain why mortality rates between females and males with parental and non-parental
status are similar. It has been demonstrated that parental males carrying eggs usually are more
predated due to increased conspicuousness or decreased mobility in different animal species
(Magnhagen 1991). Perhaps, the reduced mobility of parental males does not differ enough to
escape from predators compared to females and non-parental males. Another reason could be
that all individuals are subject to the same predation risk during similar time windows such as
the moment waterbugs go to the surface to take air with their airstraps, when they could be
more prone to predation by birds. However, the effects of parental care on predation risk may
differ between populations and species. A study detected differences in predation rates
between encumbered and non-encumbered males in a wild population of A. herberti Hidalgo,
47
1935 (R.L. Smith and S.K. Sakaluk unpublished data). Differential mortality by predation
attributed to egg-carrying behaviour has also been found in a series of seminatural
experiments performed in the terrestrial bug Phyllomorpha laciniata (Villers, 1789) using
ants and chickens as predators (Reguera and Gomendio 1999; Kaitala et al. 2000, 2003).
However, if Phyllomorpha laciniata egg-carrying behaviour is really parental care remains
controversial (Kaitala et al. 2001; Gomendio and Reguera 2001; García-González et al. 2005).
In Rhynochoris tristis (Stål, 1985) a species with parental egg-caring behaviour, mortality
estimates based on return rates (not dissociating survival from recapture rates) were similar
between individuals independent of sex or parental status (Thomas 1994; Manica and
Johnstone 2004). Thus, effects of predation on survival of egg-caring parents may depend on
the strength and diversity of the predator-prey interactions occurring on specific populations.
Regardless of parental status, male and female survival were not different, which means
that neither egg brooding nor courtship seem to have a significant cost in terms of male
survival. Obtaining field survival rates of other belostomatine waterbug populations and
species will allow an adequate interpretation of the frequency and prevalence of selective
abortions reported for males in captivity (e.g. Kraus et al. 1989; Kight and Kruse 1992; Kight
et al. 2000). Knowing average adult lifespan of males in the field and time of paternal care
(time from oviposition until egg hatching) will tell us the probability of having a second and
subsequent egg batches and thus the relative importance of the first one.
Expected lifespan values found in this study are similar or higher than those reported or
extracted from survival estimates in the few studies on insects where capture-recapture
methods have also been used, such as damselflies of the families Libellulidae (19.46 days, n =
1 species, Kéry and Juillerat 2004), Calopterigidae (15.25 days, SD= 15.5, n = 6 species,
Córdoba-Aguilar 1994) and Coenagronidae (4.97 days, SD= 2.34, n =2 species, Anholt et al.
2001). One remarkable fact of our study is that, unlike these previous insect studies, the
48
average expected adult lifespan is less than the time necessary to brood eggs from oviposition
to hatching. Preliminary data showed that egg development in the A. breviceps lasts 31 days
at 16 °C, the average temperature in the field site during the study (Munguía-Steyer 2007). If
during the studied period males copulated and acquired eggs in the first day as adults, only a
fraction (approximately 25%, see Fig. 2) of encumbered males would survive through the full
development and hatching of the eggs they are brooding. Therefore, a selective pressure to
quickly accept an egg batch should be expected given the population average adult lifespan. If
a male starts brooding his eggs after 10 days of becoming adult, the probability of surviving
until egg hatching is only about 17% (Fig. 2). Optimistically, one male would have a 3% of
chance of fully brooding two egg pads consecutively, so he is very likely to accept a second
egg batch if he is already partially covered and performing parental care. Under this scenario
it appears very unlikely that males abort egg pads as a way of maximizing their reproductive
success, as has been previously suggested for other species reared under laboratory conditions
(Kight and Kruse 1992, Kight et al. 2000).
Selective pressure can vary seasonally, being stronger in the winter and weaker in the
summer since both egg production and development rates increase with water temperature
(Kraus et al. 1989; Ichikawa 1989; Gillooly and Dobson 2000; Charnov and Gillooly 2003)
and may cause the area that males have available for eggs to be deposited to become a
limiting resource (Kraus 1989; Kruse 1990). In A. indentatus (Haldeman, 1854), high
temperatures may reduce egg development from 54 days at 15 ºC to 13 days at 30 ºC (Kraus
et al. 1989). In another belostomatid, Limnogeton fieberi Mayr, 1853, the brooding period is
reduced from 43 days at 18.5 ºC to 8 days at 33ºC (Voelker 1968). The range of water
temperature in our site (13.35 ºC to 20.28 ºC) is narrower than in these studies, so there
should be less variation of egg development rates. Male brooding in A. breviceps was only
observed in ponds where temperature was above 15 ºC. Laboratory data showed that egg
49
development lasts 21 days at a temperature of 21 °C (Munguía-Steyer 2007). This
temperature, similar to the maximum recorded field temperature, would cause males that
acquired eggs the same day they became adults to have a survival probability of 39.36 % until
hatching the eggs they are brooding (Figure 2). Nevertheless, assuming equal survival along
the year, it is likely that males that copulate in the summer would have higher reproductive
success, since eggs would develop faster. Our model here also assumes no density
dependence effects on competition for food, which would decrease survival, or density
dependence effects on predation (i.e., lower predation risks), which would increase survival
(Krebs and Davies 1993).
Differential recapture probabilities in males and females may be due to a greater random
temporal migration of males outside our study site. Random temporal emigration may affect
recapture but not survival parameters (Kendall 1997). We assume that migration is random
given the good fit of the most general model (c = 0.997). Non-brooding males may move
more than females given their higher selection pressure to look for mates as soon as they
reach adulthood, and brooding males could adjust their behaviour to remain in more seclusive
places, counterbalancing the conspicuousness of egg pads. Thus, parental or pregnant
individuals may change their usual antipredator tactics, for example, pregnant grater snakes
switch antipredator tactics to crypsis (Brodie 1989) and female scorpions carrying their
progeny switch from fleeing to fighting (Shaffer and Formanowicz 1996).
In conclusion, survival analyses indicate that under natural conditions there are no
differences in survival between A. breviceps females and males. Results did not support the
frequently assumed cost of parental care. Nevertheless, males are under strong selection to
find a mate and copulate quickly to maximize their probability of survival until the eggs
hatch. Results of this study could be very different from those in other species or populations
given the strong relationship between survival and biotic and non-biotic elements such as
50
predation and water temperature. Thus, survival should be estimated in other populations and
in previously studied species in order to assess its effect on male decision rules that maximize
reproductive success. Here, we provide strong evidence that survival should be part of the
context in which hypothesis on decision rules related to paternal behaviour should be
explained.
Acknowledgements
The authors wish to thank A. Córdoba-Aguilar, D. Pérez-Staples and G. Machado for
helpful suggestions to the manuscript. The authors also thank J. Martínez and F. Becerril for
logistic help in the field site. This study was partially funded by a PhD dissertation grant
provided to RMS by the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT fellowship
No 144803).
51
References
Anderson, D.R., Link, W.A., Johnson, D.H., and Burnham, K.P. 2001. Suggestions for
presenting the results of data analyses. J. Wildl. Manag. 65(3): 373-378.
Anholt, B.R., Voburger, C., and Knaus, P. 2001. Mark–recapture estimates of daily survival
rates of two damselflies (Coenagrion puella and Ischnura elegans). Can. J. Zool. 79(5): 895899. doi:10.1139/cjz-79-5-895
Brodie, E. D. III. 1989. Behavioral modification as a means of reducing the cost of
reproduction. Am. Nat. 134(2): 225–238.
Brownie, C., Hines, J.E., Nichols, J.D., Pollock, K.H., and Hestbeck, J.B. 1993. Capturerecapture studies for multiple strata including non-Markovian transitions. Biometrics 49(4):
1173-1187.
Burnham K.P., and Anderson, D.R. 2002. Model selection and multimodel inference.
Springer Verlag, N.Y.
Cam, E., and Monnat, J.Y. 2000. Apparent inferiority of first-time breeders in the kittiwake:
the role of heterogeneity among age classes. J. Anim. Ecol. 69(3): 380-394.
Charnov, E.L., and Gillooly, J.F. 2003. Thermal time: body size, food quality and the 10ºC
rule. Evol. Ecol. Res. 5(1): 43-51.
52
Clutton-Brock, T.H. 1991. The evolution of parental care. Princeton University Press, N.J.
Cook, L.P., Brower, L.M., and Croze, H.J. 1967. The accuracy of population estimation from
multiple recapture data. J. Anim. Ecol. 36(1): 57-70.
Córdoba-Aguilar, A. 1994. Adult survival and movement in males of the damselfly Hetaerina
cruentata (Odonata: Calopterygidae). Fla. Entomol. 77(2): 256-264.
Crowl, T.A., and Alexander, J.E. 1989. Parental care and foraging ability in male water bugs
(Belostoma flumineum). Can. J. Zool. 67(2): 513-515.
Cullen, M.J. 1969. The biology of giant water bugs (Hemiptera: Belostomatidae) in Trinidad.
Proc. R. Entomol. Soc. Lond. A 44(7-9): 123-137.
Digiani, M.C. 2002. Belostomatidae (Insecta: Heteroptera) as intermediate hosts of digenetic
trematodes. Comp. Parasitol. 69(1): 89-92.
Doligez, B., Clobert, B., Pettifor, R.A., Rowcliffe, M., Gustafsson, L., Perrins, C.M., and
McCleery, R.H. 2002. Cost of reproduction: assessing responses to brood size manipulation
on life history and behavioural traits using multi-state capture-recapture models. J. Appl. Stat.
29(1-4): 407-423. doi: 10.1080/02664760120108845
García-González, F., Núñez, Y., Ponz, F., Roldán, E.R.S., and Gomendio, M. 2005. Paternity
analysis in the golden egg bug using AFLPs: do the males preferentially accept their true
genetic offspring? Ecol. Entomol. 30(4): 444-455. doi:10.1111/j.0307-6946.2005.00713.x
53
Gilg, M.R., and Kruse, K. 2003. Reproduction decrease life span in the giant waterbug
(Belostoma flumineum) Am. Midl. Nat. 149(2): 306-319.
Gillooly, J.F., and Dodson, S.I. 2000. The relationship of egg size and incubation temperature
to embryonic development time in univoltine and multivoltine aquatic insects. Freshw. Biol.
44(4): 595-604. doi:10.1046/j.1365-2427.2000.00607.x
Gomendio, M., and Reguera, P. 2001. Egg carrying in the golden egg bug (Phyllomorpha
laciniata): parental care, parasitism, or both? Reply to Kaitala et al. Behav. Ecol. 12(3): 369373.
Ichikawa, N. 1989. Breeding strategy of the male brooding water bug, Diplonychus major
Esaki (Heteroptera: Belostomatidae): Is male back space limiting? J. Ethol. 7(2): 133-140.
Ihaka, R., and Gentleman, R. 1996. R: A language for data analysis and graphics. J. Comput.
Graph. Stat. 5(3): 299-314.
Johnson, J.B., and Omland, K.S. 2004. Model selection in ecology and evolution. Trends
Ecol. Evol. 19(2): 101-108. doi:10.1016/j.tree.2003.10.013
Kaitala, A., Espadaler, X., and Lehtonen, R. 2000. Ant predation and the cost of egg carrying
in the golden egg bug: experiments in the field. Oikos, 89(2): 254-258. doi: 10.1034/j.16000706.2000.890205.x
54
Kaitala, A., Härdling, R., Katvala, M., Macías-Ordóñez, R., and Miettinen, M. 2001. Is
nonparental egg carrying parental care?. Behav. Ecol. 12(3): 367-368.
Kaitala, A., Gamberale-Stille, G., and S. Swartling. 2003. Egg carrying attracts enemies in a
cryptic coreid bug (Phyllomorpha laciniata). J. Insect. Behav. 16(3): 319-328.
Kendall, W.L., Nichols, J.D., and Hines, J.E. 1997. Estimating temporary emigration using
capture-recapture data with Pollock's robust design. Ecology 78(2): 563-578.
Kéry, M., and Juillerat, L. 2004. Sex ratio estimation and survival analysis for Orthetrum
coerulescens (Odonata, Libellulidae). Can. J. Zool. 82(3): 399-406. doi: 10.1139/z04-004
Kight, S.L., and Kruse, K.C. 1992. Factors affecting the allocation of paternal care in
waterbugs (Belostoma flumineum Say). Behav. Ecol. Sociobiol. 30(6): 409-414.
Kight, S.L., Sprague, J., and Kruse, K.C., and Johnson L. 1995. Are egg-bearing male water
bugs, Belostoma flumineum Say (Hemiptera: Belostomatidae), impaired swimmers? J. Kansas
Entomol. Soc. 68(4): 468-470.
Kight, S.L., Batino, M., and Zhang, Z. 2000. Temperature-Dependent Parental Investment in
the Giant Waterbug Belostoma flumineum (Heteroptera: Belostomatidae). Ann. Entomol. Soc.
Am. 93(2): 340–342.
55
Kraus, W.F. 1989. Is male space limiting? An investigation into the reproductive demography
of the giant water bug, Abedus indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). J. Insect. Behav.
5(2): 623-648
Kraus, W.F., Gonzalez, M.J., and Vehrencamp, S.L. 1989. Egg development and an
evaluation of some of the costs and benefits for paternal care in the belostomatid, Abedus
indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). J. Kansas Entomol. Soc. 62(4): 548-562.
Krebs, C.J. 1999. Ecological methodology. Benjamin Cummings, CA.
Krebs, J.R., and Davies, N.B. 1993. An introduction to behavioural ecology. Blackwell
Scientific Publications, Oxford, UK.
Kruse, K.C. 1990. Male backspace availability in the giant waterbug (Belostoma flumineum).
Behav. Ecol. Sociobiol. 26(4): 281-289.
Lebreton, J.D., Burnham K.P., Clobert, J., and Anderson, D.R. 1992. Modeling survival and
testing biological hypotheses using marked animals: a unified approach with case studies.
Ecol. Monogr. 62(1): 67-118.
Li, D., and Jackson, R.R. 2003 A predators preference for egg-carrying prey: a novel cost of
parental care. Behav. Ecol. Sociobiol. 55(2): 129-136. doi: 10.1007/s00265-003-0689-x
56
Machado, G., Requena, G.S., Buzzato, B.A., Osses, F., and Rosseto. L.M. 2004. Five new
cases of paternal care in Harvestmen (Arachnida: Opiliones): Implications for the evolution of
male guarding in the Neotropical family Gonyleptidae. Sociobiology 44(2): 1-22.
Magnhagen, C. 1991. Predation risk as a cost of reproduction. Trends Ecol. Evol. 6(6): 183186.
Manica, A., and Johnstone, R.A. 2004. The evolution of paternal care with overlapping
broods. Am. Nat. 164(4): 517-530. doi: 10.1086/423792
Munguía-Steyer, R. 2007. Sexual selection and paternal care in a wild population of Abedus
breviceps (Hemiptera: Belostomatidae). Ph.D. thesis, Department of Evolutionary Biology,
Instituto de Ecología, A. C. Xalapa, Veracruz, Mexico.
Pradel, R., Hines, J.E., Lebreton, J.D., and Nichols, J.D. 1997. Capture–recapture survival
models taking account of transients. Biometrics 53(1): 60-72.
Reguera, P., and Gomendio M. 1999. Predation costs associated with parental care in the
golden egg bug Phyllomorpha laciniata (Het.: Coreidae). Behav Ecol 10(5):541–544.
Schmidt, B.R., Schaub, M., and Anholt, B.R. 2002. Why you should use capture-recapture
methods when estimating survival and breeding probabilities: on bias, temporary emigration,
overdispersion
and
common
toads.
doi: 10.1163/15685380260449234
57
Amphibia-Reptilia
23(3):
375-388.
Shaffer, L. and Formanowicz, D.R. 1996. A cost of viviparity and parental care in scorpions:
reduced sprint speed and behavioural compensation. Anim. Behav.51(5): 1017–1024
Smith, R.L. 1976a. Male brooding behavior of the water bug Abedus herberti (Hemiptera:
Belostomatidae) Ann. Entomol. Soc. Am. 69(4): 740-746.
Smith, R.L. 1976b. Brooding behavior of a male water bug Belostoma flumineum (Hemiptera:
Belostomatidae). J. Kans. Entomol. Soc. 49(3): 333-343.
Smith, R.L. 1979a. Paternity assurance and altered role in the mating behaviour of a giant
water bug, Abedus herberti (Heteroptera: Belostomatidae) Anim. Behav. 27(3): 716-725.
Smith, R.L. 1979b. Repeated copulation and sperm precedence: paternity assurance for a male
brooding waterbug. Science (Washington, D.C.) 205(410): 1029-1031.
Smith, R.L. 1997. Evolution of paternal care in the giant water bugs (Heteroptera:
Belostomatidae). In: Social Competition and Cooperation in Insects and Arachnids. Edited by
B.J. Crespi and J.C. Choe. Cambridge University Press, UK. pp. 116-149.
Stephens, P.A., Buskirk, S.W., Hayward, G.D. and Martínez del Río, C. 2005. Information
theory and hypothesis testing: a call for pluralism. J. Appl. Ecol. 42(1): 4-12. doi:
10.1111/j.1365-2664.2005.01002.x
58
Svensson, I. 1988. Reproductive costs in two sex-role reversed pipefish species
(Syngnatidae). J. Anim. Ecol. 57(3): 929-942.
Tallamy, D.W. 2000. Sexual selection and the evolution of exclusive paternal care in
arthropods. Anim. Behav. 60(5): 559-567. doi:10.1006/anbe.2000.1507
Tallamy, D.W. 2001. Evolution of exclusive paternal care in arthropods. Annu. Rev. Entomol.
46: 139-165.
Thomas, L.K. 1994. The evolution of parental care in assassin bugs. Ph.D. thesis, University
of Cambridge, Cambridge, UK.
Trivers, R.L. 1972. Parental investment and sexual selection. In Sexual selection and the
descent of man. Edited by B. Campbell. Aldine, IL. pp 136-179.
Venkatesan, P. 1983. Male brooding behaviour of Diplonychus indicus Venk. & Rao
(Hemiptera: Belostomatidae). J. Kans. Entomol. Soc. 56(1): 80-87.
Voelker, J. 1968. Untersuchungen zur Ernahrung, Fortpflazungs biologie and Entwicklung
von Limnogeton fieberi Mayr. (Belostomatidae, Hemiptera) als Beitrag Zur Kenntnis von
naturlichen Feinden tropischer subwasserschnecken. Entom. Mitt. Zool. Staatsinst. Zool. Mus.
Hamburg 3: 1-2.
Webb, J.N., Székely, T., Houston, A.I., and McNamara, J.M. 2002. A theoretical analysis of
the energetic costs and consequences of parental care decisions. Philos. Trans. R. Soc. Lond.
Biol. Sci. Na. 357(1419): 331-340. doi: 10.1098/rstb.2001.0934
59
White, G.C., and Burnham, K.P. 1999. Program MARK: survival estimation from populations
of marked animals. Bird Study 46: S120-S139.
Williams, K., Nichols, J., and Conroy, M. 2002. Analysis and management of animal
populations. Academic Press, CA.
60
Tables
1. Model selection for effects on survival and recapture probabilities of sex and male parental
status (brooding and non-brooding) in Abedus breviceps Stål, 1862.
Model description
Survival
Recapture
Transition
probability
probability
probabilty
Φ(m2)
ρ(sex)
ψ(care)
Φ(m2)
AICc
AICc
Parameters Deviance
weight
4649.78
0.5598
6
3189.441
ρ(sex + care) ψ(care)
4651.62 0.2235
7
3189.256
Φ(m2 + care)
ρ(sex)
ψ(care)
4653.81 0.0747
8
3189.424
Φ(m2 + sex)
ρ(sex)
ψ(care)
4653.81 0.0745
8
3189.428
Φ(m2 + care)
ρ(sex + care) ψ(care)
4655.60 0.0305
9
3189.185
Φ(m2 + sex)
ρ(sex + care) ψ(care)
4655.66 0.0296
9
3189.245
Φ(m2+ sex +care) ρ(sex + care) ψ(care)
4659.66
0.0040
11
3189.182
Φ(m2)
ρ(care)
ψ(care)
4660.69 0.0024
6
3200.351
Φ(m2 + sex)
ρ(care)
ψ(care)
4664.22 0.0004
8
3199.833
Φ(m2 + care)
ρ(care)
ψ(care)
4664.46 0.0004
8
3200.076
Φ(m2)
ρ(.)
ψ(care)
4665.21 0.0002
5
3206.884
Φ(sex + care)
ρ(sex + care) ψ(care)
4681.60 <0.0001
8
3217.211
Note: Models including m2 classes account for transients in the population.
61
2. Estimation of survival, recapture and transience probabilities over a two day period in
Abedus breviceps obtained for the most supported model over a two day period.
Description
Parameter Estimate Standard
error
95% Confidence
interval
Lower
Upper
Survival
φ
0.9150
0.0065
0.9013
0.9269
Transient Survival
φ
0.7447
0.0290
0.6837
0.7974
Female recapture
ρf
0.3588
0.0140
0.3318
0.3868
Male recapture
ρm
0.2730
0.0150
0.2445
0.3035
ψ nb to b
0.0381
0.0094
0.0234
0.0615
ψ b to
0.0850
0.0186
0.0549
0.1293
Transition from non-brooding
to brooding status
Transition from brooding to
non-brooding status
nb
Note: Transient survival estimate was used to obtain an unbiased survival estimate of resident
individuals in the population.
62
Figure captions
Fig. 1. Munguía-Steyer and Macías-Ordóñez. Survival probability by sex and parental status
of the model that accounts for transience, and different recapture rates by sex and condition
(φ(m2 + sex + care) ρ(sex + care) ψ(care)) of the waterbug Abrevis breviceps Stål, 1862. Note
that this is not the best supported model but illustrates the similarity of survival estimates (and
their 95% confidence interval) among females, brooding and non-brooding males.
Fig. 2. Munguía-Steyer and Macías Ordóñez. Function survival probability (φ) of adult
individuals by time elapsed after adult emergence in a population of the waterbug Abrevis
breviceps . Vertical lines illustrate hatching time if males obtain an egg pad: (a) One day after
adult emergence at 21ºC (dotted line); (b) One day after adult emergence at 16ºC
(discontinuous line); (c) 10 days after adult emergence at 16 ºC (continuous line).
63
64
65
CAPÍTULO III
Costos y beneficios asociados al cuidado paterno en la chinche acuática gigante Abedus
breviceps (Hemiptera: Belostomatidae).
66
Resumen
Los machos de las especies de hemípteros acuáticos pertenecientes a la subfamilia
Belostomatinae cuidan de los huevos desde la oviposición hasta la eclosión cargando la
puesta de huevos sobre su dorso. La puesta debe mantenerse humectada y oxigenada para
desarrollarse adecuadamente y maximizar el porcentaje de eclosión. Cuando los machos se
encuentran debajo del agua, suelen realizar movimientos que promueven la oxigenación de
los huevos. Una de las formas que presentan los machos belostomatinos para mantener
oxigenada la puesta en condiciones subacuáticas, consiste en ventilar los huevos
impulsándose hacia adelante y atrás con las patas traseras, mientras permanecen sostenidos
con las patas delanteras, conducta conocida como “movimientos de bombeo de la puesta”. En
este trabajo evaluamos algunos factores que pueden incidir en la frecuencia de los
movimientos de bombeo como la temperatura y oxígeno disuelto en el agua, así como el
grado de desarrollo de los huevos que portan los machos. En condiciones naturales,
encontramos que existe una relación proporcional entre la frecuencia de los movimientos de
bombeo que los machos realizan y el tamaño de los huevos que portan. Al analizar las curvas
de crecimiento de los huevos en condiciones de laboratorio mediante un modelo mixto de tipo
logístico estimamos que los machos que no realizaron movimientos de bombeo portaban
puestas de huevos que se encontraban en su primer tercio de desarrollo. En la evaluación de
los beneficios del cuidado paterno encontramos que las puestas portadas por un macho
presentan una supervivencia mayor a las de aquellas sin cuidado paterno aún en las mejores
condiciones ambientales. Asimismo, discutimos el mantenimiento en tiempo evolutivo del
cuidado paterno con base a los componentes asociados a los costos y beneficios en el cuidado
paterno en la subfamilia Belostomatinae.
67
Palabras clave: Belostomatidae, Cuidado paterno, Movimientos de bombeo Optimización,
Supervivencia de la progenie, Abedus breviceps.
68
Introducción:
El cuidado parental es toda aquella conducta realizada por uno o ambos progenitores
que incrementa la supervivencia de la progenie (Clutton-Brock 1991). Si este incremento en
la adecuación presente genera una disminución en el éxito reproductivo residual de los padres,
se le conoce como inversión parental (Trivers 1972). Esta disminución en el éxito
reproductivo residual generada por una conducta parental puede ser debida por factores tales
como: pérdidas de oportunidades de apareamiento (Clutton-Brock 1991, Magrath & Komdeur
2003) o alimentación (Tallamy & Schaeffer 1997), un aumento en el riesgo de depredación
(Magnhagen 1991) y /o un aumento en el gasto energético (Clutton-Brock 1991). Dado que
existe presión de selección por aumentar el éxito reproductivo de por vida (Clutton-Brock
1991, Gross 2005), en algunas ocasiones los machos parentales generarán conductas
perjudiciales sobre la progenie presente tales como la deserción de las crías, el aborto
selectivo y el canibalismo filial (Clutton-Brock 1991, Okuda et al. 1997, Gross 2005) o bien
modularán la intensidad del cuidado paterno en base a una serie de factores ecológicos o
ambientales (Clutton-Brock 1991, Neff & Gross 2001). Estas conductas suelen ocurrir en
situaciones en las cuales los costos implicados en el cuidado paterno son mayores a los
beneficios, lo que ocasionará una disminución en el éxito reproductivo de por vida (Webb et
al. 2002). El estudiar los presuntos costos del cuidado parental, así como los beneficios
implicados en el mismo es de vital importancia para entender el mantenimiento de este rasgo
(Gross & Sargent 1985, Clutton-Brock 1991).
El cuidado parental en las especies de hemípteros acuáticos pertenecientes a la familia
Belostomatidae es realizado exclusivamente por los machos (Smith 1997). Los machos
parentales se encargan de mantener a los huevos en condiciones de humectación y
oxigenación que les permitan seguir viables hasta la eclosión de las ninfas (Smith 1976a,
1976b, 1997, Ichikawa 1988). En el caso de la subfamilia Belostomatinae los machos son
69
ovipositados en su dorso hasta con más de una centena de huevos. Los huevos quedan
adheridos mediante una sustancia mucilaginosa que las hembras secretan y que sirve como
pegamento mientras la puesta de huevos se mantenga húmeda (Smith 1997). Los machos
belostomatinos presentan diferentes patrones conductuales que mantienen la puesta de huevos
viable (Smith 1976a, 1997). Los machos parentales pueden permanecer en la interfaz aireagua, condición que los deja más expuestos a depredadores (Smith 1997), o bien realizar una
serie de conductas locomotrices debajo de la superficie que facilitan la difusión del oxígeno
en el agua, pero que representan un gasto energético debido a la actividad muscular (Smith
1997). Se ha propuesto que estas conductas locomotrices han evolucionado debido a que el
oxígeno disuelto en el agua en condiciones de saturación es mucho menor (10-12 ppm O2)
que el presente en el aire (200 000 ppm O2) (Eriksen et al. 1996). El tamaño inusualmente
grande de los huevos de los belostomátidos con respecto a otros insectos acuáticos (Gillooly
& Dodson 2002), dificulta la difusión del oxígeno por medios pasivos, ya que mientras mayor
sea el tamaño de los huevos, menor la relación superficie/volumen (Smith 1997).
Se ha descrito un par de conductas locomotrices asociadas al cuidado paterno en los
machos belostomatinos: a) cepillado de la puesta de huevos: los machos cepillan los huevos
con sus patas traseras de manera alternada generando una corriente de agua sobre la puesta
(Smith 1976a, 1976b 1997). b) movimientos de bombeo de la puesta: consiste en una serie de
movimientos impulsados por sus patas traseras con las que mueven todo su cuerpo hacia
delante y hacia atrás de manera periódica ventilando la puesta de huevos que portan (Smith
1976a, 1997, Venkatesan 1983). La ventilación se define como el flujo de algún fluido (en
este caso agua) generado por medios pasivos o activos (Eriksen et al. 1996). El flujo de agua
facilita la difusión del oxígeno disuelto en el agua a través de las membranas de los huevos,
por tal motivo existen muchas especies en las cuales los progenitores realizan movimientos de
ventilación tales como peces (Neff & Gross 2001, Ríos-Cárdenas & Webster 2005),
70
crustáceos (Dick et al. 1988, Baeza & Fernández 2002) e hirudineos (Kutschera & Wirtz
2001) incrementando la viabilidad de la puesta de huevos.
En las especies estudiadas hasta la fecha, se ha encontrado que los machos
belostomatinos parentales que cargan una puesta de huevos sufren de una menor movilidad
(Smith 1976a, Kight et al. 1995), una menor capacidad de forrajeo (Crowl & Alexander
1989), aunque no sufren mayor mortalidad que los demás adultos (Munguía-Steyer & MacíasOrdóñez 2007). Al ser una actividad muscular, los movimientos de bombeo ocasionan un
gasto energético (Smith 1976b), por lo tanto es de esperarse que estos sean un carácter
conductual plástico (Schlichting & Pigliucci 1998). La frecuencia de los movimientos de
bombeo puede encontrarse sujeta a optimización a partir de la relación costo (gasto
energético)/beneficio (supervivencia de la progenie) (Parker & Maynard-Smith 1990).
Algunos de los factores candidatos a incidir en la modulación de intensidad del cuidado
paterno, en este caso los movimientos de bombeo son: (a) la concentración del oxígeno
disuelto en el agua, a medida que el oxígeno disuelto en el agua es mayor, los movimientos de
bombeo podrían resultar menos relevantes para la viabilidad de la progenie como ocurre en
peces (Jones & Reynolds 1999a, Green & McCormick 2004); (b) la temperatura del agua,
pues como la temperatura incrementa el metabolismo en los insectos, puede existir un
aumento en la demanda de oxígeno de los embriones. Existen estudios que demuestran un
incremento en los movimientos de ventilación al aumentar la temperatura del agua en peces
(Green & McCormick 2004) y crustáceos (Dick et al. 1998); (c) el grado de desarrollo de los
huevos, dado que los huevos crecen a medida que se desarrollan, la relación superficie de
difusión/volumen disminuye y la tasa metabólica se incrementa (Smith 1997). Al aumentar la
demanda de oxígeno por unidad de volumen se espera una mayor frecuencia de los
movimientos de ventilación, tal como se ha encontrado en crustáceos (Baeza & Fernández
2002) y peces (Greeen & McCormick 2004). Un cuarta variable, la certidumbre de paternidad
71
del macho sobre los huevos que porta, también debe ser considerada. De hecho, en
escarabajos (Hunt & Simmons 2002) y peces (Neff & Gross 2001) los machos dominantes
disminuyen la intensidad del cuidado paterno cuando el número de machos furtivos robadores
de cópulas se incrementa. El único estudio de paternidad realizado en la subfamilia
Belostomatinae, realizado en condiciones de laboratorio, encontró que los machos de la
especie Abedus herberti Hidalgo, 1935 presentan altos porcentajes de paternidad (99%) sobre
la puesta de huevos que portan (Smith 1979). En todas las especies belostomatinas estudiadas,
los machos evitan ser ovipositados antes de copular con la hembra y presentan un sistema de
cópulas repetidas intercalada por eventos de oviposición de uno a cuatro huevos, mecanismo
que ha sido propuesto como una manera efectiva de asegurar paternidad (Smith 1979, 1997).
Hasta la fecha, no se han realizado estudios de paternidad en condiciones naturales, en las
cuales podrían ocurrir fenómenos como el agotamiento espermático o un aumento en la
competencia espermática, que modificaran el alto porcentaje de paternidad presente en
condiciones de laboratorio. De ser nimios estos procesos, se espera que los machos presenten
altos niveles de paternidad en campo y por lo tanto no incidan en la modulación de los
movimientos de bombeo.
En todas las especies belostomatinas estudiadas los machos parentales portan las puesta
de huevos sobre su dorso (Smith 1997). Los machos pueden deshacerse de la puesta que
portan (Smith 1976b, 1980, Kight & Kruse 1992, Kigth et. al 2000, RMS observación
personal) ya sea por medios activos (con sus patas) o pasivos (permaneciendo fuera del agua
hasta que la sustancia mucilaginosa con la que se encuentran pegados se seque). En la
actualidad se desconoce la frecuencia con la que los machos pierden puestas de huevos en
condiciones naturales. Se ha argumentado que los machos abortan puestas con el fin de
incrementar su éxito reproductivo de por vida cuando estas son chicas o poco desarrolladas
(Kight & Kruse 1992, Kight et al. 2000). Lamentablemente estos estudios han sido realizados
72
en situaciones de laboratorio y se sabe que condiciones de hacinamiento y estrés son causa
para que los machos se retiren las puestas (Smith 1976b, 1980, RMS observación personal).
En un trabajo previo en la especie Abedus breviceps, Munguía-Steyer & Macías-Ordóñez
(2007) estimaron que al perder una puesta de huevos, la esperanza de conseguir otra en el
futuro se topa con la escasa expectativa de vida de los machos parentales en condiciones
naturales, aunque esta situación puede ser dependiente de las interacciones ecológicas a las
que se halle involucrada determinada población o especie. En este contexto, dado que los
machos presentan costos asociados al cuidado paterno y que tienen la capacidad de perder las
puestas que portan, es pertinente estudiar los beneficios en términos de supervivencia que el
cuidado paterno les genera a los huevos que portan. En este trabajo empleamos a la especie
Abedus breviceps para estimar cuales de las variables morfológicas (grado de desarrollo de los
huevos) y ambientales (temperatura y oxígeno disuelto) están asociadas a la frecuencia de los
movimientos de bombeo en los machos parentales en condiciones naturales, así como el
efecto del cuidado paterno en la viabilidad de la progenie.
Materiales y métodos:
Movimientos de bombeo
La estimación de la frecuencia de los movimientos de bombeo se llevó a cabo en
condiciones naturales, en el arroyo Texala ubicado en el fondo de un cañón en el estado de
Tlaxcala, México (N 19°21'21", W 98°22'32", 2295 m.s.m.), en seis sesiones realizadas
durante el 1 al 17 de mayo del 2005 de las 10:00 a las 15:00 horas. Se hicieron observaciones
focales de machos que presentaban puesta de huevos sobre su dorso y se registró el número de
movimientos de bombeo realizados por cada macho durante un periodo de tres minutos. Si un
individuo interrumpía los movimientos de bombeo antes de cumplir los tres minutos por
periodos de inactividad continua mayores a un minuto, se desechaba ese registro y se repetía
73
el procedimiento. Se registró el oxígeno disuelto en el agua y la temperatura del agua en cada
evento de observación mediante un oxímetro YSI 55 (Yellow Spring instruments, Inc.) con
medición de temperatura integrada. Una vez contabilizada la frecuencia de movimientos de
bombeo, se capturó el macho parental y se le midió el tamaño a dos huevos de la puesta,
retirados con un par de agujas de disección del borde de la puesta y se obtuvo el promedio de
ambas medidas. La medición fue realizada con un vernier digital con una exactitud de ±0.02
mm (DSE, Inc). La puesta que cada macho portaba se consideró parcial o total dependiendo si
cubría o no toda su área ovipositable. Se consideró que los machos no habían realizado
movimientos de aireación (frecuencia 0) si no la realizaron durante un periodo de 50 minutos
de observación. Se estimaron los rangos y coeficientes de variación para el oxígeno, la
temperatura y la longitud de los huevos. Se realizó una regresión múltiple considerando como
variable de respuesta la frecuencia de los movimientos de bombeo (número de movimientos
de bombeo / minuto) y como variables independientes tanto las variables ambientales
(oxígeno disuelto y temperatura) como la morfológica (longitud de los huevos) y sus
interacciones. Se redujo este modelo al mínimo adecuado utilizando el criterio de información
de Akaike con corrección para muestras pequeñas (AICc) (Burnham & Anderson 2002) y se
estimó el peso relativo que tuvo cada modelo. El AIC establece un compromiso entre el grado
de ajuste del modelo y el número de parámetros presentes en el mismo, al comparar modelos,
el que tiene mayor soporte es aquel que presenta menor valor de AIC (Burnham & Anderson
2002, Johnson & Omland 2004).
Curvas de crecimiento de los huevos
Con el fin de estimar la relación entre el grado de desarrollo de los huevos y el tamaño
que presentan desde la oviposición hasta la eclosión, se modelaron cinco curvas de
crecimiento obtenidas a partir del mismo número de machos parentales. El crecimiento se
definió como el incremento en longitud en una serie de muestras secuenciales de huevos
74
pertenecientes a una misma puesta en el transcurso del tiempo. Las hembras ovipositaron a
los machos en condiciones de laboratorio y por lo tanto se pudo estimar el tiempo transcurrido
desde la fecha de oviposición hasta la eclosión. La temperatura durante el periodo de estudio
se fijó a 21 ºC en un cuarto de ambiente controlado, y fue corroborada con un dispositivo de
registro automático subacuático Stowaway Tidbit TB132 (Onset Computers. Corp.) (21.2 ºC,
SD = 0.7). El fotoperiodo fue de 10 horas luz/14 horas de oscuridad. Cada macho fue
colocado en una pecera individual a la que se le cambiaba el agua dos veces por semana y se
oxigenaba diariamente durante 10 minutos. Los machos fueron alimentados dos veces por
semana con grillos vivos, criados en laboratorio. A cada macho se le retiró un huevo de la
puesta que portaba mediante una aguja de disección cada dos días hasta que los huevos de la
puesta empezaron a eclosionar. Se midió la longitud total de cada huevo a partir de cada
imagen obtenida con una cámara digital Coolpix E4500 (Nikon Corp.) montada sobre un
microscopio estereoscopio SM2800 (Nikon Corp.) mediante el programa ImageJ v1.36
(Abramoff et al. 2004). Dado que el tamaño inicial, las condiciones ambientales y el
crecimiento de los huevos pertenecientes a la puesta de un macho no son independientes entre
sí, para la modelación de las curvas de crecimiento se construyeron modelos no lineales
mixtos (Pinheiro & Bates 2000). Otra ventaja de emplear estos modelos no lineales mixtos es
que se puede evaluar la importancia de las variaciones en las curvas de crecimiento entre
individuos y obtener parámetros poblacionales. El modelo no lineal utilizó una curva de
crecimiento logístico con cuatro parámetros para el ajuste de los datos, ajustando asimismo de
manera explícita la heterocedasticidad presente en las curvas (Pinheiro & Bates 2000). La
ecuación de esta curva logística es: A+(B-A)/(1+exp((xmid-x)/scal)). Los dos primeros
parámetros representan las asíntotas de los valores asociadas a la longitud de los huevos
durante la oviposición (A) y próxima a la eclosión (B); el tercer parámetro (xmid) representa
el día en el cual se presenta el punto de inflexión de la curva, y el cuarto (scal) es un
75
parámetro de escalamiento. El empleo del modelo no lineal mixto con una curva logística con
cuatro parámetros presentó mucho mejor soporte (AIC= -51.752) que el utilizar un modelo
lineal (AIC= 2.132) o cuadrático (AIC=-12.118), el modelo empleando la curva logística con
tres parámetros no alcanzó convergencia.
Efecto del cuidado paterno en la supervivencia de los huevos
Con el fin de determinar el efecto del cuidado paterno en la viabilidad (supervivencia)
de los huevos hasta su eclosión, asignamos de manera aleatoria los machos a dos tratamientos,
con cuidado paterno (CCP, n = 15) y sin cuidado paterno (SCP, n = 15). En el tratamiento sin
cuidado paterno removimos cuidadosamente la puesta de huevos del dorso de los machos,
colocándola sobre la interfaz aire-agua. Cada puesta fue colocada en un vaso de unicel (con
una base de 12 cm de diámetro y 24.5 cm de altura) que contenía dos centímetros de
profundidad de agua purificada mediante osmósis inversa y una proyección de unicel pegada
a la base con el con el mismo grosor, sobre la cual se colocaba la puesta de tal manera que la
base de la puesta siempre estuviera humectada y la punta de los huevos expuesta al aire, de
manera similar a la que tendría si el macho que la portaba se mantuviera con el dorso hacia
arriba, como frecuentemente hacen los machos parentales (Smith 1997). El nivel del agua se
revisaba diariamente y, en caso de ser necesario, se agregaba el agua faltante con una pipeta.
Estudios preliminares demostraron que una puesta de huevos en los mismos recipientes, pero
expuesta al aire sin humectación ocasiona la inviabilidad de todos los huevos (n=5).
Colocarlos sumergidos a 20 cm de profundidad también resultó en la inviabilidad de todos los
huevos (n=5).
Los machos con la puesta de huevos fueron colocados en los mismos recipientes, con 12
cm de agua de profundidad. Se cambió el agua en todos los recipientes de ambos tratamientos
cada dos días, las condiciones ambientales y de alimentación fueron las mismas que en el
experimento anterior. La supervivencia de los huevos se analizó mediante el empleo de un
76
modelo lineal generalizado de distribución binomial, dado que cada huevo se encontraba
agregado en una puesta. Para determinar el efecto del tratamiento se ha realizado una prueba
del cociente logarítmico de verosimilitud entre el modelo que sí incluyó este factor y otro que
no lo hizo. Con el fin de controlar el efecto del tamaño de las puestas en la supervivencia se
comparó el número de huevos que contenían las puestas de los dos tratamientos mediante una
prueba de rangos de Wilcoxon. Las pruebas estadísticas y gráficos fueron realizadas con el
programa R 2.3 (R Development Core Team, 2006).
Resultados
Movimientos de bombeo
La frecuencia de los movimientos de bombeo en los machos parentales sujetos a
observación focal, presentó un rango de 0 a 24 movimientos / minuto, con una mediana de
11.3 movimientos por minuto. Los rangos de las variables ambientales y morfológicas fueron:
temperatura = 17.2-22.6 ºC, oxígeno disuelto = 4.4-6.0 mg O/l y longitud del los huevos =
2.15-4.45 mm; las distribuciones de estas variables se presentan en la figura 1. Los
coeficientes de variación fueron: temperatura = 0.086, oxígeno disuelto = 0.093 y longitud de
los huevos = 0.198. De los cuarenta machos observados, nueve no mostraron movimientos de
bombeo, cuatro de los cuales presentaban puestas parciales, el 44.4 %. La proporción de
puestas parciales entre los machos que presentaron movimientos de bombeo fue de 29.0 %. El
modelo con mejor soporte sólo conserva el tamaño de los huevos como variable explicativa
de la frecuencia de los movimientos de ventilación (Cuadro 1). Los machos que no realizaron
movimientos de bombeo portaban huevos con una longitud de 2.15 a 2.85 mm. La regresión
es representada por la ecuación y = -19.12 + 87.29x (Figura 2), con los siguientes valores: r2=
0.698, F1,38= 87.78, p<0.001.
77
Curvas de crecimiento de los huevos
La curva de crecimiento obtenida a partir del modelo no lineal mixto utilizando una
curva logística de cuatro parámetros indica que la mayor variación interindividual se
encuentra en el punto de inflexión de la curva, es decir, el tiempo desde la oviposición cuando
la tasa de crecimiento de los huevos se eleva a su máximo (Cuadro 2). Fuera de ese parámetro
no existió gran variación interindividual en el crecimiento de puestas portadas por diferentes
padres, tal como muestran los efectos aleatorios del Cuadro 2. La ecuación del modelo
logístico es 2.53 + 2.134 / (1+exp((11.651 - x) / 2.967)) (Figura 3). La curva logística del
modelo mixto sirvió para estimar que los huevos tendrán una longitud mayor o igual a la de
los huevos que portaban los machos que no hicieron movimientos de bombeo al séptimo día,
de los 21 días que dura el cuidado paterno (Figura 2). Esta estimación nos permite sugerir que
los machos que no presentaron esta conducta portaban huevos que se encontraban en el
primer tercio de su etapa de desarrollo.
Efecto del cuidado paterno en la supervivencia de los huevos
En el estudio de supervivencia, los huevos ubicados en la interfaz aire-agua sin cuidado
paterno presentaron mayor inviabilidad que los que se encontraban sobre el dorso de los
machos parentales (Figura 4). Las puestas de huevos pertenecientes a los machos que
realizaban cuidado paterno presentaron un rango de supervivencia de 64.7-100 % con una
mediana del 93.4 %, mientras las puestas de huevos sin cuidado paterno presentaron un rango
de supervivencia del 0-81.3% con una mediana del 46.5 %. La prueba del cociente
logarítmico de similitud entre el modelo lineal generalizado mixto que incorporó el efecto del
cuidado paterno y el modelo nulo fue de χ2= 82.22, gl=1, p<0.001, lo que soporta la hipótesis
de que el cuidado paterno incrementa la viabilidad de los huevos. La variación asociada a los
efectos aleatorios (puestas diferentes) fue de 1.59 (Desv. Est.). No existió diferencia en el
tamaño de la puesta entre los dos tratamientos, W=107, p = 0.947.
78
Discusión
Existen varias especies en las cuales los padres modulan la intensidad de su cuidado
parental modificando la frecuencia de ventilaciones que realizan hacia su progenie (Jones &
Reinolds 1999a, Neff & Gross 2001). En el crustáceo Crangonyx pseudogracilis Bousfield,
1958 las hembras parentales incrementan los movimientos de ventilación a medida que la
temperatura aumenta o el oxígeno disuelto en el agua disminuye. Las hembras parentales
también ajustan la intensidad de su cuidado al grado de desarrollo de su progenie de manera
no lineal (Dick et al. 1998). El incremento proporcional en los movimientos de ventilación
asociados al grado de desarrollo de los embriones se ha registrado en el pez pomacéntrido
Amphiprion melanopus Bleeker, 1852 (Green & McCormick 2004) y el cangrejo Cancer
setosus (Molina, 1782) (Baeza & Fernández 2002). En el caso del pez góbido Pomatoschistus
microps (Krøyer, 1838) los machos ventilaron por más tiempo y a mayor frecuencia en
concentraciones bajas de oxígeno, perdiendo más peso que los machos que se encontraban a
mayor concentración (Jones & Reynolds 1999a). En el caso de la especie Abedus breviceps,
los machos no respondieron a las variaciones de oxígeno y temperatura en términos de la
conducta observada, pero sí se observó una relación con el grado de desarrollo de la puesta
que portaban. Esta situación puede deberse a que, a diferencia de las especies citadas los
belostomátidos no respiran el oxígeno disuelto a través de agallas, sino mediante una burbuja
formada por unos apéndices retráctiles a partir de aire que almacenan al subir a la superficie
(Eriksen et al. 1996, Smith 1997). Se ha propuesto que las agallas traqueales en los insectos
adultos perdieron su función respiratoria al dar origen a las alas (Averof & Cohen 1997),
salvo en el caso de unos cuantos casos de “fósiles vivientes” que todavía las conservan
(Marden & Thomas 2003). El hecho de que los belostomátidos carezcan de agallas traqueales
pudiera ocasionar que los machos parentales no contaran con la sensibilidad perceptual
79
necesaria para detectar cambios de concentración de oxígeno disuelto de 1.5 mg O/l y así
modular su esfuerzo parental. La variación en los parámetros de temperatura y oxígeno fue
baja, a diferencia de la ocurrida en el grado de desarrollo de los huevos, lo cual podría ser más
fácilmente estimado por los machos parentales. Los machos tienen la capacidad de sentir la
puesta de huevos con sus patas o al salir del agua, detectar el cambio en el peso de la puesta
sobre su dorso a partir de que van aumentando en tamaño. El aumento de peso asociado al
crecimiento en los belostomátidos se debe a la absorción de agua en los huevos a través del
hidropilo (Madhavan 1974, Venkatesan & Rao 1980). Es interesante hacer notar que los
machos a los cuales no se les registró eventos de bombeo, cargaban puestas con menor grado
de desarrollo (menores al 33%) según las predicciones del modelo logístico mixto. Cuando
los huevos presentan un menor grado de desarrollo son más chicos y esféricos, por lo cual la
difusión de oxígeno podría ser suficiente para su viabilidad a través de los medios pasivos ya
que tienen más superficie de difusión por unidad de volumen (Hinton 1969), evitando los
machos el tener que ventilar, conducta que representa un gasto energético de los movimientos
de bombeo.
Además de incrementar la supervivencia de la puesta de huevos, existe un motivo
adicional por el cual los machos pudieran ventilar a la progenie mediante los movimientos de
ventilación, que es el de atraer hembras (Jones & Reynolds 1999b, Pampoulie et al. 2004).
Los movimientos de bombeo en los machos belostomátidos podrían ser una señal honesta
hacia las hembras al reflejar su calidad como padres (Tallamy 2000). El hecho de que no se
presenten movimientos de bombeo durante los primeros estadíos de desarrollo de puesta de
huevos parciales (con capacidad de recibir más huevos) no apoya la hipótesis de que los
machos parentales generen los movimientos de aireación para atraer hembras.
El modelo logístico demuestra que la curva de crecimiento es semejante a la estimada en
Abedus indentatus (Haldeman, 1854) (Kraus et al. 1989), sin embargo al haber implementado
80
un modelo mixto permite además saber cuáles son los parámetros de mayor variación entre
los individuos, en este caso el día durante el cual la tasa de crecimiento se acelera en los
individuos. Este análisis es importante ya que la variación en este parámetro (xmid) incide en
la modulación de la frecuencia de movimientos de bombeo, y los machos cuyas puestas
presentan esta aceleración del crecimiento en etapas más tardías podrían estar invirtiendo
menos energía en movimientos de bombeo. La menor inversión en los movimientos de
bombeo por parte algunos machos parentales podría ser relevante en condiciones de escasez
de alimento y tiempos cortos de cuidado paterno (e.g. a temperaturas elevadas) dado que ésta
podría ser la diferencia entre tener la energía para cuidar una segunda puesta de huevos o no.
En condiciones de altas tasas de mortalidad, la probabilidad de obtener una segunda puesta es
baja posiblemente debido a la depredación (Munguía-Steyer & Macías-Ordóñez 2007). La
baja probabilidad de vivir lo suficiente para que una segunda puesta de huevos no impediría la
evolución de conductas de optimización energética (e.g. menor inversión en los movimientos
de bombeo) si no resultan en perjuicio de la progenie actual (menor viabilidad).
La supervivencia de los huevos portados por sus padres fue mayor que la de aquellos sin
cuidado paterno, aún colocados en una combinación de variables ambientales altamente
favorable: humedad y exposición al oxígeno del aire pero no al sol directo. Esto sugiere que la
viabilidad de los huevos sin cuidado paterno debe ser mucho más baja en condiciones
naturales. Los huevos no viables del tratamiento sin cuidado paterno presentaron infecciones
fúngicas, posiblemente debido a la continua exposición de agua en su base. Esto nos lleva a
pensar la relevancia de los cambios de microhábitat a los que pueden estar sujetas las puestas
gracias a la movilidad de los machos parentales, ya que estos salen ocasionalmente a la
superficie (RMS, observación personal). A pesar de tener la capacidad de quitarse la puesta,
los machos belostomatinos tienen poco margen de maniobra, ya que si dejan la puesta de
huevos fuera del agua sobre un sustrato seco, ésta se deseca en un lapso de tiempo muy corto.
81
Por otro lado, las puestas de huevos sumergidas presentan alta incidencia de infecciones
fúngicas (Kraus et al. 1989, Smith 1997). Un trabajo previo en el belostomatino Diplonychus
sp demostró que los machos pueden perder hasta el 50 % de su peso en 24 horas debido a la
deshidratación (Venkatesan & Rao 1980). La marcada diferencia de la supervivencia entre la
puesta de huevos colocadas sobre los machos y la colocada en la interfase aire-agua, coincide
con lo encontrado para otras especies de machos belostomatinos tales como Diplonychus
indicus Venkatesan. & Rao, 1980 (Venkatesan 1983) Abedus herberti (Smith 1976a),
Belostoma flumineum Say, 1832 (Smith 1976b) y Belostoma malkini Lauck, 1962 (Cullen
1969). Sin embargo, en la especie Abedus indentatus, Kraus y colaboradores (1989)
encontraron altos valores de supervivencia en puestas sin cuidado paterno ubicadas en la
superficie. Será de gran utilidad seguir recopilando información de otras especies
belostomatinas para poder realizar análisis de tipo filogenético comparativo vinculando el
éxito de eclosión con las condiciones de oxigenación naturales a las que se hayan sometidas
las especies, y explorar así si las especies con mayores índices de supervivencia sin cuidado
paterno presentan abortos selectivos en condiciones naturales.
En conclusión, de momento podemos proponer dos cosas. Los movimientos de
representan un carácter conductual plástico que optimiza los costos energéticos asociados
(Parker & Maynard-Smith 1990, Webb et al. 2002). Asimismo, nuestros resultados permiten
plantear la pertinencia de estudiar estimadores de gasto energético tales como la disminución
de reservas lipídicas en los machos parentales asociadas a la frecuencia de los movimientos de
bombeo. Asimismo, al encontrar un menor porcentaje de viabilidad en las puestas de huevos
carentes de cuidado paterno, podemos afirmar que existe presión de selección que promueve
el mantenimiento de la puesta de huevos sobre el dorso de los machos, aún cuando estos
presenten la capacidad de removerla. El que este rasgo se haya mantenido presente a lo largo
de la filogenia no es sólo producto de estasis filogenética (Burt 2001), sino producto de la
82
interacción de presiones selectivas presentes por que conservan los patrones conductuales
asociados a cuidado paterno y restricciones morfológicas (tamaño del huevo) que limitan la
evolución de estrategias alternas (Smith 1997, Merilä & Björklund 2004).
83
Literatura Citada
Abramoff, M.D., P.J. Magelhaes and S.J. Ram. 2004. Image processing with ImageJ.
Biophotonics International 11: 36-42.
Averof, M. and S.E. Cohen. 1997. Evolutionary origin of insect wings from ancestral
gills. Nature 385: 627-630.
Baeza, J.A. and M. Fernández. 2002. Active brood care in Cancer setosus (Crustacea:
Decapoda): the relationship between female behaviour, embryo oxygen consumption and the
cost of brooding. Functional Ecology 36: 241-251.
Burnham K.P. and D.R. Anderson. 2002. Model selection and multimodel inference.
Springer Verlag, N.Y.
Burt, D.B. 2001. Evolutionary stasis, constraint and other terminology describing
evolutionary patterns. Biological Journal of Linnean Society 72: 509-517.
Clutton-Brock, T.H. 1991. The evolution of parental care. Princeton University Press,
NJ, USA.
Crowl, T.A. and J.E. Alexander. 1989. Parental care and foraging ability in male water
bugs (Belostoma flumineum). Canadian Journal of Zoology 67: 513-515.
Cullen, M.J. 1969. The biology of giant water bugs (Hemiptera: Belostomatidae) in
Trinidad. Proceedings of the Royal Entomological Society of London 44: 123- 137.
Dick, J.T.A., S.E. Faloon and R.W. Elwood. 1998. Active brood care in an amphipod:
influences of embryonic development, temperature and oxygen. Animal Behaviour 56: 663672.
Eriksen, C.H., G.A. Lamberti and V.H. Resh. 1996. Aquatic insect respiration. Pages
29-40 in An introduction to the aquatic insects of North America. Merritt, R.W. and K.W.
Cummins, editors. Kendall Hunt Publishing, IA, USA.
84
Gillooly, J.F. and S.I. Dodson. 2000. The relationship of egg size and incubation
temperature to embryonic development time in univoltine and multivoltine aquatic insects.
Freshwater Biology 44: 595-604.
Green, B.S. and M.I. McCormick. 2004. O2 replenishment to fish nests: males adjust
brood care to ambient conditions and brood development. Behavioral Ecology 16: 389-397.
Gross, M. R. 2005. The evolution of parental care. The Quarterly Review of Biology 80:
37:46.
Gross, M. R., and R. C. Sargent. 1985. The evolution of male and female parental care
in fishes. American Zoologist 25: 807–822.
Hinton, H.E. 1969. Respiratory systems of insect egg shells. Annual Review of
Entomology 14: 343-368.
Hunt, J. and L. Simmons. 2002. Confidence of paternity and paternal care: covariation
revealed through the experimental manipulation of the mating system in the beetle
Onthophagus taurus. Journal of Evolutionary Biology 15: 784-795.
Ichikawa, N. 1988. Male brooding behaviour of the giant water bug Lethocerus
deyrollei Vuillefroy (Hemiptera: Belostomatidae). Journal of Ethology 6: 121-127.
Kight, S.L. and K. Kruse. 1992. Factors affecting the allocation of paternal care in
waterbugs (Belostoma flumineum Say). Behavioral Ecology and Sociobiology 30: 409-414.
Kight, S.L., J. Sprague, K. Kruse, and L. Johnson. 1995. Are egg-bearing male water
bugs, Belostoma flumineum Say (Hemiptera: Belostomatidae), impaired swimmers? Journal
of the Kansas Entomological Society 68: 468-470.
Kight, S.L., M: Batino and Z. Zhang. 2000. Temperature-dependent parental investment
in the giant waterbug Belostoma flumineum (Heteroptera: Belostomatidae). Annals of the
Entomological Society of America 93: 340–342.
85
Kraus, W.F., M.J., Gonzalez and S.L. Vehrencamp. 1989. Egg development and an
evaluation of some of the costs and benefits for paternal care in the belostomatid, Abedus
indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). Journal of the Kansas Entomological Society 62:
548-562.
Kutschera, U. and P. Wirtz. 2001. The evolution of parental care in freshwater leeches.
Theory in Biosciences 120: 115-137.
Johnson, J.B., and K.S. Omland. 2004. Model selection in ecology and evolution.
Trends in Ecology and Evolution 19: 101-108.
Jones, J.C. and J.D. Reynolds. 1999a. Costs of egg ventilation for male common gobies
breeding in conditions of low dissolved oxygen. Animal Behaviour 57: 181-188.
Jones, J.C. and J.D. Reynolds. 1999b. The influence of oxygen stress on female choice
for male nest structure in the common goby. Animal Behaviour 57: 189-196.
Madhavan, M.M. 1974. Structure and function of the hydropyle of the egg of the bug,
Sphaerodema molestum. Journal of Insect Physiology 20: 1341-1349.
Magnhagen, C. 1991. Predation risk as a cost of reproduction. Trends in Ecology and
Evolution 6: 183-186.
Marden, J.H. and M.A. Thomas. 2003. Rowing locomotion by a stonefly that possesses
the ancestral pterygote condition of co-occurring wings and abdominal gills. Biological
Journal of Linnean Society 79: 341-349.
Magrath, J.L. and J. Komdeur. 2003. Is male care compromised by additional mating
opportunity? Trends in Ecology and Evolution 18: 424-430.
Merilä, J. and M. Björklund. 2004. Phenotypic integration as a constraint and
adaptation. Pages 107-129 in M. Piggliucci and K. Preston, editors. Phenotypic Integration:
Studying the ecology and evolution of complex phenotypes. Oxford University Press, Oxford,
UK.
86
Munguía-Steyer, R. and R. Macías-Ordóñez. 2007. Is it risky to be a father? Survival
assessment depending on sex and parental status in the waterbug Abedus breviceps using
multistate modelling. Canadian Journal of Zoology 85: 49-55.
Neff, B.D. and M.R. Gross. 2001. Dynamic adjustment of parental care in response to
perceived paternity. Proceedings of the Royal Society of London B: 268: 1559-1565.
Okuda, N., T. Takeyama and Y. Yanagisawa. 1997. Age specific filial cannibalism in a
paternal mouthbrooding fish. Behavioral Ecology and Sociobiology 41: 363-369.
Pampoulie, C., K. Lindström, and C.M. St. Mary. 2004. Have your cake and eat it too:
male sand gobies show more parental care in the preference of female partners. Behavioral
Ecology 15: 199-204.
Parker, G.A. and J. Maynard Smith. 1990. Optimality theory in evolutionary biology.
Nature 348: 27-33.
Pinheiro, J.C. and D.M. Bates. 2000. Mixed-effect models in S and S-plus. SpringerVerlag, NY, USA.
R Core Development Team. 2006. R: A language and environment for statistical
computing. R foundation for statistical computing. Viena, Austria.
Ríos-Cárdenas, O. and M. S. Webster. 2005. Paternity and paternal effort in the
pumpkinseed sunfish. Behavioral Ecology 16: 914-921.
Schlichting, C.D. and M. Pigliucci. 1998. Phenotypic evolution: a reaction norm
perspective. Sinauer Associates, MA, USA.
Smith, R.L. 1976a. Male brooding behavior of the water bug Abedus herberti
(Heteroptera: Belostomatidae). Annual Entomological Society of America 69: 740-747.
Smith, R.L: 1976b. Brooding behavior of a male water bug Belostoma flumineum
(Hemiptera: Belostomatidae) Journal of the Kansas Entomological Society 49: 333-343.
87
Smith, R.L. 1979. Repeated copulation and sperm precedence: paternity assurance for a
male brooding water bug. Science 205: 1029-1031.
Smith, R. L. 1980. Evolution of exclusive postcopulatory paternal care in the insects.
Florida Entomologist 63: 65-78.
Smith, R.L. 1997. Evolution of paternal care in the giant water bugs (Heteroptera:
Belostomatidae). Pages 116-149 in B.J. Crespi and J.C. Choe, editors. The evolution of social
behavior in insects and arachnids. Cambridge University Press, Cambridge, UK.
Tallamy, D.W. and C. Schaefer. 1997. Maternal care in the Hemiptera: ancestry,
alternatives, and current adaptive value. Pages 94-115 in B.J. Crespi and J.C. Choe, editors.
The Evolution of Social Behavior in Insects and Arachnids. Cambridge University Press,
Cambridge, UK.
Tallamy, D.W. 2000. Sexual selection and the evolution of exclusive paternal care in
arthropods. Animal Behaviour 60: 559-567.
Trivers, R. L. 1972. Parental investment and sexual selection. Pages 136-179 in B. G.
Campbell, editor. Sexual selection and the descent of man, 1871-1971. Aldine press, IL, USA.
Venkatesan, P. 1983. Male brooding behaviour of Diplonychus indicus Venk. & Rao
(Hemiptera: Belostomatidae). Journal of the Kansas Entomological Society 56: 80-87.
Venkatesan, P. and T.K.R. Rao. 1980. Water loss bye eggs of Diplonychus sp. Journal
of the Kansas Entomological Society 53: 587-594.
Webb, J.N., T. Székely, A.I. Houston and J. McNamara. 2002. A theroretical analysis of
the energetic costs and consequences of parental care decisions. Philosophical Transactions of
the Royal Society of London B 357: 331-340.
88
Cuadros:
Cuadro 1. Selección de modelos que explican la frecuencia de movimientos de bombeo en la
especie Abedus breviceps. L= longitud del huevo, O = oxígeno disuelto en el agua, T =
temperatura del agua. El criterio de información de Akaike utilizado (AICc) es el sugerido
para muestras pequeñas.
Modelos
AICc
∆AICc
Peso
L
226.22
0.00
0.64
L+O
228.23
2.01
0.23
L+O+T
230.14
3.92
0.09
L + O + T + L:O
232.80
6.58
0.02
L + O + T + L:O + L:T
234.58
8.36
0.01
L + O+ T+ L:O + L:T + O:T
236.93
10.71
<0.01
L + O + T + L:O + L:T + O:T + L:O:T
240.07
13.85
<0.01
Nulo
271.75
45.54
<0.01
89
Cuadro 2. Parámetros de la curva de crecimiento de los huevos que los machos portan en la
especie Abedus breviceps, mediante un modelo no lineal mixto ajustado con una curva
logística de cuatro parámetros.
Efectos aleatorios
Parámetros
Desv. Est.
Efectos fijos
Valores
Error. Est.
t
p
A
0.052
2.530
0.039
65.018
<0.001
B
0.098
4.664
0.099
47.136
<0.001
xmid
1.141
11.651
0.620
18.795
<0.001
scal
0.178
2.967
0.273
10.872
<0.001
Residual
0.009
90
Texto de las Figuras:
Figura 1. Distribución del oxígeno disuelto, temperatura y longitud de los huevos que los
machos de la especie Abedus breviceps portaban en el arroyo Texala, Tlaxcala, durante las
cinco visitas realizadas del 1 al 17 de mayo de 2005.
Figura 2. Relación entre la frecuencia de los movimientos de bombeo que los machos
parentales de la especie Abedus breviceps realizaban y la longitud de los huevos que portaban.
La regresión es representada por la ecuación y = -19.12 + 87.29x, con los siguientes
parámetros: r2= 0.698, F1,38= 87.78, p<0.001.
Figura 3. Curvas de crecimiento de los huevos que los machos parentales de la especie
Abedus breviceps portaban. Las líneas discontinuas representan el ajuste de la curva logística
a nivel individual y la línea continua, el poblacional. La ecuación del modelo no lineal mixto
es 2.53 + 2.134 / (1+exp((11.651 - x) / 2.967)).
Figura 4. Gráfico de cajas contrastando la supervivencia de los huevos con cuidado paterno
(CCP) y sin cuidado paterno (SCP) en la interfase aire-agua en la especie Abedus breviceps.
91
92
25
Movimientos de bombeo / min
20
15
10
5
0
0.25
0.30
0.35
Longitud del huevo (mm)
93
0.40
0.45
5.5
Longitud del huevo (mm)
5.0
4.5
4.0
3.5
3.0
2.5
2.0
0
5
10
15
D ias desde la oviposición
94
20
P orcentaje de Supervivencia
100
80
60
40
20
0
CCP
SC P
95
CAPÍTULO IV
Morphological and ecological factors of male giant waterbug fitness in the wild.
Enviado a Evolution.
96
Morphological and ecological factors of male giant waterbug fitness in the wild.
ABSTRACT
We studied factors associated with mating and reproductive success in male giant waterbugs,
Abedus breviceps (Hemiptera: Belostomatidae) in the wild. Male waterbugs brood eggs
females oviposit on their dorsum and thus the space available for oviposition on male
backspace could become a limiting factor. It has been proposed that under these
circumstances, females may compete for males and males may become choosy. We surveyed
male reproductive (number of eggs) and mating success (presence of egg batches) at two
temporal scales, an extensive (two to four times per month along a whole year) and an
intensive one the following year (every two days over a two month period). Saturation of
male backspace occurred during brief periods suggesting conventional sex roles during most
of the year. Phenotypic characters did not explain male reproductive success per se. Male
fitness was affected by ecological factors such as sex ratio, population backspace covered
area, and some interactions between ecological and phenotypic characters. During the
intensive survey, a decrease in population backspace covered area was followed by an
increase of small males’ mating success while bigger males presented the opposite pattern,
resulting in a fluctuating fitness surface. This system shows a consistent distinction between
mating and reproductive success influenced by the interaction of morphological and
ecological characters.
Keywords: Reproductive success, Belostomatidae, Sexual selection, Fitness surface, Abedus
breviceps.
97
Giant waterbugs (Hemiptera: Belostomatidae) are predacious insects with exclusive
male parental care. Species belonging to the subfamily Belostomatinae present an unusual
behavior in nature. Males are oviposited on their back by the females in a series of
ovipositions of one to four eggs by bout, intercalated with several repeated copulations (up to
thirty) (Smith 1976a, 1976b, 1997). It has been proposed that the origin of repeated
copulation is adaptive as a mechanism assuring paternity (Smith 1979), given the
physiological and foraging costs (Crowl and Alexander 1989, Kight et al. 1995) of bearing an
egg pad. At least in Abedus herberti, spermatic precedence (P2) is 99%, and males do not
allow females to oviposit without the occurrence of a previous copulation (Smith 1979).
Abedus breviceps, the species addressed herein, has the same pattern of oviposition
intercalated with repeated copulations and males also avoid ovipositions without previous
copulation (R. Munguía-Steyer, personal observation); thus, a high degree of paternity of the
eggs males carry is expected. Since belostomatinae males carry eggs on their backs as a result
of previous copulations and there is a mechanism that assures a great degree of parentage, the
group offers an unique opportunity to directly assess the effect of ecological and
morphological characters on both mating (presence of egg batches) and reproductive success
(number of eggs on the male’s back). This is relevant since the components of fitness may
differ in the intensity and direction of selection pressures (Arnold and Wade 1984; Conner
1988; Moore 1990).
Size often has different effects on male and female reproductive success (Grether
1996; Fairbairn and Reeve 2001; Bertin and Cézilly, 2003). Therefore, selection pressures
often promote sexual dimorphism, defined as morphological differentiation of sexually
mature males and females (Fairbairn 1997). In arthropods, females are usually larger than
males presumably due to selection for fecundity (Fairbairn and Preziosi 1994; Higgins 2002).
In back brooding waterbugs, however, we may expect a different pattern. Male morphological
98
characters such as body length, pronotum and abdomen width, may explain variation in
reproductive success since these characters influence the size of available area for oviposition
on male backspace. In an environment where oocytes were unlimited, larger males with more
available area would have higher reproductive success. The interaction between
morphological traits of males’ dorsum determines its shape, which could be subject to other
selection pressures if such shape can affect male competitiveness and/or can be an indicator of
male quality accessed by ovipositing females.
Population male back space (PMCA), i.e., the ovipositable area available on the males
present in the population, has been found to be saturated in specific ecological conditions,
such as when temperature decreases causing longer time intervals to hatching and female
fecundity is high (Kraus 1989; Ichikawa 1989; Kruse 1990). This saturation has been
suggested to cause reversal of conventional sex roles (Williams 1966; Vincent et al. 1992;
Owens and Thomson 1994; Parker and Simmons 1996) as well as fluctuation in the intensity
of competition and choosiness of sexual partners. Also, operational sex ratio (OSR), defined
as the number of sexually active males divided by the number of receptive females (Emlen
and Oring 1977), is known to be a potential factor determining male reproductive success
(Arnqvist 1992; Shuster and Wade 2003). A female biased OSR would increase the number
of available eggs for males to fertilize and bear. Thus male waterbug reproductive success
could potentially be limited by the number of eggs they can carry and brood. Thus, in this
conditions bigger males would have greater reproductive success. Another ecological factor
that may influence male reproductive success is population density (Manica and Johnstone
2004). At a high population density, OSR remaining equal, there may be a decrease of
searching time for an available and suitable mate, and competition may increase altering the
intensity of sexual selection (Shuster and Wade 2003). In predatory insects, such as the giant
99
waterbugs, a high population density could result in higher pressure on preys, lower female
foraging rates, and consequently lower fecundity (Crisostomo and O'Neil 1994).
In this study, we assessed a set of morphological and ecological factors potentially
related to mating and reproductive success in a wild population of the giant waterbug A.
breviceps. As far as we know, the present work is the first one to assess ecological and
morphological factors of male reproductive success for any belostomatid in the wild, a system
that is ideal for testing the magnitude and direction of sexual selection and its theoretical
assumptions (Williams 1966).
MATERIALS AND METHODS
Field settings
Study site.- The study was carried out in the Texala stream, located at the bottom of a
large ravine in the state of Tlaxcala, Mexico (N19°21'21", W98°22'32", 2295 m a.s.l.). The
ravine is surrounded by xeric vegetation which is dominated by Joshua trees (Yucca filifera
Chabaub, 1876). The stream consists of a system of interconnected ponds of 4-12 m of length,
1-3 m wide and 0.4-1.5 m deep, with water flow under 0.01 m/s (except during episodic
rains). There are shallow natural channels (10-30 cm of depth) connecting the ponds and
water is clear except for a 7-10 h period after heavy rains. An extensive and an intensive
survey in the study site were performed, which are described below.
Extensive survey.- Between March 2002 and March 2003 44 censuses were carried
out. Sixteen ponds were censored over a two day period. (n = 3). Adult waterbugs were
captured, measured, individually sexed and marked with bee tags in the 16 ponds. All
captured individuals were measured with a caliper to the nearest 0.1 mm. Total length,
abdomen and pronotum width were measured for both sexes; abdomen thickness was
100
measured for females and was used as an estimator of fecundity, after correcting for size.
Abdomen thickness is frequently associated in hemipterans with the number of mature
oocytes females contains (Yang and Wang 2004). In addition, egg presence and egg number,
as well as area covered by the egg pad were recorded for every male. Estimation of covered
area was made visually, placing each individual into one of five categories: 0 % (a male
without eggs) = 0, 1-25 % = 1, 26-50 % = 2, 51-75 % = 3, 75-99 % = 4, 100 % (a male
completely covered) = 5.
Adult sex ratio (number of males divided by number of females), abundance (total
number of individuals), population mean fecundity (PMF), and population male covered area
(PMCA) were recorded on each sampling occasion. PMF was analyzed as the mean of female
abdomen thickness corrected by female length and PMCA was estimated as the mean of
covered area categories obtained from all surveyed males. This extensive survey allowed us to
correlate morphological and ecological variables with fitness throughout the year using the
data obtained on each male’s first capture.
Intensive survey.-Between October and December 2004, we carried out 28 censuses,
every two days (four days in between in one occasion), in four adjacent ponds and the stream
channels between them. Total length, abdomen width, and number of eggs carried by every
male were recorded, as well as changes in egg pad size, which allowed us to assess additional
mating events of each male. Males bearing egg pads were photographed on every capture.
Number of eggs and developmental stage could be estimated from the photograph since eggs
change in shape and colour during embriogenesis. Covered area for each male and PMCA
were also estimated. The short and intensive survey permitted us to register population trends
in PMCA. A correlation test was carried out between time and PMCA, and a clear decrease in
the PMCA was observed along the survey (see Results section). This allowed us to correlate
male morphological traits and time with mating and reproductive success for males that were
101
recaptured during subsequent days and obtain a more accurate estimation of their mating and
reproductive success.
Statistical methodology
Sexual dimorphism.-Total length, pronotum and abdomen width were compared
between sexes in order to assess sexual dimorphism. Nonparametrical Mann-Whitney tests
were carried out since data did not meet assumptions of normality. Sequential Bonferroni
corrections using Dunn-Sidak method (Sokal and Rohlf 1995) were applied to probability
values because of non-independence in the morphological tests.
Mating and reproductive success analyses.- We estimated mating and reproductive
success in both the extensive and intensive surveys. In order to estimate correlates of male
mating success we fitted two generalized linear models. Data from the extensive survey were
analyzed using a binary response variable since mating success was defined as presence or
absence of an egg pad when the male was first captured. The model used a logit link function
and a binomial distribution. In the case of the intensive survey, the model assumed a Poisson
response since mating success was assessed as number of matings, measured as number of
egg pads or increases in egg pad size on males. The model used a log link function and quasiPoisson family to correct for a small amount of overdispersion (2.56) present in the Poisson
model (Fox 2002). To assess reproductive success of males (i.e. number of eggs on male’s
back) we performed case resampling bootstraps (n = 9999) on multiple regression since data
did not meet assumption of normality (Efron and Tibshirani 1993).
Morphological and ecological traits were used as explanatory variables in mating and
reproductive success models. For analysis of data from the extensive survey morphological
traits included body length, pronotum and abdomen width. Ecological factors comprised
PMCA, adult sex ratio, PMF, and adult abundance. The effect of the two components of OSR,
adult sex ratio (estimated as the ratio of individuals captured of each sex) and availability of
102
male cover, were assessed independently. Maximal models included second order terms
(quadratic and interactions). For analysis of data from the intensive survey we considered
total length, abdomen width, time centered at the mean and defined as number of days since
the start of the intensive survey, and second order terms as independent variables. Mating and
reproductive success models in the intensive survey were weighted by the number of times
each male was captured along the visits of the survey. As output, we present minimal
adequate models, that is, the models with the fewest variables included that explain the most
variation (Crawley 2002). We used Akaike Information Criteria (AIC) to perform model
selection in the binomial and regression models, and a modification of AIC suitable for overdispersed data (QAIC) in the quasi-Poisson model (Burnham and Anderson 2002).
Opportunity and intensity for selection.-We estimated opportunity for selection I, i.e.,
the variance of relative fitness (Crow 1958), on reproductive success for both surveys. Linear,
quadratic, and correlational phenotypic selection gradients were estimated in order to assess
the intensity of selection on reproductive success. Independent variables were standardized
(mean = 0, SD = 1) and gradients obtained from multiple regression coefficients using relative
fitness were used as response variables (Lande and Arnold 1983). To determine if selection
gradients were significant we performed 9,999 case re-sampling bootstraps on this regression
since data were not normally distributed (Mitchell-Olds and Shaw 1987).
Male condition.-In order to determine if male condition was important in reproductive
success we included weight, total length, and abdomen width as independent variables in a
multiple regression so that we could assess if the partial regression coefficient for weight
influenced reproductive success maintaining all remaining variables fixed (Freckleton 2002).
We weighed 42 covered (successful) and 32 non-covered (non-successful) males. We
removed egg pads from the covered males in four sessions, two previous and two after the
103
intensive period in order to weigh males without egg pads. We used an analytical balance to
weigh males with an accuracy of 0.0001 g.
We performed all statistical analyses using R 2.10 software (Ihaka and Gentleman
1996), except for bootstrap regressions tests that were carried out in ARC software (Cook and
Weisberg 1999). In all generalized linear models type II tests were carried out on the analysis
of deviance (Fox 2002).
104
RESULTS
Sexual dimorphism
Males were longer than females (U = 187384.5, nf = 591, nm = 547, P < 0.001), had a
wider pronotum (U = 62236, nf = 342, nm = 328, P = 0.013), and a wider abdomen (U =
88944.5, nf= 591, nm = 547, P < 0.001). All p values obtained were below the Bonferroni
correction threshold of significance.
Extensive survey
Population male backspace was not saturated for most of the year; full saturation was
reached only in February 2003. Males carried on average 25.1 eggs (± 31.9 SD), while
completely covered males carried on average 87.3 eggs (± 10.1 SD).
Opportunity for selection I was 1.62. Phenotypic characters did not explain
reproductive success by themselves. Neither variation in male total length, pronotum or
abdomen width, nor the interactions between them had an effect on reproductive success.
Male reproductive success gradients for directional selection were β = -0.135 for total length
(SE = 0.087, P = 0.114), β = 0.120 for abdomen width (SE = 0.081, P = 0.106), and β = 0.042
for pronotum width (SE = 0.072, P = 0.597). Non linear quadratic gradients were γ = 0.018
for total length (SE = 0.068, P = 0.772), γ = 0.018 for abdomen width (SE = 0.060, P =
0.175), and γ = 0.004 for pronotum width (SE = 0.009, P = 0.607). Values for correlational
selection were γ = 0.129 for total length vs. abdomen width (SE = 0.084, P = 0.061), γ =
0.057 for abdomen width vs. pronotum width (SE = 0.102, P =0.508), and γ = -0.043 for total
length vs. pronotum width (SE = 0.076, P = 0.548).
Models obtained by means of model selection included PMCA and PMF in the case of
mating success, as well as sex ratio in the case of reproductive success. PMCA influenced
both mating and reproductive success (Tables 1 and 2), and the interaction of total length:
105
abdomen width affected mating (Fig. 1), but not reproductive success. There was a marginally
significant relationship between male abdomen width and both mating and reproductive
success when PMF was high. Males with wider pronotum were more successful in terms of
reproductive success, but not in terms of mating success. Sex ratio influenced reproductive
success but not mating success, smaller males were more successful under a high male to
female ratio.
Intensive survey
There was a decreasing PMCA along the intensive survey (Fig. 2). Males carried 32.1
eggs on average (± 47.2 SD), while completely covered males carried on average 93.8 eggs (±
7.6 SD). PMCA and time were negatively correlated (r = -0.666, P < 0.001).
The opportunity for selection I was 2.17. Male reproductive success gradients for
directional selection were β = 0.016 for total length (SE = 0.119, P = 0.921) and β = 0.037 for
abdomen width (SE = 0.120, P = 0.746). The value for correlational selection between these
variables was = -0.030 (SE = 0.094, P = 0.740).
Mating success diminished as time passed (Table 3). Time and the interaction between
time and male length were statistically significant for mating success (Fig. 3) and marginally
significant for reproductive success (Table 4). Longer males were more successful in mating
and had higher reproductive success at the beginning of the intensive survey when PMCA
was high, whereas shorter males were more successful when PMCA was low.
Male condition
There was no difference in body weight between males that carried egg pads (mean =
0.649 g, SD = 0.056) and non-bearing males (mean = 0.652 g, SD = 0.062), Egg pads
weighted 0.602 g on average (SD = 0.277). Male weight did not influence mating success or
any interaction between weight and morphological traits (Table 5).
106
DISCUSSION
Sexual dimorphism in arthropods is usually attributed to a stronger selection for large
size in females than in males, since size is a factor that correlates with fecundity (Fairbairn
and Preziosi 1994; Head 1995). Oogenesis is directly correlated with food availability in
insects (Ringo 1996), including species such as predacious hemipterans with feeding habits
similar to waterbugs (Crisostomo and O’Neil 1994; Legaspi and O’Neil 1994). However, in
the giant waterbug Abedus breviceps males are longer and wider than females. Sexual
dimorphism in this species could be the result of selective pressures in evolutionary time since
males brood eggs on their backs, so the larger the area the more eggs males can brood
simultaneously with a direct effect on their fitness.This scenario, however, could be
fluctuating in ecological time due to ecological factors such as food abundance, population
density, and sex ratio. Males with a wider pronotum obtained more eggs, probably due to their
higher capacity for carrying eggs. Females oviposit from the posterior to the anterior end of
the male, thus the last eggs laid in a fully covered male are placed on the pronotum area. In
our study population, males with wider abdomens seemed to be more successful in terms of
reproductive success when mean female fecundity was high (Table 2, marginally significant
trend) probably as a result of female preference.
The interaction between total length and abdomen width affected mating, but not
reproductive success, both in the extensive and intensive surveys (Tables 1 and 2). This
means that males with a length:abdomen ratio of around 1.6 achieved more mating than those
in which this ratio was higher or lower (Fig. 1). Thus, mating success is not only influenced
by the area which determines the maximum number of eggs that males bear but also by male
shape. Shape is a factor rarely addressed in studies of reproductive success (but see Arnqvist
and Rowe 1998; Monti et al 2001). We are not certain why male shape could be object of
107
selective pressures. It might be an honest signal such as a genetic indicator of quality and
subject to female preference. Nymphs of first instar that are abnormally elongated die soon
after hatching (Smith 1976a, RMS unpublished data). This hypothesis could be tested with an
experimental design under a geometric morphometric approach.
When PMCA is high, larger males are more successful than when PMCA diminishes,
contrary that occurs with smaller males (Fig. 3). Perhaps, there is a trade-off between the
costs of being large, which is thought to increase the time to develop (Forrest 1987) and
implies a longer life expectancy in this species that have an average adult lifespan of 22 days
(Munguía-Steyer and Macías-Ordóñez 2007), an increase in prey intake in a fluctuating
environment, and the benefits resulting in the ability of carrying more eggs. As females do not
produce enough eggs to cover the population male back space during most of the year,
probably due to food restriction, smaller males are more successful than large males most of
the time, except for the short periods when saturation does occur.
During the extensive survey, full saturation occurred only in February when adult
abundance and possibly competition for prey was low. Temperature was also low, increasing
the interval of time between oviposition and egg hatching (Kraus et al. 1989; Kruse 1990),
which would further increase male saturation. Short periods of saturation have been reported
in other belostomatinae waterbugs (Kraus 1989; Kruse 1990). Reproductive success of males
is strongly influenced by a high synchrony of oviposition periods, diminishing the opportunity
for selection (Shuster and Wade 2003). A short period of abundant prey would increase
synchronization of oviposition events among females, so smaller males could be subject of
stronger selection pressures in periods of low PMCA than bigger males when saturation
occurs.
Sex ratio influenced male reproductive success, but in an unexpected way. When the
sex ratio was male biased, males carried more eggs although they did not obtain more mating.
108
A possible explanation may be differential nutritional requirements between the sexes,
females may need more food than males due to oogenesis. Producing 30 to 40 large oocytes
(mean = 0.252 cm of largest diameter, SD = 0.009, n = 12) is energetically costly. When the
sex ratio is male biased, females may have less competition per capita to acquire food and
produce oocytes than when females are more abundant than males.
In this study we estimated male mating and reproductive success. It would be
interesting to study if the female preference function covaries with male phenotype (Shuster
and Wade 2003). Female preference function on male size could change between females of
different sizes. For example, a small female would be less discriminating between a medium
and a large male than a larger and potentially more fecund female, since the former would not
gain as much by preferring the large male when a medium sized one could carry all her eggs.
However, if female fecundity is constrained by food availability, the preference function of
females of different size should not differ.
The intensity of discrimination, i.e., the steepness of the female preference function on
male size, should increase as PMF, and consequently PMCA increase, but only if the costs
associated with being a large male were negligible. If these costs are not negligible, the
discrimination function should be stabilizing. Males with a larger dorsal area could accept
more eggs and leave more offspring. Larger males would also generate sons with a greater
reproductive success in saturated conditions, especially if there is a genetic correlation
between the phenotypic characters among the sexes. Costs of being large may not be trivial if
size is correlated with development rates necessary to reach sexual maturity as it is the case in
many insects (Forrest 1987; Nylin and Gotthard 1998). Mortality rates of male waterbugs in
the field are high and only a fraction of egg caring males survives until hatching (MunguíaSteyer and Macías-Ordóñez 2007). This may flatten the female preference function on male
109
size, and males should be willing to mate and carry the eggs regardless of their nutritional
condition. The absence of effect of male condition on fitness support this possibility.
The distribution of male and female sizes will generate a continuous fluctuating fitness
surface that depends on ecological and morphological conditions. Selection gradients, not
controlling ecological factors as covariates, failed to detect effects of morphological
characters on mating success, except for a marginally significant effect of total length to
abdomen width ratio in the extensive survey and reproductive success. This situation may be
uncommon but sensitive to a dynamic system such as that of belostomatine waterbugs since
the contribution of phenotypic characters on fitness may be regulated by ecological process.
Thus, selection and the distribution of male sizes in the next generation will depend on the
proportion of time in which PMCA is high. A year with a lengthier season of high PMCA
should overcompensate bigger males in relative fitness, while in a year with continuously low
PMCA smaller males should be more successful and thus more represented in the next
generation.
There are factors not considered in our work, such as cryptic female choice (Eberhard
1996), sperm allocation strategies, and sperm depletion (Wedell et al. 2002), that could affect
the estimation of male reproductive success and account for a large part of the unexplained
variance as they could affect the assumption of high male paternity of the eggs they bear.
Also, we did not account for spatial distribution of males and females, which can affect sexual
selection (Shuster and Wade 2003) and relax the level of panmixis assumed in this study.
Continuous fluctuating fitness generated by the amount of male space available in the
population to carry the progeny and perform paternal care could also be found in other species
where males care for broods on a limiting body area. These include such diverse taxa as the
harvestman Leytpodoctis oviger Martens, 1983, the coreid bug Scolopocerus uhleri Distant,
1881 (Tallamy 2001), the assassin bug Rhynochoris tristis (Thomas and Manica 2005), the
110
pipefishes Sygnathus scovelli (Evermann & Kendall, 1896), S. floridae (Jordan & Gilbert,
1882), S. typhle (Linnaeus, 1758), and Nerophis ophidion, and the seahorse Hippocampus
angustus Günter, 1870 (Mccoy et al. 2001). In all these taxa it is feasible to correlate a
measure of size, such as available caring area, and the number of progeny cared for.
Nevertheless, a special set of conditions would have to exist for such species to show a
fluctuating fitness function. These conditions could be ecological (such as food availability
increasing fecundity) and/or environmental (such as high temperature) causing a saturating
PMCA and a high level of paternity of the progeny cared for.
Our results demonstrate the fluctuation of male reproductive success due to the
interaction of morphological and ecological characters in a species typically thought of as sex
role reversed. As a consequence, we highlight the need to study preference functions and their
impact on male and female fitness, and more generally the importance of considering
ecological factors when assessing fitness.
ACKNOWLEDGEMENTS
We thank S.J. Arnold, A. Córdoba-Aguilar, L. Mendoza-Cuenca, J. Núñez-Farfán and O.
Ríos-Cárdenas for helpful comments to this manuscript. We also thank Jorge GonzálezAstorga for methodological suggestions and Margarita Martínez-Gómez for the logistic help
provided in this study. We want to express our gratitude to friends that helped us in the field,
especially to H. Pérez and D. Pérez−Staples. This study was part of a PhD. Dissertation by
RMS supported by the Mexican Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT
fellowship No 144803).
111
LITERATURE CITED
Arnold, S. J., and M. J. Wade. 1984. On the measurement of natural and sexual selection:
Applications. Evolution 38: 720-734.
Arnqvist, G. 1992. The effects of operational sex ratio on the relative mating success of
extreme male phenotypes in the water strider Gerris odontogaster (Zett.) (Heteroptera;
Gerridae). Anim. Behav. 43: 681-683.
Arnqvist G., and L. Rowe. 1998. Correlated evolution of male and female morphologies in
water striders. Evolution 56: 936-947.
Bertin, A., and F. Cézilly. 2003. Sexual selection, antennae length and the mating advantage
of large males in Asellus aquaticus. J. Evol. Biol. 16: 491-500.
Burnham, K. P., and D. R. Anderson. 2002. Model selection and multimodel inference.
Springer, New York.
Conner, J. 1988. Field measurements of natural and sexual selection in the fungus beetle,
Bolitotherus cornutus. Evolution 42: 736-749.
Cook, R.D., and S. Weisberg. 1999. Applied regression including computing and graphics.
Wiley-Interscience, New York.
112
Crawley, M. 2002. Statistical computing: an introduction to data analysis using S-Plus. Wiley
& Sons, New York.
Crisostomo, J., and F. O’Neil. 1994. Lipids and egg production of Podisus maculiventris
(Heteroptera: Pentatomidae) under low rates of predation. Environ. Entomol. 23: 1254-1259.
Crow, J. F. 1958. Some possibilities for measuring selection intensities in man. Human Biol.
30: 1-13.
Crowl, T. A., and J. E. Alexander. 1989. Parental care and foraging ability in male water bugs
(Belostoma flumineum). Can. J. Zool. 67: 513-515.
Eberhard, W.G. 1996. Female control: sexual selection by cryptic female choice. Princeton
Univ. Press, Princeton.
Efron, B., and R. J. Tibshirani. 1993. An introduction to bootstrap. Chapman & Hall, New
York.
Emlen, S. T., and L. W. Oring. 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating
systems. Science 197: 215-223.
Fairbairn, D. J. 1997. Allometry for sexual size dimorphism: pattern and process in the
coevolution of body size in males and females. Annu. Rev. Ecol. Syst. 28: 659-687.
113
Fairbairn, D. J., and R. F. Preziosi. 1994. Sexual selection and the evolution of allometry for
sexual size dimorphism in the water strider, Aquarius remigis. Am. Nat. 144: 101-118.
Fairbairn, D. J. and J. P. Reeve. 2001. Natural selection. Measuring selection in natural
populations. Pp. 29-43 in Fox, C., D. A. Roff and D. J. Fairbairn eds. Evolutionary ecology:
concepts and case studies. Oxford Univ. Press, Oxford.
Forrest, T. G. 1987. Insect size tactic and development strategies. Oecologia 73: 178-184.
Fox, J. 2002. An R and S-plus companion to applied regression. Sage Publications, Thousand
Oaks.
Freckleton, R. P. 2002. On the misuse of residuals in ecology. Regression residuals vs.
multiple regression. J. Anim. Ecol. 71: 542-545.
Grether, G. F. 1996. Sexual selection and survival selection on wing coloration and body size
in the rubyspot damselfly Hetaerina Americana. Evolution 50: 1939-1948.
Head, G. 1995. Selection on fecundity and variation in the degree of sexual size dimorphism
among spider species (Class Araneae). Evolution 49: 776–781.
Higgins, L. 2002. Female gigantism in a New Guinea population of the spider Nephila
maculata. Oikos 99: 377-385.
114
Ichikawa, N. 1989. Breeding strategy of the male brooding water bug, Diplonychus major
Esaki (Heteroptera: Belostomatidae): Is male back space limiting? J. Ethol. 7: 133-140.
Ihaka, R., and R. Gentleman. 1996. R: A language for data analysis and graphics. J. Comput.
Graph. Stat. 5: 299-314.
Kight, S. L., J. Sprague, K. C. Kruse, and L. Johnson. 1995. Are egg-bearing male water
bugs, Belostoma flumineum Say (Hemiptera: Belostomatidae), impaired swimmers? J. Kansas
Entomol. Soc. 68: 468-470.
Kraus, W. F. 1989. Is male space limiting? An investigation into the reproductive
demography of the giant water bug, Abedus indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). J.
Insect Behav. 5: 623-648.
Kraus, W. F., M. J. Gonzalez, and S. L. Vehrencamp. 1989. Egg development and an
evaluation of some of the costs and benefits for paternal care in the belostomatid, Abedus
indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). J. Kansas Entomol. Soc. 62: 548-562.
Kruse, K. C. 1990. Male backspace availability in the giant waterbug (Belostoma flumineum).
Behav. Ecol. Sociobiol. 26: 281-289.
Lande, R., and S. J. Arnold. 1983. The measurement of selection on correlated characters.
Evolution 37: 1210 –1226.
115
Legaspi, J. C., and R. J. O’Neil. 1994. Developmental response of nymphs of Podisus
maculiventris (Heteroptera: Pentatomidae) reared with low numbers of prey: Environ.
Entomol. 23: 374–380.
Manica, A., and R. A. Johnstone. The evolution of paternal care with overlapping broods.
Am. Nat. 164: 517-530.
McCoy, E. E., A. G. Jones, and J. C. Avise. 2001. The genetic mating system and tests for
cuckoldry in a pipefish species in which males fertilize eggs and brood offspring externally.
Mol. Ecol. 10: 1793-1800.
Mitchell-Olds, T., and R. G. Shaw. 1987. Regression analysis of natural selection: statistical
inference and biological interpretation. Evolution 41: 1149-1161.
Monti, L., M. Baylac, and B. Lalane-Cassou. 2001. Elliptic Fourier analysis of the form of
genitalia in two Spodoptera species and their hybrids (Lepidoptera: Noctuidae). Biol. J. Linn.
Soc. 72: 391-400.
Moore, A. J. 1990. The evolution of sexual dimorphism by sexual selection: the separate
effects of intrasexual selection and intersexual selection. Evolution 44: 315-331.
Munguía-Steyer, R., and R. Macías-Ordóñez. 2007. Is it risky to be a father? Survival
assessment depending on sex and parental status in the water bug Abedus breviceps using
multistate modelling. Can. J. Zool. 85: 49-55.
116
Nylin, S., and K. Gotthard. 1998. Plasticity in life-history traits. Annu. Rev. Entomol. 43: 6383.
Owens, I. P. E., and D. B. A. Thompson. 1994. Sex differences, sex ratios and sex roles. Proc.
R. Soc. Lond. B 258: 93-99
Parker, G., and L. Simmons. 1996. Parental investment and the control of sexual selection:
predicting the direction of sexual competition. Proc. R. Soc. Lond. B 263: 315-321.
Ringo, J. 1996. Sexual receptivity in insects. Annu. Rev. Entomol. 41: 473-494.
Shuster, S. M., and M. J. Wade. 2003. Mating systems and strategies. Princeton Univ. Press,
Princeton.
Smith, R.L. 1976a. Male brooding behavior of the water bug Abedus herberti (Heteroptera:
Belostomatidae) Annu. Entomol. Soc. Am. 69: 740-747.
Smith, R. L. 1976b. Brooding behavior of a male water bug Belostoma flumineum
(Hemiptera: Belostomatidae). J. Kansas Entomol. Soc. 49: 333-343.
Smith, R. L. 1979. Repeated copulation and sperm precedence: Paternity assurance for a male
brooding water bug. Science 205: 1029-1031.
117
Smith, R. L. 1997. Evolution of paternal care in the giant water bugs (Heteroptera:
Belostomatidae). Pp. 116-149 in: Crespi B. J., and J. C. Choe eds. Social competition and
cooperation in insects and arachnids. Cambridge Univ. Press, Cambridge.
Sokal, R. R., and F. J. Rohlf. 1995. Biometry. W. H. Freeman and Company, New York.
Tallamy, D. W. 2001. Evolution of exclusive paternal care in arthropods. Annu. Rev.
Entomol. 46: 139-165.
Thomas, L. K., and A. Manica. 2005. Intrasexual competition and mate choice in assassin
bugs with uniparental male and female care. Anim. Behav. 69: 275-281.
Vincent, A., I. Ahnesjö, A. Berglund, and G. Rosenqvist. 1992. Pipefishes and Seahorses: Are
they all sex role reversed? Trends Ecol. Evol. 7: 237-241.
Wedell, N., M. J. G. Gage, and G. A. Parker. 2002. Sperm competition, male prudence and
sperm limited females. Trends Ecol. Evol. 17: 313-320.
Williams, G. C. 1966. Adaptation and natural selection. Princeton Univ. Press, Princeton.
Yang, L., and Q. Wang. 2004. Precopulation sexual selection in Nysius huttoni White
(Heteroptera: Lygaeidae) in relation to morphometric traits. J. Insect Behav 17:695-707.
118
Table 1. Analysis of deviance of male mating success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the extensive survey from March 2002 to March 2003. Full model: AIC = 444.9;
Selected model: AIC = 423.6. Type II tests: Null deviance = 452.6; Residual deviance =
409.6.
Characters
LR
Degrees of
P
Chi-square
freedom
(Chi-square)
Total length
0.001
1
0.987
Abdomen width
0.318
1
0.619
Population male covered area (PMCA)
29.996
1
<0.001
Population mean fecundity (PMF)
0.140
1
0.708
Total length:Abdomen width
4.720
1
0.029
Abdomen width:PMF
3.446
1
0.063
119
Table 2. Regression of male reproductive success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the extensive survey from March 2002 to March 2003 (R2 = 0.180,
P <0.001). Full
model: AIC = 2,238; Selected model: AIC = 2,222.7.
Variables
Coefficient
SE
P
Intercept
1898.0
1803.6
0.243
Total length
-697.2
707.6
0.275
Abdomen width
-1807.3
1236.0
0.106
Pronotum width
96.6
44.2
0.033
Population male backspace covered area (PMCA)
172.0
77.5
0.042
Population mean fecundity (PMF)
-4323.6
2708.3
0.079
Sex ratio
1200.7
527.1
0.031
Total length:Abdomen width
656.3
486.5
0.133
Total length:Sex ratio
-496.5
218.8
0.032
Abdomen width:PMCA
-106.7
53.4
0.064
Abdomen width:PMF
3096.6
1892.5
0.071
120
Table 3. Analysis of deviance of mating success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the intensive survey from October to December 2004. Full model: QAIC = 428.37;
Selected model: QAIC = 423.81. Type II tests: Null deviance = 747. 30; Residual deviance =
532.54.
Variables
F
Degrees of
P (F)
freedom
Total length
0.044
1
0.832
Abdomen width
0.283
1
0.595
Time
72.029
1
<0.001
Total length:Abdomen width
5.955
1
0.015
Total length:Time
5.135
1
0.024
121
Table 4. Regression of male reproductive success of the giant waterbug Abedus breviceps
during the intensive survey from October to December 2004 (R2 = 0.246,
model: AIC = 1896.91; Selected model: AIC = 1893.88.
Variable
Coefficients
Intercept
-159.27
SE
P
182.39 0.249
Total length
79.28
72.66
0.149
Time
14.69
8.67
0.076
Total length:Time
-6.46
3.47
0.051
122
P <0.001). Full
Table 5. Analysis of deviance of male mating success of the giant waterbug Abedus breviceps.
Type II tests: Null deviance = 101.23; Residual deviance = 90.76.
Characters
LR
Degrees of
P
Chi-square
freedom
(Chi-square)
Total length
0.444
1
0.502
Abdomen width
0.623
1
0.430
Total weight
0.340
1
0.560
Total length:Abdomen width
6.146
1
0.013
Total length:Total weight
0.740
1
0.389
Abdomen width:Total weight
0.799
1
0.371
123
Figure Legends
Fig. 1. Fitness contour plot for the extensive survey of males of the species Abedus breviceps
in Texala stream population. Graph shows correlational sexual selection in males. The
interaction of total length and abdomen width causes variation in mating probability.
Fig. 2. PMCA values changing in time (days) during the intensive survey in Abedus
breviceps.
Fig 3. Fitness contour plot for the intensive survey of Abedus breviceps males. Graph shows
interaction between time (days) and male length and predicted number of matings.
124
Figure 1
125
Figure 2
126
Figure 3
127
CAPÍTULO V
Discusión General
128
Cuidado paterno y roles sexuales
Robert Trivers (1972) propuso que en cada especie, los individuos pertenecientes al
sexo que invirtiera más en la progenie elegirían a sus parejas, mientras que los pertenecientes
al otro sexo competirían por el acceso a ellas. Por lo general, las hembras invierten más que
los machos debido a los costos diferenciales en la producción de los gametos entre los sexos
(Trivers 1972, Andersson 1994). Esta relación puede cambiar cuando existe una inversión
paterna adicional de los machos, lo que aumenta la probabilidad de generar una “reversión de
los roles sexuales” (Trivers 1972, Gwynne 1991, Kvarnemo & Anesjö 2002). La inversión
paterna puede ser del tipo precigótico (e.g. regalos nupciales) o postcigótico (e.g. cuidado
parental) (Gwynne 1991). El marco teórico generado por Trivers vinculando el cuidado
parental y la dirección de la selección sexual generó un fructífero programa de investigación.
La relación cuidado parental-selección sexual conforma el núcleo duro de este programa de
investigación, que aglutina una serie de múltiples hipótesis auxiliares las cuales han sido
puestas a prueba y modificadas de manera continua (Mangel & Clark 1997). Entre las
hipótesis asociadas a la relación selección sexual-cuidado parental se pueden citar como
ejemplos: el efecto de la certidumbre de la paternidad (Hunt & Simmons 2002), el conflicto
sexual de cuál de los padres cuidará y por cuánto tiempo (Clutton-Brock 1991, Arnqvist &
Rowe 2005, Houston et al. 2005), el efecto de la proporción sexual operacional (Emlen &
Oring 1977) y las tasas reproductivas potenciales en la relación selección sexual-cuidado
parental (Clutton-Brock & Parker 1992, Parker & Simmons 1996). Recientemente se ha
cuestionado la premisa clásica propuesta por Trivers de cómo la inversión diferencial entre los
sexos incide en que los procesos de selección sexual y cuidado parental establezcan el rol
sexual que adoptarán los individuos de cada sexo (Kokko et al. 2006). La crítica se basa en
gran medida en que los modelos de optimización pioneros (e.g. Maynard Smith 1977) no
consideraban que las oportunidades de apareamiento adicionales de los machos que desertan
129
su cuidado parental no son ilimitadas (Wade & Shuster 2002), que cada hijo cuenta con un
padre y madre (consistencia de Fisher) y por lo tanto, en promedio las tasas reproductivas de
los individuos de cada sexo son las mismas (Kokko et al. 2006). A pesar de que al comparar
el éxito reproductivo de los individuos de cada sexo el promedio sea el mismo, la varianza en
el éxito reproductivo y por ende, la oportunidad de la selección sexual (I) suele diferir
(Andersson 1994, Shuster & Wade 2003). La teoría de las tasas reproductivas potenciales
(Clutton-Brock & Parker 1992, Parker & Simmons 1996) modela de manera consistente cómo
las variaciones en las inversiones diferenciales de los sexos establecen los roles sexuales de
competencia y elección de pareja de manera convencional o no (Houston & McNamara 2005)
En la actualidad se sabe que los roles sexuales pueden ser plásticos en función de condiciones
ecológicas y ambientales (Gwynne 1991, Kvarnemo & Ahnesjö 2002). Incluso, los roles
sexuales convencionales se pueden revertir durante una misma temporada como ocurre en la
especie Gobiusculus flavescens (Fabricius, 1779) en la cual las hembras presentan un mayor
número de interacciones agonísticas cuando hay pocos machos sexualmente activos
disponibles, los cuales son más selectivos en esta circunstancia (Forsgren et al. 2004).
Los belostomátidos: ¿sistemas modelo de reversión de roles sexuales?
Los hemípteros belostomátidos fueron propuestos como modelos propicios para estudiar
la reversión de roles sexuales por el prominente biólogo evolutivo George Williams hace ya
más de cuatro décadas (Williams 1966) y han sido utilizados como ejemplos de libro de texto
de cuidado paterno (Alcock 2005) y de reversión de roles (Thornhill & Alcock 1983). La
supuesta reversión de roles en los belostomátidos contrasta con lo registrado en los casos
estudiados. En todos los casos los machos realizan despliegues de cortejo, semejantes a los
movimientos de bombeo asociados a la ventilación de la puesta (Smith 1997), y existen
motivos para sugerir que las hembras elijan a los machos dependiendo de condiciones
130
fenotípicas y ecológicas (Capítulo IV). De todas las especies belostomatinas en las que se ha
estudiado su sistema de apareamiento, que comprende el conjunto de estrategias reproductivas
en una población en la obtención de cópulas (Emlen & Oring 1977), hasta la fecha sólo existe
un caso publicado de interacciones agonísticas entre hembras por acceso a machos en la
especie Diplonychus major Esaki, 1934 (Ichikawa 1989). El trabajo fue realizado en
condiciones de laboratorio por lo cual las hembras no se encontraban limitadas de alimento, lo
que facilita la ocurrencia de la saturación del dorso de los machos.
La reversión de roles sería más proclive a ocurrir en los machos belostomatinos dado
que el sustrato de oviposición de las hembras, el dorso de los machos, es un recurso saturable
(Kraus 1989), a diferencia de lo que con las especies lethocerinas en las cuales las hembras
ovipositan sobre vegetación emergente (Ichikawa 1988, Smith & Larsen 1993, MacíasOrdóñez 2003). Los estudios realizados en varias especies de campo indican que la saturación
del espacio de oviposición es rara, efímera y dependiente de la disponibilidad de alimento y
cambios de temperatura (Kraus 1989, Ichikawa 1989, Capítulo IV).
Tanto belostomatinos como lethocerinos reciben puestas adicionales (Smith 1997,
capítulo IV), aunque los últimos no presentan restricciones en el número de puestas
simultáneas asociadas al área de oviposición. A mayor número de puestas cuidadas de manera
simultánea (mayor inversión colateral, Parker & Simmons 1996) se incrementará la tasa
reproductiva potencial del macho (TRP), es decir el número de hijos por unidad de tiempo
que un macho es capaz de procrear (Clutton-Brock & Parker 1992, Parker & Simmons 1996).
Si la TRP del macho es mayor que la de la hembra, se espera que los roles convencionales se
mantengan (Clutton-Brock & Parker 1992, Parker & Simmons 1996). El supuesto implícito
en este trabajo es que en Abedus breviceps la TRP de la hembra es más susceptible a la falta
de alimento que la del macho, mientras que la del macho es más susceptible a cambios de
temperatura. A 21 ºC el periodo de desarrollo de los huevos (y por tanto de cuidado paterno)
131
es de 21 días, y de 32 días a 16 ºC (Capítulo I). En muchas especies belostomatinas se
presentan cortos periodos de saturación del área disponible de oviposición, lo cual indica que
las hembras presentan en ese momento una TRP mayor que la de los machos ya que
consiguen saturar a éstos de huevos. Sería conveniente realizar un análisis de las TRPs
masculinas y femeninas a lo largo de un gradiente de temperatura y de disponibilidad de
alimento, y establecer así cuáles son las diferentes condiciones en las cuales la TRP de las
hembras es mayor que la de los machos (Kvarnemo & Anesjö 2002), acoplado a un registro
conductual de los roles asumidos por cada sexo, con la consecuente evaluación acerca de lo
realista que sería esperar estas condiciones en campo.
Los machos de la especie Abedus breviceps generan despliegues de cortejo
simultáneamente y a poca distancia uno del otro, de una forma muy similar a los movimientos
de bombeo, la diferencia es que lo hacen a frecuencias más elevadas (Capítulos I y III). Los
machos de mayor tamaño obtienen mayor número de cópulas que los pequeños en
condiciones de saturación, mientras que lo contrario ocurre en condiciones de baja saturación
del área disponible de oviposición (Capítulo IV). Esto sugiere una preferencia plástica de las
hembras por caracteres fenotípicos dependiente de las condiciones ambientales. Asimismo, no
se han visto interacciones agonísticas entre machos realizando despliegues de cortejo durante
más de tres años de trabajo de campo ni en condiciones de laboratorio mientras se obtenían
puestas para los experimentos (Capítulo III). La falta de evidencia de reversión de roles
sexuales coincide con lo hallado en otra especie con cuidado paterno exclusivo Rhinochoris
tristis (Hemiptera: Reduviidae) en la cual los machos realizan resguardo de pareja
(asegurando así altos niveles de paternidad), permaneciendo montado después de la cópula
(Thomas & Manica 2005).
132
Señales honestas: movimientos de bombeo y despliegues de cortejo
Además de incrementar la supervivencia de la progenie, podría ser que los movimientos
de bombeo asociados a la crianza en Abedus breviceps, fungieran como una señal honesta de
los machos para atraer hembras. Para que una señal se considere honesta debe ser costosa en
algún componente de adecuación y reflejar la calidad (genética y/o condición) del emisor
(Kokko 1998), en este caso el macho parental. Se ha demostrado en los anfibios
dendrobátidos con cuidado paterno que la señal de llamado es honesta (Forsman & Hagman
2006) ya que los machos con un llamado más elaborado y de mayor duración procrean hijos
que tienen mayores probabilidad de supervivencia que la de los hijos de machos con llamadas
más cortas y menos elaboradas. La llamada es costosa en términos energéticos y de una
mayor mortalidad debido a depredación (Forsman & Hagman 2006).
Como se mencionó previamente, los despliegues de cortejo en los belostomátidos son
muy parecidos a los movimientos de bombeo (ventilación), la diferencia estriba en que son
más rápidos (Smith 1997, Capítulo I). Estos despliegues se realizan a través de la generación
de ondas a una frecuencia muy baja, en la especie Abedus indentatus la frecuencia es de 3Hz,
uno de los valores más bajos encontrados en insectos (Kraus 1989, Wilcox 1995). El hecho
que los machos que cortejan realicen sus movimientos a una frecuencia mayor que la
necesaria para ventilar la puesta de huevos (movimientos de bombeo) podría mostrar una
señal de su vigor y calidad genética a las hembras (Kokko 1998). El incremento de la
frecuencia de llamado tendría un tope en el cual la distancia a la que llegara la señal
conllevara pérdidas y no ganancias de oportunidades de apareamiento.
En tal caso, y a diferencia de muchos otros sistemas, para los machos belostomatinos
que portan huevos no existiría una disyuntiva entre el esfuerzo parental (acciones para
aumentar la adecuación de la progenie) y el esfuerzo de apareamiento (acciones para
aumentar el número de hembras apareadas), sino una concurrencia (hasta cierto nivel de
133
frecuencia) (Magrath & Komdeur 2003). El hecho de que en los machos con huevos de menor
grado de desarrollo no realizaran movimientos de bombeo aún cuando presentan puestas
parciales (Capítulo III) no apoya la idea de que los movimientos de bombeo pudieran ser una
señal honesta para atraer hembras. Estos resultados son parciales y producto colateral de otra
pregunta (plasticidad en los movimientos de bombeo). Sería muy conveniente realizar un
estudio específico para dilucidar si los movimientos de bombeo son señales honestas
empleadas en el contexto de la selección sexual, aumentando el tamaño de muestra de los
machos con puestas parciales y reciente oviposición.
Costos y beneficios del cuidado paterno
Durante esta tesis se cuantificaron los movimientos de ventilación (bombeo) y se
pusieron a prueba varias hipótesis de manera simultánea sobre los factores que podrían estar
incidiendo en la frecuencia de esta conducta (Capítulo III). Se encontró que en condiciones
naturales, la frecuencia de los movimientos de bombeo que realizan los machos parentales se
incrementa de manera proporcional al grado de desarrollo de la puesta que portan. Esta
conducta es por lo tanto un carácter plástico y potencialmente sujeto a optimización dado los
costos energéticos asociados (Capítulo III). El siguiente paso sería cuantificar la heredabilidad
en los movimientos de ventilación, ya que la evolución de un carácter fenotípico y su posible
optimización depende de la intensidad de selección y la heredabilidad del mismo (Arnold
1994). Asimismo, sería conveniente cuantificar el gasto energético (e.g. reservas lipídicas)
que los movimientos de bombeo provocan y si este gasto genera lapsos de no receptividad
(TNRM) en los machos (Clutton-Brock & Parker 1992) en condiciones de escasez de alimento,
potencialmente disminuyendo su valor reproductivo residual.
El costo de una mortalidad mayor en los machos parentales ha sido frecuentemente
asumido en los belostomátidos (Smith 1997, Gilg & Kruse 2003). Durante este trabajo se
134
demostró que los machos con cuidado parental no presentan mayor mortalidad que el resto de
los individuos adultos en condiciones naturales (Capítulo II). Hasta donde se tiene noticia,
este trabajo es de hecho el primero en evaluar el costo del cuidado paterno en términos de
supervivencia de los padres en condiciones naturales entre los artrópodos (Capítulo II). Esto
no significa que se afirme que el cuidado paterno no presente costos en todas las poblaciones
o especies belostomátidas, pero si establece una clara diferencia entre la longevidad de los
belostomátidos estimada en condiciones de laboratorio (Gilg & Kruse 2003) y el tiempo
esperado de vida en condiciones naturales. Asimismo, el tiempo esperado de vida para los
adultos encontrados en este trabajo condiciona la generalidad de la hipótesis de abortos
selectivos de puestas (Kight & Kruse 1992) por parte de los machos bajo criterios de
optimización (Parker & Maynard Smith 1990) a subsecuentes estudios de mortalidad en
campo de las poblaciones y especies en las cuales se asuma esta condición.
Desafortunadamente, solo contamos con información fragmentada a lo largo de todo el
clado belostomátido con respecto a la presunción de diferentes costos tales como los de
movilidad (Kight et al. 1995), alimentación (Crowl & Alexander 1989) y supervivencia
(Capítulo II), así como una pobre resolución en la topología filogenética al interior de la
familia para poder plantear escenarios evolutivos que pudieran indicar fenómenos tales como
los procesos de integración evolutiva (Merilä & Bjorklund 2004) de los diferentes caracteres
conductuales que conforman el cuidado paterno en los belostomatinos (tales como
movimientos de bombeo, cepillado de la puesta de huevos, mantenimiento en la interfaz aireagua). En contraste, se ha encontrado que el cuidado paterno genera beneficios en
supervivencia en la mayoría de las especies estudiadas al compararlas con las puestas sin
cuidado paterno aún en las condiciones más favorables (Kraus et al. 1989, Capítulo IV).
Aunque ciertamente no aclara su origen, esta relación positiva entre la viabilidad de los
huevos y cuidado paterno nos indica que existe una presión de selección por conservar este
135
carácter en la actualidad y que el mantenimiento de esta conducta en las especies
belostomátidas estudiadas no es producto de simple estásis filogenética (Brooks & McLennan
2002).
Finalmente, es posible que en las diferentes especies de los belostomátidos exista
variación en los costos y beneficios asociados al cuidado paterno, presentando variaciones en
el tiempo de cuidado paterno o en la deserción o aborto de la puesta en función del riesgo de
depredación asociado al cuidado paterno y la esperanza de vida (Clutton-Brock 1991).
Inclusive, al seguir estudiando diferentes especies de esta familia, no descartemos la
posibilidad de encontrar que en algunos nodos terminales las conductas asociadas a cuidado
paterno presenten un menor cociente beneficio/costo y/o se hayan convertido en mera
ritualización, como podría ocurrir en especies que habitan en condiciones ambientales atípicas
y extremas tales como corrientes de agua muy oxígenadas para los belostomatinos, o
ambientes con alta humedad relativa atmosférica en el caso de los lethocerinos. Estos rituales
(o exaptaciones si se prefiere) se podrían conservar por selección sexual al ser un mecanismo
por medio del cual se consiguen cópulas (Tallamy 2000), tal como ocurre en sistemas afines
como los Opiliones (G. Machado, com. pers.) y chinches asesinas (Thomas & Manica 2005).
Sin embargo, los datos de las especies belostomátidas recopilados hasta el momento nos
permiten asegurar que estos taxa sean la excepción y no la regla dada las restricciones
filogenéticas (Burt 2001) asociadas al gran tamaño de los huevos belostomátidos que
dificultan la evolución de estrategias alternas para mantenerlos humectados y suficientemente
oxígenados sin cuidado paterno (Smith 1997).
136
Literatura citada
Alcock, J. 2005. Animal behavior: an evolutionary approach. Eighth edition. Sinauer
Press, MA, USA.
Andersson, M. 1994. Sexual selection. Princeton University Press, NJ, USA.
Arnold, S.J. 1994. Multivariate inheritance and evolution: a review of concepts. Pages
17-48 in C.R.B. Boake, editor. Quantitative genetic studies of behavioral evolution.
University of Chicago Press, IL, USA.
Arnqvist, G. and L. Rowe. 2005. Sexual conflict. Princeton University Press, NJ, USA.
Burt, D.B. 2001. Evolutionary stasis, constraint and other terminology describing
evolutionary patterns. Biological Journal of the Linnean Society 72: 509-517.
Brooks, D.R. and D.A. McLennan. 2002. The nature of diversity: an evolutionary
voyage of discovery. University of Chicago Press, IL, USA.
Clutton-Brock, T.H. 1991. The evolution of parental care. Princeton University Press,
NJ, USA.
Clutton-Brock, T.H. and G.A. Parker. 1992. Potential reproductive rates and the
operation of sexual selection. The Quarterly Review of Biology 67: 437-456.
Crowl, T.A. and J.E. Alexander. 1989. Parental care and foraging ability in male water
bugs (Belostoma flumineum). Canadian Journal of Zoology 67: 513-515.
Emlen, S.T. and L.W. Oring. 1977. Ecology, sexual selection and the evolution of
mating systems. Science 197: 215-223.
Forsgren, E., T. Amundsen, A.A. Borg and J. Bjelvenmark. 2004. Unusually dynamic
sex roles in a fish. Nature 429: 551-554.
Forsman, A. and M. Hagman. 2006. Calling is an honest indicator of paternal genetic
quality in poisson frogs. Evolution 60: 2148-2157.
137
Gilg, M.R. and K. Kruse. 2003. Reproduction decrease life span in the giant waterbug
(Belostoma flumineum). American Midland Naturalist 149: 306-319.
Gwynne, D.T. 1991. Sexual competition among females: what causes courtship-role
reversal. Trends in Ecology and Evolution 6: 118-121.
Houston, A.I. and J.M. McNamara 2005. John Maynard Smith and the importance of
consistency in evolutionary game theory. Biology and Phylosophy 20: 933-950.
Houston, A.I., T. Széskely and J.M. McNamara. 2005. Conflict between parents over
care. Trends in Ecology and Evolution 20: 33-38.
Hunt, J. and L. Simmons. 2002. Confidence of paternity and paternal care: covariation
revealed through the experimental manipulation of the mating system in the beetle
Onthophagus taurus. Journal of Evolutionary Biology 15: 784-795.
Ichikawa, N. 1988. Male brooding behaviour of the giant water bug Lethocerus
deyrollei Vuillefroy (Hemiptera: Belostomatidae). Journal of Ethology 6: 121:127.
Ichikawa, N. 1989. Breeding strategy of the male brooding water bug, Dyplonichus
major Esaki (Heteroptera: Belotomatidae): is male back space limiting? Journal of Ethology
8: 5-11.
Kight, S.L. and K.C. Kruse. 1992. Factors affecting the allocation of paternal care in
waterbugs (Belostoma flumineum Say). Behavioral Ecology and Sociobiology 30: 409-414.
Kight S.L., J. Sprague, K. Kruse and L. Johnson. 1995. Are egg-bearing male water
bugs, Belostoma flumineum Say (Hemiptera: Belostomatidae), impaired swimmers? Journal
of Kansas Entomological Society 68: 468-470.
Kokko, H. 1998. Should advertising parental care be honest? Proceedings of the Royal
Society of London B 265: 1871-1878.
Kokko, H., M.D. Jennions and R. Brooks. 2006. Unifying and testing models of sexual
selection. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 37: 43-66.
138
Kraus, W.F. 1989. Is male space limiting? An investigation into the reproductive
demography of the giant water bug, Abedus indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). Journal
of Insect Behavior 5: 623-648.
Kraus, W.F., M.J. Gonzalez and S.L. Vehrencamp. 1989. Egg development and an
evaluation of some of the costs and benefits for paternal care in the belostomatid, Abedus
indentatus (Heteroptera: Belostomatidae). Journal of the Kansas Entomological Society 62:
548-562.
Kvarnemo, C. and I. Ahnesjö. 2002. Operational sex ratios and mating competition.
Pages 366-382. in I.C. Hardy, editor. Sex Ratios: concepts and research methods. Cambridge
University Press, Cambridge, U.K.
Ichikawa, N. 1988. Male brooding behaviour of the giant water bug Lethocerus
deyrollei Vuillefroy (Hemiptera: Belostomatidae). Journal of Ethology 6: 121:127.
Ichikawa, N. 1989. Breeding strategy of the male brooding water bug, Dyplonichus
major Esaki (Heteroptera: Belotomatidae): Is male back space limiting? Journal of Ethology
8: 5-11.
Macías-Ordóñez, R. 2003. On the reproductive behavior and population ecology of
Lethocerus colossicus Ståhl (Heteroptera: Belostomatidae). Folia Entomologica Mexicana 42:
161-168.
Magrath, J.L. and J. Komdeur. 2003. Is male care compromised by additional mating
opportunity? Trends in Ecology and Evolution 18: 424-430.
Mangel, M. and C. Klark. 1997. The ecological detective: confronting models with data.
Princeton University Press, NJ, USA.
Maynard Smith, J. 1977. Parental investment: a prospective analysis. Animal Behaviour
25: 1-9.
139
Merilä, J. and M. Björklund. 2004. Phenotypic integration as a constraint and
adaptation. Pages 107-129 in M. Piggliucci and K. Preston, editors. Phenotypic integration:
studying the ecology and evolution of complex phenotypes. Oxford University Press, Oxford,
UK.
Parker, G.A. and J. Maynard Smith. 1990. Optimality theory in evolutionary biology.
Nature 348: 27-33.
Parker, G.A. and L.W. Simmons. 1996. Parental investment and the control of sexual
selection: predicting the direction of sexual competition. Proceedings of the Royal Society of
London B 263: 315-321.
Shuster, S.M. and M.J. Wade. 2003. Mating systems and strategies. Princeton
University Press, NJ, USA.
Smith, R.L. and E. Larsen. 1993. Egg attendance and brooding by males of the giant
water bug Lethocerus medius (Guerin) in the field (Heteroptera: Belostomatidae. Journal of
Insect Behavior 6: 93-106.
Smith, R.L. 1997. Evolution of paternal care in the giant water bugs (Heteroptera:
Belostomatidae). Pages 116-149 in B.J. Crespi and J.C. Choe, editors. The Evolution of social
behavior in insects and arachnids. Cambridge University Press, UK.
Tallamy, D.W. 2000. Sexual selection and the evolution of exclusive paternal care in
arthropods. Animal Behavior 60: 559-567.
Thomas, L. and A. Manica. 2005. Intrasexual competition and mate choice in assassin
bugs with uniparental and female care. Animal Behaviour 69: 275-281.
Thornhill, R. and J. Alcock. 1983. The evolution of insect mating systems. Harvard
University Press, MA, USA.
Trivers, R.L. 1972. Parental investment and sexual selection. Pages 136-179. in B. G.
Campbell, editor. Sexual selection and the descent of man, 1871-1971. Aldine, IL, USA.
140
Wade, M.J. and S.M. Shuster. 2002. The evolution of parental care in context of sexual
selection: a critical reassessment of parental parental investment theory. The American
Naturalist 160: 285-292.
Wilcox, R.S. 1995. Ripple communication in aquatic and semiaquatic insects.
Ecoscience 2: 109-115.
Williams G.C. 1966. Adaptation and natural selection: a critique of some current
evolutionary thought. Princeton University Press, NJ, USA.
141
APÉNDICE
Cuadro 1. Número de huevos colocado sobre los machos en cada evento de oviposición que
ocurre entre las cópulas repetidas. Se registran los tiempos transcurridos en los eventos de
cópula y oviposición de la especie A. breviceps. Las parejas copularon en peceras de 20 litros
con un lado recubierto con unicel, en un laboratorio mantenido a 21ºC, bajo el mismo
fotoperiodo y régimen de alimentación descrito en el capítulo (IV).
Macho
1
2
3
Macho
1
2
3
Macho
1
2
3
Huevos por evento intercópulas
Promedio
Des. Est.
n
1.09
0.54
12
0.88
0.65
8
1
0.71
5
Tiempo de oviposición
Promedio
Des. Est.
n
3 m 16 s
1 m 10 s
12
4 m 11 s
1 m 11 s
8
3 m 50 s
1 m 15 s
5
Tiempo de cópula
Promedio
Des. Est.
n
3 m 32 s
28 s
12
2 m 54 s
1 m 15 s
8
3 m 59 s
1 m 29 s
5
142
Total
12
7
5
Total
35 m 57 s
33 m 30 s
19 m 08 s
Total
38 m 52 s
23 m 08 s
19 m 56 s