cambios en los ensamblajes de murciélagos en un paisaje

CAMBIOS EN LOS ENSAMBLAJES DE MURCIÉLAGOS EN UN
PAISAJE MODIFICADO POR ACTIVIDADES HUMANAS EN EL
TRÓPICO HÚMEDO DE MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA ALEJANDRO ANTONIO CASTRO LUNA
PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN
ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES
Xalapa, Veracruz, México 2007
2
RECONOCIMIENTOS
Esta Tesis no hubiera sido posible sin el programa de becas para estudios de doctorado del
CONACyT, producto del esfuerzo del pueblo de México y del cual fui beneficiario (registro N°
159244) durante mi estancia como estudiante de postgrado en el Instituto de Ecología, A. C.
Gracias a Bat Conservation International, porque mediante el programa BCI Scholarship 2002,
pude adquirir el equipo y materiales necesarios para efectuar esta tesis. El Departamento de
Ecología Aplicada del Instituto de Ecología, A. C. y la Universidad Juárez Autónoma de
Tabasco, también proporcionaron importante soporte económico y logístico.
Mucha gente ha contribuido al desarrollo de esta tesis y mencionarlos a todos es tarea imposible.
Así que mencionaré tantos como me sea posible, rogando el perdón de aquellos cuya omisión
pudiera sugerir mezquindad de mi parte:
Empiezo con mi director de tesis, el Dr. Vinicio Sosa, a quien agradezco su asesoría y confianza.
Por respetar mí manera de hacer las cosas, pero corrigiéndome donde hacía falta hacerlo.
También agradezco a los miembros de mi comité tutorial, los Dres. Miguel Equihua y Luis
Gerardo Herrera, por sus comentarios y consejos a este trabajo, así como por las revisiones a los
manuscritos que de ahí derivaron. A los integrantes de mi jurado: Dres. Kathryn Stoner, Javier
Laborde, Jorge Galindo-González y César Tejeda, les agradezco su disposición para evaluar esta
tesis, su rápida y oportuna respuesta a mis dudas, así como su valioso aporte para mejorar la
calidad del escrito. Al Dr. Gonzalo Castillo, quien colaboró activamente en esta tesis y me apoyó
en los análisis de la vegetación. También agradezco a los Dres. Fabiola López-Barrera y Eduardo
Pineda por las sugerencias hechas a las diferentes versiones de mis manuscritos. A Bianca
Delfosse agradezco su amabilidad y disposición para asistirnos en la traducción de los artículos
en idioma inglés.
5
Mi más sincero reconocimiento a mis primos Elías Luna y Eradio Guzmán, por acompañarme
durante la mayor parte del trabajo de campo. También agradezco a David Hernández-Conrique,
Alejandra Flores, Víctor García y Manuel Hernández, por su ayuda durante la obtención de los
datos de vegetación. A Nelly Jiménez-Pérez por su auxilio en la determinación de ejemplares
botánicos. A los campesinos del ejido Manatinero-Palomas, por permitirme trabajar en sus
tierras.
Tampoco he olvidado a quienes hace 11 años me apoyaron en los inicios de mi “carrera” con los
murciélagos: el Dr. Stefan Arriaga-Weiss, mi asesor de licenciatura, quien me motivó a estudiar
un postgrado en el Instituto de Ecología. Carlos Jiménez-Arano, por sus enseñanzas en las
técnicas de captura de murciélagos. Al tío Daniel, ayudante y guardaespaldas durante mis
primeras incursiones al Parque Agua Blanca.
A todos los miembros y exiliados de la “mansión del estudiante tabasqueño” en Xalapa, en
especial a José Ramírez, Sergio González, Ana y Carlos Burelo, por esa confianza que me hizo
sentir como si estuviera en casa. En orden alfabético: Alberto, Angélica, Cecilia, Deborah, Ingrid,
José Ake, Maite, Miguel Muñiz, Nahum, Obed, Olivia, Roberto Munguía, Rodolfo, Romeo
Saldaña, Yadeneyro. Por los buenos ratos, cursos, revisadas a mis escritos, los sanos momentos
de humor negro que amenizaron almuerzos y algunas desveladas; por los consejos (algunos de
ellos buenos) y crítica constructiva; por la confianza. En resumen: por alegrarse conmigo cuando
las cosas iban bien y por la solidaridad en los momentos difíciles.
Al personal del INECOL, pero en especial a Rafael, Delfino y la Sra Patricia de la biblioteca. Así
también agradezco a la Lic. Alejandra Valencia de posgrado y la Sra. Edith Rebolledo de
Ecología Aplicada, por hacerme la vida menos complicada con los trámites.
A mis padres por haberme apoyado siempre y bajo cualquier circunstancia. Durante todas las
etapas, no solo de esta tesis, sino de mi vida. Son tantas las cosas que debo agradecerles que
tendré que resumirlo en un: ¡Gracias por todo!
6
DEDICATORIA
A mis padres:
Sres. Gilberto Castro Torres y Clara Luna Martínez.
Por haberme apoyado siempre.
Así de simple, así de incondicionales.
7
8
10
INDICE
LISTA DE CUADROS, FIGURAS Y APENDICES.............................................................
14
RESUMEN..............................................................................................................................
17
I. Introducción...................................................................................................................
20
Referencias....................................................................................................................
24
II. Composición florística y estructura de un bosque tropical perennifolio perturbado
por tala selectiva y agricultura itinerante en el sudeste de México...............................
27
Introducción..........................................................................................................
28
Métodos……………………………………………………...………………....
29
Area de estudio……………...……...………………………………….....
29
Muestreo de la vegetación………………...…………………………........
29
Análisis de datos………………………………………...……………......
30
Resultados………………………………………………..…………………..…
31
Riqueza florística.......………………………………...………………......
31
Similitud florística…………………………………...………………........
32
Descripción de la vegetación………………………….......………….......
32
Discusión..............................................................................................................
34
Referencias…..……………………………………………...………………..…
35
III. Bat diversity and abundance associated with the degree of secondary succession in a
tropical forest mosaic in southeastern Mexico………………...……………………...
51
Abstract…………………………………………………..………….…………
53
Introduction………………………………………….……...……….…………
54
Methods……………………………………………………...…………………
55
Study area………………………………………………...…...…….….………
55
Sampling design and bat capture…………………………..…...………………
57
11
Habitat-specific variables: Successional stage of the vegetation...………
57
Landscape variables…………………………..…………………...…..…
58
Statistical analysis……………………………..…………………...….…
58
Results………………………………………………...…………………...…..
59
Results at the community level…………......……………….………..….
59
Results at the species level…………………..………………………….
60
The relationship between bats and the successional stage of the
vegetation…………………………………………………………………
60
Discussion……………………………………………………………….….…..
61
Results at the community level………………………………………...…
61
Results at the species level…………….……...…………………..………
61
Relationships between bats and the successional stage of the vegetation..
63
Acknowledgements…...…..............……......………………...…………………
64
Bibliography.........................................................................................................
65
IV. Quantifying Phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological indicators
in a disturbed tropical forest ...…..................................................................................
83
Abstract ...............................................................................................................
85
Introduction .........................................................................................................
86
Materials and Methods.........................................................................................
88
Study area ...................................................................................................
88
Sampling design and capture .....................................................................
89
Statistical analysis.......................................................................................
90
Results..................................................................................................................
91
Species composition and feeding guilds patterns.......................................
91
Bats as indicators…………........................................................................
92
Discussion............................................................................................................
92
Assemblages and guilds………………………...……………….………..
93
Indicators..........……………………………..………............................….
94
Acknowledgements……….……………………………………………...….….
96
Literature cited……..………………………….……...……….....................…..
97
12
V. Discusión y conclusiones generales...............................................................................
107
Diversidad, riqueza y abundancia de murciélagos asociados a diferentes
estadios de sucesión de la vegetación...................................................................
108
Variables que explican la abundancia específica de murciélagos entre estadios
sucesionales de la vegetación...............................................................................
109
Los murciélagos Phyllostomidae como indicadores ecológicos..........................
110
Conclusiones generales........................................................................................
113
Referencias...........................................................................................................
114
13
LISTA DE CUADROS, FIGURAS Y APENDICES
Cuadros y figuras del capítulo II
Figura 1.
Localización del área de estudio en el sudeste de México y distribución de los
sitios de muestreo de la vegetación.....................................................................
Figura 2.
38
Ordenación de los cuadros de vegetación mediante escalamiento
multidimensional no métrico (NMDS), mostrando las diferencias en la
composición florística de cuatro estadios de sucesión presentes en el Parque
Estatal Agua Blanca, México..............................................................................
Figura 3.
39
Distribución de los gremios de regeneración en las comunidades: BTP,
bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, Acahual mediano; AJ,
Acahual joven, en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México.................
Figura 4.
40
Distribución de las formas de vida en las comunidades: BTP, bosque tropical
perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en
el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México...............................................
Tabla 1.
41
Variables estructurales representativas de cuatro estadios de sucesión de la
vegetación, en el Parque Estatal Agua Blanca, México......................................
42
Cuadros y figuras del capítulo III
Figure 1.
Location of the Agua Blanca State Park in southeast Mexico and the sites for
bat sampling in each vegetation patch………………………………………….
Figure 2.
Fitted accumulation curves for the bat species inhabiting four vegetation
successional stages in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico..……….
Figure 3.
76
Explanatory vegetation and landscape variables used in the multiple
regression analysis of bat richness, diversity and abundance……………...…..
Table 2.
75
Mean abundance across rainy seasons for the six most abundant bat species of
the Agua Blanca landscape…...………………………………………………..
Table 1.
74
77
Total bat richness, diversity and abundance in four secondary successional
stages of tropical evergreen forest in the Agua Blanca State Park, Tabasco,
Mexico……………….…………………………………………………………
Table 3.
Summary of a repeated measure MANOVA to assess the effect of succession
14
78
stage, season and their interaction on the correlated response variables
richness, evenness (diversity) and total abundance…………………………….
Table 4.
80
Local and landscape variables of vegetation stands that accounted for bat
species abundance in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico in
multiple linear regression models ……………………………………………..
81
Cuadros y figuras del capítulo IV
Figure 1.
Location of the Agua Blanca State Park in southeast Mexico and the sites for
bat sampling in each vegetation patch………………………………………….
Table 1.
Total captures and feeding guilds of phyllostomid bats in old-growth forest
and secondary vegetation in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico......
Table 2.
104
105
Subfamilies, genera and species of bats with a significant IndVal (Dufrêne
and Legendre, 1997) in the Agua Blanca state park, Mexico.............................
106
Lista de apéndices
Capítulo II
Apéndice A. Listado florístico de las cuatro comunidades vegetales muestreadas en el
Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México......................................................................
43
Capítulo III
Supplementary material appendix S1. Description of the four successional stages sampled.
71
Supplementary material appendix S2. Bat recaptures in the same or different successional
stage at the first capture ……………………………...……………………………………..
73
Capítulo V
Apéndice B. Familias y especies de plantas dispersadas por murciélagos Phyllostomidae
en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México..............................................................
15
119
16
RESUMEN
Los murciélagos son un grupo de animales que responden en forma variada a las perturbaciones
del hábitat, dependiendo de la magnitud de dichas perturbaciones y de la especie de murciélago. En esta
tesis se estudia la forma en que los murciélagos usan diferentes parches de vegetación secundaria,
resultantes de la agricultura de roza-tumba-quema y tala selectiva. Estas actividades son potencialmente
menos agresivas para la conservación de las especies, con respecto a otros tipos de uso del suelo. El
trabajo se realizó en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, una reserva del sureste de México dominada
por bosque tropical perennifolio.
En el primer capítulo es presentado el marco teórico, los antecedentes y objetivos del trabajo. En
el segundo capítulo, son caracterizados cuatro estadios sucesionales de la vegetación presentes en el área
de estudio, que van desde la vegetación secundaria de reciente formación, hasta el bosque tropical bien
conservado. Usando escalamiento multidimensional no-métrico y análisis de similitud, se compara la
composición florística entre estadios. Se comprobó que en el área de estudio existen dos grupos de
vegetación marcadamente distintos, identificables con base al factor de perturbación que les dio origen. En
un primer grupo están el bosque bien conservado y el bosque que fue perturbado por tala selectiva,
mientras el otro grupo florístico estuvo integrado por la vegetación secundaria derivada de agricultura
itinerante. Cada uno de los estadios que integraron estos grupos, tuvieron diferencias entre sí en su
composición y riqueza florística, aparentemente asociadas con el tiempo desde que ocurrió la
perturbación.
El tercer capítulo consta de tres secciones. En la primera sección, se evaluó la hipótesis de que la
diversidad de murciélagos sería menor en los estadios tempranos de la sucesión secundaria con respecto
de los estadios tardíos. Mediante un MANOVA de medidas repetidas, fueron comparadas la riqueza,
diversidad y abundancia total de murciélagos entre cuatro estadios de sucesión secundaria, época del año y
sus interacciones. Se comprobó que no hubo diferencias significantes en ninguna de las variables
analizadas, probablemente como resultado de la heterogeneidad del paisaje y un nivel de disturbio
intermedio. En la segunda sección, se evaluó la hipótesis de que las especies de murciélagos usan
diferentemente cuatro estadios de sucesión presentes en el área de estudio. Usando modelos lineares de
efectos mixtos se comprobó que Carollia perspicillata y Sturnira lilium, fueron significantemente más
comunes en los estadios tempranos de la sucesión; mientras que Pteronotus parnelli, Artibeus jamaicensis
y Natalus stramineus tuvieron un patrón opuesto. En la última sección, se evaluó la hipótesis de que en el
área de estudio, los patrones detectados tanto a nivel general como específico, estarían principalmente
relacionados con las características del hábitat, más que con variables asociadas al paisaje. Usando
regresiones múltiples, se comprobó que la mayor parte de la variación fue explicada por la cobertura del
17
dosel, una variable representativa del hábitat. Los resultados de este estudio sugieren que los murciélagos
tienen una alta selectividad por algunos estadios de sucesión, y aunque algunas especies frugívoras fueron
muy abundantes en los estadios tempranos, la mayoría de las especies raras fueron capturadas en los
tardíos. Por tanto, para una efectiva conservación de murciélagos en paisajes modificados por actividades
humanas, deberán mantenerse las áreas con vegetación original, a fin de asegurar la supervivencia de las
especies más sensitivas a las perturbaciones.
El cuarto capítulo consta de dos secciones. En la primera fueron comparados los ensamblajes y
gremios alimentarios de murciélagos de la familia Phyllostomidae entre el bosque tropical y la vegetación
secundaria derivada de agricultura itinerante. Se comprobaron diferencias significantes en la composición
de los ensamblajes, donde el gremio frugívoro fue marcadamente más abundante en la vegetación
secundaria y los insectívoro-carnívoros en el bosque tropical. Estos resultados parecen estar asociados con
la topografía accidentada predominante en el Parque Agua Blanca y la práctica de la agricultura itinerante,
que permiten tanto la conservación del bosque en las zonas de difícil acceso, como el establecimiento de
la vegetación secundaria en las pocas zonas más aptas para cultivos anuales. En la segunda sección se
utilizó el método del Valor Indicador, para evaluar cuantitativamente si los murciélagos Phyllostomidae
eran indicadores ecológicos confiables. Se comprobó que 2 subfamilias, 5 géneros y 5 especies fueron
detectores de perturbación. Sin embargo, estos resultados son sólo una pequeña porción del total de taxa
registrados en el estudio, por lo que los murciélagos Phyllostomidae fueron considerados indicadores
ecológicos pobres; al menos bajo las condiciones de perturbación en el área de estudio.
Finalmente, en el quinto capítulo se resumen e integran los principales resultados de esta tesis y se
discuten algunos aspectos metodológicos y del paisaje que pudieron haber influido en los resultados de la
misma. Así también, se discuten futuros desarrollos del tema.
18
CAPITULO I
INTRODUCCION
19
Capitulo I. Introducción
La conversión de bosques a pastizales, plantaciones u otros paisajes simplificados (en términos de
la estructura y composición de sus comunidades vegetales) por actividades humanas, son causas primarias
en la pérdida de biodiversidad del planeta y sus efectos han sido ampliamente documentados en
numerosos taxa (Turner 1989, Turner y Corlett 1996, Sala et al. 2000). En los bosques tropicales de
Mesoamérica, dos prácticas comunes son la agricultura de roza-tumba-quema (ARTQ) y la extracción
maderera (Brown y Lugo 1990), actividades que implican la pérdida de cobertura arbórea y la
fragmentación de los bosques tropicales.
La ARTQ, ha sido una práctica ligada a las culturas Mesoamericanas desde épocas precolombinas,
y aún actualmente es una actividad fundamental en la economía de muchas comunidades indígenas y
mestizas (Challenger 1988, Pope 2001, Toledo et al. 2003). En esencia, esta actividad consiste en el
desmonte de suelos originalmente ocupados por el bosque o vegetación secundaria, y su quema,
principalmente para el cultivo del maíz. Mejor conocidas como “milpas”, estas zonas de escasa extensión
son ocupadas por periodos de 1-2 años, hasta que decrece la fertilidad del suelo y son abandonadas.
Después de un periodo de descanso del suelo (usualmente 10-15 años), el proceso vuelve a repetirse
(Challenger 1988). Por su parte, la tala selectiva es una actividad que en los bosques tropicales de
Mesoamérica ha estado centrada principalmente en el cedro rojo (Cedrela odorata) y la caoba (Swietenia
macrophylla), especies maderables con alto valor comercial (Pennington 1981, González-Pacheco 1983,
TSC 2000). La tala selectiva permite la permanencia de muchas especies de la vegetación original, aunque
provoca una pérdida de cobertura arbórea mayor que la provocada por la caída natural de un árbol, además
de dañar plántulas y brinzales del sotobosque (Capellotto et al. 2002). En consecuencia, la estructura y
composición florística de la selva se ve alterada (Smith 1987, Frederiksen y Frederiksen 2002).
Aunque distintas en origen y consecuencias, la agricultura itinerante y la tala selectiva tienen en
común favorecer el establecimiento de la vegetación secundaria, formando asociaciones vegetales
conocidas como bosques secundarios (Brown y Lugo 1990). Estas asociaciones vegetales en combinación
con la vegetación primaria forman mosaicos de hábitat que pueden soportar una mayor diversidad de
especies que el bosque tropical sin perturbar, debido a que proporcionan una mayor gama de nichos
ecológicos para las especies animales y vegetales (Loreau et al. 2003). Por ello, se ha sugerido que las
reservas forestales bajo un manejo adecuado, también podrían ser alternativas a las reservas prístinas, en la
conservación de los bosques tropicales (Kleinman et al. 1995). Sin embargo, es importante tomar en
cuenta que bajo fuertes presiones humanas, las áreas taladas y/o modificadas, pueden ser ocupadas
posteriormente por cultivos permanentes o pastizales para ganadería, constituyendo no solo un estado
20
transitorio en el proceso de destrucción total del hábitat original (Saunders et al. 1991), sino además una
amenaza para la conservación de la vida silvestre (Meffe y Carroll 1994, Frumhoff 1995).
El estudio del cambio en el uso del suelo y sus efectos sobre las especies ha resultado en una
extensa literatura. Por ello, es bien conocido que cada grupo de organismos responde de manera distinta a
los disturbios provocados por humanos, dependiendo de sus habilidades para utilizar distintos elementos
del paisaje y su capacidad para adaptarse a las nuevas condiciones del medio (Bierregaard et al. 1992,
Andrén 1994). Algunas especies pueden verse afectadas negativamente, debido a que poseen limitadas
capacidades de desplazamiento (i.e., roedores y anfibios), están asociadas a un hábitat forestal (i.e.,
mamíferos arborícolas) o presentan fuerte aversión a cruzar más allá de los límites del bosque (Laurance
1990, Bierregaard et al. 1992, Andrén 1994). Otras especies en cambio, pueden beneficiarse por un grado
de perturbación moderado y aumentar el tamaño de sus poblaciones (Andrén 1992, Fahrig 2003). Además,
el grado de afectación de las especies, no sólo depende de sus características intrínsecas, sino además de
factores relacionados al paisaje, tales como: la calidad del hábitat (Haynes y Cronin 2004), la escala a la
que se produce la destrucción del hábitat (Roland y Taylor 1997), la forma y tamaño de los parches, la
intensidad y naturaleza del disturbio, así como la distancia entre parches de vegetación (Dunning et al.
1992).
Con respecto a los murciélagos, la tolerancia que exhiben algunas especies ante las
modificaciones del paisaje, está relacionada con su capacidad de volar y la habilidad con la que pueden
cruzar áreas abiertas. Estas características les permiten alcanzar otros fragmentos de bosque o tipos de
vegetación, que para otros grupos (por ejemplo roedores y anfibios) representan un serio obstáculo
(Bonaccorso 1979, Kalko et al. 1999, Medellín et al. 2000). Por estos motivos, muchos estudios dirigidos
a determinar el impacto de las perturbaciones provocadas por humanos en los quirópteros, se enfocan en
los contrastes producidos por la deforestación a gran escala (ver Brosset et al. 1996 y Schulze et al. 2000).
Sin embargo, diversos estudios han demostrado que al igual que en otros grupos de vertebrados, la
respuesta de los murciélagos a los disturbios puede ser muy variable. Por ejemplo, los murciélagos
frugívoros (subfamilias Carollinae y Stenodermatinae), frecuentemente aumentan su abundancia en los
bosques perturbados (Fenton et al. 1992, Galindo-González 2004, Peters et al. 2006), pero son
severamente afectados cuando ocurren cambios drásticos en sus refugios y sitios de forrajeo (Jones et al.
2001, Soriano y Ochoa 2001). Los carnívoros e insectívoros del follaje (Subfamilias Phyllostominae y
Micronycterinae), aparentemente requieren de las condiciones imperantes en el interior del bosque y
suelen ser poco frecuentes en las áreas perturbadas (Galindo-González 2004, Clarke et al. 2005).
Todavía conocemos muy poco acerca del grado de especificidad del hábitat que cada especie de
murciélago posee, así como la forma en que los diferentes arreglos espaciales y la vegetación producto de
21
las actividades humanas, influyen sobre su presencia y abundancia. Diferentes combinaciones de estas
variables podrían causar que los murciélagos sean afectados negativamente o por el contrario, puedan
beneficiarse. Este contraste puede ser visualizado de la siguiente manera: en fragmentos de bosque
tropical rodeados por pastizales forrajeros (un cambio en el uso del suelo a gran escala, permanente y de
elevada intensidad) quedan tan pocos elementos del paisaje original, que es muy difícil esperar que éstos
puedan soportar poblaciones de murciélagos de la misma forma en que lo podría hacer un bosque tropical
que rodea a parches con cultivos y vegetación secundaria (un uso del suelo a pequeña escala, efímero y de
baja intensidad).
Este estudio se efectuó en el Parque Estatal Agua Blanca (PEAB), una reserva forestal de 2025 ha
ubicada en el trópico húmedo de México. El paisaje de esta reserva está compuesto por un mosaico de
parches de vegetación secundaria en diferentes estadios de sucesión, producto de las perturbaciones por
agricultura itinerante y tala selectiva; estos parches están rodeados por una matriz de bosque tropical
perennifolio (sensu Rzedowski 1978). Bajo esta configuración del paisaje, planteo varias hipótesis que
integran este escrito y que se reúnen en la siguiente hipótesis general: La diversidad de especies de
murciélagos será menor en los estadios con mayor grado de perturbación, respecto del bosque tropical.
Esto debido a que las especies fuertemente ligadas al bosque tropical (i.e., subfamilia Phyllostominae) y
especialistas del dosel (i.e., Artibeus spp.) estarían ausentes en la vegetación muy perturbada, ya que por
su ecología, morfología y hábitos de forrajeo suelen ser afectadas negativamente por las perturbaciones
del hábitat. Con la finalidad de evaluar la respuesta de los murciélagos a los disturbios y probar esta
hipótesis general, desarrollé tres estudios (capítulos II, III y IV) para describir la estructura y composición
florística de la vegetación de los estadios sucesionales estudiados, evaluar diversos atributos de los
ensamblajes de murciélagos, e investigar su asociación con variables de la estructura de la vegetación y
variables del paisaje.
El estudio del segundo capítulo tuvo como objetivos caracterizar y comparar, en términos de su
estructura y composición florística, la vegetación de cuatro estadios sucesionales que resultan del disturbio
del bosque tropical por agricultura itinerante y tala selectiva. Este capítulo es crucial en la organización
del resto del trabajo, debido a que no sería posible estudiar la asociación de los murciélagos a diferentes
estadios sucesionales de la vegetación, sin antes conocer las características de cada uno de ellos. La
pregunta que se pretende responder es ¿qué tan diferente es el bosque tropical original, con respecto de las
comunidades vegetales sucesionales formadas por tala selectiva y agricultura itinerante?
En el tercer capítulo, comparé la diversidad, riqueza y abundancia total de murciélagos desde
estadios tempranos de la vegetación secundaria hasta la vegetación bien conservada para probar la
hipótesis de que la riqueza y diversidad de murciélagos sería menor en los estadios tempranos de la
22
sucesión secundaria (la vegetación más perturbada), con respecto a la encontrada en los estadios tardíos
(la vegetación más conservada), debido a que el bosque tropical podría ofrecer una mayor variedad de
recursos a los murciélagos (alimento, refugios, sitios de percha). Sin embargo, como la respuesta de los
murciélagos a los cambios en el paisaje varía dependiendo de los hábitos de forrajeo y vuelo de la especie,
también comparé las abundancias de las especies más comunes en el área de estudio. Esperaba que
aquellas especies que forrajean en las áreas abiertas y vegetación secundaria (i.e., Carollinae), fueran más
frecuentes en los estadios tempranos de la vegetación, mientras que aquellas especies que son afectadas
negativamente por las modificaciones del hábitat (i.e., Phyllostominae) fueran más frecuentes en los
estadios con menor grado de disturbio. Finalmente, con el objetivo de determinar cuáles atributos del
paisaje determinaban los patrones detectados, evalué cinco variables específicas del hábitat (cobertura del
dosel, altura del dosel, cobertura de leñosas, cobertura de herbáceas, diversidad de especies de plantas) y
dos del paisaje (distancia al borde más cercano del bosque tropical y distancia a la entrada de las cuevas)
bajo la hipótesis de que la diversidad, riqueza y abundancia de murciélagos serían directamente
proporcionales a la complejidad estructural (altura y cobertura del dosel) y riqueza florística de la
vegetación. Esto debido a que se traducen en una mayor oferta de los recursos antes mencionados para los
murciélagos. Por otro lado, esperaba que, debido a la alta capacidad de desplazamiento de los
murciélagos, las variables del paisaje explicaran poco los cambios en la diversidad de murciélagos.
En el cuarto capítulo evalué la hipótesis de que debido a las diferentes respuestas de las especies al
disturbio, los ensamblajes de murciélagos de la vegetación secundaria serían significantemente diferentes
de aquellos presentes en el bosque y estas diferencias serían más marcadas al nivel de gremios
alimentarios, debido al mayor nivel de detalle en la estructura del ensamblaje. También retomé la hipótesis
de Fenton et al. (1992) quien propone a los murciélagos Phyllostomidae como indicadores ecológicos,
debido a su diversidad específica y la variedad de sus respuestas ante los disturbios. Aunque a diferencia
de aquel estudio, en éste efectué un análisis para cuantificarlo estadísticamente y a tres niveles
taxonómicos (subfamilia, género y especie). Para este estudio consideré dos grandes grupos de vegetación
que se encuentran en el PEAB: bosque tropical y vegetación secundaria. Esto se hizo así porque el análisis
a efectuar en este capítulo requiere de tamaños de muestra grandes, y hubiera sido imposible incluir los
cuatro estadios sucesionales del capítulo anterior. En el grupo identificado como vegetación secundaria,
agrupé los estadios sucesionales que tuvieron su origen en la agricultura de roza-tumba-quema. En el
grupo del bosque tropical, incluí además de la vegetación original de la reserva, aquellas zonas que fueron
perturbadas por tala selectiva.
23
En el quinto y último capítulo se discuten los principales resultados de esta tesis en relación a las
hipótesis planteadas en los capítulos tercero y cuarto. De igual manera, presento las conclusiones
generales y algunas recomendaciones para estudios futuros.
REFERENCIAS
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Andrén, H. 1994. Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in landscapes with different
proportions of suitable habitat: a review. Oikos 71:355–366.
Bierregaard, R.O., V. Kapos, A. A. Dos Santos, y R. W. Hutchings. 1992. The biological dynamics of
tropical rainforest fragments: a prospective comparison of fragments and continuous forest.
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Bonaccorso, F.J. 1979. Foraging and reproductive ecology in a Panamian bat community. Bulletin of
Florida State Museum Biological Science 24:359–408.
Brosset, A., P. Charles-Dominique, A. Cockle, J. Cosson, y D. Masson. 1996. Bat communities and
deforestation in French Guiana. Canadian Journal of Zoology 78:1231–1239.
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Capítulo II
Composición florística y estructura de un bosque tropical perennifolio
perturbado por tala selectiva y agricultura itinerante en el sureste de México
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Capítulo II. Composición florística y estructura de un bosque tropical perennifolio perturbado por
tala selectiva y agricultura itinerante en el sureste de México
INTRODUCCION
Los bosques tropicales húmedos son formaciones naturales que albergan una gran diversidad de
especies, compuestas por un mosaico de parches de formas y tamaños heterogéneos, en distintas fases de
regeneración natural (Martínez-Ramos 1994). Sin embargo, durante las últimas décadas y como resultado
de las actividades humanas, el área de los bosques perturbados en los trópicos se ha incrementado
dramáticamente (Laurance 2007). Estas áreas perturbadas son el resultado de la explotación de lo que
originalmente fueron bosques primarios, para fines de ganadería o explotación maderera; o son áreas
abandonadas que fueron previamente clareadas para la agricultura y que también se conocen como
bosques secundarios (Brown y Lugo 1990).
Los bosques secundarios son formados por sucesión, un proceso ecológico donde la estructura y
composición de una comunidad vegetal, va cambiando a través del tiempo (Gómez-Pompa y VásquezYánez 1974, Saldariaga et al. 1988). La sucesión secundaria ocurre después de disturbios naturales o
antropogénicos, como la tala selectiva. Este es el caso de la agricultura itinerante, donde parches del
bosque son talados, quemados y cultivados durante un corto periodo. Después de ocurrida la cosecha,
estos parches son abandonados y rápidamente colonizados por vegetación pionera, la cual va cambiando
con el tiempo.
El territorio mexicano ha sufrido un acelerado proceso de degradación de sus bosques tropicales
(Tudela 1990). En particular, el Estado de Tabasco se distingue por el grado de alteración alcanzado,
donde el 95% de la vegetación original ha sido sustituida por pastizales para ganadería y zonas agrícolas
(Zavala y Castillo 2002). Actualmente, los últimos remanentes de bosque tropical en Tabasco se localizan
en reservas, en las zonas montañosas limítrofes con el Estado de Chiapas y la República de Guatemala
(Isaac-Márquez et al. 2005). Sin embargo, gran parte de estas zonas siguen siendo sometidas a fuertes
presiones por parte de la población, provocando su desaparición o modificación. Considerando que el
panorama más realista de conservación a futuro de los bosques tropicales, es el de ecosistemas sujetos al
aprovechamiento humano (Noble y Dirzo 1997), y que el 80% de los bosques del país están en manos de
comunidades y ejidos (Muñoz-Piña et al. 2003, Alix-García et al. 2005), resulta urgente conocer el
impacto de las actividades humanas en las comunidades vegetales.
El objetivo de este trabajo fue caracterizar y comparar la estructura y composición florística de los
diferentes estadios sucesionales, que resultan del disturbio por agricultura itinerante y tala selectiva en un
28
bosque tropical perennifolio. La pregunta que se plantea es: ¿qué tan diferente es la composición de
especies del bosque tropical original, con respecto de las comunidades vegetales resultantes de actividades
de agricultura itinerante y tala selectiva?
METODOS
Area de estudio
Este trabajo fue efectuado en el Parque estatal Agua Blanca (PEAB), Tabasco, México, una
reserva natural de 2025 ha administradas por campesinos del ejido (régimen de propiedad comunal)
Manatinero-Palomas (Cruz-Hernández 1999). El área de estudio, situada entre las coordenadas 17º 35’
52.1’’ y 17º 37’ 16.5’’ de latitud norte y 92º 27’ 3.4’’ y 92º 28’ 43.7’’ de longitud oeste (Figura 1),
pertenece a la provincia fisiográfica Sierra de Chiapas. El clima es cálido y húmedo (Am(f) w”ig) con
lluvias todo el año (García 1987). La precipitación promedio anual es de 3500 mm, distribuida entre una
temporada lluviosa (junio-noviembre; media mensual de 419.8 mm) y otra con lluvias escasas (diciembremayo; media mensual de 174.9 mm; INEGI 1994).
El paisaje del PEAB está compuesto por bosque tropical perennifolio y un mosaico de diferentes
estadios de regeneración de la vegetación secundaria, producto de la perturbación por las actividades
humanas. La vegetación dominante (80%) es bosque tropical perennifolio sensu Rzedowsky (1978),
caracterizado por tener una diversidad de 1950 especies de plantas aproximadamente, y por ser uno de los
últimos remanentes de vegetación natural de la región (Castillo y Zavala 1996). Durante los años 70´s, los
bosques de la región fueron objeto de tala selectiva de maderas preciosas, principalmente cedro rojo
(Cedrela odorata) y caoba (Swietenia macrophylla). En algunas zonas la extracción de árboles fue tan
intensa, que favoreció la proliferación de la vegetación secundaria (Cruz-Hernández 1999). Además, en el
PEAB se practica el sistema de agricultura tradicional “roza-tumba-quema”, actividad que ha provocado
la formación de áreas con vegetación secundaria de diferentes edades (Castillo y Zavala 1996). En Agua
Blanca las actividades agrícolas se ven limitadas por las condiciones edáficas: los sitios donde ocurre la
agricultura itinerante son rendzinas, mientras que el bosque tropical se localiza en litosoles, compuestos
casi totalmente de roca caliza y donde la agricultura es menos rentable (Castillo y Zavala 1996). Por esta
razón, los sitios dedicados a la agricultura han mantenido un uso constante desde hace aproximadamente
30 años (Cruz-Hernández 1999).
Muestreo de la vegetación
Con la finalidad de caracterizar la composición florística y estructura de la vegetación, apliqué el
siguiente diseño de muestreo: Seleccioné 8 sitios de muestreo, representantes de cuatro diferentes estadios
de sucesión de la vegetación (2 sitios por estadio), que variaron en su estado de conservación desde
29
estadios tempranos de la vegetación secundaria, hasta el bosque tropical original. Los sitios fueron
elegidos con base en imágenes de satélite del año 2001 (NASA Landsat Program, 2003: Landsat
ETM+ multispectral, WRS-2, path 022, row 048, ortorectificada) y el área de cada estadio de
sucesión fue delineada con la combinación de las bandas 5, 2 y 1, usando el software Arcview Geographic
Information Systems 3.2 (GIS, Environmental Systems Research Institute, Redlands, California). También
efectué extensos recorridos en campo para verificar el tipo de vegetación en cada sitio, indagando con los
campesinos de la zona sobre la edad aproximada de la vegetación en cada uno de ellos. Los cuatro
estadios fueron denominados como sigue: 1) bosque tropical perennifolio (BTP), la vegetación original de
la reserva, que alcanza hasta 36 m de altura; 2) acahual viejo (AV), comunidad vegetal originada por la
tala selectiva del bosque, con más de 30 años de regeneración; 3) acahual mediano (AM), vegetación
secundaria de 10 años de edad, que se ha formado en parcelas abandonadas y que fueron dedicadas a la
práctica de agricultura itinerante; y 4) acahual joven (AJ), vegetación secundaria derivada de agricultura
itinerante, con 5 ó menos años de abandono.
Para determinar la composición y estructura de la vegetación en cada uno de los sitios, fueron
establecidos al azar 4 cuadros de 10 x 10 m. Dentro de cada uno de ellos, fue estimado el porcentaje de
cobertura de cada especie leñosa, siguiendo la escala de cobertura propuesta por Van der Maarel (1979).
Las clases de cobertura fueron: 1 (1-3 individuos y menos del 5% de cobertura), 2 (3-10 individuos y
menos del 5% de cobertura), 3 (más de 10 individuos y menos del 5% de cobertura), 4 (menos del 5% de
cobertura, poco abundante), 5 (5-12.5%), 6 (12.6-25%), 7 (25.1-50%), 8 (50.1-75%) y 9 (75.1-100%). En
el interior de cada cuadro de 100 m2, fueron colocados al azar 3 cuadros de 2 x 2 m en los cuales fue
registrada la cobertura de las especies herbáceas, siguiendo el mismo procedimiento empleado para las
leñosas. También fueron estimadas las siguientes variables: 1) porcentaje de cobertura de especies leñosas,
2) porcentaje de cobertura de especies herbáceas, 3) porcentaje de cobertura del dosel superior y 4) altura
promedio del dosel (ver Van der Maarel 1979). La identificación de la mayoría de las especies vegetales
se efectuó directamente en el campo. Cuando no fue posible, el material botánico fue colectado y
etiquetado, posteriormente verificado con el material depositado en el Herbario XAL del Instituto de
Ecología, A. C.
Análisis de datos
Para cada estadio de sucesión estimé la diversidad y riqueza de especies. Para efectos del cálculo
de la diversidad usé el índice de Shannon-Wienner, transformando los valores de cobertura por especie en
cada cuadro, al valor medio de cobertura (Van der Maarel 1979). Los valores utilizados fueron los
siguientes: 1 (0.1%), 2 (0.3%), 3 (1%), 4 (3%), 5 (8.75%), 6 (18.75%), 7 (37.5%), 8 (62.5%), y 9 (87.5%).
30
Para cada especie de planta registrada en los cuadros, determiné la forma de vida y el gremio de
regeneración. La forma de vida (árbol, arbusto, hierba, liana y bejuco) siguió a Miranda y Hernández X.
(1963), aunque la separación entre lianas y bejucos fue de acuerdo a Gentry (1991), quien señala que las
lianas son leñosas y de tallos gruesos, mientras que los bejucos son herbáceas y con tallos delgados. La
designación en cada forma de vida estuvo basada en bibliografía publicada (Guevara et al. 1994, Guevara
et al. 2004) así como en ejemplares depositados en el Herbario Xal, del Instituto de Ecología, A. C. Los
gremios de regeneración (vegetación primaria o secundaria) fueron asignados con base en la información
de los ejemplares depositados en el Herbario.
Para mostrar gráficamente la composición florística de la vegetación, efectué ordenaciones de la
información usando escalamiento multidimensional no métrico (NMDS: Clarke 1993), una técnica robusta
de ordenación que muestra gráficamente la similitud de los ensamblajes de especies entre sitios, sin
asumir una relación lineal entre las variables (McCune y Mefford 1999). Para ello, fue creada una matriz
de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis para datos sin transformar, usando la cobertura de las
especies de plantas en cada cuadro. Estimé el éxito de la ordenación en función del valor de stress
obtenido, donde los valores de stress bajos (i.e., < 0.1) indican que la ordenación de las muestras es un
buen reflejo de la similaridad entre los ensamblajes de plantas, mientras los altos niveles de stress (i.e., >
0.25) indican lo opuesto (Clarke y Warwick 2001).
Para comparar la composición de especies de plantas entre estadios de sucesión, usé análisis de
similitud (ANOSIM: Clarke 1993), utilizando la misma matriz de similitud creada para la ordenación
NMDS. El valor de RANOSIM es una medida relativa de la separación entre los grupos definidos a priori. Un
cero indica que no hay diferencias entre grupos, mientras que un valor de 1 indica que todas las muestras
dentro de un mismo grupo, son más similares entre sí, con respecto de las ubicadas dentro de otro grupo.
Todos estos análisis fueron efectuados mediante el software PRIMER v.5 (Clarke y Gorley 2001).
RESULTADOS
Riqueza florística
En las cuatro comunidades vegetales muestreadas, se registraron 216 especies de plantas
vasculares, pertenecientes a 156 géneros y 78 familias botánicas. Seis morfoespecies (0.03 % del total) no
pudieron ser identificadas y no se incluyeron en estos cálculos. Las familias con el mayor número de
especies fueron Fabaceae (21 especies), Rubiaceae (11), Arecaceae (10) y Araceae (10). Las formas de
vida fueron árboles (71 especies), arbustos (47), hierbas (79), lianas (9) y bejucos (19). La lista completa
de especies registradas en cada estadio de sucesión, se presenta en el Apéndice A.
31
Similitud florística
La ordenación usando NMDS mostró dos grandes conjuntos florísticos: uno formado por el
bosque tropical perennifolio conservado y el bosque perturbado por tala selectiva (BTP y AV,
respectivamente), y otro grupo integrado por la vegetación secundaria derivada por agricultura de rozatumba-quema (acahual mediano, AM y acahual joven, AJ) (Figura 2). Usando ANOSIM (p < 0.001)
comprobé que la composición florística del BTP, fue marcadamente diferente de la hallada en el AM o el
AJ (RANOSIM = 1 y 0.998, respectivamente). Resultados similares fueron hallados al comparar la
composición del AV, con el AM y AJ (RANOSIM = 0.890 y 0.887, respectivamente). Al comparar entre BTP
y AV (RANOSIM = 0.203), comprobé que son muy similares en su composición florística. Esto mismo
ocurrió al comparar entre los dos estadios derivados de agricultura itinerante (AM y AJ: RANOSIM = 0.305).
Descripción de la vegetación
Grupo florístico I: Bosque tropical
En este grupo se clasificaron los cuadros ubicados en el bosque tropical perennifolio bien
conservado y el acahual viejo, dominados principalmente por especies primarias (Figura 3). Los valores
de cobertura fueron altos para las especies arbóreas, cuyos individuos alcanzaron hasta 36 m de altura
(Tabla 1). Las familias más representativas fueron Araceae, Arecaceae, Acanthaceae, Meliaceae y
Sapotaceae, cuyas especies alcanzaron los valores de cobertura más altos.
Bosque tropical perennifolio: En este estadio se registró la mayor riqueza florística (95 especies) y
la mayor cobertura del dosel (90%; Tabla 1). Presentó la mayor riqueza de especies primarias (Figura 3),
en su mayoría especies herbáceas y arbóreas (Figura 4). El dosel superior estuvo comprendido por árboles
con alturas mayores de 20 m y hasta 36 m, donde fueron dominantes Quararibea funebris, Dialium
guianense, Poulsenia armata y Spondias radlkoferi. Existe un estrato arbóreo intermedio, donde fueron
dominantes Guarea sp., Dendropanax arboreus y Posoqueria latifolia, que tuvieron 10-20 m de altura. En
el estrato arbustivo, predominaron Rinorea guatemalensis y Astrocarium mexicanum, especies que
tuvieron un alto porcentaje de cobertura en los cuadros y fueron características de esta comunidad vegetal.
El estrato herbáceo estuvo caracterizado por especies tolerantes a la sombra, tales como Dieffenbachia
seguine, Heliconia aurantiaca y Rhodospatha wendlandii, así como una alta diversidad de especies de la
familia Arecaceae (8 especies).
Acahual viejo: Este estadio de sucesión presentó una alta riqueza florística (94 especies), y su
composición fue muy similar al bosque tropical perennifolio, aunque se diferenció de éste por tener una
menor cobertura y altura del dosel (ver Tabla 1), así como una mayor proporción de especies secundarias
32
(Figura 3). Los árboles del dosel superior se encontraron relativamente dispersos, siendo dominantes Q.
funebris, D. guianense, Lysiloma divaricata, Lysiloma sp. y Brosimun alicastrum. En el estrato intermedio
dominaron Q. funebris, Guarea sp. y D. arboreus. El estrato arbustivo se caracterizó por Faramea
occidentalis, Louteridium mexicanum y Rinorea guatemalensis, especies dominantes en la mayoría de los
cuadros. En el estrato herbáceo dominaron Aphelandra aurantiaca, Tradescantia zanonia, Anthurium
pentaphyllum y Syngonium podophyllum.
Grupo florístico II: Vegetación secundaria.
En este grupo se clasificaron los cuadros de vegetación del acahual joven y el acahual mediano,
ubicados en zonas que fueron perturbadas para la práctica de la agricultura itinerante. Estuvo dominado
por especies secundarias y la vegetación tuvo baja altura, destacando la alta proporción de herbáceas,
bejucos y lianas (Figura 4). Las familias más características fueron Poaceae, Asteraceae, Heliconiaceae,
Marantaceae, Smilacaceae y Vitaceae, las cuales fueron exclusivas y/o alcanzaron los valores de cobertura
más altos en este tipo de vegetación (ver Apéndice A).
Acahual mediano: La riqueza de especies en este estadio fue de 84 especies, las cuales fueron en
su mayoría especies secundarias (Figura 3). Los árboles fueron la forma de vida más común, aunque los
estratos arbustivo y herbáceo también fueron de importancia (Figura 4). Presentó un dosel relativamente
disperso (38% de cobertura), con árboles de hasta 15 m de altura (Tabla 1), en su mayoría de las especies
Heliocarpus mexicanus y Cochlospermun vitifolium. El estrato arbóreo estuvo integrado principalmente
por árboles de 6-8 m, donde fueron dominantes Cupania dentata, Trema micrantha, Guazuma ulmifolia,
Bursera simaruba y Cecropia obtusifolia. El estrato arbustivo estuvo dominado por Acalypha diversifolia,
Piper aduncum, Hamelia patens y Senna quinquangulata. En el estrato herbáceo dominaron Philodendron
tripartitum, Heliconia latispatha, Lygodium heterodoxum y Stromanthe macrochlamys.
Acahual joven: Esta comunidad vegetal tuvo una riqueza florística de 78 especies (Tabla 1), casi
todas secundarias (Figura 3). Las hierbas son la forma de vida dominante, aunque también fueron
características las altas proporciones de lianas y bejucos. Este estadio presenta un dosel discontinuo y de
baja altura (4-7 m), dominado principalmente por H. mexicanus, C. dentata, C. vitifolium, Leucaena
leucocephala y C. obtusifolia. El estrato arbustivo estuvo dominado por A. diversifolia, H. patens, así
como por Lantana camara y Dalbergia brownei. En el estrato herbáceo dominaron Scleria bracteata, H.
latispatha, Melanthera nivea. En este estrato fue característica una alta riqueza de pastos (5 especies) así
como la abundancia de bejucos de las especies Tragia sp., Cissus sicyoides y Vitis tiliifolia.
33
DISCUSION
Este estudio demostró que la estructura de la vegetación en el PEAB, está asociada con el tipo de
actividad humana como factor de perturbación. Como la agricultura itinerante y la tala selectiva están
entre las principales causas de perturbación en los bosques tropicales del sureste de México, la
información presentada en este capítulo también ejemplifica las consecuencias de las actividades humanas
en estos ambientes. Particularmente en las reservas forestales que están siendo sujetas a algún tipo de
aprovechamiento.
Las marcadas diferencias en la composición florística de la vegetación secundaria y el bosque
tropical, se deben a que la agricultura itinerante y la tala selectiva derivan en distintos procesos de
regeneración del bosque. En el grupo florístico denominado vegetación secundaria ha ocurrido un proceso
de colonización con especies pioneras a través del tiempo (ver Uhl et al. 1981, Wijdeven y Kuzee 2000),
debido a que estuvo integrado por los sitios que fueron perturbados para la práctica de la agricultura
itinerante, actividad que implicó una total remoción de la vegetación original. En cambio, en los sitios
perturbados por la tala selectiva usualmente hay supervivencia de individuos (vegetación remanente), así
como rebrote de la vegetación dañada por la caída de los árboles (Turner et al. 1998, Chazdon 2003). De
hecho, las zonas sujetas a tala selectiva siguen siendo bosque tropical, y en el caso particular del PEAB,
han transcurrido más de 30 años desde la perturbación, lo que explicaría la gran similitud florística con el
bosque tropical bien conservado.
Es importante notar que los grupos florísticos del área de estudio pueden dividirse en categorías
más sutiles. Así, el acahual viejo, cuyo origen está en la extracción selectiva de maderas, puede separarse
del bosque tropical bien conservado, debido a que esta actividad ha provocado la proliferación o
desaparición de algunas especies. Este fenómeno ya ha sido señalado en otros estudios, particularmente
para hierbas y arbustos del sotobosque (véase Smith 1987, Capellotto et al. 2002). Por ejemplo,
Astrocaryum mexicanum fue dominante en el bosque bien conservado, pero muy rara en las zonas
perturbadas por tala selectiva; mientras que Louteridium mexicanum presentó un patrón opuesto (ver
Apéndice A). La primera especie es umbrófila y solamente se reproduce a edades cercanas a 39 años,
siendo una de las plantas más características de los bosques bien conservados en la región (Sarukhán
1980, Piñero et al. 1984, Purata 1986). En cambio, L. mexicanum aparentemente se ha favorecido de su
capacidad para colonizar las zonas perturbadas y con sustrato calizo del área de estudio (García-Rosales,
1999). Aunque se ha reportado una rápida recuperación del bosque tropical después de la tala selectiva
(Malcolm y Ray 2000), es conocido que el tipo y textura del suelo pueden influir en una recuperación más
lenta (Chazdon 2003). En el PEAB, las zonas perturbadas por tala selectiva están compuestas casi
34
totalmente de roca caliza (Castillo y Zavala 1996), lo que explicaría la menor cobertura del dosel
(evidencia física del disturbio) y las diferencias florísticas con respecto de la selva, aún transcurridos más
de 30 años desde la perturbación.
Con respecto a la vegetación secundaria localizada en las parcelas agrícolas abandonadas (acahual
mediano y acahual joven), fue notorio que aunque tienen numerosas especies en común, presentan una
dominancia diferente, dependiendo del estadio. Por ejemplo, A. diversifolia y S. bracteata son dominantes
en el acahual joven, pero no en el acahual mediano, mientras que ocurre lo contrario con P. tripartitum y
Trema micrantha. Estas diferencias en la composición florística parecen resultar del recambio de especies
durante el proceso de sucesión secundaria (véase Guariguata y Ostertag 2001).
Finalmente, el estatus de reserva forestal del Parque Agua Blanca, el relieve montañoso, así como
un suelo delgado y pedregoso han favorecido la conservación del bosque tropical perennifolio y el acahual
viejo. Sin embargo, los cambios drásticos en la composición florística en las zonas bajo uso agrícola,
respecto del bosque tropical, y el corto tiempo de descanso entre una cosecha y otra (ver Castillo y Zavala,
1996), sugieren una alta fragilidad de este ecosistema a los disturbios. Por lo anterior, es prioritario dirigir
la atención de este problema a los ejidatarios que utilizan la reserva, con la finalidad de generar
alternativas que les permitan un mejor aprovechamiento de la reserva.
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Palma-López, D. J., y A. Triano, editores. Plan de uso sustentable de los suelos del Estado de
Tabasco, Vol. II. ISPROTAB, Colegio de Posgraduados, Villahermosa, México.
37
Figura 1. Localización del área de estudio en el sudeste de México y distribución de los sitios de muestreo
de la vegetación.
38
Figura 2. Ordenación de los cuadros de vegetación mediante escalamiento multidimensional no
métrico (NMDS), mostrando las diferencias en la composición florística de cuatro estadios de
sucesión presentes en el Parque Estatal Agua Blanca, México. El valor de estrés obtenido, indica
que se trata de una ordenación bastante confiable. Abreviaciones: BTP, bosque tropical
perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven.
39
80
70
Número de especies
60
50
especies primarias
especies secundarias
40
30
20
10
0
BTP
AV
AM
AJ
Figura 3. Distribución del gremio de regeneración de las especies de plantas en las comunidades:
BTP, bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en
el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, México.
40
40
Número de especies
35
30
Árbol
25
Arbusto
Hierba
20
Liana
15
Bejuco
10
5
0
SMP
AV
AM
AJ
Figura 4. Distribución de las formas de vida (ver Apéndice A) en las comunidades: BTP, bosque
tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en el Parque
Estatal Agua Blanca, Tabasco, México.
41
Tabla 1. Variables estructurales (promedio ± DE) representativas de cuatro estadios de sucesión de la
vegetación, en el Parque Estatal Agua Blanca, México. Donde: BTP, bosque tropical perennifolio; AV,
acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven.
Estadio de sucesión
Variable
BTP
AV
AM
AJ
Altura del dosel (m)
33±1
27±3
12±9
7±1
Cobertura del dosel (%)
90±2
78±5
38±1
29±5
Cobertura de herbáceas (%)
65±8
56±12
55±8
74±8
Cobertura de leñosas (%)
87±7
83±4
81±3
71±6
3.14±0.06
3.11±0.07
3.28±0.07
3.30±0.06
95
94
84
78
Diversidad (H’)
Riqueza
42
Apéndice A. Listado florístico de las cuatro comunidades vegetales muestreadas en el Parque Estatal
Agua Blanca, Tabasco, México. Los valores corresponden al valor promedio (± DE) de cobertura de los
ochos cuadros de 10 x 10 m (cuatro para cada uno de los dos sitios seleccionados en cada comunidad
vegetal). Los porcentajes de cobertura de las especies son dados de acuerdo al procedimiento de Van der
Maarel (1979). Abreviaciones: BTP, bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, Acahual
mediano; AJ, Acahual joven; FV, Forma de vida; GR, gremio de regeneración.
FAMILIA1
Especie
PTERIDOPHYTA
ADIANTACEAE
Adiantum pulverulentum L.
Hemionitis palmata L.
ASPLENIACEAE
Asplenium alatum
Asplenium delitescens (Maxon). L.D.
Gómez
Asplenium sp.
LOMARIOPSIDACEAE
Lomariopsis recurvata Fée
NEPROLEPIDACEAE
Nephrolepis biserrata (Sw.) Schott
POLYPODIACEAE
Género no determinado
Género no determinado
PTERIDACEAE
Pteris altissima Poir.
SCHYZACEAE
Lygodium heterodoxum Kunze
Lygodium venustum Sw.
TECTARIACEAE
Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel.
Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw.
THELYPTERIDACEAE
Thelypteris toganetra A.R. Sm.
LILIOPSIDA
ARACEAE
Anthurium pentaphyllum (Aubl.) G. Don
Anthurium podophyllum (Schltdl. y
Cham.) Kunth
Anthurium schlechtendalii Kunth
Dieffenbachia seguine (Jacq.) Schott
Philodendron radiatum Schott
Philodendron tripartitum (Jacq.) Schott
Rhodospatha cf. wendlandii Schott
Spathiphyllum cochlerispathum (Liebm.)
Engl.
BTP
AV
AM
AJ
FV2
GR3
0.01±0.02
-
0.37±1.03
-
-
2.34±4.65
H
H
P
S
0.004±0.01
-
-
-
H
P
-
0.008±0.02
0.004±0.01
-
-
H
H
P
P
2.61±7.36
-
-
-
A
P
0.004±0.01
-
-
-
H
P
-
0.73±2.06
0.004±0.01
-
-
H
H
D
D
0.004±0.01
-
-
-
H
P
0.004±0.01
-
0.08±0.15
-
7.66±7.57
-
4.27±5.53
0.36±1.03
B
B
S
S
0.78±2.21
-
0.04±0.12
0.004±0.01
0.79±2.21
-
-
H
H
P
P
-
-
-
1.23±2.44
H
S
1.62±2.87
6.16±7.90
0.37±1.03
-
B
P
2.35±5.39
7.21±10.16
0.004±0.01
0.37±0.03
2.60±7.37
0.78±2.21
0.01±0.02
0.83±2.19
0.85±2.19
-
22.76±37.7
-
-
H
H
H
B
B
H
P
P
P
P
P
P
1.56±4.42
-
-
-
H
P
43
Syngonium chiapensis Matuda
Syngonium podophyllum Shott
ARECACEAE
Astrocaryum mexicanum Liebm.
Chamaedorea elegans Mart.
Chamaedorea ernesti-augusti H. Wendl.
Chamaedorea oblongata H. Wendl.
Chamaedorea sp1.
Chamaedorea sp2.
Chamaedorea tepejilote Liebm. ex Mart.
Cryosophila argentea Bartlett
Desmoncus orthacanthos Mart.
Género no determinado
COMMELINACEAE
Gibasis sp.
Tradescantia zanonia (L.) Sw.
COSTACEAE
Costus pictus D. Don
CYPERACEAE
Rhynchospora radicans (Schltdl. y
Cham.) H. Pfeiff.
Scleria bracteata Cav.
DIOSCOREACEAE
Dioscorea composita Hemsl.
HELICONIACEAE
Heliconia aurantiaca Ghiesbr.
Heliconia latispatha Benth.
Heliconia uxpanapensis Gutiérrez Báez
Heliconia vaginalis Benth.
MARANTACEAE
Calathea lutea Schult.
Maranta arundinacea L.
Stromanthe macrochlamys (Woodson y
Standl.) H. Ken y Nicolson
ORCHIDACEAE
Lycaste sp.
Oeceoclades maculata (Lindl.) Lindl.
Género no determinado
Género no determinado
Sobralia sp.
POACEAE
Ichnantus sp.
Lasiacis divaricata (L.) Hitchc.
Lasiacis oaxacencis (Steud.) Hitchc.
Lasiacis prolerrima (Hack.) Hitchc.
Lasiacis rugelii (Griseb.) Hitchc.
Panicum fasciculatum Sw.
Panicum maximum Jacq.
0.05±0.12
0.004±0.01
5.46±9.59
0.37±1.03
4.29±7.29
4.27±6.85
34.38±23.39 5.78±8.55 0.01±0.04
0.02±0.03
2.34±4.65
0.85±2.20
0.79±2.21 0.004±0.01
3.13±8.84
1.56±4.42
0.004±0.01
1.10±2.17
2.60±7.37
2.36±6.62
1.56±4.42 3.44±6.90
0.04±0.05
0.78±2.21
1.57±2.89
0.37±1.03
0.05±0.12
0.008±0.02
0.78±2.21 6.77±11.12
H
B
P
P
AR
H
H
H
AR
H
H
AR
H-AR
H
P
P
P
P
P
P
P
P
P
D
H
H
S
P
0.004±0.01
-
0.004±0.01
-
H
P
-
-
0.83±1.40
0.85±2.23
20.99±17.9
H
H
S
S
-
-
-
0.78±2.21
L
S
4.21±8.01
1.19±2.28
16.94±31.9 16.46±20.4
2.34±4.65
3.65±10.31 0.37±1.03
-
H
H
H
H
P
S
S
S
0.004±0.01
0.01±0.02
2.35±6.65
2.26±4.43
0.45±1.05
H
H
S
S
1.56±4.42
0.82±2.20
5.73±8.96
3.13±5.79
H
S
0.004±0.01
0.004±0.01
0.004±0.01
0.004±0.01
-
-
0.83±2.32
0.004±0.01
-
H
H
H
H
H
P
S
D
D
P
-
-
5.62±14.61
1.23±2.12
0.05±0.13
0.04±0.12
-
0.79±2.22
0.37±1.03
1.15±3.24
1.64±2.31
0.78±2.21
H
H
H
H
H
H
H
S
S
S
S
S
S
S
MAGNOLIOPSIDA
ACANTHACEAE
44
Aphelandra aff. speciosa Brandegee
Aphelandra aurantiaca (Scheidw.) Lindl.
Justicia campechiana Standl. ex Lundell
Louteridium mexicanum (Baill.) Standl.
Mirandea sylvatica Acosta Cast.
AMARANTACEAE
Iresine celosia L.
ANACARDIACEAE
Spondias radlkoferi Donn. Sm.
ANNONACEAE
Stenanona stenopetala (Donn. Sm.) G.E.
Schatz.
APOCYNACEAE
Stemmadenia donnell-smithii (Rose)
Woodson
Stemmadenia sp.
ARALIACEAE
Dendropanax arboreus (L.) Decne. y
Planch.
ASTERACEAE
Clibadium arboreum Donn. Sm.
Melanthera nivea (L.) Small
Verbesina turbacensis Kunth
Vernonia patens Kunth
Zexmenia serrata La Llave
BEGONIACEAE
Begonia heracleifolia Schltdl. y Cham.
BIGNONIACEAE
Amphitecna apiculata A.H. Gentry
Tabebuia chrysantha (Jacq.) G. Nicholson
BOMBACACEAE
Pseudobombax sp.
Quararibea funebris (La Llave) Vischer
BORAGINACEAE
Cordia alliodora (Ruiz y Pav.) Oken
BURSERACEAE
Bursera simaruba (L.) Sarg.
CACTACEAE
Epiphyllum caudatum Britton y Rose
CAPPAREACEAE
Crataeva tapia
CARICACEAE
Jacaratia dolichaula (Donn. Sm.)
Woodson
CECROPIACEAE
Cecropia obtusifolia Bertol.
CELASTRACEAE
Género no determinado
Género no determinado
Rhacoma eucymosa (Loes. y Pitt.) Standl.
T.
0.86±2.24
0.004±0.01
3.49±7.38
7.81±22.09
7.04±11.30
0.41±1.02
25.14±28.2
8.13±13.66
-
1.94±4.39
-
-
AR
H
H
AR
H-AR
P
P
S
S
P
-
0.05±0.12
0.09±0.15
H
S
21.88±40.50
-
6.88±8.26
4.54±6.96
A
S
4.81±13.21
-
-
-
A
P
-
7.81±22.10
-
0.13±0.35
0.06±0.13
-
A
A
P
P
17.97±31.24 10.95±30.9
1.09±3.09
-
A
P
AR
H
AR
AR
AR
S
S
S
S
S
-
-
-
0.02±0.04
-
-
H
P
0.01±0.04
-
2.48±6.58
-
0.01±0.04
0.01±0.04
-
A
A
P
P
-
0.01±0.04
-
A
A
P
P
35.17±43.79 33.59±36.7
-
3.44±6.90
7.00±10.39
0.01±0.04
7.03±9.70 3.44±6.90
7.03±13.95
-
0.01±0.04
4.96±13.15
-
A
S
-
2.34±6.63
11.73±13.9
0.38±1.06
A
S
-
0.36±1.03
-
-
B
P
0.03±0.05
-
-
-
A
P
-
4.69±8.68
-
-
A
P
-
2.34±6.63
A
S
10.94±30.94
-
-
2.34±6.63
-
AR
A
D
D
0.04±0.11
-
-
-
AR
P
45
11.72±13.9 10.48±13.7
COCHLOSPERMACEAE
Cochlospermum vitifolium (Willd.)
Spreng.
COMBRETACEAE
Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz
Terminalia amazonia (J.F. Gmel.) Exell
CLUSIACEAE
Rheedia edulis (Seem.) Planch. y Triana
CUCURBITACEAE
Melothria pendula L.
Momordica charantia L.
ELAEOCARPACEAE
Sloanea meianthera
EUPHORBIACEAE
Acalypha diversifolia Jacq.
Dalechampia spathulata (Scheidw.) Baill
Euphorbia heterophylla L.
Poinsettia heterophylla (L.) Klotzsch y
Garcke
Sapium nitidum (Monach.) Lundell
Sapium sp.
Tragia sp 1.
Tragia sp 2.
FABACEAE
Acacia angustissima (Mill.) Kuntze
Acacia cornigera (L.) Willd
Acacia mayana Lundell
Bauhinia sp.
Calliandra tergemina (L.) Benth
Cynometra retusa Britton y Rose
Dalbergia brownei (Jacq.) Schinz
Desmodium axillare (Sw.) DC.
Desmodium incanum DC.
Dialium guianense (Aubl.) Sandwith
Erythrina americana Mill.
Inga pavoniana G. Don
Inga spuria Humb. y Bonpl. ex Willd.
Leucaena glauca Benth.
Lonchocarpus aff. guatemalensis Benth
Lysiloma divaricata Hook y Jackson
Lysiloma sp.
Machaerium kegelii Meisn.
Mimosa sp.
Mucuna pruriens (L.) DC.
Pithecellobium furcatum Benth.
Senna fruticosa (Mill.) H.S. Irwin y
Barneby
Senna quinquangulata (Rich.) H.S. Irwin
y Barneby
Swartzia guatemalensis (Donn. Sm.)
Pittier
-
-
25.0±31.34 14.97±21.3
A
S
2.49±6.58
0.04±0.11
0.01±0.04
2.34±6.63
-
L
A
S
P
0.01±0.04
0.01±0.04
-
-
A
P
-
-
-
3.91±7.85
0.05±0.12
B
B
S
S
2.34±6.63
0.13±3.09
0.01±0.04
-
A
P
1.93±3.66
-
12.50±24.1 23.56±32.3 40.63±31.7
0.004±0.01
0.004±0.01
AR
H
H
S
P
S
H
A
A
H
B
S
S
S
S
S
8.13±13.66
12.09±13.6
2.60±7.37
0.46±1.13
4.69±13.26
20.34±27.3
0.78±2.21
1.63±3.05
A
AR
A
AR
A
A
AR
H
H
A
A
A
A
A
A
A
A
L
AR
B
A
S
S
P
P
P
P
S
S
S
P
S
S
S
S
P
P
P
S
D
S
S
-
-
1.57±4.42
9.38±17.38
1.09±3.09
7.33±10.89
0.008±0.02
-
4.69±13.26
0.01±0.04 3.45±6.90
2.36±6.62
0.01±0.04
0.01±0.04
0.13±0.35 1.09±3.09
2.20±4.04
0.01±0.04 7.81±22.10
4.68±7.60
32.84±45.26 21.22±34.5
0.01±0.04
7.03±13.95
2.34±6.63
10.94±30.9
10.94±30.9 2.34±6.63
5.78±8,55
0.01±0.04 0.01±0.04
0.36±1.03
0.01±0.04
-
-
-
4.70±13.25
AR
S
-
-
17.18±24.9
-
AR
S
4.70±13.25
-
-
-
AR
P
46
Zygia sp.
FLACOURTIACEAE
Casearia corymbosa Kunth
Zuelania guidonia (Sw.) Britton y Millsp.
GESNERIACEAE
Drymonia serrulata (Jacq.) Mart.
HIPPOCRATACEAE
Pristimera celastroides (Kunth) A.C. Sm.
LAURACEAE
Género no deteminado
Género no determinado
Género no determinado
LOGANIACEAE
Spigelia humboldtiana Cham. y Schltdl.
MALPIGHIACEAE
Bunchosia lanceolata Turcz.
Malpighia glabra L.
Stigmaphyllon lindenianum A. Juss
MALVACEAE
Gossypium hirsutum L.
MELASTOMATACEAE
Clidemia petiolaris (Schltdl. y Cham.)
Schltdl. ex Triana Conostegia xalapensis (Bopl.) D. Don ex
DC.
Miconia impetiolaris (Sw.) D. Don ex
DC.
MELIACEAE
Guarea grandifolia DC.
Guarea sp.
Trichilia sp.
MEMESILACEAE
Mouriri myrtilloides (Sw.) Poir.
MENISPERMACEAE
Hyperbaena mexicana Miers
Hyperbaena aff. jalcomulcensis Pérez y
Cast.-Campos
MORACEAE
Brosimum alicastrum Sw.
Ficus obtusifolia Kunth
Ficus sp.
Género no determinado
Poulsenia armata (Miq.) Standl.
Trophis mexicana (Liebm.) Bureau
MYRSINACEAE
Ardisia paschalis Donn. Sm.
Género no determinado (icac o ardis)
Icacorea sp.
MYRTACEAE
Eugenia sp 1.
Eugenia sp 2.
-
2.34±6.63
-
-
A
P
1.09±3.09
-
0.01±0.04
2.34±6.63
2.33±3.98
-
4.81±13.21
A-AR
A
S
S
-
0.004±0.01
-
-
B
P
-
-
0.01±0.04
-
L
P
-
-
A
A
AR
D
D
D
10.94±30.94
7.81±22.10
7.81±22.10
-
-
0.008±0.02
-
H
S
0.01±0.04
-
2.34±6.63
-
0.01±0.04
0.13±0.35
-
1.22±3.06
1.09±3.09
0.004±0.01
AR
AR
B
S
S
S
-
-
-
0.36±1.03
H
S
-
-
0.01±0.04
-
AR
S
-
-
2.34±6.63
1.09±3.09
A
S
0.01±0.04
0.03±0.05
-
-
AR
P
0.01±0.04
32.36±33.54 26.56±37.5
0.01±0.04 4.69±13.26
-
-
1.09±3.09
1.09±3.09
A
A
A
P
P
P
1.16±3.07
0.01±0.04
-
-
AR
P
14.86±21.37
0.01±0.04
-
-
A
P
-
12.5±24.09
-
-
A
P
0.14±0.35 13.43±30.6
4.69±13.26
4.71±13.25 0.01±0.04
24.23±39.58 10.94±30.9
4.69±13.26
0.01±0.04
-
-
A
A
A
A
A
A
P
P
P
P
P
P
-
-
0.01±0.04
0.04±0.05
7.81±22.10
-
-
-
AR
A
H
P
P
P
0.01±0.04
0.01±0.04
0.05±0.05
-
-
AR
AR
P
P
-
47
NYCTAGINACEAE
Pisonia aculeata L.
OCHNACEAE
Ouratea crassinervia Engl.
PASSIFLORACEAE
Passiflora coriacea Juss.
PIPERACEAE
Peperomia granulosa Trel.
Piper amalago L.
Piper auritum Kunth
Piper aduncum L.
POLYGONACEAE
Coccoloba barbadensis Jacq.
Coccoloba sp.
RANUNCULACEAE
Clematis dioica L.
RHAMNACEAE
Sageretia elegans (KunB.) Brongn.
ROSACEAE
Licania platypus (Hemsl.) Fritsch.
RUBIACEAE
Alseis yucatanensis Standl.
Borreria laevis (Lam.) Griseb
Faramea occidentalis (L.) A. Rich.
Hamelia patens Jacq.
Posoqueria latifolia (Rudge) Roem. y
Schult.
Psychotria sp 1.
Psychotria sp 2.
Psychotria limonensis K. Krause
Psychotria pleuropoda Donn. Sm.
Randia sp.
Género no determinado
RUTACEAE
Esenbeckia pentaphylla (Macfad.) Grises.
Decazyx esparzae F. Chiang
Zanthoxylum kellermanii P. Wilson
SAPINDACEAE
Cupania dentata DC.
Paullinia pinnata L.
Paullinia sp.
Paullinia tomentosa Jacq.
Género no determinado
Serjania mexicana (L.) Willd.
SAPOTACEAE
Manilkara zapota (L.) P. Royen
Peteniodendron belizence Lundell
Pouteria unilocularis (Donn. Sm.) Baehni
SMILACACEAE
Smilax aff. regelii Killip y C.V. Morton
Smilax aristolochiaefolia Miller
0.01±0.04
-
-
-
AR
P
0.03±0.05
0.01±0.04
-
-
A
P
-
-
-
0.41±1.15
B
S
0.05±0.12
0.004±0.01
0.38±1.07
4.17±8.03
0.36±1.03
17.33±15.3
2.60±7.37
3.81±6.77
H
H
H
AR
P
P
S
S
-
-
2.34±6.63
0.13±0.35
-
AR
A
S
D
-
-
0.004±0.01
-
B
S
0.07±0.05
3.60±6.82
0.14±0.35
0.01±0.04
AR
S
1.09±3.09
-
-
-
A
P
3.44±6.90
0.004±0.01
14.98±23.51 19,84±16.3
21.56±19.3 34.50±21.4
A
H
AR
AR
P
S
P
S
19.86±34.82
0.13±0.35
10.94±30.94
18.75±35.36
-
0.36±1.03
-
0.01±0.04
0.004±0.01
-
0.01±0.04
-
A
A
AR
AR
H
L
A
P
P
P
P
P
P
D
2.37±6.62
10.16±22.14 13.29±30.7
-
0.13±0.35
0.03±0.05
-
A
A
AR
P
P
S
A
L
H
L
A
B
S
P
P
S
P
S
A
AR
A
P
P
P
B
B
S
S
-
-
0.36±1.03
0.09±0.15
0.01±0.04
0.01±0.04
-
1.15±2.30
0.05±0.12
-
2.34±6.63
-
1.48±3.12
1.09±3.09
2.36±6.62
-
-
48
2.34±6.63
26.88±31.4 19.67±21.6
0.85±1.41 1.31±2.38
1.94±4.39
6.93±12.80 0.36±1.03
-
-
0.004±0.01 2.34±4.65
0.04±0.01 0.004±0.01
Smilax mollis Humb. y Bompl. ex Willd.
SOLANACEAE
Cestrum glanduliferum Kerber ex Francey
Cestrum megallophyllum Dunal
Solanum umbellatum Mill.
STERCULIACEAE
Sterculia mexicana R. Br.
Guazuma ulmifolia Lam.
TILIACEAE
Heliocarpus mexicanus (Turcz.) Sprague
ULMACEAE
Trema micrantha (L.) Blume
URTICACEAE
Urera elata (Sw.) Griseb.
VERBENACEAE
Aegiphila monstrosa Moldenke
Lantana camara L.
Género no determinado
VIOLACEAE
Rinorea guatemalensis (S. Watson)
Bartlett
Rinorea hummelii Sprague
VITACEAE
Cissus sicyoides L.
Vitis tiliifolia Hump. y Bonpl. ex Roem. y
Schult.
ZAMIACEAE
Zamia loddigessii
FAMILIA DESCONOCIDA
Arbol desconocido 1
Arbol desconocido 2
Arbol desconocido 3
Arbol desconocido 4
Arbol desconocido 5
Arbol desconocido 6
1
-
-
0.36±1.03
-
B
S
0.01±0.04
-
0.01±0.04
-
-
-
0.01±0.04
0.01±0.04
AR
A
AR
S
P
S
10.95±30.93
-
-
18.75±35.4
-
A
A
P
S
-
-
41.41±35.2 52.34±34.1
A
S
-
-
21.88±22.7 9.38±17.36
A
S
-
10.17±22.1
2.34±6.63
A
S
-
2.34±6.63
-
17.69±22.4
20.31±29.1 1.09±3.09
AR
AR
A
S
S
S
47.66±21.63 20.31±27.3
0.01±0.04
-
-
-
AR
AR
P
P
-
-
-
4.73±5.38
L
S
-
-
0.008±0.02
4.21±8.00
L
S
0.008±0.02
0.004±0.01
0.05±0.12
0.004±0.01
H
P
-
-
A
A
A
A
A
A
D
D
D
D
D
D
10.94±30.94
7.81±22.10
0.01±0.04
2.34±6.63
10.94±30.9
0.13±0.35
2.36±6.62
La nomenclatura taxonómica de angiospermas siguió a Cronquist (1988), y los autores fueron abreviados
de acuerdo a Brummitt y Powell (1992).
2
A, árbol; AR, arbusto; H, hierba; B, bejuco; L, liana.
3
P, primaria; S, secundaria; D, desconocido.
49
50
CAPITULO III
Bat diversity and abundance associated with the degree of secondary
succession in a tropical forest mosaic in southeastern Mexico
(Riqueza y abundancia de murciélagos asociados al grado de sucesión
secundaria en un mosaico forestal tropical en el sudeste de México)
51
BAT DIVERSITY AND ABUNDANCE ASSOCIATED WITH THE DEGREE OF SECONDARY
SUCCESSION IN A TROPICAL FOREST MOSAIC IN SOUTHEASTERN MEXICO
Authors: Alejandro A. Castro-Luna1, Vinicio J. Sosa 1,2 and Gonzalo Castillo-Campos1
1
Instituto de Ecología, A. C.
Apartado Postal 63, Xalapa, Veracruz 91000 Mexico.
Short title: Bats associated with secondary succession
2
Corresponding author: [email protected]
Publicado en Animal Conservation 10: 219-228, 2007
52
ABSTRACT
Under the hypothesis that bat diversity would be lower in the early stages of secondary succession and that
species affected negatively by habitat modification would be more frequent in later successional stages,
we evaluated how bats use 12 vegetation stands representing four stages of secondary succession,
following disturbance caused by slash-and-burn agriculture and selective logging. We compared bat
richness, abundance and diversity and found that none of these variables was different among stages or
rainy seasons. However, of the ten most common bat species, two were significantly more abundant in
stands at the early stages of secondary succession, while the opposite was true for three other species.
Canopy cover mainly explains these patterns. Rainy season had no effect on the abundance of the common
species. The results of this study indicate that although some frugivorous species were very abundant in
the younger stands, the majority of the rare species were captured in older stands. The absence of rare and
habitat-specialized species from young successional stages close to primary forest, suggests that, for
effective bat conservation in landscapes modified by human activity, areas with original vegetation should
be maintained to ensure the survivorship of sensitive-to-deforestation species.
Keywords: Bats, canopy cover, secondary succession, selective logging, slash-and-burn.
53
INTRODUCTION
Landscape modification and fragmentation are the main causes of the loss of biodiversity on the
planet and their effects have been widely documented (Debinsky & Holt, 2000; Sala et al. 2000; Fahrig,
2003). In the tropics, the urgent and constant search for economic development has resulted in the
transformation of vast expanses of forest to landscapes comprised of remnants of the original vegetation,
and land modified by human activities (Saunders, Hobbs & Margules, 1991). These highly disturbed
landscapes are becoming the only available refuge for fauna (Turner & Corlett, 1996; Russell, Swihart &
Feng, 2003), so an understanding of the degree of sensitivity of each species and the plasticity of their
response to different types of habitat modification would be of great value in conservation and
management planning.
Bats have a high tolerance of landscape modification owing to their ability to fly and the ease with
which they can cross open areas (Kalko, Handley Jr. & Handley, 1999; Medellín, Equihua & Amín,
2000). Consequently, most studies have focused on fragments of original vegetation immersed in highly
disturbed matrices (Brosset et al. 1996; Schulze, Seavy & Whitacre, 2000), while fragments with
relatively low disturbance surrounded by primary forest have received minor attention. Even so, studies
demonstrate that owing to differences in the morphology and ecology of species, bats respond to habitat
disturbances in different ways. For example, frugivorous species that depend directly on plants as their
main source of food, benefit from the creation of sites with secondary vegetation but suffer when their
foraging or roosting areas are subjected to drastic changes (Jones et al. 2001; Soriano & Ochoa, 2001).
Phyllostominae bats, whose refuges, foraging habits, and morphology are strongly associated with primary
forest, are among the first species to disappear when a disturbance occurs (Norberg & Rayner, 1987;
Fenton et al. 1992). The scale, intensity and duration of the disturbance, as well as the characteristics of
the surrounding landscape also influence these responses (Estrada, Coates-Estrada & Meritt Jr., 1993;
Gorresen, Willig & Strauss, 2005). Under the various combinations of these factors, a bat species may or
may not be positively affected. Another outcome, unexplored for bats to date, is that under an intermediate
54
level of disturbance, species richness will be higher than in an undisturbed habitat, as set forth in the
Intermediate Disturbance Hypothesis (Connell, 1978).
In this study, we examine how bats use the different elements of a landscape constituted by a
matrix of primary tropical evergreen forest that surrounds patches of vegetation in different stages of
secondary succession. Our first objective was to evaluate how the number of bat species (richness),
abundance of all species (total abundance) and evenness (diversity) vary between vegetation patches in
different stages of succession. Because a greater degree of disturbance is associated with drastic changes
in the floristic composition and structure of vegetation, we expected that the shorter the period of time that
had elapsed since the disturbance, the greater the number of affected bat species would be, and
consequently, the lower bat richness and diversity would be. Our second objective was to identify which
bat species differ in their use of vegetation patches at different stages of secondary succession. We
expected that (1) species negatively affected by habitat modification (i.e. Phyllostominae), would be found
more frequently in later successional stages while (2) those species that tend to feed in secondary
vegetation and open areas (i.e. Carollinae), would be more frequent in sites of early succession than in
primary forest. Finally, our third objective was to determine which habitat-specific variables (associated
with the successional stage of the vegetation) and landscape variables explain the bats’ response. Owing to
the notable vagility of the bats, we expected vegetation variables to have greater explanatory power.
Specifically, we expected higher bat richness, diversity and abundance to be associated with those stands
that had higher plant diversity, higher canopies and greater canopy cover.
METHODS
Study area
This study was carried out in the Agua Blanca State Park (ABSP) in the state of Tabasco, Mexico, a 2025
ha reserve run by the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido (communal property), located in the
physiographical province of the Chiapas Mountain Range (17º35’52’’N-92º27’3’’W to 17º37’16’’N-
55
92º28’43’’W; Cruz-Hernández, 1999; Figure 1). Its climate is warm and humid with rainfall throughout
the year. Mean annual precipitation is 3500 mm, and mean temperature is 26 °C. Rain is distributed in an
abundant rainy season (Jun-Nov, mean month of 419.8 mm), and a light rainy season (Dec-May, mean
month of 174.9 mm; INEGI, 1994). Importantly for bat diversity, the ABSP has a system of caves
measuring 5200 m in length (Pisarowicz, 1988). These caverns serve as a refuge for numerous colonies of
bats belonging to the families Mormoopidae (five species) and Phyllostomidae (8 species; Castro-Luna,
1999).
Plant diversity is high (ca. 1950 species) in the ABSP which has one of the last remnants of
natural vegetation in the region (Castillo & Zavala, 1996). The park is mainly tropical evergreen forest
(80%), but selective logging and slash-and-burn agriculture is permitted in a section of the reserve. We
limited our study area to the section comprised of a mosaic of vegetation patches that have been subjected
to different degrees and causes of disturbance, and varying elapsed time of abandonment when secondary
succession began (Figure 1). Based on the type and degree of disturbance, we identified four types of
vegetation: (1) Tropical evergreen forest (TEF) is the original vegetation of the reserve, and presents the
least degree of disturbance; in the study area, this type of forest is only found on the roughest terrain. (2)
Old secondary growth forest (OSF; 12.6% of the studied area) is the result of selective logging in the TEF
during the 1970s, and is characterized by the loss of arboreal cover and the proliferation of secondary
vegetation. (3) Middle-aged secondary growth forest (MSF) and (4) young secondary growth forest
(YSF), are characterized by a greater degree of disturbance and are located in areas that were used for
agriculture. They can be distinguished by the amount of time that has elapsed since they were abandoned
(8 and 3 years, respectively). We refer to these four vegetation types as successional stages. Both, MSF
and YSF, are comprised of 2-3 ha plots (the area used by a local farmer over the course of an agricultural
cycle) that differ depending what each farmer has used them for, the intensity of management and crop
type. See Supplementary Appendix S1 for the plant species composition of the different vegetation types.
56
Sampling design and bat capture
We selected three sampling sites for each successional stage, with a distance of at least 300 m
between them. We chose sites according to the availability of each successional stage and their
accessibility, i.e. the presence of paths and topography that allowed the nets to be erected. In the YSF and
MSF, we chose sites on plots that were 2-3 ha in size and had been abandoned for a similar length of time.
To ensure species representation, from November 2002 to November 2003, we made 10 sampling
expeditions spending one night at each selected site, and randomly sampled the sites during periods close
to the new moon. From the fourth expedition onwards, we eliminated one capture site per successional
stage, leaving two sites per stage.
Bats were captured with 10 mist nets (9 m long x 2.6 m high) that were hung in the understory,
opened at sunset and checked every 30 min for the 6 h they were in place. Sampling effort was 552 hours
over 92 sampling nights for 5520 net hours evenly divided among the four successional stages studied.
Bats were identified to the species level using field keys (Medellín, Arita & Sánchez, 1997). Taxonomy
follows Ramírez-Pulido et al. (2005). To identify recaptures between successional stages, we placed a
numbered plastic collar on each bat (except Vespertilionidae).
Habitat-specific variables: Successional stage of the vegetation
In each site that was sampled for bats over the course of a year (n = 8), we marked out four 10 x
10 m plots to record woody species. Within each of these, we placed three 2 x 2 m quadrats to record
herbaceous species. For these plots, we estimated the plant diversity and cover per species using a 1-9
logarithmic scale (Van der Maarel, 1979). Within the 100 m2 plot, we visually estimated the canopy cover,
its mean height and the percent cover of woody and of herbaceous species (Van der Maarel, 1979);
variables that we consider suitable descriptors of changes in the vegetation structure associated with the
degree of secondary succession (Table 1).
57
Landscape variables
The landscape variables considered were the distance to the forest edge and the distance to the caves’
entrances (see Table 1), assuming that the primary forest and the caves are the most likely sources of bat
species in the park. To measure these variables, we plotted the coordinates, taken at the centroid of the 10
mistnets’ locations, for our sites and the entrances to the caves (determined using a handheld Global
Positioning System) on a GIS of the study area prepared by interpreting LANDSAT ETM+ (28-03-2000)
satellite images and verified by extensive field excursions. Using ArcView 3.2 (ESRI Systems, Redlands,
CA) software, we calculated the linear distance from each sampling site to the caves and to the edge of the
closest primary forest.
Statistical analyses
We estimated bat species richness, fitting accumulation curves for each successional stage, using
the program EstimateS, version 7.0 (Colwell, 2004). To eliminate the influence of the order in which
sampling was carried out, and to smooth out the species accumulation curves, sampling order was
randomized 1000 times (Longino & Colwell, 1997). To ensure a good representation of bat richness for
each successional stage, we used the following estimates: ICE, Chao2 and Bootstrap (Colwell, 2004). We
set 90% estimated richness as a satisfactory level of sampling efficiency (Moreno & Halffter, 2001).
Because bat abundance may change with season in the tropics (Kalko, 1998), we took this
variation into account by grouping captures in the two different rainy seasons at the study area (adding the
captures from 5 sampling expeditions in each season). We tested for differences in richness, diversity
(estimated by the Shannon-Wienner index; Magurran, 1988), and total bat abundance, among successional
stages, seasons and their interaction levels, using a repeated measures MANOVA to deal with the
correlation of these three variables. We treated season as the between subject factor and successional stage
as the within subject factor to maximize the power of the test for the factor we were most interested in,
successional stage (Sahai & Ageel, 2000). To assess the effect of successional stage and season on the
58
abundance (total captures per season) of the more common (n > 30) bat species we fitted linear mixed
effect models (Pinheiro & Bates, 2000). Succession stage, season, and their interaction were treated as
fixed factors and the replicate as a random one. When significant effects were found we used contrasts to
investigate differences between factor levels. Recaptures were not included in the analyses. Count data
were normalized using the logarithm function before carrying out the analyses.
To determine which vegetation and landscape variables explained the abundance of the most
common species, we used a stepwise multiple regression with the Akaike Information Criterion to retain
independent variables in the minimum adequate model (Crawley, 2002). The pool of variables with which
we started the regressions is listed in Table 1. We also included a dummy variable to label the season
(Cottingham, Lennon & Brown, 2005) and assumed that there were no important interactions among the
independent variables in order to avoid running out of degrees of freedom. In these analyses, we only used
the data of the eight sites where we had measured the vegetation structure variables (8 sites x 2 seasons 1: 15 total degrees of freedom). Independent variables measured as percentages were transformed prior to
analysis using the sin −1 p function. All statistical analyses were run using the S-Plus 2000 program
(MathSoft, 1999).
RESULTS
Results at the community level: richness, diversity and sample representativeness
We captured 2264 bats of which 180 (8 %) were recaptures, for 2084 individuals belonging to 34 species
and four families (Table 2). The fitted species accumulation curves for each successional stage showed
similar tendencies, except for MSF for which the asymptote indicates notably lower species richness
(Figure 2). Values superior to or near 90% of the estimated number of species were reached for all four
successional stages, indicating data representative of the bat assemblages (mainly Phyllostomidae and
Mormoopidae) in the study area (Table 2).
59
Bat richness, diversity and total abundance were statistically indistinguishable among the
successional stages of vegetation and seasons. The interaction of these two factors was not significant
(Table 3). However nine species were captured in only the oldest stages, and five species were captured in
only the youngest stages.
Results at the species level
Of the 10 species analyzed, abundance was significantly different for six among successional
stages (Figure 3): Artibeus jamaicensis was more abundant in OSF and TEF (Linear mixed models: F3,8 =
21, p < 0.001), whereas A. lituratus was frequently captured in all stages but MSF (F3,8 = 6.84, p < 0.013).
Natalus stramineus and Pteronotus parnelli were more frequent in TEF than in the early stages of
secondary succession (YSF and MSF; F3,8 = 6.28, p < 0.017, and F3,8 = 4.01, p < 0.05), while the opposite
was observed for C. Perspicillata and Sturnira lilium (F3,8 = 6.25, p < 0.017, and F3,8 = 5.37, p < 0.026,
respectively). Four species exhibited no pattern at all with respect to the degree of succession in the
vegetation: C. sowelli, Dermanura phaeotis, Desmodus rotundus and Glossophaga soricina (F3,8 < 3.33, p
> 0.07 in all cases). There were no differences in abundance for any of these 10 species in relation to
season (F1,2 < 13.29, p > 0.06 in all cases); similarly there was no significant interaction between season
and successional stage (F3,8 = 3.25, p > 0.07).
The relationship between bats and the successional stage of the vegetation
The vegetation variables (surrogates for successional stage) explained (p < 0.05) the abundance of
six bat species (Table 4). In contrast, S. lilium was the only species for which a landscape variable,
distance to forest edge, had explanatory power. Canopy cover explained the greatest percent of the
variation in all the fitted models whether alone or in combination with woody and/or herbaceous cover.
The abundances of C. perspicillata and S. lilium were inversely proportional to canopy cover, while the
abundances of A. jamaicensis, A. lituratus, P. parnelli, and N. stramineus were directly proportional to
canopy cover.
60
DISCUSSION
Results at the community level
Our first objective was to evaluate whether bat richness, diversity, and total abundance vary across
successional stages of a tropical evergreen forest. Contrary to our expectations none of these variables was
significantly different among stages. However, this similarity in richness and diversity is due to
compensation caused by significant changes in the relative abundance and composition of species. These
results support the Intermediate Disturbance Hypothesis, which states that due to the different responses of
species to disturbances, a mixture of different successional stages of vegetation can promote high species
diversity (Connell, 1978; Sheil & Burslem, 2003). Apparently, a matrix of mature forest with patches of
secondary vegetation provides more niches for bats than intact forests do. On the other hand, a reason for
not finding any differences in richness, diversity or total abundance among successional stages, could be
the low power of the MANOVA test, as there were few replicates and several dependent variables (Von
Ende, 1993).
The capture of bats belonging to families that were barely represented (Vespertilionidae) or absent
(i.e. Molossidae), could be considered incidental given that the sampling technique used in this study
underestimates their abundances (Kalko et al. 1996). However, since they do not respond significantly to
habitat perturbation, we do not feel this has affected our results (Fenton et al. 1998; Stevens, Willig &
Gamarra de Foz, 2004). Differences in the foraging height of some species could also have biased the
probability of capturing them (Bernard, 2001; Kalko & Handley, 2001). For these reasons, our
conclusions apply mainly to the Phyllostomidae and Mormoopidae families, as they are usually well
represented when mistnets are used (Moreno & Halffter, 2001). Long term studies using other sampling
techniques (i.e. ultrasound detectors) could provide a more complete picture of bat community changes
after habitat disturbance.
Results at the species level
61
The second objective of this study was to determine which, if any, bat species use successional
stages differently. We found that six species exhibited a bias toward at least one successional stage in their
capture frequency. We recognize that after an experiment-wise error rate correction of the significance
level, the abundance of only one species (A. jamaicensis) varied among successional stages. However,
Bonferroni corrections are deemed too conservative for ecological studies (Moran, 2003).
For frugivorous species, our results can be explained by the diet of each species: The Artibeus
species feeds mainly from canopy trees (Morrison, 1978; Bonaccorso, 1979) and its lower abundance in
MSF and YSF could result from the fact that their original vegetation had been completely cleared and
replaced by secondary vegetation. A. lituratus was also captured frequently in YSF because some pioneer
plants regularly constitute part of its diet (Charles-Dominique, 1986; Lobova et al. 2003). Additional
observations indicate that the fruit preferred by A. jamaicensis in the study area are Poulsenia armata and
Spondias radlkoferi (Castro-Luna, unpublished data), i.e. those that are dominant in TEF, but scarce or
absent from MSF and YSF (see Appendix). In contrast, all the frugivorous bat species that were most
frequent in MSF and/or YSF, have a diet based on plant families like Piperaceae (C. perspicillata), that
form part of secondary vegetation (Heithaus & Fleming, 1978; Fleming, 1988).
Inferences based on diet also explain why capture frequencies for C. perspicillata and A.
jamaicensis, which are capable of flying great distances in a single night (13.2 and 10 km, respectively;
Heithaus & Fleming, 1978; Morrison, 1980; Charles-Dominique, 1991), differed between adjacent
successional stages with different floristic compositions. This argument is supported by the recaptures, the
majority of which occurred in the same vegetation stand where the bats were originally caught (See
Supplementary Material Appendix S2). Both the relatively high total percent recapture (9%) and percent
recapture at the same stand of first capture (80%) suggest that a high proportion of bat species are either
residents or recurrent visitors of specific successional stages of vegetation. In the cases of N. stramineus
and P. parnelli (aerial insectivores), their highest abundance in TEF and OSF could be related to their
foraging habits which are associated with spatially complex environments, such as the forest interior
(Kalko et al. 1996; Jennings et al. 2004).
62
Regarding the species for which abundance did not differ between successional stages, it is known
that these species can modify their diets and behavior and therefore take advantage of the opportunities
that are available in landscapes that have been modified for agricultural activities (Wilkinson, 1985; Racey
& Entwistle, 2003). The results we present corroborate the high ecological plasticity of these species.
The relationship between bats and the successional stage
Our results demonstrate that bat abundance in the study area varied more as a function of
vegetation variables than of the landscape variables we studied, and were consistent with findings for
vespertilionid bats at the microhabitat level (Walsh & Harris, 1996; Zimmerman & Glanz, 2000; Gehrt &
Chelsvig, 2003). At the vegetation (habitat) level the variable with the greatest explanatory power was
canopy cover, the importance of which has already been indicated with respect to bat movement and
foraging behavior (Crome & Richards, 1988; Gorresen & Willig, 2004; Ford et al. 2005). The importance
of this variable to bat species could result from (1) its effect on the risk of predation by owls and hawks
(Fenton et al. 1992; Estrada et al. 1993) and (2) its association with the plant species bats use as a resource
(food, refuge, perching sites). Regarding the first point, it has been proposed that greater canopy cover
could be associated with a decreased risk of predation. However, the main limitation of this argument has
been the lack of direct corroborating evidence. A more plausible explanation is that canopy cover is
associated with plant resources. This is a reasonable interpretation given that all the species for which
there was a negative relationship with canopy cover are mutualists with plant species that make up
secondary vegetation (i.e. the genera Piper, Cecropia, Solanum) (Charles-Dominique, 1986; Fleming,
1988; Brosset et al. 1996). The species for which there was a positive relationship with this variable were
canopy frugivores and aerial insectivores, all of which forage in forested sites.
We do not conclude from this study, that landscape variables are not influencing bat diversity,
since bats may respond to both the local and regional characteristics of a landscape over a range of scales
(Kotliar & Wiens, 1990; Gorresen et al. 2005). In our study area the relatively small size of patches and
63
the distance among them may have masked the effect of landscape variables that work on larger spatial
scales.
To conclude, contrary to expectations the richness, diversity and total abundance of bats were not
correlated with the succession of vegetation. However, for the landscape’s present configuration, changes
in the relative abundance and composition of individual bat species were detected across successional
stages. In spite of the proximity of vegetation patches, the distances among them and to the primary forest,
some bat species select specific succession stages, and this selection is correlated positively or negatively
with the canopy cover and floristic composition of the vegetation stand. As a result of this, and in
accordance with the Intermediate Disturbance Hypothesis, overall bat richness is greater over the patchy
landscape than in the forest. Nevertheless, our results strongly indicate that we need to preserve the
remaining areas of primary vegetation in landscapes that have been modified by human activities, to
guarantee the persistence of the rare and habitat-specialist species that would otherwise be negatively
affected.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was funded by a CONACyT doctoral scholarship awarded to the first author (Reg. 159244).
Bat Conservation International Inc. (BCI Student Scholarship 2002), the Universidad Juárez Autónoma de
Tabasco, and the Department of Applied Ecology at the Instituto de Ecología, A. C., provided additional
support for fieldwork. We are grateful to the local farmers of the Manatinero-Palomas ejido, for allowing
us to work on their land. We are also grateful to G. Castro, D. Hernández-Conrique and A. Flores-Lepe for
their help with fieldwork. M. Equihua, L.G. Herrera, F. López-Barrera, G. Cowlishaw and two anonymous
reviewers made valuable comments on this manuscript. Bianca Delfosse translated the article from the
original in Spanish.
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70
APPENDICES
Supplementary Material Appendix S1 Description of the four successional stages sampled. All
measurements are averages from eight 10 x 10 m quadrats (four for each of two stands of a given
successional stage). Percent woody and herbaceous covers are given according to Van der Maarel’s (1979)
procedure. Abbreviations: TEF, Tropical evergreen forest; OSF, Old secondary growth forest; MSF,
middle-aged secondary growth forest; YSF, Young secondary growth forest.
Dominant woody species
Species
Rinorea guatemalensis (S. Watson) Bartlett
Quararibea funebris (Llave) Vischer
Astrocaryum mexicanum Liebm. ex Mart.
Dialium guianense (Aubl.) Sandwith
Guarea sp.
Poulsenia armata (Miq.) Standley
Spondias radlkoferi Donn. Sm.
Posoqueria latifolia (Rudge) Roemer & Schultes
Rubiaceae
Dendropanax arboreus (L.) Decne. & Planch.
Louteridium mexicanum (Baillon) Standley
Faramea occidentalis (L.) A. Rich.
Brosimun alicastrum Sw.
Pouteria sp.
Hyperbaena aff. jalcomulcensis Pérez & Cast.Campos
Heliocarpus mexicanus (Turcz.) Sprague
Cupania dentata Mociño & Sessé ex DC.
Cochlospermum vitifolium (Willd.) Sprengel
Acalypha diversifolia Jacq.
Trema micrantha (L.) Blume
Hamelia patens Jacq.
Verbesina sp.
Guazuma ulmifolia Lam.
Piper aduncum L.
Senna quinquangulata (Rich.) H.S. Irwin &
Barneby
Bursera simaruba (L.) Sarg.
Cecropia obtusifolia Bertol.
Leucaena leucocephala (Lam.) De Wit
Lantana camara L.
Dalbergia brownei (Jacq.) Griseb.
Percent cover
Family
TEF
48.1
35.4
34.7
33.1
32.6
24.4
22.0
20
18.9
18.1
0
15.3
0.3
10.2
OSF
20.5
33.9
5.8
21.5
26.8
11.0
0
0
0
11.1
25.6
20.0
13.7
13.4
MSF
0
0
0.1
0
0
0
6.9
0
0
1.1
0
0
0
0
YSF
0
0
0
0
0
0
4.6
0
0
0
0
0
0
0
Menispermaceae
Tiliaceae
Sapindaceae
Cochlospermaceae
Euphorbiaceae
Ulmaceae
Rubiaceae
Verbenaceae
Sterculiaceae
Piperaceae
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
12.6
0
0
0
12.6
0
0
0
0
0.36
0
41.7
27.0
25.3
23.9
22.1
21.7
20.5
18.9
17.56
0
52.7
20
15.2
41.0
9.5
35.0
1.1
0
0.39
Fabaceae
Burseraceae
Moraceae
Fabaceae
Verbenaceae
Fabaceae
0
0
0
0
0
0
0
2.4
2.4
0
0
0
17.4
11.9
11.8
0
0
0
0
0.5
10.6
20.6
18.1
12.3
Violaceae
Bombacaceae
Arecaceae
Fabaceae
Meliaceae
Moraceae
Anacardiaceae
Rubiaceae
Rubiaceae
Araliaceae
Acanthaceae
Fabaceae
Moraceae
Sapotaceae
71
Dominant herbaceous species
Dieffenbachia seguine (L.) Schott
Heliconia aurantiaca Ghiesbr.
Mirandea sylvatica Acosta Cast.
Chamaedorea oblongata Mart.
Lomariopsis recurvata Fée
Chamaedorea tepejilote Liebm. ex Mart.
Phylodendrum sp.
Dalechampia spathulata (Scheidw.) Baillon
Aphelandra aurantiaca (Scheidw.) Lind.
Tradescantia zanonia (L.) Sw.
Anthurium pentaphyllum (Aublet) G. Don
Syngonium sp.
Heliconia vaginalis Benth.
Chamaedora ernesti-augusti H. Wendl.
Desmoncus otyhacanthos Mart.
Philodendron tripartitum (Jacq.) Schott
Heliconia latispatha Benth.
Lygodium heterodoxum Kunze
Stromanthe macrochlamys (Woodson & Standley)
Kennedy & Nicolson
Ichnantus sp.
Desmodium axillare (Sw.) DC.
Syngonium podophyllum Schott
Maranta arundinacea L.
Heliconia uxpanapensis Gutiérrez Báez
Scleria bracteata Cav.
Tragia sp.
Melanthera nivea (L.) Small
Cissus sicyoides L.
Vitis tiliifolia Humb. & Bonpl.
Melothria pendula L.
Paullinia pinnata L.
Araceae
Heliconiaceae
Acanthaceae
Arecaceae
Lomariopsidae
Arecaceae
Araceae
Euphorbiaceae
Acanthaceae
Commelinaceae
Araceae
Araceae
Heliconiaceae
Arecaceae
Arecaceae
Araceae
Heliconiaceae
Schizaeaceae
7.60
4.29
3.60
3.15
2.65
2.63
2.63
1.95
1.01
0.78
1.73
2.48
1.23
0.97
0.02
0.41
0
0.02
0.91
0
0
0.83
0
0
0
0.02
7.18
6.89
6.37
5.64
3.71
2.37
1.58
0.99
0
0.17
0
0
0
0.02
0
0
0
0
0
0
0.39
0
0.39
0
0
22.91
17.08
7.74
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3.51
0
0
0
0
16.66
4.30
Marantaceae
Poaceae
Fabaceae
Araceae
Marantaceae
Heliconiaceae
Cyperaceae
Euphorbiaceae
Asteraceae
Vitaceae
Vitaceae
Cucurbitaceae
Sapindaceae
1.58
0
0
0.02
0.02
0
0
0
0
0
0
0
0.36
0.87
0
0
0.02
0.06
0
0
0
0
0
0
0
1.17
5.80
5.72
4.84
4.40
2.66
2.37
1.00
0
0
0
0.04
0
1.10
3.17
0
2.63
0.78
0.64
0
21.24
7.49
7.21
4.91
4.29
4.00
1.39
72
Supplementary Material Appendix S2 Bats recaptured in primary tropical evergreen forest and three
stages of secondary growth (late, middle and early) in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. In
addition to the mean, the range of time and distance between recaptures is given for the five most
abundant species
Total
captures
Total
recaptures
%
recaptures
Extrasuccessional
stage
recapturesa
Carollia sowelli
657
130
19.8
13
117
Glossophaga soricina
405
18
4.4
5
13
Dermanura phaeotis
168
8
4.8
0
8
Sturnira lilium
186
6
3.2
1
5
Artibeus lituratus
129
5
3.9
1
4
Dermanura watsoni
17
2
11.8
1
Carollia perspicillata
101
2
1.9
Artibeus jamaicensis
134
2
Pteronotus parnelli
180
Micronycteris microtis
Bat species
Samesuccessional
stage
recaptures b
Mean
interval
between
recaptures
(nights)
83.5
Mean
distance
between
recaptures
(m)
105.1
(0-259)
(0-1110)
94.2
326.2
(14-242)
(0-850)
186.5
(28-287)
0
92.2
274.5
(21-287)
(0-1649)
77.8
424.3
(32-154)
(0-790)
1
3-120
0-481
0
2
0-21
0
1.5
1
1
23-65
370-417
2
1.1
0
2
0-22
0-535
24
1
4.2
0
1
17
0
Lophostoma evotis
5
1
20
0
1
52
309
Mimon cozumelae
10
1
10
0
1
177
0
3
1
33.3
0
1
273
369
80
1
1.3
0
1
239
0
2099
180
8.6
22
158
Micronycteris
schmidtorum
Natalus stramineus
Total
a
Recaptures in a successional stage different from that of the first capture
b
Recaptures in the same successional stage as the first capture
73
Figure 1 Location of the Agua Blanca State Park in southeastern Mexico and the sites for bat sampling in
each vegetation patch.
74
30
25
Number of species
20
15
10
YSF
MSF
5
OSF
TEF
0
0
5
10
15
20
25
Number of sampling nights
Figure 2 Fitted accumulation curves for the bat species inhabiting four vegetation successional stages
(TEF: tropical evergreen forest, OSF: old growth secondary forest, MSF: middle-aged secondary growth
forest, YSF: young secondary forest) in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico.
75
(a)
Artibeus jamaicensis
Mean abundance
b
5
a
a
YSF
MSF
Mean abundance
10
8
4
b
2
YSF
MSF
OSF
25
b
0
a
a
YSF
MSF
OSF
b
b
a
a
YSF
MSF
OSF
TEF
Sturnira lilium
a
20
a
15
b
10
b
5
0
TEF
TEF
5
25
b
OSF
Natalus stramineus
(f)
15
10
MSF
10
0
TEF
Pteronotus parnelli
20
YSF
(d)
a
a
b
0
TEF
6
0
5
5
15
a
a
a
10
Carollia perspicillata
(c)
(e)
OSF
a
Mean abundance
0
Mean abundance
15
b
Mean abundance
Mean abundance
15
10
Artibeus lituratus
(b)
YSF
MSF
OSF
TEF
Successional stage
Figure 3 Mean abundance across rainy seasons (± SE) for the six most abundant bat species of the Agua
Blanca landscape. YSF: young secondary growth forest, MSF: middle-aged secondary growth forest,
OSF: old secondary growth forest, TEF: tropical evergreen forest. Columns marked with different letters
were significantly different.
76
Table 1 Explanatory vegetation (structure) and landscape variables (mean ± SE) used in the multiple
regression analysis of bat richness, diversity and abundance. Where TEF, tropical evergreen forest; OSF,
old secondary growth forest; MSF, middle-aged secondary growth forest; YSF, young secondary growth
forest
Variable
TEF
Canopy height (m)
33±1
Canopy cover (%)
90±2
Herbaceous cover (%)
65±8
Woody cover (%)
87±7
Plant diversity (H’)
3.14±0.06
Distance to the forest edge (m)
0
563±178
Distance to the caves (m)
Successional Stage
OSF
MSF
27±3
12±9
78±5
38±1
56±12
55±8
83±4
81±3
3.11±0.07 3.28±0.07
137±16
62±16
430±250
1286±137
77
YSF
7±1
29±5
74±8
71±6
3.30±0.06
82±38
1625±381
Type of
variable
Vegetation
Vegetation
Vegetation
Vegetation
Vegetation
Landscape
Landscape
Table 2 Total bat richness, diversity and abundance in four secondary successional stages of tropical
evergreen forest in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. Where TEF: tropical evergreen forest,
OSF: old secondary growth forest, MSF: middle-aged secondary growth forest, YSF: young secondary
growth forest. Guild code: Fru, frugivore; Nec, nectarivore; Glin, gleaning insectivore; Aein, aerial
insectivore; Car, carnivore; San, sanguivore
Successional stage
Family
Subfamily
Species
Guild
Mormoopidae
Mormoops megallophylla*
Pteronotus davyi
Pteronotus parnelli
Phyllostomidae Micronycterinae Lampronycteris brachyotis*
Micronycteris microtis
Micronycteris schmidtorum*
Phyllostominae Lonchorhina aurita*
Lophostoma brasiliense*
Lophostoma evotis*
Mimon crenulatum*
Mimon cozumelae
Phyllostomus discolor*
Trachops cirrhossus*
Chrotopterus auritus*
Glossophaginae Glossophaga soricina
Hylonycteris underwoodii
Carollinae
Carollia sowelli
Carollia perspicillata
Stenoderminae Sturnira lilium
Platyrhinus helleri
Uroderma bilobatum
Vampyressa pussilla
Chiroderma salvini*
Chiroderma villosum*
Artibeus jamaicensis
Artibeus lituratus
Dermanura phaeotis
Dermanura tolteca*
Dermanura watsoni
Centurio senex
Desmodontinae Desmodus rotundus
Natalidae
Natalus stramineus
Vespertilionidae
Myotis californicus*
Myotis keaysi*
Total
Diversity (H’)
Recorded species richness
78
Aein
Aein
Aein
Glin
Glin
Glin
Glin
Glin
Glin
Glin
Glin
Nec
Glin
Car
Nec
Nec
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
Fru
San
Aein
Aein
Aein
TEF OSF MSF YSF
0
1
0
0
0
15
0
0
78
72
20
10
1
1
0
0
4
8
8
4
3
0
0
0
1
0
0
3
0
0
0
2
3
2
0
0
0
1
0
0
8
2
0
0
0
0
0
2
2
2
0
0
3
1
0
0
49 131 63 162
1
6
2
4
84 140 286 147
7
27
36
31
11
32
61
82
2
11
1
15
0
0
1
9
8
4
0
9
0
0
0
2
1
0
0
0
78
46
6
4
39
44
7
39
24
49
46
49
0
0
0
1
3
8
5
1
3
4
1
9
16
12
1
3
34
39
4
3
2
0
0
1
0
1
0
0
366 659 548 691
2.42 2.44 1.65 2.15
25
25
16
23
Total
1
15
180
2
24
3
4
2
5
1
10
2
4
4
405
13
657
101
186
29
10
21
2
1
134
129
168
1
17
17
32
80
3
1
2264
2.35
34
Estimated species richness**
% Coverage of species richness
28
30 19.4 24.5
89.3 83.3 82.5 93.9
* Rare species (n < 10) in the study area
**Based on the average of three non-parametric estimators: ICE, CHAO2 and Bootstrap
79
38.2
89
Table 3 Summary of a repeated measure MANOVA to assess the effect of successional stage, season and
their interaction on the correlated response variables richness, evenness (diversity) and total abundance
Factor
Pillai’s
Trace
Statistic
p
Successional stage
1.053
F9,30=1.80
0.1091
Rainy season
0.192
F3,8=0.64
0.6131
Successional stage x Season Interaction
0.372
F9,30=0.47
0.8824
80
Table 4 Local and landscape variables of vegetation stands that accounted for bat species abundance in
the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico in multiple linear regression models
MODEL
Species
Explanatory variables
Artibeus jamaicensis
Artibeus lituratus
Carollia perspicillata
Natalus stramineus
Pteronotus parnelli
Sturnira lilium
-0.93
Canopy cover***
1.77
Herbaceous cover*
0.86
Intercept**
2.32
Canopy cover*
1.15
Woody cover*
-2.75
Season*
-0.18
Intercept***
2.69
Canopy cover*
-1.71
Intercept**
-0.24
Canopy cover***
1.27
Intercept*
-0.29
Canopy cover***
1.58
Intercept**
-3.49
Canopy cover***
-1.99
Plant diversity**
1.88
Distance to the forest edge*
-0.27
81
Statistic
0.84
F2,13 = 34.15***
0.56
F3,12 = 5.03***
0.42
F1,14= 10.28**
0.52
F1,14 = 14.89**
0.75
F1,14= 42.21***
0.81
F3,12= 17.04***
Coefficients
Intercept**
* p < 0.05; ** p < 0.01; *** p < 0.001
R2
82
Capítulo IV
Quantifying phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological
indicators in a disturbed tropical forest
(Cuantificando a los murciélagos Phyllostomidae a niveles intra-familia como
indicadores ecológicos en un bosque tropical perturbado)
83
Quantifying phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological indicators in a
disturbed tropical forest
Authors: ALEJANDRO A. CASTRO-LUNA1, VINICIO J. SOSA1, 2 and GONZALO CASTILLO-CAMPOS1
1
Instituto de Ecología, A. C.
Apdo. Postal 63
Xalapa 91000, Veracruz, Mexico.
Key words: assemblages, indicators, Phyllostomidae, shifting agriculture
Running title: Quantifying phyllostomid bats as ecological indicators
2
Corresponding author: [email protected]
Departamento de Ecología Aplicada
Tel. (228) 842-1800 Ext. 4304
Publicado en Acta Chiropterologica 9: 219–228, 2007.
84
Abstract
With the aim of quantitatively evaluating the usefulness of phyllostomid bats as ecological
indicators, we compared intra-family levels and feeding guilds between tropical old-growth forest
and patches of secondary vegetation growing where the land had been used for shifting
agriculture. There were significant differences between vegetation types in bat species
composition, with the frugivore guild most abundant in secondary vegetation and the animalivore
guild most abundant in the old-growth forest. These results are congruent with the findings for
other Neotropical zones and appear to be associated with the type of soil management that allows
secondary vegetation to grow. Using the Indicator Value method, two subfamilies, five genera
and five species were found to have a significant indicator value. However, these numbers only
represent a small proportion of the five subfamilies, 20 genera and 28 species recorded,
indicating that under the disturbance conditions that characterize the study area, phyllostomid
bats were poor ecological indicators. Even so, some species and subfamilies are useful as
disturbance detectors.
85
INTRODUCTION
The use of indicator species and taxa to evaluate the degree of disturbance to a landscape
has been widely discussed (Watt, 1998; Rolstad et al., 2002; Lindenmayer et al., 2006), and their
usefulness in the context of conservation and management has been satisfactorily demonstrated
(Chase et al., 2000). To be a good indicator, a taxon must be abundant and diverse, as well as
responsive to changes to the environment in a predictable and quantitative way. It is also
desirable for it to have a wide geographic distribution and that abundant captures result from
sampling effort (Noss, 1990).
For bats it has been suggested that the family Phyllostomidae could be useful as an
ecological indicator in the neotropics, owing to the great diversity and abundance of its species
and the different responses they display in the face of disturbances. It has been indicated that the
richness and abundance of subfamily Phyllostominae is greater in vegetation with a lesser degree
of disturbance, while a greater abundance of species belonging to subfamilies Stenodermatinae,
Carollinae and Glossophaginae has been recorded in secondary vegetation. These patterns appear
to be associated with changes in the composition and structure of the vegetation that result from
disturbance (Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Schulze et al., 2000), and in forest
fragments are inversely proportional to the distance away or isolation from continuous forest
(Estrada et al., 1993; Galindo-González and Sosa, 2003). These studies were done on a landscape
where the secondary vegetation was adjacent to the rainforest or was the main vegetation matrix.
However, in a landscape comprised of patches of secondary vegetation surrounded by a matrix of
old-growth forest, such as in the present study, the reported patterns of habitat selection could be
less rigorous, i.e. more frugivorous and nectarivorous species would be expected to visit oldgrowth forest and more Phyllostominae species would be expected to visit secondary forest
patches because of their proximity to the old-growth forest.
86
An advantage to using bats as ecological indicators is the ease with which they can be
sampled (Medellín et al., 2000). However, the species that are most sensitive to disturbance are
also the most rare (i.e., the species of subfamily Phyllostominae) and are poorly represented in
samples (Fenton et al., 1992; Arita, 1993). Hence, the changes in bat assemblages that are related
to disturbances, though conspicuous on visual inspection of the data, have not yet been
quantitatively evaluated. It has been suggested that frugivorous species, because of their greater
abundance, could be individually used as indicators (Medellín et al., 2000). The use of taxonomic
levels above that of species (i.e., subfamily), could also be useful to identify groups of species
with similar ecological characteristics and potential as indicators. This would help us to obtain
more reliable information without the need to invest additional time or money. This group could
also offer a practical advantage if we consider the funds and effort in person-hours required to
identify specimens and obtain representative data bases for other taxonomic groups (Noss, 1990;
Lawton et al., 1998; Andersen et al., 2004).
The objectives of this study were to 1) determine whether there are differences (richness
and species composition) in the assemblages and feeding guilds of phyllostomid bats between
old-growth forest and secondary vegetation and, 2) using the Indicator Value method (IndVal), to
quantitatively evaluate the usefulness of phyllostomid bats as indicators of habitat disturbance at
three taxonomic levels: subfamily, genus and species. These objectives were addressed in the
Agua Blanca State Park, a natural reserve in southeastern Mexico. Our working hypotheses were:
1) For the distribution of Phyllostomidae assemblages across vegetation types, we expected a
greater richness of frugivore and nectarivore species (subfamilies Stenodermatinae, Carollinae
and Glossophaginae) in secondary vegetation than in old-growth forest, and the opposite trend for
insectivore and carnivore species (subfamily Phyllostominae). (2) With regard to bats as
ecological indicators, we expected that at the species level frugivore species would reach
87
indicator values, owing to their greater abundance in the Neotropics; and at taxonomic levels
above the species level, we expected that the Phyllostominae subfamily would work as
indicators, owing to the sensitivity of this subfamily to deforestation.
MATERIALS AND METHODS
Study area
This study was carried out in the Agua Blanca State Park (ABSP), Tabasco, Mexico, a
2025 ha reserve managed by the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido (communal land;
Cruz-Hernández, 1999). The study area belongs to the Sierra de Chiapas physiographical
province (17º35’52’’N-92º27’3’’W to 17º37’16’’N-92º28’43’’W; Fig. 1), and the climate is
warm and humid with rain all year round (García, 1987). The elevation is 200 m asl and mean
annual temperature is 26° C with little variation throughout the year. Mean annual precipitation is
3500 mm, and mainly falls during the rainy season (Jun-Nov; monthly mean 419.8 mm) although
there is some rain during the rest of the year (Dec-May; monthly mean 174.9 mm; INEGI, 1994).
The dominant vegetation in the ABSP is old-growth forest (Clark, 1996), located on steep,
rocky terrain. The most accessible zones were subjected to selective logging during the 1970s and
this gave rise to the proliferation of secondary vegetation (Cruz-Hernández, 1999). Since the
disturbance ended, the local inhabitants have been using the land for subsistence hunting and
gathering. This has allowed the vegetation to recover to the point where, visually, it is very
difficult to distinguish between the two plant associations.
Slash and burn agriculture is also carried out in the ABSP. Areas of 1-3 ha are cut in order
to sow annual crops (mainly corn, beans and squash). These plots are used for one or two years
and then abandoned, allowing the secondary vegetation to establish. Given that the soil
conditions in the ABSP are characterized by a calcareous substrate and very shallow soils, arable
88
land is limited. This has allowed the cut areas to continue to be surrounded by old-growth forest,
although it has also precipitated a much faster rotation of plots than normal. Consequently, it is
difficult to find secondary vegetation that is older than 15 years and results from shifting
agriculture.
Sampling design and capture
We selected four sites for bat capture in each of the following categories: 1) old-growth
forest and 2) secondary vegetation (Fig. 1). The old-growth forest is a vegetation community
comprised of tropical evergreen forest (Leopold, 1950), that is in very good condition from a
conservation perspective, and sectors that have been disturbed by selective logging. There are
trees that are up to 35 m tall and the species that are most characteristic of the canopy are
Quararibea funebris and Dialium guianense. In the understory Astrocaryum mexicanum and
Rinorea guatemalensis dominate. The secondary vegetation is derived from shifting agriculture
and has a low (4-8 m) discontinuous canopy. The most characteristic tree species are Heliocarpus
mexicanus, Cecropia obtusifolia and Trema micrantha and in the understory, Hamelia patens,
Acalypha diversifolia and Piper hispidum. There was a minimum of 300 m between capture sites.
From November 2002 to November 2003 we made 10 sampling expeditions on dates
close to the new moon. We spent one night at each site on each trip, using 10 mist nets (9 m long
x 2.6 m high) hung at the understory level; an effective method for capturing phyllostomid bats
(Kalko et al., 1996). The nets were opened at nightfall for 6 hours and checked every 30 minutes.
Sampling effort was 480 hours over 80 sampling nights for a total of 4800 net-hours, evenly
distributed between the vegetation types studied. The bats caught were identified to the species
89
level using field keys (Medellín et al., 1997), and taxonomic classification followed RamírezPulido et al. (2005). To detect recaptures, each bat was fitted with a numbered, plastic collar.
Statistical analysis
To compare the composition and feeding guilds of the phyllostomid bats between
vegetation types we used Analysis of Similarities (ANOSIM: Clarke, 1993). The RANOSIM statistic
is a relative measure of the separation between groups, defined a priori, where zero indicates that
there is no difference between groups and a value of 1 indicates that all the sites within the same
type of vegetation are more similar to each other than they are to sites located in another type of
vegetation (Clarke and Gorley, 2001). The probability associated with RANOSIM indicates the
degree of certainty of the result obtained, relative to the result expected when random forces are
operating. For this analysis, we set up similarity matrices with the Bray-Curtis coefficient, using
incidence data (presence/absence) and abundance per species (Balmer, 2002). To eliminate the
bias introduced to the results by the most abundant species, we fourth root transformed species
abundances (Clarke and Warwick, 2001). Recaptures were not included. We categorized bats into
broad feeding guilds: frugivore, nectarivore, animalivore (insectivores and carnivores) and
sanguivore based on the relevant literature (Arita, 1993; Kalko et al. 1996; Giannini and Kalko,
2005). The sanguivore guild only had one species and so was not included in the analyses. It was
not possible to use a more detailed level of classification (i.e. functional groups; Kalko et al.,
1996), since the low number of captures for some categories would have made statistical
comparisons impossible. These analyses were done using PRIMER software v.5 (Clarke and
Gorley, 2001).
90
The usefulness of the three taxonomic levels as indicators was quantified using the
Indicator Value analysis (IndVal; Dufrêne and Legendre, 1997). This method has been widely
applied to quantitatively evaluate the usefulness of different taxa as indicators because it
combines the frequency of occurrence (fidelity) with the relative frequency of a taxon in a given
habitat (specificity), as well as providing the associated probability. Following Van Rensburg et
al. (1999), we only present those taxa with significant indicator values that were greater than 70
(indicator taxon) and those in the range of 50 – 70 (detector taxon). Indicator taxa are
characteristic of a particular habitat (i.e., with a high degree of specificity and fidelity), while
detector taxa exhibit different degrees of preference for different ecological states and could be
more useful for detecting the direction of the change resulting from a disturbance (Van Rensburg
et al., 1999; McGeoch et al., 2002). These analyses were carried out using PC-ORD software v.4
(McCune and Mefford, 1999).
RESULTS
Species composition and feeding guild patterns
We caught 1589 phyllostomid bats (180 were recaptures, for a total of 1769 captures),
representing 6 subfamilies, 20 genera and 28 species (Table 1).
There were significant differences in the incidence (RANOSIM = 0.45, p < 0.05) and abundance
(RANOSIM = 0.56, p < 0.05) of phyllostomid bats between vegetation types. The most abundant
species in secondary vegetation were Carollia sowelli, Glossophaga soricina, Sturnira lilium and
Dermanura phaeotis; while in old-growth forest the most abundant were C. sowelli, G. soricina,
Artibeus jamaicensis and A. lituratus (Table 1).
At the feeding guild level we found marked differences in the animalivores between
vegetation type, with respect to both incidence (RANOSIM = 0.61, p < 0.05), and species abundance
91
(RANOSIM = 0.59, p < 0.05). There were no differences in species incidence for the frugivore guild
(RANOSIM = 0.17, p > 0.05), but there were differences in abundance (RANOSIM = 0.54, p < 0.05).
For the nectarivore guild there were no significant differences in species incidence (RANOSIM =
0.17, p > 0.05), or in abundance (RANOSIM = 0.09, p > 0.05).
Bats as indicators
Of the six subfamilies we analyzed, two had significant indicator values as detector taxa,
Phyllostominae for the old-growth forest and Carollinae for secondary vegetation. Of the 20
genera recorded, only Artibeus and Mimon had significant indicator values for the old-growth
forest and Sturnira for secondary vegetation. In addition, the values for Uroderma and Carollia
classify them as detector taxa for secondary vegetation. At the species level, A. jamaicensis had a
significant indicator value for old-growth forest as did S. lilium for secondary vegetation. The
indicator values for three other species classify them as detectors: C. sowelli and U. bilobatum for
secondary vegetation and M. cozumelae for the old-growth forest (Table 2). Indicator values for
the remaining 23 species were not significant.
DISCUSSION
Our data show that some guilds and the complete assemblage of phyllostomid bats in
tropical forest changed in response to the disturbances caused by shifting agriculture. However
the analysis of the three taxonomic levels demonstrates that under the disturbance conditions of
the study area, phyllostomid bats are poor ecological indicators even though several taxa at
different levels had significant indicator values.
92
Assemblages and guilds
We have shown that phyllostomid bat species richness and composition in patches of
secondary vegetation derived from slash and burn agriculture differed significantly from the
values for old-growth forest, and that these differences were most notable for the animalivore
guild. The greatest abundance and incidence of animalivore species in the old-growth forest
could result from the fact that these species belong to subfamily Phyllostominae. They have a
sedentary foraging habit and are morphologically adapted for flight in the complex interior of the
forest, though with a limited capacity for long distance flights (Norberg and Rayner, 1987;
Soriano, 2000; Jones et al., 2003). These species also tend to use refuges such as termite mounds
and the hollow trunks of old trees which are more likely to be found in mature forest (Fenton et
al., 2001; Soriano and Ochoa, 2001; Evelyn and Stiles, 2003). On the other hand, some
animalivore species commute and forage at different heights within forest (Simmons and Voss,
1998; Simmons et al., 2000; Weinbeer and Kalko, 2004). Therefore, we do not discard the
possibility that some of the animalivore species might be flying at different heights in the two
vegetation types as a result of the different structure. Some might fly low in old-growth forest
(and hence be within range of our mist nets), and be flying higher (and hence out of reach) in
secondary vegetation.
Frugivores, owing to their habits, can be affected by disturbances to the vegetation (Jones
et al., 2001). However, in our study, only those species that feed from fruit in the canopy were
affected (i.e., Artibeus; Kalko and Handley, 2001). The majority of the other species belonging to
this guild were very abundant in secondary vegetation and this coincides with the results reported
for other areas of natural vegetation that has been disturbed by shifting agriculture (Medellín et
al., 2000; Schulze et al., 2000). This apparently results from the fact that slash and burn
agriculture allows secondary vegetation to grow and thus favors the creation of potential foraging
93
sites for some frugivorous species (Estrada et al., 1993; Brosset et al., 1996; Evelyn and Stiles,
2003). In contrast, in cattle pastures that are far away from the forest – a drastic change in land
use that usually occurs on a large scale – few or no bat species are reported (Estrada et al., 1993;
Galindo-González and Sosa, 2003).
From a conservation perspective, we can be encouraged by the high abundance of
frugivores in secondary vegetation and a diversity of animalivores comparable to that recorded
for relatively undisturbed Mesoamerican forests (see Medellín et al., 2000 and Schulze et al.,
2000). However, it is important to keep in mind the following two points: 1) our results were
influenced by the small magnitude of the disturbance in the studied area, and 2) although
frugivores forage mainly in secondary vegetation, they are still highly dependent on primary
vegetation where their refuges and perching sites are located (Bernard and Fenton, 2003; Evelyn
and Stiles, 2003). So, as fragmentation and isolation between the patches of vegetation increase,
foraging patterns, habitat use and the availability of some species are negatively affected,
resulting in local extinction (Estrada et al., 1993; Estrada and Coates-Estrada, 2002).
Indicators
Owing to their notable vagility, some groups of birds and bats are not considered good
indicators at a local scale (Temple and Wiens, 1989; Grand et al., 2004; Pineda et al., 2005).
However in patches of secondary vegetation surrounded by old-growth forest we detected
species, genera and subfamilies of phyllostomid bats with significant indicator values. In coffee
agroecosystems and cloud forest, bats were apparently not good ecological indicators (Pineda et
al., 2005). That study was based on changes in total bat richness between vegetation types, a
variable for which we also found no differences. When we compared the abundance of specific
groups (i.e., feeding guilds), we detected significant differences.
94
Indicator species are very specific to a single habitat type (Van Rensburg et al., 1999;
McGeoch et al., 2002). Bats, however, are not, since the majority of them can fly over large
distances and visit many different types of vegetation in a single night (Morrison, 1980; Estrada
et al., 1993). This is particularly true of frugivores such as A. jamaicensis, which was very
specific to the old-growth forest, even though it is one of the most resilient species in landscapes
that have been disturbed by human activities (Fenton et al., 1992; Estrada et al. 1993).
Consequently, frugivorous bats could be considered detector taxa, rather than true indicators
since their degree of habitat specificity is moderate. This characteristic could be useful in studies
aimed at evaluating different degrees of disturbance, given that highly specific taxa are only
useful for one ecological condition and their populations decline rapidly when environmental
conditions change (McGeoch et al., 2002). In addition, the majority of the species with
significant indicator values were frugivorous, because they were abundant and the probability of
capturing them can be predicted with greater certainty (Dufrêne and Legendre, 1997; McGeoch
and Chown, 1998).
Carrying out the analysis for three taxonomic levels also allowed us to identify the genera
and subfamilies with indicator characteristics. Subfamily Phyllostominae stood out with a
significant indicator value even though the majority of its species, owing to their rarity, did not.
This result confirms a pattern, reported in other studies, that the high species richness of
Phyllostominae is indicative of relatively undisturbed rainforests, while the high abundance of
subfamily Carollinae indicates zones dominated by secondary vegetation (Fenton et al., 1992;
Medellín et al., 2000). At the genus level, Uroderma and Sturnira were monospecific and
showed no real indicator value for their respective genera, although the patterns recorded for
Mimon, Artibeus and Carollia were consistent with those observed at the level of species. A point
in favor of higher taxonomic levels is that they are based on phylogenetic analyses and these are
95
compatible with specific dietary groups (Baker et al., 2000; Wetterer et al., 2000; Giannini and
Kalko, 2004). This would increase their usefulness in ecological interpretations once the debate
surrounding the degree of resolution for some taxonomic groups has been resolved (RamírezPulido et al., 2005).
The main attributes that are associated with good indicators have to do with the capacity
of a taxon to reflect ecological change, and its abundance or diversity as a function of its
sensitivity to disturbances (Landres et al., 1988; Andersen et al., 2002). In this sense, some intrafamily levels of family Phyllostomidae had indicator characteristics, although very few with
respect to all the taxa we recorded. This result does not allow us to accept the hypothesis that as a
group phyllostomid bats are effective disturbance indicators, at least not under the particular
conditions of our study. However, information about the taxa that did qualify as indicators is
valuable, particularly as a complement to information provided by other taxonomic groups such
as birds. This approach, i.e. one which includes species from different taxonomic groups, has
been found more useful in the area of conservation because it provides a more integral image of
the quality and configuration of the area being studied (Hilty and Merenlender, 2000; Root et al.,
2003; Roberge and Angelstam, 2004). Evidently, the response of the bats to ecological change
varies across a wide range of spatial and temporal scales, and also depends on the species (Lim
and Engstrom, 2001; Gorresen and Willig, 2004; Gorresen et al., 2005). As such it is necessary to
carry out these studies under different environmental conditions in order to establish robust
criteria for identifying some bat species as reliable indicators.
ACKNOWLEDGMENTS
This study was made possible by a doctoral scholarship awarded to the first author
(Reg.159244) by CONACyT. Additional support was provided by Bat Conservation International
96
(BCI Student Scholarship 2002), the Universidad Juárez Autónoma de Tabasco and the
Departamento de Ecología Aplicada at the Instituto de Ecología, A. C. We are grateful to C.
Tejeda for assistance with the software PRIMER, to L. G. Herrera and E. O. Pineda, W.
Bogdanowicz and two anonymous referees for their comments on an earlier version of this
manuscript and to the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido for allowing us to carry out
this study on their land. We thank G. Castro, E. Luna, E. Guzmán, D. Hernández-Conrique and
A. Flores for helping with the field work. B. Delfosse translated the manuscript into English.
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103
Figure 1. Location of the Agua Blanca State Park in southeastern Mexico and the sites for bat
sampling in each vegetation type.
104
Table 1. Total captures and feeding guilds of phyllostomid bats in old-growth forest and
secondary vegetation in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. OGF = old-growth forest
and SV = secondary vegetation, guild: A – animalivore, F – frugivore, N – nectarivore, S –
sanguivore
Subfamily
Species
Guild
OGF
SV
Carollia sowelli
C. perspicillata
Desmodontinae Desmodus rotundus
Glossophaginae Glossophaga soricina
Hylonycteris underwoodi
Micronycterinae Lampronycteris brachyotis
Micronycteris microtis
M. schmidtorum
Phyllostominae Lonchorhina aurita
Chrotopterus auritus
Mimon cozumelae
M. crenulatum
Phyllostomus discolor
Lophostoma brasiliense
L. evotis
Trachops cirrhosus
Stenodermatinae Artibeus jamaicensis
A. lituratus
Centurio senex
Chiroderma salvini
C. villosum
Dermanura phaeotis
D. tolteca
D. watsoni
Platyrrhinus helleri
Sturnira lilium
Uroderma bilobatum
Vampyressa thyone
Total number of bats
Species richness
F
F
S
N
N
A
A
A
A
A
A
A
N
A
A
A
F
F
F
F
F
F
F
F
F
F
F
F
212
31
24
146
6
2
9
3
1
3
10
1
0
0
3
3
98
81
7
0
1
67
0
11
12
43
0
12
786
23
393
59
4
211
6
0
10
0
3
0
0
0
1
2
0
0
9
45
8
2
0
76
1
6
11
120
8
8
983
20
Carollinae
105
Table 2. Subfamilies, genera and species of bats with a significant IndVal (Dufrêne and
Legendre, 1997) in the Agua Blanca State Park, Mexico. OGF = old-growth forest, SV =
secondary vegetation. D = Detector species (IndVal: 50-70), I = Indicator species (IndVal >
70).
Taxonomic level
Taxon
Vegetation
Indicator
type
Value
Categorya
(IndVal)
Subfamily
OGF
66.5*
D
SV
63.4*
D
Artibeus
OGF
76.8**
I
Mimon
OGF
75.0**
I
Carollia
SV
63.4*
D
Sturnira
SV
73.1*
I
Uroderma
SV
62.5*
D
Phyllostominae
Carollinae
Genus
Species
A. jamaicensis
OGF
91.4***
I
M. cozumelae
OGF
62.5*
D
C. sowelli
SV
63.2*
D
S. lilium
SV
73.1*
I
U. bilobatum
SV
62.5*
D
*p < 0.05, ** p < 0.01, *** p < 0.001
a
Indicator categories based on the degree of specificity and fidelity of taxa for a particular type of
habitat.
106
Capítulo V
Discusión y Conclusiones Generales
107
Capítulo V. Discusión y Conclusiones Generales
Diversidad, riqueza y abundancia de murciélagos asociados a diferentes estadios de sucesión de la
vegetación
Con respecto a los atributos generales del ensamblaje de murciélagos (diversidad, riqueza y abundancia
total de murciélagos), comprobé que no hubo diferencias significantes entre estadios de sucesión. Sin
embargo, como fueron comprobados cambios significantes en la composición y en la abundancia de seis
especies, concluyo que la comunidad de murciélagos sí fue afectada por el cambio sucesional. Por
ejemplo, en los estadios con mayor grado de disturbio, hubo una menor riqueza y diversidad de especies
de la subfamilia Phyllostominae; aunque este patrón quedó enmascarado por la mayor diversidad de
especies frugívoras en estos mismos estadios. Estos resultados soportan la hipótesis del disturbio
intermedio (IDH: Connell 1978), la cual argumenta que debido a las diferentes respuestas de las especies a
los disturbios, una mezcla de diferentes estadios sucesionales de la vegetación, puede promover una alta
diversidad de especies (Sheil y Burslem 2003, Roxburgh et al. 2004).
La mayor abundancia de algunas especies frugívoras (Géneros Carollia, Sturnira y Uroderma) en
los estadios más jóvenes, podría estar relacionada a la capacidad de estas especies para utilizar los
recursos presentes en los estadios tempranos de la sucesión secundaria (Charles-Dominique 1986, 1991,
Marinho-Filho 1991). Por el contrario, la menor diversidad y riqueza de Phyllostominae en estos estadios,
parece resultar de que estos murciélagos son en su mayoría insectívoros del follaje y carnívoros, cuyos
hábitos de forrajeo, refugios diurnos y morfología, están fuertemente asociados al bosque maduro (Fenton
et al. 1992, Kalko et al. 1999). Los grandes frugívoros del dosel (género Artibeus) también fueron menos
frecuentes en los estadios tempranos de la sucesión, contradiciendo la visión de que son muy resilientes a
los cambios ambientales, debido a su capacidad para forrajear en espacios abiertos (Brosset et al. 1996;
Montiel et al. 2006). Esta discrepancia, al parecer resulta de que estos murciélagos, aunque pueden usar
una amplia gama de recursos alimentarios y refugios en ambientes perturbados (Galindo-González y Sosa
2003, Bianconi et al. 2006), también pueden discriminar parches ricos en recursos de aquellos que no lo
son. Baso este argumento, en el hecho de que en Agua Blanca estos murciélagos potencialmente tenían la
misma probabilidad de ser capturados en cualquiera de los estadios de sucesión muestreados. Sin
embargo, fueron marcadamente más abundantes en aquellos estadios (bosque tropical perennifolio y
acahual viejo) con la mayor oferta potencial de recursos empleados por ellos (sitios de percha, refugios y
frutos de árboles del dosel), y raramente capturados en los acahuales mediano y joven, estadios en los
cuales el bosque fue talado.
108
Los resultados presentados en esta tesis permiten sostener que el paisaje del área de estudio,
aunque perturbado, mantiene una diversidad de murciélagos comparable a la hallada en los bosques
tropicales continuos de la región (ver Medellín et al. 2000 y Schulze et al. 2000). Esto es debido a que los
paisajes moderadamente fragmentados, mantienen altos niveles de diversidad de murciélagos, no así los
paisajes drásticamente perturbados (Jones et al. 2001, Gorresen y Willig 2004). De hecho, la vegetación
secundaria por sí sola, no garantiza la supervivencia de todas las especies (Gorresen y Willig 2004,
Fischer et al. 2006), como tampoco lo hacen paisajes con escasa proporción de vegetación original
(Estrada et al. 1993, Harvey et al. 2006). Por lo tanto, una estrategia adecuada de conservación de los
murciélagos, tendría que venir acompañada de la preservación de grandes extensiones de bosque. En este
estudio, se pudo comprobar que después de ocurrido el disturbio antropogénico y a pesar de la proximidad
del bosque primario, algunas especies de murciélago fueron menos abundantes en los parches con
vegetación secundaria que en el bosque. Estos cambios, aunque de poca magnitud en las actuales
condiciones de perturbación en el área de estudio, podrían ser más drásticos si el grado de disturbio
aumenta.
Con respecto a las especies de familias que fueron escasamente representadas en los muestreos
(i.e., Vespertilionidae) o ausentes (i.e., Molossidae y Emballonuridae), su captura podría ser considerada
incidental, debido a que las redes de niebla colocadas al nivel del sotobosque, suelen subestimar sus
abundancias (Kalko et al. 1996). Sin embargo, como estas especies no responden significantemente al
disturbio del hábitat, considero que no pudieron haber influido en los resultados (Fenton et al. 1998,
Stevens et al. 2004). Las diferencias en la altura a la cual forrajean algunas especies, también podrían
haber sesgado la probabilidad de capturarlas (Bernard 2001, Kalko y Handley 2001), aunque la evidencia
hallada en este trabajo sugiere que no siguen un patrón estricto, i.e., los frugívoros del género Artibeus,
que suelen forrajear en el dosel (Kalko et al. 2001), fueron frecuentemente capturados en redes de niebla
colocadas al nivel del sotobosque. Ciertamente, estudios efectuados a largo plazo y el uso de otras técnicas
de muestreo complementarias a las redes (como detectores ultrasónicos), podrían haber brindado un
panorama más completo de la comunidad de murciélagos en el Parque Estatal Agua Blanca. Sin embargo,
las curvas acumuladas de especies y los estimadores de riqueza empleados, indican que las familias
susceptibles de ser capturadas con redes de niebla (Phyllostomidae y Mormoopidae), sí fueron bien
representadas (Moreno y Halffter 2001).
Variables que explican la abundancia específica de murciélagos entre estadios sucesionales de la
vegetación
En este estudio, comprobamos que la diferencia en abundancia de seis especies comunes de murciélago
entre estadios de sucesión, estuvo asociada principalmente con las variables representativas de la
109
estructura del estadio. En particular, el porcentaje de cobertura del dosel fue la variable que explicó el
mayor porcentaje de la varianza en todos los análisis estadísticos. En relación a este resultado, es
importante resaltar que la cobertura del dosel es una variable asociada a la disponibilidad de alimento, así
como con los sitios de refugio y percha para los murciélagos. Esto debido a que durante la sucesión, los
cambios estructurales de la vegetación a través del tiempo, van asociados a cambios en la composición
florística y la oferta de tipos particulares de frutos (De Walt et al. 2003). Esta aseveración es
particularmente cierta en los murciélagos frugívoros, que tienen una alta dependencia de las plantas (Jones
et al. 2001). En esta tesis, comprobé que la abundancia de los frugívoros C. perspicillata y S. lilium,
estuvo relacionada de manera inversa con el porcentaje de cobertura del dosel. Esto probablemente se
debe a que las altas concentraciones de plantas pioneras con las que estos murciélagos son mutualistas
(i.e., géneros Piper y Cecropia), ocurren en los estadios tempranos de la vegetación secundaria (ver
Apéndice A). En cambio, las especies que estuvieron asociadas positivamente con la cobertura del dosel
fueron Artibeus spp., cuya dieta se compone principalmente de frutos de árboles del dosel primario
(Schulze et al. 2000, Kalko y Handley 2001). Estos argumentos son reforzados con la información
adicional obtenida acerca de la dieta de los murciélagos frugívoros en el área de estudio (Apéndice B).
Donde por ejemplo, la dieta de A. jamaicensis estuvo compuesta principalmente por Poulsenia armata y
Spondias radlkoferi, especies arbóreas que fueron dominantes en el bosque tropical y el acahual viejo.
En el caso de Natalus stramineus y Pteronotus parnelli, son insectívoros aéreos cuya abundancia
fue directamente proporcional al porcentaje de cobertura del dosel, probablemente por su capacidad para
forrajear en ambientes con una estructura vertical muy compleja, como el interior de un bosque tropical
(Kalko et al. 1996, Jennings et al. 2004). La disponibilidad de los insectos que consumen también pudo
haber influido en la abundancia de estas especies, debido a que estos murciélagos forrajean insectos con
características particulares (i.e., la frecuencia del aleteo; Goldman y Hesson 1977). Además, aunque en la
vegetación secundaria usualmente hay altas densidades de insectos (Law y Chidel 2001), el alto reemplazo
que existe respecto de las especies que habitan en el interior del bosque (Lawton et al. 1998, Veddeler et
al. 2005), podría estar incidiendo en la diferente abundancia de insectívoros aéreos entre estadios. La
dieta, preferencias de forrajeo, así como la manera en que la abundancia de insectos-presa influye en la
abundancia de N. stramineus y P. parnelli son poco conocidas, por lo que son líneas de investigación a
desarrollarse en estudios futuros.
Es importante notar, que junto con el frugívoro A. jamaicensis, estas especies insectívoras siguen
siendo capturadas en paisajes altamente perturbados (Brosset et al. 1996), mostrando una elasticidad
aparentemente contradictoria con la selectividad que presentaron en este estudio. Estos resultados, reflejan
la amplia gama de recursos (refugios y alimento) que estos murciélagos pueden usar en diferentes
ambientes, así como la plasticidad de sus respuestas ante diferentes configuraciones del paisaje (Gorresen
110
y Willig 2004, Gorresen et al. 2005). Mi explicación es que estas especies fueron más abundantes en la
vegetación conservada del área de estudio, debido a que es el elemento dominante en el paisaje y les
ofrece más recursos que la vegetación secundaria. Mientras que en los ambientes drásticamente
perturbados, donde no tienen otra opción, además de usar los recursos remanentes de la vegetación
original y la vegetación secundaria, comienzan a utilizar nuevas fuentes de alimento que el paisaje les
ofrece (por ejemplo, frutos de especies cultivadas, en el caso de Artibeus).
Respecto a las variables del paisaje, la distancia al borde del bosque fue la única variable con
poder explicativo en los modelos de regresión, aunque en combinación con la cobertura del dosel y la
diversidad de plantas y solamente para la abundancia de Sturnira lilium. Sin embargo, diversos estudios
han señalado que el paisaje, y en particular la calidad de la matriz de vegetación, juegan un papel
determinante en la dinámica de las poblaciones (Ricketts 2001, Schtickzelle y Baguette 2003, Baguette y
Mennechez 2004). Por ejemplo, en Calakmul, México, los frugívoros A. intermedius y S. lilium, aunque
suelen forrajear en parches de vegetación secundaria, ubican sus refugios diurnos en el bosque adyacente
(Evelyn y Stiles 2003). A medida que las distancias entre los refugios y los sitios de forrajeo aumentan,
mayor es la influencia del paisaje en los murciélagos, debido a que también aumenta el gasto energético
provocado por el desplazamiento (Jaberg y Guisan 2001, Chaverri et al. 2007). Por tanto, es probable que
el escaso poder explicativo de las variables del paisaje en este estudio, fuera debido a que los estadios
tempranos de la vegetación secundaria en el Parque Agua Blanca, son de pequeña extensión (1-3 ha), e
inmersos en una matriz de vegetación conservada.
Evidentemente, el hecho de que algunas especies frugívoras fueran más abundantes en la
vegetación secundaria que en el bosque tropical, dista de ser un resultado generalizable a otros gremios de
murciélagos. Deberá tenerse especial cuidado en no extrapolar estos datos a otras condiciones de
perturbación y otros taxa, ya que aunque el panorama más realista de conservación a futuro de los bosques
tropicales, es el de ecosistemas sujetos al aprovechamiento humano (Noble y Dirzo 1997), aún se conoce
muy poco de la ecología de los murciélagos, el grado de sensibilidad de cada especie, así como la
plasticidad de sus respuestas a diferentes tipos de modificaciones del hábitat. La evidencia presentada en
este estudio indica que cada especie de murciélago tiene una respuesta particular a los cambios en el
paisaje, y que tres especies (A. jamaicensis, N. stramineus y P. parnelli) sí fueron afectadas negativamente
en sus abundancias, aún en un paisaje donde el bosque tropical era el tipo de vegetación dominante.
Tomando como referencia los resultados de este estudio, es posible afirmar que un nivel moderado de
perturbación en los bosques tropicales (i.e., mantener un 80% de la vegetación original) permite mantener
una diversidad de murciélagos comparable a la hallada en los bosques tropicales prístinos.
111
Los murciélagos Phyllostomidae como indicadores ecológicos
El objetivo de esta parte de la tesis, fue evaluar cuantitativamente la utilidad de los murciélagos
filostómidos como indicadores ecológicos, en un paisaje compuesto por parches de vegetación secundaria
rodeados de una matriz de bosque tropical. Y aunque algunos trabajos previos ya señalaban
cualitativamente a esta familia de murciélagos como indicadores de disturbio (Fenton et al. 1992,
Medellín et al. 2000), un aspecto novedoso presentado aquí, fue usar niveles taxonómicos superiores (i.e.,
género y subfamilia). Esto permitió la inclusión de grupos de especies con características ecológicas
afines, y que por su rareza no pueden ser analizadas individualmente mediante análisis estadísticos.
Comprobé que usando el método del Valor Indicador (Dûfrene y Legendre 1993), los
filostómidos, como grupo, no fueron indicadores ecológicos confiables. Sin embargo, es muy probable
que los resultados estuvieran influidos por aspectos metodológicos y del paisaje. El método del Valor
Indicador evalúa la fidelidad (frecuencia relativa) y la especificidad (selectividad) de cada especie entre
diferentes hábitat, otorgando valores indicadores altos a las especies que muestran alta fidelidad y
especificidad a un tipo particular de hábitat. El primer aspecto (fidelidad), limitó a que las especies
indicadoras en este estudio, fueran principalmente frugívoras, debido a que fueron el gremio de
murciélagos Phyllostomidae más abundante en el área de estudio, y en general en los neotrópicos
(Bonaccorso 1979). Al mismo tiempo, esto creó un conflicto con la especificidad, debido a que la mayoría
de las especies frugívoras pueden desplazarse grandes distancias y visitar varios tipos de vegetación en
una sola noche (Heithaus y Fleming 1978, Morrison 1980, Charles-Dominique 1991). Como
consecuencia, de un total de 14 especies frugívoras evaluadas con el método del Valor Indicador,
solamente cuatro tuvieron valor indicador significante, dos de ellas (C. sowelli y Uroderma bilobatum)
dentro de la categoría de detectoras, y únicamente dos especies (A. jamaicensis y S. lilium) resultaron
verdaderas indicadoras. Aunque no se esperaría que A. jamaicensis fuera una especie indicadora, debido al
amplio rango de ambientes que puede utilizar y su alta capacidad de desplazamiento (Bonaccorso 1979),
la información obtenida en este estudio indica que bajo las condiciones de perturbación y configuración
del paisaje del área de estudio, esta especie tiene una alta selectividad por el bosque tropical.
En una situación opuesta están los murciélagos de la subfamilia Phyllostominae, en su mayoría
consumidoras de insectos y pequeños vertebrados (Giannini y Kalko 2005). Estas especies tienen una alta
selectividad por el bosque (Fenton et al. 1992, Peters et al. 2006), pero presentan la desventaja de ser
pobremente representadas en los muestreos, debido a su rareza (Arita 1993). De hecho, solamente Mimon
bennetti presentó un valor indicador significante, aunque el valor indicador que obtuvo fue demasiado
bajo para considerarle una especie indicadora. Cuando las especies fueron analizadas en niveles
taxonómicos superiores, los géneros Mimon, Artibeus y Sturnira mostraron características indicadoras,
resultados que fueron consistentes con los hallados a nivel específico. Al nivel de subfamilias, se
112
comprobó que Carollinae para la vegetación secundaria y Phyllostominae para el bosque, presentaron
valores indicadores como detectores, categoría dada a aquellos taxa que reflejan cambio ecológico en la
vegetación. Por un lado, una gran abundancia de especies de la subfamilia Carollinae es indicadora de
zonas perturbadas, mientras que lo opuesto ocurre con la subfamilia Phyllostominae, cuya mayor riqueza
y diversidad ocurre en bosques tropicales no perturbados por el hombre (Fenton et al. 1992, Medellín et al.
2000).
Los resultados obtenidos en esta parte de la tesis, indican que la familia Phyllostomidae no cumple
con las características que llevaron a proponerla como indicadora ecológica (sensu Fenton et al. 1992).
Ciertamente, es sorprendente que a pesar de la gran cercanía entre tipos de vegetación, ya hubiera algunas
especies y géneros con características indicadoras, pero hay que notar que éstos solo fueron una
proporción mínima del total de taxa registrados. No se descarta que usando una escala geográfica mayor,
otros niveles taxonómicos de la familia Phyllostomidae puedan reflejar los cambios que ocurren en la
vegetación, pero en lo que respecta a la configuración del paisaje en Agua Blanca (parches de vegetación
secundaria, rodeados por una matriz de bosque tropical), queda demostrado que esto no ocurre con la
contundencia esperada. También es importante notar que cada taxón responde de diferentes maneras a la
escala y configuraciones del paisaje, al grado de que una misma especie puede estar asociada negativa o
positivamente con el mismo elemento del paisaje, dependiendo de la escala de observación (Gorresen et
al. 2005). Por ello, además de considerar diferentes escalas geográficas, es importante evaluar la respuesta
(i.e., cambios en la abundancia) de los murciélagos en la mayor cantidad posible de configuraciones del
paisaje y proporciones de cada tipo de vegetación. Solamente asi podrán establecerse criterios robustos
para la identificación de indicadores ecológicos dentro de la familia Phyllostomidae.
Conclusiones generales
Se comprobó que en el PEAB, las zonas que fueron perturbadas por extracción maderera durante los años
70’s, en la actualidad ya mantienen una riqueza de murciélagos similar a la hallada en el bosque tropical
bien conservado. Además, que cuando ocurre pérdida de hábitat por la ARTQ, mientras se permita el
crecimiento de la vegetación secundaria junto a la preservación de grandes extensiones de bosque tropical,
la diversidad de especies de murciélago del PEAB se mantiene dentro de niveles comparables a los
hallados en los bosques tropicales no perturbados de Mesoamérica.
Aunque individualmente, las zonas perturbadas por actividades humanas podrían ser inadecuadas
para sostener poblaciones numerosas de murciélagos (debido a la reducción en el número de refugios,
sitios de percha y recursos alimentarios), cuando forman parte de un mosaico con otros tipos de
vegetación del paisaje, parecen ser complementarios entre sí, debido a que ofrecen diferentes recursos. De
esta forma, muchas de las especies residentes en el bosque tropical perennifolio, visitan frecuentemente
113
las zonas perturbadas para alimentarse de los frutos de las especies pioneras, resultando incluso más
frecuentes ahí, que en el bosque mismo.
Es importante resaltar que no todas las especies de murciélago resultaron beneficiadas por los
cambios en el paisaje debido a la ARTQ. Aunque en el presente estudio fueron perturbaciones de pequeña
magnitud e inmersas en una matriz de bosque tropical, ya observamos cambios en los ensamblajes de
murciélagos. Así, mientras unas especies se ven favorecidas por un cierto grado de perturbación, otras
disminuyen considerablemente su abundancia (i.e., A. jamaicensis) o están ausentes (i.e., algunas especies
de la subfamilia Phyllostominae) en los estadios tempranos de la vegetación secundaria, indicando no
solamente un efecto adverso provocado por la deforestación, sino además la vulnerabilidad de estas
especies ante las perturbaciones, aún las de pequeña magnitud.
De acuerdo al método del Valor Indicador se distinguieron los siguientes taxa indicadores de
bosque tropical perennifolio no perturbado: la especie A. jamaicensis, y los géneros Artibeus y Mimon; a
su vez como indicadores de vegetación secundaria se distinguieron: la especie S. lilium, y el género
Sturnira.
El panorama general de conservación para los murciélagos en los trópicos no es alentador, si
consideramos que la vegetación secundaria por sí sola no constituye un elemento que garantice la
supervivencia de todas las especies, en tanto que la destrucción de grandes extensiones de bosque
continúe. Sin embargo, esta tesis aporta evidencia esperanzadora, que permite sostener la premisa de que
el aprovechamiento de los bosques tropicales no tiene porqué estar separado de la conservación de la
diversidad. En el caso concreto de los murciélagos, los resultados de este estudio indicaron que para una
adecuada estrategia de conservación -especialmente de las especies sensibles a la perturbación del bosqueforzosamente tendría que considerarse la preservación de grandes extensiones con cobertura boscosa.
Además de lo anterior urge la aplicación de un adecuado diseño en el manejo de los bosques tropicales,
considerando aspectos de conectividad, forma y tamaño de los fragmentos, los cuales no han sido
suficientemente evaluados todavía.
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Apéndice B. Familias y especies de plantas dispersadas por murciélagos Phyllostomidae en el Parque
Estatal Agua Blanca, Tabasco, México, con base en el análisis de excretas los especimenes capturados.
Familia
Especie de planta
Gremio de
regeneracióna
Forma
de vidab
Cecropiaceae
Cecropia obtusifolia
S
A
C. peltata
Coussapoa oligocephala
Ficus laphatifolia
F. insipida
F. sp. (Pharmacosycea)
F. sp1. (Pharmacosycea)
F. sp2. (Urostigma)
F. sp3. (Urostigma)
F. sp4. (Urostigma)
F. sp5. (Urostigma)
Poulsenia armata
Muntingia calabura
Conostegia xalapensis
Physalis angulatus
Solanum torvum
Solanum sp.
Juanulloa mexicana
Género sin determinar
Género sin determinar
Manilkara zapota
Senna quinquangulata
Spondias radlkoferi
Peperomia sp.
Piper aduncum
P. aequale
P. amalago
P. auritum
P. jacquemontianum
P. sp.
P. sp1.
Género sin determinar
Desconocida 1
Desconocida 2
Desconocida 3
S
P
P
P
P
P
P
P
P
P
P
S
S
S
S
A
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A
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A
A
A
A
A
AR
H
AR
P
AR
P
S
S
P
S
S
S
S
S
S
S
P
A
AR
A
H
AR
AR
AR
AR
AR
AR
AR
E
Moraceae
Tiliaceae
Melastomataceae
Solanaceae
Sapotaceae
Fabaceae
Anacardiaceae
Piperaceae
Bromeliaceae
Desconocidas
a
Especie de murciélagoc
Al, Aj, Cs, Cp, Dp, Dw, Ph, Ub,
Gs, Sl
Gs, Cs, Ph, Sl, Al, Dp
Gs, Hu
Al, Aj
Al, Aj, Gs
Al, Aj
Al, Aj
Vt
Vt
Vt, Gs
Vt
Aj
Gs, Cs
Hu
Sl, Cp, Dw
Sl
Sl, Dp
Cs, Dp
Sl
Sl
Al
Cs, Cp
Dp
Cs
Cs, Cp, Dp, Gs, Sl
Cs, Cp
Cs, Cp, Al, Vt, Sl, Dp
Cs, Cp, Al, Vt, Sl, Gs
Cs
Cs
Cs
Cs
Cs
Cs
Sl
Gremio de regeneración: P, primaria; S, secundaria.
b
Forma de vida: A, árbol; AR, arbusto; H, hierba (Miranda y Hernández X. 1963).
c
Especie de murciélago: Aj, Artibeus jamaicensis; Al, A. lituratus; Cp, Carollia perspicillata; Cs, C.
sowelli; Dp, Dermanura phaeotis; Dw, D. watsoni; Gs, Glossophaga soricina; Hu, Hylonycteris
underwoodi; Ph, Platyrrhinus helleri; Sl, Sturnira lilium; Vt, Vampyressa thyone.
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